INFLUÊNCIA DO AMBIENTE NA DIVERSIDADE DE FUNGOS ASSOCIADOS A HYPOTHENEMUS HAMPEI (FERRARI) (COLEOPTERA, SCOLYTIDAE) E FRUTOS DE COFFEA CANEPHORA^*

INFLUENCE OF THE ENVIRONMENT ON THE DIVERSITY OF FUNGUS ASSOCIATED TO HYPOTHENEMUS HAMPEI (FERRARI) (COLEOPTERA, SCOLYTIDAE) AND COFFEA CANEPHORA FRUITS

RESUMO

Hypothenemus hampei, é uma importante praga do café no Brasil e no mundo. A maioria dos trabalhos referentes à associação entre este inseto e fungos teve como alvo a parte aérea de plantas de Coffea canephora. Estudos de campo foram realizados em plantios de C. canephora, em Ouro Preto do Oeste, Rondônia, para levantar a micota associada à broca e frutos de café. Brocas e galerias foram obtidas a partir da dissecção de frutos de C. canephora brocados e não brocados. Os resultados mostraram que existe uma grande diversidade de fungos associados aos insetos. Nas brocas do solo foram encontrados 110 isolados (10 gêneros) e na parte aérea 91 isolados (10 gêneros). Em relação aos frutos brocados (galerias) foram registrados 5 gêneros no solo e 2 na parte aérea e nos frutos não brocados estes valores foram 6 e 5, respectivamente. O "ambiente" solo mostrou maior riqueza que a "parte aérea", tanto para brocas como para frutos brocados. Em relação aos frutos não brocados esta diferença não foi significativa revelando a ação da broca na dispersão destes microrganismos entre os dois ambientes. Este trabalho oferece uma descrição da micota associada à H. hampei em C. canephora e mostra a influência do ambiente na sua diversidade.

PALAVRAS-CHAVE
Micota; Coffea ; Interações insetos-fungos

ABSTRACT

Hypothenemus hampei is an important pest of coffee in Brazil and the world. The majority of thestudies concerning the association between this insect and fungus were lead in the aerial part of plants of Coffea canephora. Field studies were carried out on C. canephora, in Ouro Preto do Oeste, Rondônia, to determine the mycobiota associated with coffee berry borer and coffee fruits. Bored and unbored fruits were collected from plants of C. canephora and, borers and galleries were obtained from the disection of the infested fruits. The results that there is a great diversity of fungus associated to the insects. In the borers of the soil there were registered 110 isolates (10 genera) and in the aerial part there were found 91 isolates (5 genera). In relation to the bored fruits (galleries) there were registered 5 genera in the soil and 2 in the aerial parts of plants, and for unbored fruits these values were 6 and 5, respectively. The "soil environment" showed greater diversity than the "aerial part" as much borers as bored fruits. In relation to unbored fruits this difference was not significant, showing the action of the borer in the dispersion of these microorganisms between these two environments. This work offers a description of mycota associated to H. hampei in C. canephora and shows the influence of the environment in the diversity of this mycota.

KEY WORDS
Mycobiota ; Coffea ; insect-fungus interactions

INTRODUÇÃO

A broca-do-café, Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera, Scolytidae), é considerada a praga mais importante da cultura do café no Brasil (SOUZA & REIS, 1997) e no mundo (BARRERA et al., 1990; BAKER, 1999). Originário da África equatorial, região de Uganda, este inseto alcançou acidentalmente o Brasil provavelmente em 1913, a partir de sementes infestadas trazidas do Congo Belga para o interior de São Paulo (BENASSI, 1995; SOUZA & REIS, 1997).

H. hampei coloniza frutos de café onde se alimenta, desenvolve e reproduz (GUHARAY & MONTERREY, 1997). Os danos podem ser vistos em todos os estádios de maturação, desde os frutos verdes até maduros ou secos (SOUZA & REIS, 1997) e o ataque pode facilitar a entrada de microrganismos que se desenvolvem nos grãos (BENASSI, 1989).

Frutos infestados de café caídos ao solo são considerados a principal fonte de reinfestação das plantações de café durante o período de colheita (BUSTILLO et al., 1999). Ao emergir dos frutos do solo, a procura de novos frutos para colonização, a broca leva consigo esporos de fungos e os inoculam nos frutos sadios da parte aérea agindo assim como vetor no transporte destes microrganismos.

Os trabalhos referentes ao conhecimento dos fungos associados à broca-do-café são poucos e a maioria deles refere-se ao estudo dos entomopatógenos. As pesquisas sobre interações entre brocas e fungos são direcionadas apenas aos frutos de café presentes na parte aérea de plantas de Coffea arabica.

Vários autores registraram a presença de diferentes gêneros de fungos associados à broca-do-café em frutos da parte aérea de café arabica: Fusarium, Penicillium, Cladosporium, Aspergillus e Beauveria (CARRIÓN & BONET, 2004), Hirsutella (POSADA et al., 1993), Fusarium solani (MORALES et al., 2000) e Paecilomyces (VEGA et al., 1999). PÉREZ et al. (2003) registraram 18 gêneros de fungos filamentosos associados ao corpo da broca-do-café e dois gêneros nas galerias. Também uma nova espécie de Penicillium, descrita como Penicillium brocae foi encontrada associada à broca-do-café no México (PETERSON et al., 2003). No solo, há apenas o registro de Paecilomyces lilacinus atacando em condições naturais a broca-do-café (BUSTILLO et al., 1999).

O objetivo deste trabalho foi identificar os fungos associados a H. hampei e frutos de café dispersos na superfície do solo (ambiente solo) e na parte aérea de plantas de C. canephora, comparando a diversidade destes microrganismos nos dois ambientes.

MATERIAL E MÉTODOS

O presente trabalho foi desenvolvido na Estação Experimental da Embrapa Rondônia, localizada em Ouro Preto do Oeste, RO (10º 45’ S, 62º 15’ O). Frutos brocados (infestados com broca-do-café) e não-brocados maduros foram coletados em abril de 2004 em plantas selecionadas distribuídas por toda a área de estudo. A amostragem consistiu de 200 frutos não brocados e 400 frutos brocados coletados nos seguintes ambientes: parte aérea das plantas e superfície do solo (sob a saia das plantas de café). As brocas e galerias foram obtidas através da dissecação dos frutos brocados.

Isolamento dos fungos

Brocas, galerias e frutos sadios foram superficialmente desinfectados em uma solução de 0,5% de hipoclorito de sódio por 1min e enxaguados em água destilada estéril. Posteriormente, foram imersos em uma solução de 0,05% de ácido ascórbico + 0,05% de ácido cítrico por 1min.

Para as brocas, a remoção dos esporos fúngicos da cutícula foi realizada a partir da imersão dos insetos em solução salina 0,85%. As fezes foram obtidas colocando-se as brocas em placas de Petri estéreis (5,0 cm de diâmetro) forradas com papel de filtro umedecido em solução salina por 24h. Posteriormente, as brocas foram retiradas e as fezes foram coletadas.

As mesmas brocas utilizadas para a coleta das fezes foram dissecadas, separando-se aparelho bucal, protórax (pseudomicângia) e tubo digestivo (canal alimentar). As amostras da cutícula, aparelho bucal, protórax, tubo digestivo e fezes foram acondicionadas em eppendorfs, contendo 100μL de solução salina e mantidas sob agitação constante em freqüência de 42 Khz por 10min. Alíquotas de 10 μL de cada amostra foram transferidas para placas de petri contendo meio de cultura BDA (batata-dextrose-ágar) acidificado com ácido lático (44%) para inibir crescimento bacteriano.

Para as galerias, as amostras consistiram de cinco pedaços de galeria de 2 mm de comprimento, os quais foram colocados diretamente em placas de Petri contendo BDA acidificado com ácido lático (44%). Os frutos não-brocados foram acondicionados em eppendorfs, contendo 4 mL de solução salina e mantidos sob agitação constante a uma freqüência de 42 Khz por 10min. O isolamento dos fungos foi realizado a partir da transferência de 10 μL, de cada amostra, para placas de Petri contendo BDA acidificado com ácido lático (44%).

Após os isolamentos, as placas foram acondicionadas em estufa tipo BOD a 25 ± 1° C e 12h de fotoperíodo, durante sete dias. Posteriormente, todas as colônias de fungos foram repicadas para novas placas contendo BDA. As identificações foram realizadas com base em caracteres macro e microscópicos das colônias desenvolvidas em meio BDA. Para melhor visualização das microestruturas foi utilizado o método de cultura em lâmina. As identificações em nível de gênero foram feitas seguindo as chaves de identificação de BARNETT & HUNTER (1987) e HANLIN & MENEZES (1996).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Fungos filamentosos associados à broca-do-café nos ambientes solo e parte aérea de plantas de C. canephora.

Foram obtidos 110 isolados de fungos filamentosos em brocas presentes nos frutos do solo e 91 isolados em brocas dos frutos da parte aérea de plantas de café. Ao comparar os dois ambientes observa-se que o solo possui maior riqueza de gêneros do que a parte aérea: 10 e 5 gêneros respectivamente (Tabela 1). Esta diferença indica que o solo apresenta-se como ambiente mais propício ao desenvolvimento dos fungos do que a parte aérea. De acordo com ALVES (1998), o solo apresenta proteção contra a radiação ultravioleta, alta umidade e temperaturas amenas o que favorece a sobrevivência e viabilidade de fungos, funcionando com um grande reservatório para estes microrganismos.

Tabela 1
Fungos filamentosos associados à broca-do-café, em solo e parte aérea de plantas de Coffea canephora.

Fungos	Solo	Parte aérea
Total	10	5
Fusarium sp.	P	P
Geotrichum sp.	P	P
Penicillium sp.	P	P
Aspergillus sp.	P	P
Verticillium sp.	P	P
Cephalosporium sp.	P	-
Curvularia sp.	P	-
Oi Oidiodendron sp.	P	-
Trichoderma sp.	P	-
Beauveria sp.	P	-

• P, presente; -, ausente.

A sobrevivência dos fungos é maior no solo porque neste ambiente o maior contato dos insetos e de outros artrópodes com os fungos resulta na dispersão destes microrganismos (MCCOY & TIGANO-MILAHI, 1992). BUSTILLO et al. (1999) mencionam que ocorre maior conidiogênese de fungos sobre cadáveres ou a formação de novos propágulos a partir do inóculo existente no solo. Além disso, alguns fungos possuem estruturas de resistência que lhes permitem permanecer por vários anos neste ambiente (ALVES, 1998).

Os gêneros Fusarium, Geotrichum, Penicillium, Aspergillus e Verticillium foram registrados nas brocas coletadas nos dois ambientes e os demais gêneros encontram-se presentes apenas em brocas de frutos do solo (Tabela 1). A presença de alguns fungos, restritos ao ambiente solo pode ser atribuída ao fato de que os diferentes grupos apresentaram exigências específicas à sua germinação e sobrevivência (ALVES, 1998) e estas condições não seriam encontradas na parte aérea.

Fusarium sp. foi o único fungo presente em todas as partes do corpo da broca nos dois ambientes estudados (Tabela 2), sendo este resultado o mesmo obtido por PÉREZ et al. (2003) ao avaliar cutícula, tubo digestivo e fezes de brocas coletadas em frutos presentes na parte aérea de C. arabica. Vale ressaltar que Fusarium sp. também foi o único fungo presente nas fezes, tanto em brocas do solo quanto da parte aérea. Esta situação indica uma possível associação mutualística em que Fusarium sp. serve de alimento para a broca e esta atua na sua dispersão. Em alguns Scolytidae, apenas as hifas de certos fungos são digeridas ao passar pelo trato digestivo, enquanto que os esporos passam através do intestino sem sofrer alterações, germinando nas paredes das galerias (BEAVER, 1989).

Tabela 2
Fungos presentes nos diferentes substratos da broca-do-café, em solo e parte aérea de plantas de C. canephora.

Fungos	Broca
	Solo						Parte aérea
	Cut.	Ap. Buc.	Prot.	T. dig.	Fe.		Cut.	Ap. Buc.	Prot.	T. dig.	Fe.
Total	3	8	4	4	1		4	5	5	4	1
Fusarium sp.	P	P	P	P	P		P	P	P	P	P
Geotrichum sp.	P	P	P	P	-		P	P	P	P	-
Penicillium sp.	-	P	P	P	-		P	P	P	P	-
Aspergillus sp.	-	P	-	-	-		P	P	P	-	-
Verticillium sp.	-	-	-	P	-		-	P	P	P	-
Cephalosporium sp.	P	-	-	-	-		-	-	-	-	-
Curvularia sp.	-	P	P	-	-		-	-	-	-	-
Oidiodendron sp.	-	P	-	-	-		-	-	-	-	-
Trichoderma sp.	-	P	-	-	-		-	-	-	-	-
Beauveria sp.	-	P	-	-	-		-	-	-	-	-

• Cut., Cutícula; Ap. Buc., Aparelho bucal; Prot., Protórax; T. dig., Tubo digestivo; Fe., Fezes. P, presente; -, ausente.

Geotrichum sp. foi encontrado, nos dois ambientes, em todos os substratos da broca, exceto nas fezes, o que indica que este fungo, assim como Fusarium sp. também pode interagir mutualisticamente com a broca-do-café. No entanto, até omomento não há informação alguma a respeito de interações entre fungos deste gênero e H. hampei. De acordo com HUMBER & HANSEN (2004), Geotrichum sp. já foi relatado como entomopatógeno de espécies de Lepidoptera (Plutella xylostella) e Hemiptera (Adelges tsugae).

No presente trabalho, os únicos gêneros de fungos reconhecidamente entomopatogênicos para a broca foram Beauveria, no aparelho bucal, presente apenas em brocas no solo e Verticillium, nos aparelho bucal, protórax e tubo digestivo (de brocas da parte aérea) e tubo digestivo (apenas em brocas do solo). O gênero Beauveria parasita um grande número de artrópodes e ocorre em mais de 700 espécies de insetos (GOETTEL et al., 1990). Segundo BUSTILLO et al. (1999) e BUSTILLO & POSADA (1996), Beauveria sp. é considerado o principal agente de mortalidade da broca-do-café.

Por sua vez, o gênero Verticillium, patógeno comum em insetos das ordens Coleoptera, Diptera e Hymenoptera (ALVES, 1998) já foi registrado parasitando H. hampei em estado natural e é considerado potencial agente na luta biológica contra a broca-do-café (BAUTISTA, 2004). Trichoderma sp. foi encontrado apenas em brocas nos frutos do solo. Este gênero apresenta espécies com ação antagônica a outras espécies de fungos, podendo ser utilizada pela broca para proteção contra fungos entomopatogênicos, como é o caso de Beauveria sp.

Fungos filamentosos associados a frutos de C. canephora (galerias e frutos não brocados) nos ambientes solo e parte aérea

O número de isolados associados às galerias foi 12 nos frutos da parte aérea e oito nos frutos do solo. Estes isolados foram distribuídos em maior número de gêneros nas galerias de frutos do solo (5) do que nos frutos da parte aérea (2) (Tabela 3). De acordo com BENASSI (1989), o túnel feito pela broca pode funcionar como porta de entrada para muitos microrganismos que se encontram em grande quantidade no solo. Segundo CARRIÓN & BONET (2004), alguns fungos encontram nas galerias de frutos brocados as condições adequadas ao estabelecimento e crescimento de suas colônias.

Tabela 3
Fungos associados aos frutos brocados (galerias) de C. canephora, em solo e parte aérea.

Fungos	Frutos brocados (Galerias)
	Solo	Parte aérea
Total	6	5
Fusarium sp.	P	P
Geotrichum sp.	P	P
Penicillium sp.	P	P
Aspergillus sp.	P	P
Verticillium sp.	P	-
Curvulariai sp.	-	P
Metarrhizium sp.	P	-

• P, presente; -, ausente.

Dos gêneros presentes nas galerias de C. canephora, Fusarium é o único também já registrado em galerias de frutos de C. arabica (CARRIÓN & BONET, 2004; PÉREZ et al. 2003). Entretanto, estes autores não avaliaram os frutos do solo. Geotrichum sp., assim como Fusarium sp., foi encontrado nas galerias de frutos de C. canephora presentes tanto no solo como na parte aérea. Até o momento, não há registro deste gênero em galerias de C. arabica. A presença destes fungos, tanto nas galerias como em brocas, nos dois ambientes avaliados, pode indicar uma interação estreita entre estes fungos e H. hampei e, ainda, que o ambiente onde frutos e brocas se encontram não impede que esta interação ocorra.

Aspergillus sp. e Curvularia sp. foram encontrados apenas em galerias dos frutos do solo. A presença destes fungos, tanto em brocas como em galerias, aponta para a importância deste inseto como um importante vetor de agentes produtores de contaminantes toxigênicos do café e ainda, de fitopatógenos, como é o caso de Curvularia.

Trichoderm sp. a esteve presente nas galerias de frutos de C. canephora apenas no ambiente solo. A presença deste fungo neste substrato não significa necessariamente que H. hampei esteja cultivando este fungo, mas que este inseto possa estar usando Trichoderma sp. para inibir o crescimento de fungos entomopatogênicos.

Tabela 4
Fungos associados aos frutos não-brocados (sadios) de C. canephora, em solo e parte aérea.

Fungos	Frutos não brocados (Sadios)
	Solo	Parte aérea
Total	6	5
Fusarium sp.	P	P
Geotrichum sp.	P	P
Penicillium sp.	P	P
Aspergillus sp.	P	P
Verticillium sp.	P	-
Curvulariai sp.	-	P
Metarrhizium sp.	P	-

• P, presente; -, ausente.

Em relação aos frutos não-brocados, foram obtidos 30 isolados no solo e 11 na parte aérea de plantas de C. canephora. Os isolados registrados nos frutos do solo foram agrupados em seis gêneros, enquanto que os da parte aérea foram representados por cinco gêneros (Tabela 4). Estes resultados demonstram, mais uma vez, que o solo em C. canephora apresenta-se como ambiente mais propício a maior riqueza de fungos que a parte aérea. As diferenças, quanto à diversidade, tornam-se maiores quando H. hampei atua como agente dispersor desses fungos, o que pode ser observado em brocas e galerias nos ambientes solo e parte aérea. Nos frutos não-brocados, assim como em brocas e galerias, Fusarium sp. e Geotrichum sp. também estiveram presentes no solo e parte aérea de plantas de café, o que demonstra que a presença destes gêneros em C. canephora independe do ambiente em que as brocas e os frutos se encontram. Até o momento, não há registros de espécies de Geotrichum sp. associadas a frutos de café, nem a H. hampei.

Alguns gêneros identificados neste estudo já foram registrados como contaminantes de grãos armazenados, incluindo café (FRISVAD, 1988). Dois gêneros encontrados, Fusarium e Curvularia, apresentam espécies patogênicas aos frutos de café, como F. oxysporum e F. solani (CARRIÓN & BONET, 2004) e Curvularia prasadii (DUKE, 1983).

Também foram registrados gêneros de fungos entomopatogênicos, presentes apenas nos frutos do solo, como Verticillium sp. e Metarhizium sp., já citados como agentes patogênicos para a broca-do-café (BAUTISTA, 2004).

Trabalhando com C. arabica e C. canephora, PARDO et al. (2004) registraram frutos não-brocados contaminados com espécies dos gêneros Aspergillus, Penicillium, Fusarium e Rhizopus. PEREIRA et al. (2004) encontraram em C. arabica espécies dos gêneros Cladosporium, Penicillium, Fusarium e Aspergillus. No Brasil, em pesquisas realizadas com frutos de café não-brocados, têm sido encontradas espécies de fungos pertencentes aos gêneros Cladosporium, Penicillium, Fusarium, Aspergillus, Colletotrichum, Rhizopus e Mucor (ALVES, 1996; BATISTA, 2000; FREITAS, 2000; KRUG, 1940; MEIRELLES, 1990; WOSIACK, 1971).

Vale ressaltar que a ocorrência de espécies dos gênros Aspergillus e Penicillium em frutos de café pode estar associada à presença de micotoxinas (aflatoxina, ochratoxina e patulina), e que o transporte destes fungos de um fruto a outro e entre o solo e a parte aérea pode ser decorrente da atividade da broca nestes ambientes. A existência de microrganismos com ação fito e entomopatogênica sugere a possibilidade de diferentes interações entre estes organismos. Nestas interações o benefício de uns pode se dar em função do prejuízo de outros.

Há possibilidade de que a diversidade de fungos sofra variação em função das condições ambientais, que diferem entre as estações do ano, entretanto neste trabalho esta hipótese não foi testada. Por esse motivo, recomenda-se que novos estudos sejam realizados em diferentes períodos do ano, considerando-se as diferentes fases fenológicas do café.

Este trabalho fornece o primeiro registro da micota associada a H. hampei em C. canephora e oferece informações que contribuem para o melhor entendimento das interações entre este inseto e os fungos associados.

AGRADECIMENTOS

Ao CBP&D Café, pelo financiamento do projeto depesquisa, do qual este trabalho é parte resultante. Ao CNPq, pela concessão de bolsa de mestrado do primeiro autor que tornou possível a execução deste trabalho. Aos doutores Mariângela Soares de Azevedo (UNIR), Marília Locatelli e Maurício Reginaldo Alves dos Santos (Embrapa Rondônia) pela leitura do manuscrito e sugestões apresentadas para o enriquecimento deste trabalho.

• *
  Pós-graduação em Biologia Experimental - Universidade Federal de Rondônia (UNIR)

REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  20 Abr 2022
• Data do Fascículo
  Jul-Sep 2005

Histórico

• Recebido
  24 Ago 2005
• Aceito
  25 Set 2005