Trinta anos do bicudo-do-algodoeiro no Brasil

Thirty years of cotton boll weevil in Brazil

Resumos

Este texto é uma revisáo bibliográfica que abrange 30 anos de ocorrência do bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus grandis Boheman, 1843 (Coleoptera: Curculionidae), no Brasil. O bicudo é considerado uma das pragas mais prejudiciais à agricultura pelos danos que causa e pelas dificuldades de seu controle. Originário do México, esse inseto foi constatado pela primeira vez no Brasil em 1983 e duas safras após seu surgimento já estava disseminado nas principais áreas produtoras de algodão no país, onde se mantém até a atualidade. Quando não controlado, esse inseto pode destruir completamente a produção de um algodoal, já quando controlado os prejuízos variam de 3 a 75% da produtividade esperada. Os principais danos causados pelo bicudo são resultantes de orifícios promovidos nas estruturas reprodutivas da planta durante a alimentação e oviposição dos adultos, sendo os botões florais as estruturas preferencialmente atacadas pelo inseto. O período de ataque do bicudo às plantas de algodoeiro se inicia por volta dos 30 dias após a emergência, no estabelecimento vegetativo da cultura, passando pelo florescimento e frutificação e chegando até a fase de maturação, sendo que durante esse período vários métodos podem ser adotados visando ao seu controle. Para controle de A. grandis, no Brasil, são citados métodos de controle comportamental, controle cultural, resistência de plantas, controle biológico (predadores, parasitoides e patógenos), produtos naturais, controle legislativo e manejo integrado, além de iniciativas de programas de supressão populacional do inseto. O controle químico não é discutido neste artigo.

Anthonomus grandis ; Gossypium hirsutum ; danos; ocorrência; controle

This paper is a literature review that covers 30 years of occurrence of the boll weevil, Anthonomus grandis Boheman, 1843 (Coleoptera: Curculionidae), in Brazil. The boll weevil is considered one of the most destructive pests in the agricultural system; the damage that it causes and the difficulties of its control in cotton is enormous. Originally from Mexico, this insect was first found in Brazil in 1983 and two seasons after the detection it was widespread in major cotton producing areas where it remains until today. When boll weevil is not controlled, it can completely destroy the economic cotton production; the losses range can vary from 3 to 75% of the expected productivity. The main damage caused by the boll weevil in cotton is promoted in the reproductive structures of the plant during feeding and oviposition of adult insects; the flower buds are preferentially attacked by the insect. The period of the weevil attack on cotton plants begins around 30 days after emergence, but it starts at the vegetative period; damage occurs at the flowering and fruiting period and reaches the maturation phase. During these periods several methods can be adopted aiming its control. To control A. grandis in Brazil the following methods are cited: behavioral control, cultural control, host plant resistance, biological control (predators, parasitoids, and pathogens), natural products, legislative control and integrated pest management, and program initiatives for suppression of the insect population. Chemical control is not discussed in this article.

Anthonomus grandis ; Gossypium hirsutum ; damage; occurrence; control

INTRODUÇÃO

Este texto é uma revisão bibliográfica que abrange 30 anos de ocorrência do bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus grandis Boheman, 1843 (Coleoptera: Curculionidae), no Brasil, com ênfase em informações de bibliografia publicada em território nacional e versa sobre detecção regional, fisiologia, ecologia, etologia, distribuição geográfica (mapeamento), plantas hospedeiras, dinâmica populacional, prejuízo e dano econômico, amostragem, nível de controle, controle comportamental, cultural e alternativo aos inseticidas químicos, resistência de planta, controle biológico e microbiano, prospecção de produtos naturais, controle legislativo, iniciativas de planos de supressão, e adequação ao manejo integrado de pragas (MIP).

ANTECEDENTES GERAIS

O bicudo-do-algodoeiro é considerado uma das pragas mais prejudiciais à agricultura pelos danos que causa e pelas dificuldades de seu controle (Broglio-Micheletti, 1991; Degrande et al., 2002; Gabriel; Blanco, 2009). Esse inseto foi descrito por C. H. Boheman em 1843 como Anthonomus grandis a partir de um adulto coletado entre 1831 e 1835 e denominado "Veracruz", sem hospedeiro registrado (Bastos et al., 2005). Ele é citado como originário das terras baixas do México (Nakano et al., 1987; Confalonieri et al., 2000), de onde se distribuiu para a região Sul e Norte dos Estados Unidos. De acordo com Tomquelski; Martins (2008), o bicudo invadiu o Texas, Estados Unidos, em 1892; em 1949, foi encontrado na Venezuela e, em 1950, na Colômbia. No Brasil foi constado pela primeira vez em 1983 (Habib; Fernandes, 1983). Posteriormente, em 1991, o bicudo-do-algodoeiro entrou no Paraguai a partir do Brasil e rapidamente se estabeleceu em 90% das zonas de produção (Manessi, 2000). Na Argentina foi detectado pela primeira vez em 1993 (Barbosa, 1997).

HISTÓRICO NO BRASIL

O bicudo-do-algodoeiro é uma praga introduzida no Brasil, que em 30 anos se disseminou com sucesso para várias regiões se tornando a principal praga do algodoeiro no país (Paula et al., 2013).

A constatação do bicudo no Brasil ocorreu pela primeira vez em fevereiro de 1983, em cultivo de algodoeiro próximo ao aeroporto de Viracopos (Degrande et al., 2004; Busoli; Michelotto, 2005), na região de Campinas, São Paulo. Nessa região o inseto foi encontrado em grandes densidades populacionais, causou injúrias em botões florais e atingiu níveis de aproximadamente 90% de infestação (Habib; Fernandes, 1983). De acordo com resultados de Confalonieri et al. (2000), obtidos a partir de um estudo de filo geográfico, o bicudo-do-algodoeiro do Brasil e do Paraguai foi introduzido a partir de insetos oriundos dos Estados Unidos. Da região de Campinas, então, esse inseto foi se alastrando pelas principais áreas produtoras de algodão (Jaramillo; Alves, 1986). Nesse mesmo ano foi registrada a ocorrência desse inseto em 46 municípios do estado de São Paulo (Belorte; Ramiro, 1993). Paralelamente, na região Nordeste do Brasil, o bicudo-do-algodoeiro foi constatado pela primeira vez em julho de 1983 (Braga Sobrinho; Lukefahr, 1984a), na região de Campina Grande e Ingá no estado da Paraíba (Degrande et al., 2004; Silva, 2012). Nessa região, A. grandis foi apontado como praga-chave do algodoeiro, pois as favoráveis condições climáticas e ecológicas da região permitiram sua rápida sobrevivência, multiplicação, adaptação, dispersão e migração em diversos ambientes (Braga Sobrinho et al., 1991). Essas ocorrências simultâneas em áreas extensas e com populações elevadas sugerem que a praga entrou no Brasil nessas duas regiões, distantes entre si, a partir de duas introduções (Degrande et al., 2004; Degrande, 2006). Santos et al.(1989) relataram A. grandis como um dos insetos praga associados ao algodoeiro no estado do Paraná. Nesse estado o inseto foi relatado pela primeira vez, no ano 1984, nos municípios de Barra do Jacaré e Maringá (Silva, 2012).

Segundo Campanhola et al.(1988a), na safra 1983/1984, após a entrada do bicudo no Brasil, houve um decréscimo de 19,9 e 32,9%, respectivamente, da área plantada com algodão na região de Campinas e Sorocaba em relação à safra anterior. As propriedades com maiores danos de bicudo apresentaram, de imediato, decréscimos na produtividade de 4,7 e 6,6%, em Campinas e Sorocaba, respectivamente, sendo que nessa mesma safra o bicudo (recém-introduzido no Brasil) foi mais prejudicial do que a lagarta-rosada, praga de expressão na região naquela época. De acordo com Santos (2004), duas safras após o surgimento do bicudo, no Brasil, esse inseto já estava disseminado nas principais áreas produtoras de algodão no país, onde se mantém até a atualidade (Tomquelski; Martins, 2008; Silva, 2012). Degrande et al. (2004) e Degrande (2006) relataram que o bicudo deveria ter sido erradicado quando chegou ao Brasil, mas nenhuma atitude prática funcional foi tomada na época para que isso ocorresse, embora a Secretaria da Agricultura e Abastecimento do Estado de São Paulo, por meio do Instituto Biológico, do Instituto Agronômico de Campinas e da Defesa Sanitária Vegetal, tivesse elaborado, em junho de 1983, um plano de combate ao A. grandis. Assim, por anos a alternativa utilizada pelos produtores foi conviver com a praga e com os problemas trazidos por ela, adotando um nível de controle de 10% dos botões florais atacados.

Segundo Bastos; Almeida (2005), a partir da ampla disseminação do bicudo no Brasil, em 1985 houve um decréscimo na área colhida de algodão arbóreo, caindo 48% em relação à mesma área colhida no período compreendido entre 1976 e 1977. Santos (2004) relatou que o surgimento do bicudo, no Brasil, aliado ao baixo preço da fibra na safra 1996/1997, contribuiu para o registro de uma das menores produções de plumas na história do país (285.000 t); outros problemas contribuíram para a decadência da atividade na época, como elevação dos custos de controle, falta de crédito para os produtores, sistemas insustentáveis de arrendamento de terras, impacto na importação desenfreada da fibra, desestruturação da extensão rural, desorganização da cadeia produtiva e falta de uma política agrícola para a atividade (Degrande et al., 2004).

Segundo Degrande et al.(2004) e Degrande (2006), o algodão brasileiro voltou a ter destaque no mercado interno e externo a partir de 1996, quando os algodoais se expandiram para o Cerrado brasileiro e o algodão começou a ser cultivado em áreas de baixa prevalência ou ainda não infestadas pelo bicudo, com clima favorável e produtores dispostos a trabalhar num novo patamar tecnológico e de investimentos.

DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA

O bicudo-do-algodoeiro apresenta ampla distribuição geográfica no Brasil. A bibliografia nacional apresenta relatos em cidades nos estados da Bahia (Brugnera, 2009; Silva, 2012), Ceará (Braga Sobrinho et al., 1991; Vieira et al., 1991a; Bleicher et al., 1994; Azevedo; Vieira, 2002; Silva et al., 2008), Distrito Federal (Ribeiro et al., 2005a; Bravo et al., 2010), Goiás (Degrande et al., 2004; Tomquelski; Martins, 2008; Bravo et al., 2010; Silva, 2012), Mato Grosso (Scomparin et al., 2005a, 2005b; Tomquelski; Martins, 2008; Silva, 2012), Mato Grosso do Sul (Degrande et al., 2002; Tomquelski; Martins, 2008), Paraná (Morales et al., 1997; Silva, 2011), Paraíba (Braga Sobrinho et al., 1991; Silva, 2011), Pernambuco (Ramalho et al., 1990; Bleicher; Almeida, 1991; Braga Sobrinho et al., 1991; Broglio-Micheletti, 1991; Almeida et al., 1997; Ramalho et al., 1998; Coutinho; Cavalcanti, 1988; Lemos et al., 1999; Degrande et al., 2004), Rio Grande do Norte (Braga Sobrinho et al., 1991), São Paulo (Andrade et al., 1984; Pierozzi Jr. et al., 1984; Gabriel, 1984a, 1984b; Campanhola et al., 1984; Habib; Pierozzi Jr., 1986; Pierozzi Jr.; Habib, 1986; Campanhola et al., 1988a, 1988b; Ramiro et al., 1989; Braga Sobrinho et al., 1991; Castro et al., 1991; Santos et al., 1991; Busoli et al., 1991; Gabriel et al., 1992; Paron et al., 1993a; Soares; Yamamoto, 1993a, 1993b; Soares; Lara, 1993a; Volpe et al., 1993; Belorte; Ramiro, 1993; Gabriel; Muniz, 1993; Gabriel, 1995; Paron et al., 1995; Degrande et al., 2004).

CARACTERÍSTICAS GERAIS

O adulto do bicudo-do-algodoeiro é um besouro que mede de 4 a 9 mm de comprimento e 7 mm de envergadura, tem coloração que varia de pardo-acinzentado ao preto, com pelos dourados esparsos sobre os dois élitros, onde se observam estrias ou sulcos longitudinais (Gravena, 2001; Busoli; Michelotto, 2005; Tomquelski; Martins, 2008; Silva, 2012). Para Tomquelski; Martins (2008), a coloração varia conforme a idade e alimentação do inseto; o inseto possui um rostro (bico alongado) escuro, medindo cerca de metade do tamanho do resto do seu corpo, no qual na extremidade apical se encontram as peças bucais, e mais ou menos no centro do rostro situam-se as antenas (Gravena, 2001; Busoli; Michelotto, 2005; Tomquelski; Martins, 2008; Silva, 2012).

Vêloso (1987), Tomquelski; Martins (2008) relataram que A. grandis possui, nos fêmures anteriores, um espinho grande dividido, sendo um acuminado e outro rombudo, por uma bifurcação, característica que o diferencia dos outros curculionídeos. De acordo com Gravena (2001), o bicudo é um inseto lento ao caminhar, que raramente voa, a não ser quando se dirige para a hibernação.

Segundo Claudino et al.(2010a), fêmeas dormentes apresentam ausência de ovos e os machos têm atrofia testicular e vesicular, enquanto que fêmeas reprodutivas, independentemente da idade, apresentam ovários com ovos vitelados (3 a 5) e machos reprodutivos têm vesícula seminal estendida e ausência de atrofia testicular. Os ovos do bicudo são elípticos, de coloração branca brilhante e medem cerca de 0,8 mm de comprimento por 0,5 mm de largura (Gravena, 2001; Tomquelski; Martins, 2008). As larvas são brancas, ápodas, possuem cabeça marrom-clara e permanecem encurvadas dentro dos botões florais, quando desenvolvidas apresentam entre 5 e 7 mm de comprimento (Santos, 2002; Tomquelski; Martins, 2008). As pupas são brancas, podendo-se observar vestígios dos diferentes membros do corpo do futuro adulto, como os olhos e o rostro (Santos, 2002; Tomquelski; Martins, 2008).

FISIOLOGIA

A diapausa manifestada nos adultos de A. grandis é um dos mecanismos utilizados pelo inseto para sua sobrevivência no período de entressafra. No estado de São Paulo, Campanhola et al. (1984) observaram que adultos do bicu-do-do-algodoeiro começam a sair da diapausa e dos locais de abrigo entre o final de setembro e o início de outubro. Nesse período o número de insetos coletados foi considerável, chegando a 55,5 insetos/dia por armadilha em um período de 15 dias, após, o número de insetos foi diminuindo até se tornar mínimo no final de janeiro, indicando ser esse o período limite de saída dos insetos que estavam em diapausa.

Braga Sobrinho; Lukefahr (1984a) coletaram botões florais e maçãs atacadas pelo bicudo-do-algodoeiro para verificar a ocorrência e o grau de incidência de diapausa no inseto. Os resultados mostraram que no início de agosto ocorreu uma baixa incidência de indivíduos em diapausa, em seguida, a porcentagem de indivíduos em diapausa foi aumentando gradativamente. No final de outubro, a porcentagem de insetos em diapausa ultrapassou 55% dos indivíduos, sendo a mais alta incidência de diapausa constada em insetos que emergiram de maçãs de algodoeiro.

Claudino et al. (2010b)sugeriram que o tipo de alimento associado ao estágio do desenvolvimento do bicudo são fatores relevantes na incidência de dormência reprodutiva e, consequentemente, em moldar a adaptabilidade do inseto à fenologia da cultura e ao período da entressafra. Bicudos que se alimentaram na fase larval de botões florais apresentaram menor proporção de dormência (27, 47 e 57% quando alimentados na fase adulta, respectivamente, de botão, maçã e pólen alternativo) do que aqueles que se alimentaram de maçã (56, 89 e 58% alimentados na fase adulta, respectivamente, de botão, maçã e pólen alternativo), sendo a dormência predominante em fêmeas. Paula et al. (2013) afirmaram que a fonte de alimento aliada às condições do campo durante o desenvolvimento dos adultos são fatores decisivos para a indução de dormência reprodutiva na região Centro-Oeste do Brasil. Esses autores relataram que a incidência de dormência reprodutiva aumentou progressivamente com o desenvolvimento da fenologia da planta de algodão, atingindo cerca de 90% no final do período de colheita.

De acordo com Claudino et al.(2010a), os bicudos do Cerrado são passíveis de entrar em dormência reprodutiva na fase adulta e permanecer assim por pelo menos 77 dias, havendo resposta diferencial em função do sexo. Esses autores observaram um atraso na resposta de dormência nos machos, ocorrendo a partir do vigésimo primeiro dia, já em fêmeas observou-se desde o sétimo dia, sendo a proporção de dormência macho:fêmea de 1,27:1.

Ramalho; Jesus (1987b) afirmaram que no agreste paraibano o bicudo-do-algodoeiro passa o período da entres-safra fisiologicamente ativo, sendo que as fêmeas coletadas nesse período estavam sexualmente ativas, ocorrendo cópula, armazenamento de espermas e oviposição. Gabriel; Tancini (1989) e Gabriel et al.(1991a), também realizando levantamentos quanto à hibernação de adultos de A. grandis de junho a agosto, não encontraram insetos em diapausa em amostragens de cobertura de solo. Paron et al. (1993b, 1995) determinaram que o teor de lipídios em adultos de A. grandis coletados na entressafra e na safra na região de Jaboticabal, São Paulo, foi semelhante e concluíram que a não incidência de altos teores de lipídios na entressafra pode ser um indício da não diapausa dos insetos na região estudada.

Bicudos emergidos de maçãs foram proporcionalmente maiores (Ramalho; Gonzaga, 1989a; Paron et al., 1993a) e tiveram maior índice de infestação do que os emergidos de botões (Paron et al., 1993a). Segundo Claudino et al. (2010c), de maneira geral, não existem diferenças marcantes no perfil de emergência de ambas estruturas reprodutivas do algodoeiro, no entanto, segundo Ramalho; Gonzaga (1989a), adultos emergidos de botões (1 bicudo/botão) têm cerca de dois terços à metade do tamanho dos emergidos de maçãs (2 ± 1 bicudos/maçã), sendo as fêmeas mais pesadas do que os machos.

Oliveira Neto et al. (2000)relataram que as proteases serina e cisteína são as enzimas responsáveis pelas atividades proteolíticas no intestino de larvas e adultos desses insetos, porém, ainda não há um detalhamento em relação às suas funções no comportamento e na fisiologia do inseto baseado em literatura brasileira.

BIOLOGIA

A fêmea do bicudo-do-algodoeiro deposita seus ovos principalmente nos botões florais, flores e maçãs. Após a eclosão, as larvas permanecem dentro do botão, usando a estrutura como uma fonte de alimento e como um habitat de proteção até que o desenvolvimento seja concluído e o adulto possa emergir (Dias et al., 2004). O adulto do bicudo-do-algodoeiro move-se ativamente nas superfícies vegetais do algodoeiro, alimentando-se e realizando posturas nos botões florais, flores e maçãs novas (Ramiro et al., 1997).

De acordo com Gravena (2001), a capacidade de oviposição da fêmea decai de geração para geração à medida que o algodoeiro avança pelas fases de germinação, florescimento, frutificação e maturação, a ponto de, no final da safra, na época da colheita, uma fêmea colocar apenas um ovo a cada dois dias. Conforme o autor, as fêmeas adultas, após emergirem, precisam se alimentar durante 5 a 6 dias antes de iniciar a postura, sendo que um casal no início do ciclo pode dar origem a 12 milhões de descendentes no final da safra.

O ciclo biológico de A. grandis está diretamente relacionado com a temperatura. De acordo com Broglio-Micheletti (1991), as durações do período de incubação dos ovos e do período pupal diminuem com o aumento da temperatura, verificando-se menor viabilidade embrionária e pupal a 30°C. Degrande et al. (1983), estudando o efeito da temperatura sobre a emergência do bicudo, observaram emergência de 100% dos adultos quando as pupas foram submetidas à temperatura de 20, 25 e 30°C, todas as pupas submetidas a 40°C tornaram-se inviáveis, já as pupas submetidas a 4°C permaneceram 45 dias em hibernação e houve emergência de apenas 80% dos adultos após as pupas serem submetidos a 22°C. Além da temperatura ideal, as chuvas favorecem a sobrevivência das larvas e pupas do bicudo em botões caídos sobre o solo, pois a umidade preserva melhor essas estruturas vegetais (Degrande, 2004a).

Gabriel et al. (1986), em estudo de biologia do bicudo, determinaram as durações médias do período de incubação dos ovos de 4,14 e 5,34 dias, período larval de 8,22 e 9,47 dias e período pupal de 5,40 e 6,04 dias, para a 1^a e 2^a geração, respectivamente. Gabriel; Dias Neto (1989) observaram que o ciclo biológico de A. grandis em campo durou 20,3 dias; posteriormente, Gabriel et al.(1991b) encontraram uma média ovo-adulto de 24,35 dias.

De acordo com Gabriel; Muniz (1993) e Gabriel (1995), a variação de temperatura, até mesmo acima de 38°C na superfície do solo, não influenciou na mortalidade de imaturos em desenvolvimento nos botões florais caídos no solo, sugerindo que esse parâmetro climático não interfere na sobrevivência da população de bicudos. Volpe et al. (1993)observaram que temperaturas entre 25 e 26,5°C associadas à alta umidade, resultaram em uma mortalidade de 52 a 74% dos indivíduos. Segundo os mesmos autores, o aumento da temperatura até 29°C e a baixa umidade causaram mortalidade dos indivíduos, que foi superior a 92%, indicando que a elevação da temperatura associada à queda da umidade provocam incrementos superiores a 37% na mortalidade.

Gabriel; Tancini (1986) observaram, em laboratório, que a duração do período ovo-adulto do bicudo foi de 17,5 dias em média, a longevidade dos adultos de 100,5 dias e o número médio de ovos/fêmea/dia de 3,45. De um total de 673 ovos estudados, apenas 49% completaram o ciclo ovo-adulto, sendo a porcentagem de ovos não eclodidos de 1,19% e a porcentagem de mortalidade de larva e pupa, respectivamente, 47,99 e 1,78%. Gabriel et al.(1986) relataram um período médio de oviposição das fêmeas de 130,76 dias, sendo o número de ovos por fêmea 177,72, uma média de 1,30 ovos por dia. Nesse trabalho, a porcentagem de eclosão foi de 66,98%. Segundo Nakano (2006), o número de ovos por fêmea pode chegar até 300.

Em trabalhos de campo, Almeida et al. (1997) observaram que os adultos do bicudo emergiram de botões após 18,2 dias, sendo a porcentagem de emergência de 76,6%, enquanto que Ramalho et al.(1993a) obtiveram porcentagens de emergência entre 61,6 e 68,3% e Ramalho; Silva (1993) observaram sobrevivência de 65% dos adultos.

Em estudo realizado por Broglio-Micheletti (1991), a razão sexual foi de 0,54, as longevidades de machos e fêmeas foram respectivamente 44,9 e 45,57 dias. Quanto aos aspectos reprodutivos, a duração do período de pré-oviposição foi 5,17 dias e do período de oviposição 25 dias, com uma média de 3,21 ovos/dia, totalizando um número médio de 79 ovos/fêmea. O peso médio dos adultos de A. grandis foi 0,01 g e o comprimento de 7,6 mm (Almeida et al., 1997). Com relação ao peso dos adultos, segundo Busoli; Michelotto (2005) e Michelotto et al. (2007), observou-se uma correlação positiva entre o diâmetro dos botões florais que são ovipositados pelas fêmeas do bicudo e a massa corporal dos adultos emergidos desses botões, ou seja, um maior diâmetro de botão implica num adulto de maior massa corporal. Por isso, a escolha da variedade implica no controle desses insetos, uma vez que as fêmeas procuram os botões maiores para realizar a oviposição, pois esses oferecem alimento suficiente para o desenvolvimento das larvas (Busoli; Michelotto, 2005).

Em estudo realizado por Broglio-Micheletti (1991), os valores da temperatura base (TB) em °C e da constante térmica (K, em graus-dias) do bicudo-do-algodoeiro para os períodos de ovo, pupa e ovo-pupa foram, respectivamente, de 10,4 e 49,0; 10,8 e 93,8; 12,3 e 251,2. Nobre et al. (2000), criando A. grandis em dieta artificial (soja, sementes de trigo, glicose, semente de algodão, suplemento de minerais e vitaminas), observaram que a duração do período ovo-adulto foi de 20,47 dias; a longevidade foi de 80 dias para as fêmeas e 61,96 para os machos, a razão sexual de 0,4313 e o número médio de ovos produzidos de 129,64.

De acordo com Santos (2002) e Cunha et al. (2010), no período de entressafra das plantas do gênero Gossypiumsp., os bicudos adultos reduzem seu metabolismo fisiológico e se alimentam esporadicamente do pólen de outras espécies de plantas. Gabriel et al. (1986)estudaram a longevidade de adultos do bicudo alimentados com botões florais do algodoeiro, flores de hibisco e frutos de bananeira e observaram, respectivamente, longevidades médias de 97,66; 71,73; e 85,48 dias. Cunha et al. (2010) reportaram que adultos do bicudo alimentados com flores de crotalária apresentaram uma longevidade muito baixa (7,60 dias), sugerindo que o inseto não teve acesso ao pólen das flores e concluindo que essa planta não seja adequada para uso como cultura-armadilha.

ECOLOGIA

Anthonomus grandis tende a ser encontrado em botões florais situados na porção mediana do algodoeiro (Vieira et al., 1991b). De acordo com Ramalho; Jesus (1987a), a oviposição e alimentação desse curculionídeo ocorre preferencialmente em botões florais de tamanho médio (entre 3 e 6 mm de diâmetro) localizados na metade superior das plantas. Castro et al. (1991) afirmaram que a alimentação ocorre em toda a planta, com maiores porcentagens nos ramos do ponteiro (ramos de 1 a 10), já a postura dos ovos é realizada em função do tamanho da estrutura floral, independente da sua localização na planta. BusoLi et al. (2004) relataram que o bicudo-do-algodoeiro tem preferência alimentar por maçãs mais novas (2 dias idade), havendo redução significativa no número de orifícios quando comparadas com maçãs de 8 e 12 dias.

Ramiro et al. (1997)recomendaram que o período da tarde seja o período utilizado para aplicação de produtos para o controle do bicudo, pois nesse período os insetos estão mais expostos à aplicação. Segundo esses autores, durante o período da manhã os insetos estão se alimentando ou realizando posturas, estando protegidos pelas brácteas e menos expostos.

De acordo com Ramalho; Silva (1993), a emergência dos adultos de A. grandis dos botões florais caídos no solo ocorre entre as 6:00 e as 16:00 horas, com um pico significativo entre 7:00 e 10:00 horas, não ocorrendo emergência de adultos no período entre 16:00 e 6:00 horas, segundo esses autores.

O número de orifícios causados durante a alimentação e oviposição pelas fêmeas de A. grandis em botões florais segue uma relação curvilínea com o aumento da temperatura e densidade de botões florais disponíveis para o inseto (Ramalho et al., 1993b; Ramalho, 1995). Soares; Yamamoto (1993a, 1993b) relataram que as fêmeas do bicudo não discriminam botões previamente ovipositados e que o aumento do nível de infestação resulta no aumento do número de orifícios de oviposição/botão e na emergência de mais de um adulto/botão. Em níveis de infestação entre 11 e 20%, por exemplo, os botões florais apresentaram até dois orifícios de oviposição. Quando o nível aumenta para 60% ou mais, os botões florais apresentaram até cinco orifícios de oviposição.

Pessoa et al. (1993b), Ramalho et al. (1993b) e Pierozzi Jr.; Habib (1993a) sugeriram que a inviabilidade do ovo, a competição intraespecífica, a predação, o parasitismo, a má formação dos indivíduos e as doenças são as principais causas da mortalidade natural dos estágios imaturos do bicudo-do-algodoeiro. Ramalho et al. (1993a, 1993b) e Ramalho; Silva (1993)concluíram que, além do parasitismo e da predação, a dessecação dentro dos botões florais caídos no solo também é uma das causas da mortalidade, sendo a mortalidade mais alta na fase larval.

PLANTAS HOSPEDEIRAS

No Brasil, o bicudo-do-algodoeiro apresenta alguns hospedeiros alternativos que são responsáveis pela sua sobrevivência no período de entressafra (Nakano et al., 1987). As espécies Hibiscus tiliaceus, Hibiscus rosa-sinensis, Hibiscus schizopetalus, Malvaviscus arboreus, Abutilon striatum (Gabriel, 2002a), Hibiscus sabdariffa, Abelmoschus esculentus, Hibiscus syriacuse Thespesia populnea (Gabriel, 2000, 2002b, 2002c) foram citadas como hospedeiras alternativas de A. grandis no Brasil.

Gabriel (2000, 2002c) avaliou a biologia de A. grandis nos hospedeiros alternativos H. tiliaceus, H. rosa-sinensis, H. schizopetalus, H. sabdariffa, A. esculentus e G. hirsutum e observou que o bicudo pode se desenvolver em todas as espécies estudadas, porém, o peso médio dos adultos foi inferior em relação ao do bicudo no algodão em campo e as fêmeas não ovipositaram. Dentre os hospedeiros testados, H. rosa-sinensisapresentou maior porcentagem de adultos, menor ciclo de vida, maior longevidade e adultos com peso médio perto do padrão de G. hirsutum. De acordo com Gabriel (2002a), os bicudos alimentados com H. tiliaceus foram mais longevos, senda essa planta capaz de manter os bicudos vivos por 131,6 dias em média. Para espécies M. arboreus e A. striatum, Gabriel (2002a) relatou que os bicudos machos viveram, no máximo, respectivamente, 42 e 17 dias, enquanto que para as fêmeas esses valores foram de 95 e 50 dias. Gabriel (2002b, 2002c), avaliando a oviposição de A. grandis em H. rosa-sinensis, H. schizopetalus, H. tiliaceus, H. sabdariffa, H. syriacus, A. esculentus, M. arboreus e T. populnea, também concluiu que essas malváceas não são hospedeiras reprodutivas do bicudo-do-algodoeiro.

Ribeiro et al. (2010), analisando o conteúdo do trato digestivo dos adultos do bicudo capturados em áreas de Cerrado em campos de algodão, relataram que ele se alimenta do pólen de 19 famílias de plantas, de uma Pteridophyta, de esporos de fungos e de cistos de algas. De acordo, tais autores, no início do ciclo do algodão, as famílias de plantas Poaceae, Malvaceae, Smilacaceae, Asteraceae, Fabaceae, Clusiaceae são utilizadas como fonte de pólen para adultos de bicudo nos campos de algodão. Em área de Cerrado os mesmos autores relataram que bicudos se alimentam de Chenopodiaceae e Scheuchzeriaceae, e, após a colheita, Smilacaceae é a família predominante entre as plantas alimentares exploradas pelo inseto.

Vidal et al. (2010) testaram as plantas feijão-de-corda, margaridão, milheto, quiabo, soja e sorgo como hospedeiras alternativas dos adultos de bicudo, visando ao uso dessas como cultura armadilha, e observaram que apenas o quiabo, o sorgo e o margaridão mantiveram 50% dos bicudos vivos por mais de sete dias. Resultados desses autores sugerem que o quiabo é um candidato para o desenvolvimento de uma cultura armadilha, devido à alta longevidade dos bicudos alimentados com as flores frescas dessa malvácea. Gravena (2001) citou malváceas dos gêneros Thespesia, Cienfuegosia e Hampea como hospedeiras verdadeiras do bicudo, pois nelas o inseto consegue se reproduzir como em algodão.

DINÂMICA POPULACIONAL

De acordo com Degrande (2000), o período de ataque do bicudo às plantas de algodoeiro se inicia por volta dos 30 dias após a emergência, no estabelecimento vegetativo da cultura, passando pelo florescimento e frutificação e chegando até a fase de maturação, aos 140 dias. Ramalho et al. (1990) concluíram que o período crítico do algodoeiro herbáceo ao ataque do bicudo ocorre entre o surgimento dos primeiros botões florais até o aparecimento dos primeiros capulhos. Habib; Pierozzi Jr. (1986)estudaram a flutuação populacional de A. grandis na região de Campinas, São Paulo, por meio do monitoramento de adultos livres em plantas ou capturados em armadilhas de feromônio e pela infestação em botões florais e maçãs de algodoeiro. Esses autores relataram que o ataque iniciou aos 50 a 60 dias após o plantio com reduzidos índices populacionais; o índice populacional manteve-se abaixo do nível de dano econômico até a colheita, devido ao programa de manejo utilizado na área. Com o rebrotamento das plantas, ocorreu o aumento da população, que diminuiu gradualmente no período de entressafra, até recomeçar a infestação da cultura no ciclo seguinte. Ramiro et al. (1989) relataram que no município de Artur Nogueira, São Paulo, os danos ocasionados pelo bicudo começaram a aparecer no final de dezembro, aumentando no início de janeiro e fevereiro, respectivamente para as safras 1987/1988 e 1988/1989. Esses autores ressaltaram que a dinâmica populacional do inseto na cultura pode variar de região para região e de um ano para outro, devido à dinâmica do inseto na entressafra e às condições climáticas do período. Azevedo; Vieira (2002) relataram que o clima quente e seco do Vale do Curu, Ceará, reduziu a densidade populacional do bicudo, que danificou somente 4% dos botões florais em estudo realizado na região em 1999.

Conforme Gravena (2001) e Bianchini (2004), os bicudos adultos que infestam a cultura inicialmente atraem outros por meio dos feromônios que liberam. Eles rapidamente se alimentam e ovipositam na periferia da cultura originando, em reboleiras, os primeiros ataques em botões florais. Então, aos 40 ou 60 dias após a emergência das plantas, os insetos da primeira geração vão se distribuindo por toda a cultura, caracterizando uma infestação das bordas para o centro da lavoura (Bleicher; Almeida, 1989, 1991; Paron et al., 1993a; Santos, 2002; Bianchini 2004; Busoli; Michelotto, 2005; Tomquelski; Martins, 2008). Ribeiro et al. (2004) coletaram bicudos em uma área de Cerrado próxima a um campo de algodão, sugerindo que no período da entressafra esse inseto se abriga em refúgios esperando um novo plantio de algodão e depois se desloca para a cultura, aumentando o ataque no período de desenvolvimento de estruturas reprodutivas do algodoeiro. Santos (1993) observou bicudos colonizando plantas de algodoeiro com 30 dias de idade, antes mesmo da formação dos botões florais, sendo que a infestação teve início nas bordaduras localizadas próximas às áreas de refúgio da entressafra. Rodrigues et al. (2011)concluíram que na região do Mato Grosso o bicudo prefere se instalar na entressafra do algodoeiro em área de Cerrado do que em área de mata.

Gabriel (1984a, 1984b), realizando estudos no estado de São Paulo, relatou que no período da entressafra (209 dias) em 5 armadilhas de feromônio com raio de ação de 200 m foram coletados 33 mil bicudos, o que representa um alto potencial de infestação, sendo que a média diária de captura de cada armadilha foi de 40,3; 38,3; 43,9; 11,5 e 26,2 adultos, em cada armadilha.

Silva Filho; Chaib (1987), realizando o monitoramento de A. grandis na reserva biológica de Mogi-Guaçu, São Paulo, utilizando armadilhas de feromônio, observaram que no mês de março ocorreu um aumento do número de insetos capturados, havendo maior incidência nos meses de junho e agosto, coincidindo com o período de entressafra. Nos meses seguintes ocorreu uma diminuição do número de insetos capturados, chegando a níveis próximos de zero no mês de dezembro e janeiro.

Vieira et al. (1991a)relataram que, no Ceará, A. grandis colonizou o algodoeiro cultivado em condições de sequeiro aos 50 dias de idade da planta, sendo que nesse período o nível de infestação chegou a 6% de botões florais atacados. Quando a cultura completou 85 dias, o nível de infestação chegou a 25% e permaneceu assim por aproximadamente 30 dias. Em estudo de monitoramento, realizado em São Paulo, nas coletas utilizando armadilhas de feromônio grandlure observou-se que a infestação inicial do bicudo em algodoeiro ocorreu 43 dias após a germinação das plantas. Em coletas realizadas na planta, o primeiro adulto foi encontrado aos 78 dias (Busoli et al., 1991). Vieira et al. (1993) relataram um maior percentual (22%) de infestação do algodoeiro por A. grandis aos 105 dias.

Braga Sobrinho et al. (1991), estudando a dinâmica populacional de A. grandis em diferentes áreas produtoras de algodão do Nordeste brasileiro, relataram que iscas de fero-mônios foram relativamente pouco atrativas durante o desenvolvimento da cultura e altamente eficazes durante a fase de maturação do algodoeiro. Esses autores relataram também que o pico populacional do bicudo-do-algodoeiro ocorreu nos meses de agosto a setembro, nos quais foram capturados de 200 a 9.000 bicudos por área, utilizando iscas de feromônio e inseticida nas armadilhas.

Belorte; Ramiro (1993) constataram que na região do município de Bilac, São Paulo, A. grandisiniciou a colonização do algodoeiro em janeiro, sendo que o número de insetos se manteve em baixas quantidades durante todo o período. Em Araçatuba, São Paulo, os mesmos autores relataram uma alta porcentagem de botões com danos já no aparecimento dos primeiros botões. Essa porcentagem foi aumentando semanalmente, sendo que no final da safra a área estava com 75% dos botões danificados por postura ou alimentação. Na região de Jaboticabal, São Paulo, Paron et al. (1993a) relataram um grande número de adultos de A. grandis coletados na safra 1991/1992 por armadilhas de feromônio nos meses de maio a julho, já em agosto esse número diminui, o que também ocorreu com o peso dos insetos.

Chaib; Luporine (1987) concluíram que existem duas formas de ataque de bicudo nas lavouras de algodão, o ataque "de foco", que ocorre a partir dos 35 a 40 dias da germinação, e o ataque "de migração", que ocorre a partir dos 80 a 100 dias da germinação, dependendo da época de plantio, que na prática corresponde às reboleiras e à colonização da área, respectivamente. Avaliações de Ribeiro et al. (2006a) mostraram que o bicudo atacou preferencialmente botões em abril (38,9%) e maio (43,2%), porém, esse padrão mudou em junho, quando somente 4,9% dos botões foram atacados. De forma inversa, o ataque nas maçãs cresceu de 1,0% em abril para 19,2 e 45,1% em maio e junho, respectivamente. Esses autores concluíram que essa troca no padrão de preferência pelas estruturas atacadas pode refletir uma estratégia de distribuição de risco em relação à sobrevivência durante a entressafra, pois os insetos que se desenvolvem nos botões obrigatoriamente deixam a estrutura quando atingem a fase adulta, enquanto que aqueles que se desenvolvem nas maçãs podem atravessar ali o período de entressafra da cultura do algodão.

Contrariando a maioria dos estudos, Chagas et al. (2010), estudando a flutuação populacional do bicudo no município do Cristalina, Goiás, não coletaram adultos no início da safra (janeiro a março) em dois anos de coleta, sendo que a população aumentou gradativamente a partir de abril e atingiu o pico de ocorrência em maio. Na região de Itiquira, Mato Grosso, Scomparin et al. (2005b)observaram picos populacionais de adultos nas épocas de floração seguindo até a colheita, sendo que as larvas apareceram em grande quantidade principalmente de maio a junho. Segundo Nogueira et al. (2005), na região de Dourados, Mato Grosso do Sul, a flutuação populacional do bicudo demonstrou ser baixa na fase de desenvolvimento da cultura, apresentando picos de capturas elevados no final de ciclo (cut-out), após a cultura ter sido roçada (destruição das soqueiras) e durante o preparo do solo nas áreas circunvizinhas às armadilhas (início da primavera).

Ribeiro et al. (2006b)relataram que a maior parte da população do bicudo permanece nos restos culturais durante a entressafra o que, segundo Nakano (2006), contribui para que a praga permaneça em atividade durante o ano todo. Bianchini (2004) relatou que a rápida capacidade de reprodução desse inseto permite que em um único ciclo da cultura do algodão sete gerações dessa praga possam ser obtidas. Os resultados de Bravo et al. (2010) mostraram que os adultos do bicudo saem dos botões florais e das maçãs-do-algodoeiro caídas no solo no máximo 42 dias após a incubação, antes que o algodoeiro finalize o ciclo, considerando pouco provável que a recolonização das áreas da safra seguinte venha das estruturas remanescentes no solo.

DANOS ECONÔMICOS

A população do bicudo-do-algodoeiro, quando não controlada, pode destruir completamente a produção de um algodoal (Bastos et al., 2005). Essa grande capacidade de destruição está ligada ao expressivo dano por indivíduo, grande capacidade de proliferação e disseminação no campo (Degrande, 1994; Degrande et al., 2001; Nakano, 2006; Brugnera, 2009; Silva, 2012). Segundo Degrande et al. (2004) e Degrande (2006), as lavouras de algodão sofrem prejuízos que variam de 3 a 75% da produtividade esperada, sendo as perdas da ordem de US$ 140 a 350 por hectare/ano, incluídos os danos, custos de controle e depreciação da infraestrutura de combate da praga.

Os principais danos causados pelo bicudo no algodoeiro são resultantes de orifícios promovidos nas estruturas reprodutivas da planta durante a alimentação e oviposição dos adultos do inseto, sendo os botões florais as estruturas preferencialmente atacadas pelos insetos (Tomquelski; Martins, 2008; Araújo et al., 2010; Silva 2012). Grigolli et al. (2011) verificaram que os botões florais presentes no terço médio das plantas são os preferidos para a alimentação, enquanto que os botões florais presentes no terço superior das plantas são os preferidos para a oviposição. Porém, na ausência dos botões florais e em alta densidade populacional de adultos, as flores (Nakano, 2006; Carvalho et al., 1984) e as maçãs também podem ser atacadas (Gravena, 2001; Busoli; Michelotto, 2005). Para Moreira et al. (1994) e Araújo (2010) o bicudo também é um dos principais responsáveis pelo apodrecimento de maçãs, uma vez que seu ataque favorece a penetração de fungos e bactérias nesses frutos.

Os ataques decorrentes da alimentação são reconhecidos pela presença de um orifício de mais ou menos 1 mm de diâmetro e profundidade variável, geralmente contendo em sua volta um anel amarelo formado por grãos de pólen (Santos, 2002; Busoli; Michelotto, 2005; Tomquelski; Martins, 2008). Os ataques de oviposição de adultos se caracterizam pela presença de uma espécie de revestimento de cera na entrada do orifício, feito pela fêmea (Santos, 2002; Busoli; Michelotto, 2005). Essa cera é formada por uma mistura de substância antimicótica e resíduos provenientes de botão floral e forma uma protuberância ou calo no orifício, que serve de proteção contra inimigos naturais e evita a desidratação do ovo (Tomquelski; Martins, 2008; Silva, 2012). A postura em geral é feita na base dos botões florais, havendo geralmente um ovo por botão (Tomquelski; Martins, 2008). Dentro das estruturas reprodutivas do algodoeiro ocorre todo o desenvolvimento larval, pupal e a formação do adulto (Santos, 2002; Nakano, 2006). As larvas se alimentam de todo o interior do botão, que cai no solo aproximadamente após 5 a 9 dias (Santos, 2002; Busoli; Michelotto, 2005; Silva, 2012). No interior do botão, sobre o solo, as larvas completam seu desenvolvimento, tornam-se pupas e posteriormente adultos (Santos, 2002).

De acordo com Santos et al.(2003), o principal alvo de alimentação do bicudo nos botões florais são as anteras e os óvulos; ainda segundo esses autores, o processo de alimentação é preferencialmente iniciado nas sépalas e pétalas mais novas, e inclui a perfuração dos tecidos e posterior mastigação dos estames e do ovário, levando consequentemente à abscisão da estrutura floral. A abscisão do botão floral é ocasionada pelos compostos proteicos endopolimetilga-lacturanase liberados pelas larvas do 2° e 3° ínstar. Depois disso, o botão usa a água vascular e inicia o processo de secamento. Flores atacadas ficam com aspecto de balão, devido à abertura anormal das pétalas, e apresentam perfurações (Tomquelski; Martins, 2008). Quando as maçãs são alvo do ataque, elas se abrem irregularmente, ficando deformadas, mas permanecendo ligadas às plantas (carimãs), além de apresentarem fibras manchadas, o que aumenta a impureza do algodão e prejudica a qualidade para comercialização (Degrande et al., 2001; Degrande, 2002; Tomquelski; Martins, 2008).

Em estudo realizado por Busoli et al. (1991), a porcentagem de botões danificados (oviposição ou alimentação) por A. grandis foi de 17% em plantas entre os 78 e 89 dias após a germinação, sob uma densidade populacional entre 1 a 4 adultos/100 plantas. Enquanto a porcentagem de botões no solo devido à incidência de bicudos foi de 40%. Carvalho et al. (1993)observaram uma maior porcentagem de estruturas atacadas no solo (41,53%) em relação às das plantas (35,23%). Busoli et al. (1991) observaram que as maçãs foram atacadas somente no ponteiro e aos 137 dias após a germinação, encontraram em média 1,5 larvas por maçã. Posteriormente, Busoli; Michelotto (2005) relataram a preferência de alimentação de A. grandis pelas estruturas reprodutivas mais novas do algodoeiro, uma vez que as maçãs a partir de 12 dias são menos danificadas, pois, segundo os autores, os tecidos de exocarpo estão mais resistentes à penetração do aparelho bucal do inseto, enquanto que as maçãs mais novas apresentam maior percentagem de ataque e o dobro do número de orifícios.

Gabriel; Dias Neto (1989) e Gabriel et al. (1992)observaram que a queda das maçãs ocorre 15,8 dias após o ataque, enquanto que a dos botões florais ocorre aos 6,3 dias. No entanto, Broglio-Micheletti (1991) observou um período de 5 a 9 dias para queda dos botões florais. Posteriormente, Gabriel et al. (1991b)concluíram que a queda ocorre em um período superior a sete dias após o ataque. Gabriel; Dias Neto (1989)observaram que a queda das maçãs é causada por larvas de 3° ínstar e a dos botões florais por larvas de 2° e 3° ínstar. Gabriel et al. (1991b, 1992) relataram apenas larvas de 3° ínstar como responsáveis pela abscisão dos botões florais. Segundo Scarpelini; Busoli (1999), a queda dos botões florais não é influenciada pela infestação do bicudo no início do florescimento, apenas a partir dos 80 dias após a emergência das plantas é que a emissão de botões florais/planta diminuiu e o nível controle do inseto é atingido rapidamente.

Em trabalho realizado por Fernandes et al. (1991), visando verificar a preferência alimentar e de oviposição, foi observado que A. grandis preferiu atacar botões florais localizados na região do terço médio, o que acarretou elevada abscisão e maior distribuição dos frutos no terço inferior das plantas. Em estudos de Carvalho; Santos (1998), a preferência de ataque foi por botões florais localizados no terço superior das plantas, enquanto no terço médio as estruturas mais atacadas foram os frutos.

Fernandes et al. (1991)não observaram preferência por alimentação e oviposição entre flores e frutos, sendo ambas as estruturas atacadas. Após o ataque do bicudo, o tempo para abertura e amarelecimento das brácteas e queda dos botões foi, respectivamente, de 6,1; 7,5 e 10 dias (Almeida et al., 1997). Carvalho; Santos (1997) observaram que os botões florais foram as estruturas mais atacadas tanto quando caídas no solo (75,2%) como na planta (79,8%), o que resultou em uma baixa produção de frutos. A cada 1% de botões florais danificados por A. grandis há um decréscimo na produção da ordem de 33,1 kg/ha (Gielfi; Busoli, 1998a, 2000) de algodão em caroço.

Santos (1993) relatou adultos de A. grandis se alimentando do algodoeiro antes mesmo do aparecimento dos botões florais. Os ataques foram oriundos de perfurações no ápice do caule e nos pecíolos, levando ao murchamento, seca das folhas e bifurcação das hastes em função da morte da gema apical da planta.

Ribeiro et al. (2005b), em seus estudos, concluíram que o bicudo foi capaz de encontrar e colonizar uma área de plantio isolada e distante 70 km das áreas de plantio de algodão, aumentando progressivamente sua população na primeira geração, estabelecendo-se na cultura e causando danos pelos orifícios de alimentação e de oviposição acima do nível de controle de 10%. Comparando as taxas de ataque, Chagas et al. (2010) observaram que parcelas próximas ao Cerrado não diferiram daquelas próximas a outras áreas, sugerindo que os danos produzidos pela praga não estejam relacionados à fisionomia vegetal do entorno.

NÍVEL DE DANO ECONÔMICO

As determinações do nível de ação e de dano econômico são fundamentais para o sucesso de programas de MIP (Gielfi; BusoLi, 1998b). De modo geral, para o período anterior à expansão dos algodoais para o Cerrado do Brasil, os níveis de controle indicados variavam de 5 a 15% de botões florais com ataque; já após a fase de modernização da cotonicultura com maiores índices de produtividade, posteriormente ao ano de 1996, as indicações são de 5%, ou baseadas em armadilhas de feromônio (Degrande et al., 2003; Degrande, 2004b).

Para Gielfi; Busoli (1998b; 2000), níveis de infestação entre 5 e 10% de botões florais danificados são adequados para o controle de A. grandis. Degrande (1993) concluiu que um nível de controle de 5% de botões danificados (até a primeira flor) e 10% (após) permitiu segurança a um sistema de MIP proposto, para os padrões tecnológicos regionais da época. Nakano (1999) preconizou que deve ser contado o número médio de maçãs/planta, sendo que cada maçã em formação ou formada/planta corresponde à porcentagem de infestação tolerada. De acordo com esse autor, a proteção é feita em função das maçãs obtidas, quanto maior o número de maçãs existentes, significa que a produção já está garantida e, portanto, a tolerância à praga é maior.

Santos et al. (1991)observaram que, mesmo em situações altas de porcentagens de danos, um controle que mantenha um nível de dano econômico ao redor de 10 a 15% garante uma produção relativamente boa. Ramalho et al. (1990) concluíram que podem ser utilizados como nível de controle do bicudo 10% dos botões florais danificados (com orifício de oviposição). Posteriormente, Degrande et al. (2003) e Degrande (2004b) recomendaram adotar o nível de controle de 5% de botões florais atacados (presença do inseto e/ou danos de alimentação mais oviposição), pois se o nível de infestação for superior a 5% o dano econômico é maior do que o custo de controle.

AMOSTRAGEM

Segundo Santos (2002), nas amostragens deve-se observar a presença de danos em botões florais, sendo mais comum encontrar os orifícios de alimentação, e em menor proporção orifícios para a oviposição. Esse autor ressalta ainda que nas inspeções de campo devem-se tomar amostras nas bordaduras em separado do restante da área cultivada.

Kubo et al. (1987) relataram a utilização de exame visual de plantas, armadilhas de solo (pitfall), coleta e observação em laboratório de botões florais caídos no solo como métodos de amostragem de A. grandis e de seus respectivos predadores, parasitoides e patógenos. Visando avaliar a população de A. grandisque se dispersa para o algodão no início de seu ciclo, Silveira Neto; Ambrozano (1987) utilizaram a técnica de marcação, soltura e recaptura e obtiveram populações iniciais entre 51 e 535 bicudos se dispersando para o algodão em diferentes anos.

As armadilhas de feromônio grandlure para o monitoramento do bicudo detectam o início da colonização e auxiliam na determinação da época adequada para o controle da praga. Segundo Rodrigues; Miranda (2007), essas armadilhas começaram a ser utilizadas no Brasil logo após a introdução da praga no país. De acordo com Degrande (2004a), em programas de controle, as armadilhas de monitoramento cumprem seu papel até a data da emergência da lavoura, podendo ficar instaladas até a primeira flor aberta para contribuir com as informações relacionadas ao movimento e à distribuição da população do bicudo e então devem ser recolhidas e guardadas. Ainda segundo esse autor, as armadilhas são excelentes ferramentas auxiliares para informar, previamente, o aparecimento do bicudo na lavoura, qual a pressão populacional da praga e por onde ele tem potencialmente mais chance de entrar.

Degrande (2002) relatou que o controle deve ser feito em área total quando até 5% dos botões florais estiverem atacados (presença da praga, oviposição ou danos de alimentação), sendo que para amostragem deve-se avaliar um mínimo de 250 botões florais das plantas "dominantes" (maiores) por talhão.

Ribeiro et al. (2005b)realizaram o monitoramento conforme o número médio de bicudos capturados por armadilha por semana (BAS). Esses autores realizaram o armadilha-mento de pré-safra, o que permitiu categorizar os talhões em função da infestação e através da categorização em cores foi possível tratar diferentemente os talhões. Essas estratégias permitiram obter produções mais econômicas, uma vez que se aplicou inseticida onde era realmente necessário.

CONTROLE COMPORTAMENTAL

Ambrogi et al. (2009)afirmaram que o bicudo foi o primeiro curculionídeo a ter o feromônio estudado, o qual é constituído de quatro componentes, os álcoois 2 e 3 e os aldeídos 5 e 6. Segundo esses autores, formulações sintéticas do feromônio do bicudo liberado pelos machos em testes atraem tanto machos como fêmeas no campo. Naturalmente, o feromônio é produzido pelos machos do bicudo e liberado nas fezes após se alimentarem de algodoeiro no início da safra, com o objetivo de facilitar que outros bicudos encontrem a lavoura e também de favorecer a aproximação dos sexos para o acasalamento (Degrande et al., 2004; Rodrigues; Miranda, 2007).

O feromônio do bicudo, o grandlure, foi sintetizado industrialmente e é usado comercialmente em armadilhas de atração, captura e monitoramento (Degrande et al., 2004). Essas armadilhas são referidas como instrumentos eficazes em programas de detecção e monitoramento do bicudo tanto em programas de manejo como em programas de supressão (Braga Sobrinho; Lukefahr, 1984b; Habib et al., 1984a; Degrande, 1999; Fernandes et al., 2006). Segundo Rodrigues; Miranda (2007), a eficiência da armadilha com feromônio pode ser influenciada por fatores como cor, forma, localização, competição com bicudos machos, fatores climáticos e condições fisiológicas do bicudo. Fernandes et al. (2006)relataram que o número de bicudos capturados pelas armadilhas de feromônio pode ser utilizado como indicativo da quantidade do inseto praga nas parcelas, auxiliando na tomada de decisão quanto à realização de pulverizações para o controle, possibilitando a redução do custo de produção e uma maior preservação do ambiente e dos organismos benéficos do dossel da planta e da superfície do solo. Vilela (1992) afirmou que é corrente o uso do feromônio do bicudo no Brasil e, segundo Gabriel (1984a, 1984b), as armadilhas de feromônio são adequadas para controle desse inseto no período da entressafra.

Segundo Degrande et al.(2004), a armadilha é composta por uma base plástica verde, considerada a cor mais atrativa, de formato cônico, com o topo achatado que acopla um funil telado cuja parte superior recebe um receptáculo plástico onde deve ser colocada a pastilha de feromônio. Rodrigues; Miranda (2007) sugeriram que as armadilhas sejam colocadas em campo aberto, longe de galhos e cerca de 1,4 m acima do nível do solo, já a distância entre as armadilhas deve ser entre 150 e 250 m ao longo do perímetro das áreas cultivadas com algodão para obtenção de resultados satisfatórios.

Braga Sobrinho; Lukefahr (1984b) modificaram armadilhas de feromônio do tipo "Hardee", aumentando a aeração da câmara receptora da isca de feromônio e aumentando o número de orifícios de entrada de adultos na armadilha. Essas modificações aumentaram em 2,5 vezes o número de insetos coletados quando comparadas a armadilhas sem as modificações. Coutinho; Cavalcanti (1988) afirmaram que o aumento no número de orifícios nas armadilhas, com a finalidade de aumentar o arejamento e consequentemente a dispersão do feromônio, promoveu um incremento de captura de bicudos em 100%.

Gabriel (1986) avaliou a eficácia de propoxur 10%, proveniente de coleira antipulgas e carrapatos para cães, como substituto para o inseticida importado, utilizado em armadilhas com feromônio. Avaliado nas formas fragmentado e triturado, apresentou índice de mortalidade elevado (maior do que 95%), sendo que na forma triturada foi ligeiramente superior à fragmentada.

Aquino et al. (1986)concluíram que a armadilha de feromônio do tipo "Hardee" captura mais fêmeas de A. grandis do que machos, podendo também capturar insetos de outras ordens. Além disso, esses autores relataram que as armadilhas usadas (bulbos e funis escuros, devido ao efeito da radiação solar) são tão eficientes quanto as novas na captura do bicudo, mas ressaltaram que periodicamente deve ser feita a limpeza do orifício de entrada do cone da armadilha, no qual aranhas se alojam e tecem teias, reduzindo a entrada de insetos e a eficiência da armadilha.

De acordo com Coutinho; Calvancanti (1988), a utilização conjunta de iscas de feromônio e iscas de inseticida evita a evasão dos insetos capturados na armadilha de feromônio, quando utilizada para monitoramento, aumentando sua eficiência. Nogueira et al. (2005) relataram que a utilização da pastilha tóxica colocada na armadilha melhora de forma significativa o aprisionamento do número de bicudos capturado. Papa et al. (1984) relataram ainda que o uso do feromônio grandlure para agregação dos bicudos, associado à aplicação de inseticida paration, apresentou eficiência superior a 80% na eliminação do bicudo em relação às aplicações nas quais se utilizou apenas o inseticida. Santos (1997) fez a associação do feromônio sexual grandlure ao inseticida cipermetrina e obteve maior produtividade e menor índice de ataque em botões (10,8%) em relação ao controle químico convencional, no qual o nível de botões danificados chegou a 59,44%; além disso, as aplicações do feromônio na bordadura retardaram o avanço do bicudo para o interior da cultura.

Melo et al. (1986, 1987) relataram que as formulações do feromônio grandlure tipos "sanduíche" e "capilar" são as mais eficientes para a atração de adultos do bicudo em relação à formulação "bastonete". Esses mesmos autores, comparando a eficiência das armadilhas IAC/Embrapa, Hardee e Hercon, concluíram que o modelo IAC/Embrapa em condições de campo é o mais eficiente na captura dos adultos independente do tipo de formulação utilizada.

Habib et al. (1984a)relataram a alta eficiência do feromônio grandlure na agregação de adultos, propiciando assim o controle dos insetos em faixas estreitas durante o ciclo do algodão, assim como nas entressafras, semelhantemente ao obtido por Papa et al. (1984).

Ioneda et al. (1987)relataram que o bicudo-do-algo-doeiro foi coletado com o auxílio de armadilhas de feromônio após a colheita com vários picos populacionais até a época de plantio e sugeriram que a não destruição dos restos culturais contribuiu para manter a população dos insetos em níveis relativamente altos.

Para Scarpellini; Ramiro (1997), a tecnologia tipo atrai-e-mata em tubos-isca é mais eficiente do que a própria cultura-isca, pois retardou a infestação na lavoura, diminuiu a porcentagem de botões atacados e também reduziu o número de aplicações com inseticidas, gerando uma produção superior. Castilho et al. (2004a)relataram que o dispositivo tubular atrai-e-mata, baseado em feromônio, óleo de algodão e malation aplicado num tubo de papelão foi eficiente para reduzir populações remanescentes do bicudo em períodos de entressafra. De acordo com Castilho et al. (2004b), a instalação desses tubos na semeadura do algodão é uma estratégia eficiente e contribui para a redução dos danos da praga.

Em estudo realizado por Vivan (2009), a população de bicudos apresentou redução nas áreas com instalação de tubos-isca no período de entressafra, com população média de 1,8 bicudos/armadilha durante o período de 7 semanas, já a área sem a instalação de tubos-isca apresentou população média de 5,4 bicudos/armadilha durante o mesmo período. Esse fato demonstra que a utilização desse dispositivo tubular durante o período da entressafra do algodoeiro auxilia na redução populacional do inseto se instalado aos 60 dias antes do plantio e no cultivo seguinte.

Santos et al. (2002)afirmaram que dispositivos tubulares à base de feromônio grandlure, do tipo atrai-e-mata, foram eficientes na atração e no controle do bicudo, e em casos onde a esse dispositivo foi associado adesivo autocolante ou óleo de algodão, a retenção do bicudo aumentou 11 vezes. Fernandes et al. (2001) concluíram que, no período de entressafra, os adultos de A. grandis foram atraídos imediatamente após a aplicação do feromônio grandlure, mantendo-se a captura por mais de 14 dias após; e o índice mais elevado de atração foi observado 24 horas após a aplicação. Os resultados de Rodrigues et al. (2008) indicaram que tubos similares, colocados a 50 m de distância da armadilha de feromônio, interferem na captura de bicudos na armadilha, reduzindo o número de insetos capturados. Em adição, segundo Rodrigues; Miranda (2007), o dispositivo tubular que atrai e mata bicudos foi utilizado como medida complementar a outras táticas de controle e resultou em menores infestações do inseto. Quando instalado na época de plantio e na pós-colheita do algodoeiro, esse dispositivo associado ao MIP apresenta eficiência no controle do bicudo, resultando em menor porcentagem de botões florais danificados, menor número de pulverizações com inseticidas e, consequentemente, maiores rendimentos (Miranda; Silva, 2005).

Silva et al. (2006), analisando a eficiência de feromônios, relataram que o feromônio da marca Plato capturou um número significativamente mais elevado de insetos por armadilha do que o feromônio da marca Biocontrole. Klesener et al. (2010) concluíram que o feromônio Iscalure BW60, em aplicação única 63 dias após instalação das armadilhas, apresentou a mesma capacidade de atração do que o tratamento padrão Plato, que foi trocado 4 vezes (a cada 14 dias).

CONTROLE CULTURAL

O controle cultural foi implementado no sistema de cultivo do algodoeiro após o surgimento do bicudo, época em que o controle químico dessa praga ainda não estava totalmente disponível (Bastos; Almeida, 2005).

A adoção de práticas culturais adequadas para o controle de A. grandis na safra e entressafra é uma das estratégias que pode aumentar a produção de algodão em áreas infestadas por essa praga (Degrande, 1994; Busoli; Michelotto, 2005). Sob a filosofia das práticas culturais, o manejo do bicudo deve ser feito em toda a região e não apenas por um produtor individual (Degrande et al., 2003; Degrande, 2006; Silvie et al., 2006; Tomquelski; Martins, 2008). Além disso, faz-se necessária a associação de diferentes estratégias de manejo e também o conhecimento da fenologia do florescimento e frutificação das cultivares de algodoeiro utilizadas na região, assim como a biologia e o comportamento de alimentação e oviposição do inseto (Busoli; Michelotto, 2005).

Dentre as táticas de manejo cultural citam-se a pre-cocidade dos cultivares, uniformidade na data de plantio, destruição das soqueiras (Tomquelski; Martins, 2008), semeadura em época recomendada para cada região, instalação de plantio-isca, aplicação de inseticidas nas bordaduras, catação e destruição de botões florais, utilização de reguladores de crescimento visando aperfeiçoar o controle químico, instalação de tubos atrai-e-mata nas fases pré-semeadura e pós-colheita e preparo do solo (Degrande, 1994, 1999, 2006; Santos et al., 2002; Silva et al., 2004; Busoli; Michelotto, 2005; Silva et al., 2009a).

A precocidade dos cultivares é uma importante estratégia de manejo que pode ser utilizada pelos produtores (Degrande, 1999; Santos, 2002; Degrande et al., 2001, 2003; Soares; Silva, 2003; Silva et al., 2004; Busoli; Michelotto, 2005). De acordo com Degrande (1994, 1999) e Busoli; Michelotto (2005), genótipos de algodoeiro que apresentam rápida frutificação formam a carga mais cedo e possuem maior probabilidade de completar o ciclo, escapando dos elevados índices populacionais do bicudo, que normalmente ocorrem na fase final do ciclo das plantas.

A uniformidade na data de plantio, regionalmente, também é uma prática recomendada para o manejo desse coleóptero, pois estágios de desenvolvimento (e gerações) uniformes facilitam o controle da praga (Gabriel et al., 1997; Degrande, 1994, 1999; Santos, 2002; Degrande et al., 2003; Soares; Silva, 2003; Silva et al., 2004; Silvie et al., 2006). Silva et al. (2002) e Soares; Silva (2003) concluíram que o plantio do algodoeiro em épocas diferentes proporciona o aumento da população do bicudo-do-algodoeiro e o decréscimo significativo na produção. Gabriel et al.(1997) relataram que em áreas com infestação de A. grandis sobre controle o plantio no mês de outubro gera a maior produtividade. Soares; Araújo (1993), comparando três épocas de semeadura de algodão, observaram que o número de maçãs por planta, que era 12 em outubro, diminuiu para 3 em novembro e que em dezembro não houve produção de maçãs devido ao ataque do bicudo.

A instalação antecipada da cultura funciona como um atrativo para os bicudos de entressafra permitindo sua multiplicação, logo, lavouras precoces podem se tornar foco da praga para as áreas cultivadas nas épocas recomendadas (Degrande, 1994). Por outro lado, o plantio tardio do algodão, fora do calendário regional, de acordo com Degrande et al. (2003) e Degrande (1994, 2004a), propicia o aumento do número de gerações do bicudo e a dispersão para áreas vizinhas, exigindo mais controle, maiores custos, causando mais danos ao meio ambiente e prejuízos ao sistema regional. De acordo com Araújo et al. (1993a), o plantio tardio à época (nos meses de novembro e dezembro) aumentou o ataque do bicudo, o que resultou em intensa queda dos botões florais e redução no número de maçãs formadas.

A eliminação de restos culturais do algodoeiro após colheita, de maneira mecânica ou química, também é uma prática recomendada, pois limita o desenvolvimento do bicudo na soqueira e/ou impede a diapausa ao final da safra (Degrande, 1994, 1999; Carvalho, 2001; Degrande et al., 2001, 2003; Bianchini, 2004; Lamas, 2007; Silvie et al., 2006; Chitarra, 2007; Tomquelski; Martins, 2008). Estudos de Soares et al. (1993, 1994) revelaram a influência das táticas de pós-colheita na captura do bicudo-do-algodoeiro, a combinação de destruição imediata dos restos culturais por roçadeira, seguido de gradagem, mais faixa de soqueira-isca com pulverizações, evidenciam um menor número de insetos capturados em relação aos campos que foram somente roçados ou roçados e gradeados. Além disso, Soares et al. (1994) afirmaram que a presença de resto de cultura do algodão em fase de produção de botão é um fator que contribui para retenção de bicudos na área, influenciando negativamente na captura das armadilhas com feromônio.

Resultados de Ribeiro et al.(2006b) mostraram que quando as maçãs de algodoeiro com larvas em desenvolvimento são enterradas às profundidades de 5, 10 e 15 cm, os insetos não conseguem sair e morrem em seu interior, reforçando a importância da incorporação e da gradagem logo após a colheita do algodão para o manejo do bicudo. Além dessas práticas, Santos (2002), Degrande et al. (2001, 2003), Neves et al.(2010) e Neves et al.(2013) sugeriram que a catação das estruturas reprodutivas do algodão caídas no solo e a poda apical demonstram potencial na redução populacional do bicudo. Degrande (1994) recomendou que a catação dos botões florais seja feita a cada cinco dias, a partir do início da queda dos primeiros botões, pois essa prática auxilia na redução da praga principalmente na fase de formação da carga. Resultados de Silva et al. (2009a) demonstraram que os menores números de plantas de algodoeiro atacadas pelo bicudo e as maiores produções ocorreram nas parcelas nas quais foi realizada a catação de botões florais caídos ao solo independente do método de controle utilizado. Neves et al. (2010) verificaram que a adoção da catação, da poda apical e de ambas simultaneamente reduziu a população do bicudo em 2,8; 2,5 e 4,8 vezes, respectivamente.

O preparo antecipado do solo em aproximadamente 40 dias desaloja os adultos remanescentes de entressafra na área cultivada, e também é recomendado como prática cultural para controle do bicudo (Santos, 2002). Soares et al. (1995) e Soares; Busoli (1996) relataram que a utilização de reguladores de crescimento vegetal é outra tática que auxilia no controle do bicudo, pois torna a abertura dos frutos mais uniforme e precoce, antecipando a colheita em 10 a 15 dias, e consequentemente auxiliando no controle do bicudo pela eliminação precoce dos locais de alimentação e oviposição do inseto.

Outra medida de controle cultural que pode ser recomendada para combate ao bicudo é a introdução de soqueiras iscas e culturas-iscas nas bordaduras, ou seja, pequenos plantios de algodão instalados com alguma antecedência em relação às plantações principais e localizadas nas áreas mais próximas às áreas de refúgio dos bicudos na entressafra, como matas e capinzais, para atrair a praga, facilitando seu controle (Santos, 1993; Degrande, 1994, 1999; Degrande et al., 2001; Santos, 2002; Degrande et al., 2003). Degrande (1994) recomendou um intervalo de duas semanas entre a emergência das plantas-iscas e as do plantio definitivo, sendo que as culturas-iscas devem representar 20% da área total a ser cultivada.

Degrande (1994) recomendou também outras táticas, como a utilização de desfolhante no final da safra, associado a inseticida para redução da população do bicudo de final de safra; a colheita rápida, que permite a destruição precoce dos restos culturais; a rotação e diversificação de culturas, visando à redução das populações de pragas em geral; e a conservação do solo para produção de uma planta equilibrada do ponto de vista nutricional, que suporte maiores pressões populacionais de pragas.

RESISTÊNCIA DE PLANTAS

A resistência de plantas de algodão ao bicudo-do-algodoeiro é uma tática de controle importante para a continuidade dos avanços do MIP, pois dispensa conhecimentos científicos profundos do agricultor e contribui para a redução da aplicação de defensivos (Degrande, 2002). Diversos trabalhos foram realizados no Brasil visando encontrar genótipos mutantes de algodoeiro resistentes (Vieira et al., 1991b; Farias et al., 1993; Lukefahr et al., 1993a; Cassetari Neto et al., 2008; Silva et al., 2008).

Em estudo comparando o desempenho das linhagens bráctea frego, folha okra, bráctea frego e folha okra e a variedade CNPA-3H (testemunha) em relação ao bicudo, Vieira et al. (1991b) relataram que a linhagem bráctea frego foi a menos preferida e a variedade CNPA-3H a mais preferida pelo inseto, com, respectivamente, 5,22 e 27,39% dos botões florais atacados. Vidal Neto et al. (2005)conduziram testes com chance de escolha e observaram que a característica bráctea frego foi a que apresentou maior redução no dano de oviposição pelo bicudo (34,71%) e a folha okra reduziu o dano apenas quando associada à bráctea frego (40%). Esses autores concluíram ainda que a combinação das três características mutantes, bráctea frego, folha okra e planta vermelha, na mesma planta proporcionou a menor porcentagem de botões com dano de oviposição (23,13%). Gabriel et al. (2006) e Gabriel; Blanco (2009) observaram que a linhagem IAC-04/227 com característica mutante (planta vermelha) apresentou o menor percentual de botões florais perfurados pelo bicudo em relação ao cultivar IAC-24 (testemunha) e à linhagem IAC-04/489 (folha okra), indicando que a coloração vermelha das plantas é um caráter importante para resistência do algodoeiro ao bicudo. Silva et al. (2008) também relataram um pequeno número de botões florais com orifícios de oviposição e alimentação em plantas com o caráter bráctea frego associado à cor vermelha da planta, indicando um efeito cumulativo de não preferência do bicudo por esses fenótipos, sendo que, de acordo com esses autores, a não preferência para postura do bicudo está relacionada à cor vermelha da planta.

Soares et al. (1999)consideraram o caráter bráctea frego um dos mais efetivos, citando-o como responsável por reduções significativas da oviposição do inseto. A resistência dos genótipos com bráctea frego tem sido atribuída à característica morfológica de formato das brácteas, que atuaria negativamente no comportamento alimentar do inseto. Porém, de acordo com Lopes; Lara (1996), outros fatores, provavelmente químicos, interferem na alimentação do bicudo, pois esses autores testaram botões florais oferecidos na forma de extrato e observaram que nessa forma os genótipos com bráctea frego (La687FN e Niles Frego) também foram menos preferidos pelo bicudo para alimentação do que os genótipos HG-29 e IAC-20. De acordo com Gabriel et al. (2005), a linhagem IAC 04/227 (resultado de transferência do gene de cor vermelha, do genótipo Texas Red, para as linhagens do Instituto Agronômico de Campinas, IAC) foi menos preferida para a alimentação e oviposição do bicudo do que a cultivar IAC-24 quando cultivadas na mesma área.

Soares et al. (1999)ressaltaram que, além dos genótipos mutantes, outras fontes de resistência ao bicudo são as raças primitivas ou selvagens. Esses autores relataram que já foram realizados no Brasil vários cruzamentos entre linhagens precoces e raças primitivas, visando uma seleção de cultivares com resistência ao bicudo e com melhor qualidade agronômica. Em testes de cruzamento entre uma variedade de algodão comercial com linhagens silvestres, Lukefahr et al.(1993b) obtiveram um nível médio de resistência. Carvalho et al. (1996) fizeram vários cruzamentos de acessos de algodão silvestres coletados no México com cultivares Stoneville, PNH3 e CPNA precoce 2 e conseguiram selecionar materiais com resistência ao bicudo e que também apresentavam boas características quanto à produção e a fibra.

Progênies T-1180 (DN) BC₂F₄ e T-326 (DN) BC₂F₄ oriundas de raças primitivas demonstraram reduções no número médio de botões atacados quando comparadas a variedades comerciais (Soares et al., 1999). Lukefahr et al. (1993b), em trabalhos realizados nos Estados Unidos, relataram que as linhagens de algodão herbáceo Texas 297, 323 e 339 derivadas de raças de algodão silvestres coletados no México e na América Central, indicaram excelentes níveis de resistência ao bicudo, apresentando reduções na porcentagem de infestações e número de botões com orifícios de oviposição. Farias et al.(1993) e Lukefahr et al. (1993a), testando as linhagens Texas, observaram redução na porcentagem de infestação e ataque. Farias et al. (1999)observaram níveis de resistência ao bicudo nas progênies Texas 326-95-1, Texas 277-87-5, Texas 1180-99-2, Texas 297 e Texas 339 com redução de ataque de 44,0; 41,2; 32,0; 40,4 e 36,4%, respectivamente, em relação à testemunha CNPA 6H.

Lara et al. (1993) avaliaram a preferência para alimentação de A. grandis nos genótipos de algodoeiro Bronze leaf IAC-20, La 780-843FR, La 81-57OFN, TX-LE-2-BOS-1-82 e T-277-2-6 e não observaram preferência entre os genótipos. Quanto à preferência para oviposição, esses mesmos autores observaram a não preferência pelos genótipos La 780-843FR e La 81-57OFN (ambos com característica frego). Soares et al. (1998) testaram a preferência de oviposição e alimentação das fêmeas de A. grandis às cultivares comerciais de algodão CNPA-Precoce 2, CNPA-7H e IAC-22 e observaram que não houve preferência por nenhuma das três cultivares testadas. Conforme Soares; Lara (1993a), o genótipo La 780-843FR evidenciou os menores índices percentuais de botões florais atacados pelo bicudo, quando comparado aos genótipos Bronze leaf, IAC-20, La81-570FN, TX-LE-2-BOS-1-82 e T-277-2-6. Soares; Lara (1993b), comparando esses mesmos genótipos, observaram que em testes de chances de escolha os genótipos La 780-843FR, La81-570FN (ambos com característica frego) e T-277-2-6 (raça primitiva) revelaram ser os mais resistentes, apresentando menores danos. Além disso, esses genótipos evidenciaram resistência do tipo não preferência para oviposição e alimentação.

De acordo com Busoli et al.(2004), o cultivar IAC-20 apresentou os maiores valores no número médio de orifícios de alimentação de A. grandisquando comparada ao cultivar Reba P288, sugerindo que esse último possa apresentar algum grau de resistência ao bicudo.

Degrande et al. (2002), avaliando os genótipos de algodão herbáceo IAN 338, IAN 93-64, Chaco 520, Cacique, OC 95-621, CD 401, OC 94-146, IAC 96-280, CNPA 7H e CCA 331, observaram que o genótipo CD 401 apresentou menor índice de ataque para o total de maçãs atacadas com orifícios de alimentação e oviposição dentre as caídas sobre o solo e para o total de botões com orifícios de alimentação e oviposição dentre os caídos na superfície do solo, contudo, para essa última variável, os genótipos 331, IAC 96-280, CHACO 520 e CNPA 7H não diferiram estatisticamente. Ainda de acordo com Degrande et al. (2002), o fato do genótipo CD 401 ser o mais precoce em relação aos outros sugere que a não preferência pelo genótipo pode estar relacionado à assincronia fenológica ou evasão hospedeira, que pode ser considerada uma pseudorresistência. Soares et al. (1999) também citaram a pseudorresistência paras cultivares CNPA Precoce 1 e 2, que apresentavam como vantagem o curto período de floração e frutificação.

Morales et al. (1997)avaliaram a resistência ao bicudo dos genótipos do algodoeiro Sicot 3, Oklahoma Red, Siocra, Paraná 3 e do cultivar IAC-20 (testemunha) e observaram que Sicot 3 apresentou a menor porcentagem de botões florais atacados (8,4%), enquanto que a testemunha apresentou 36,8% em média. Magalhães et al. (2010) sugeriram que o ataque do bicudo pode desenvolver nas plantas mecanismos de defesa induzida, pois 48 h após o dano pelo inseto as plantas começam a emitir voláteis. O sistema de cultivo adensado também pode ser utilizado como estratégia contra o bicudo. Resultados de Gabriel et al. (2011) demonstraram uma maior porcentagem de danos pelo bicudo, para oviposição, no sistema convencional em relação ao adensado, sendo que em relação à produção de algodão em caroço, esta é maior no sistema adensado, enquanto que a porcentagem de fibra é maior no sistema convencional.

Gabriel (1996) relatou que a oviposição do bicudo em botões florais promove um aumento na densidade dessas estruturas reprodutivas, o que resultou na mortalidade do inseto no estágio de ovo. Este aumento da densidade dos botões está relacionado a um mecanismo de resistência de plantas, através do qual, a planta prolifera as células do botão floral esmagando os ovos ou larvas do bicudo que estão em seu interior, promovendo o controle natural do inseto.

CONTROLE BIOLÓGICO E MICROBIANO

Parasitoides

Wanderley; Ramalho (1996) relataram que, no Brasil, 13 espécies de parasitoides foram citadas parasitando A. grandis. Esses mesmos autores, citando Ramalho (1994), relataram que na região Nordeste do Brasil, Bracon mellitor e Catolaccus grandis são os principais parasitoides do bicudo-do-algodoeiro.

Gabriel (1992) coletou 334 botões florais, em área experimental de algodoeiro, cultivar IAC-20, onde não se utilizou inseticida e verificou emergência de 11 espécimes de parasitoides, sendo 10 pertencentes à família Braconidae (Bracon sp.) e 1 à família Pteromalidae.

Habib et al. (1984a)relataram Bracon sp. (Hymenoptera: Braconidae) como um ectoparasitoide A. grandis e Araújo et al. (1993b, 1999) e Pierozzi Jr.; Habib (1993b) estudaram em laboratório os aspectos biológicos desse parasitoide em larvas do bicudo.

Araújo et al. (1997)sugeriram que a liberação de Bracon sp. para o controle biológico do bicudo deve ser realizada a partir da emergência do adulto até o 15° dia, período em que a sobrevivência do parasitoide foi máxima. Pierozzi Jr. et al. (1984) observaram duas espécies do gênero Bracon parasitando larvas de A. grandis, sendo o índice de parasitismo de 54,5% em um total de 1.026 maçãs coletadas. Além de Bracon sp., Pierozzi jr.; Habib (1993b) citam Bracon vulgaris Ashmed (Hymenoptera: Braconidae), C. grandis e Eupelmus cushmani como os principais parasitoides do bicudo.

Araújo et al. (1991, 1993c) avaliaram os aspectos biológicos e comportamentais dos parasitoides B. mellitor(Hymenoptera: Braconidae), C. grandis (Hymenoptera: Pteromalidae), Catolaccus hunteri (Hymenoptera: Pteromalidae) e de uma espécie da família Ichneumonidae em campo e em laboratório, observando que C. hunteri prefere larvas de bicudo de primeiro ínstar. Em laboratório os índices de parasitoidismo de C. grandis, Bracon spp., C. hunteri e do Icheneumonidae foram 72; 11; 3 e 57%, respectivamente.

De acordo com Araújo et al.(1991, 1993c), em campo houve predominância de B. mellitor e o índice de parasitismo observado em botões florais e maçãs com larvas foram de 8,5 e 10,9%, respectivamente. Soares; Lara (1993c), comparando a influência de diferentes genótipos de algodoeiro no nível de parasitismo de A. grandis por B. mellitor, concluíram que os genótipos com brácteas do tipo frego favorecem o parasitismo.

Araújo; Azevedo (1997) e Ramalho et al. (1998)consideraram que C. grandis é um potencial controlador de A. grandis. Araújo; Azevedo (1997) relataram ainda elevada viabilidade (96,3%) do período ovo-adulto do parasitoide em larvas do hospedeiro e também um número superior de ovos/dia produzidos pelo parasitoide em relação ao seu hospedeiro. Conforme Ramalho et al. (1998), a ação desse parasitoide contra o bicudo não se deve apenas ao parasitismo das suas larvas, mas também à ação das fêmeas adultas do parasitoide, através da injeção de toxinas no corpo de larvas e pupas de A. grandis causando a morte.

Dias et al. (1998a, 1998b) relataram os aspectos reprodutivos e a metodologia de criação de Euscepes postfasciatusFairmaire (Coleoptera: Curculionidae) para sua utilização como hospedeiro alternativo de C. grandis parasitoide de larvas A. grandis, visando à produção massal desse parasitoide para liberações em campo em programas de controle biológico aplicado do bicudo. Posteriormente, Dias; Ramalho (2003) afirmaram que, além de E. postfasciatus, outro coleóptero Callosobruchus maculatus F. (Coleoptera: Bruchidae) também pode ser utilizado como hospedeiro alternativo de C. grandis, o parasitoide que predominantemente parasita larvas do bicudo-do-algodoeiro em campo.

Thomazini; Soares (1993) coletaram 88 exemplares de duas espécies de parasitoides associadas a larvas de A. grandis, sendo 34 indivíduos C. grandis e 54 de B. mellitor. De acordo com esses autores, os parasitoides começam a aparecer aos 77 dias após a emergência do algodoeiro, para B. mellitor houve tendência de crescimento ao longo do desenvolvimento da cultura, enquanto que para C. grandis ocorreu um pico populacional seguido de queda no número de indivíduos chegando a zero no final das amostragens.

Carvalho et al. (1993)relataram B. vulgaris como um potencial parasitoide para o controle do bicudo-do-algodoeiro, apresentando índices de parasitismo de 85% para estruturas das plantas e 66,6% para estruturas no solo. Enquanto Nunes; Fernandes (2000) verificaram um maior índice de parasitismo nos botões florais coletados no solo e identificaram os parasitoides como Chelonus sp. (Microchelonus), Bracon sp. e Pteromalidae.

Carvalho; Santos (1997) observaram que ocorre um baixo índice de parasitismo (13,7%) de A. grandis por B. vulgaris quando a produção de frutos em plantas de algodão é baixa. A localização das larvas de A. grandis nas estruturas dos terços superior, médio ou inferior das plantas de algodão não influenciou na porcentagem de parasitismo pelo parasitoide B. vulgaris durante o ciclo (Carvalho; Santos, 1998).

Araújo et al.(1993c) verificaram que os parasitoides B. mellitorapresentaram alta habilidade de procura às larvas de bicudo, tanto em películas de parafina como em botões florais, mas mostraram comportamentos diferentes com relação à preferência para oviposição em estádios imaturos do bicudo. Películas de filmes de PVC podem ser utilizadas como botão floral artificial para que larvas do bicudo-do-algodoeiro sejam submetidas ao parasitismo em laboratório para criação massal. Aquino et al. (1993) citaram a película Waxfilm^® como uma alternativa mais acessível e tão eficiente quanto o Parafilm M^®. Além dessas, Oliveira et al. (2003)estudaram outras películas e concluíram que Parafilm^®e Parafilm^® + Fast Plast^® promoveram um melhor desempenho na reprodução do parasitoide C. grandis do que as películas Fast Plast^®, Plast Filme^® e Filmito^®. Os filmes Fast Plast^®, Plast Filme^® e Filmito^® reduziram o número de fêmeas que ovipositaram, o número de ovos e o número de adultos emergidos por fêmea, não afetando o tempo de desenvolvimento da fase imatura (ovo-emergên-cia de adultos).

Resultados de Ramalho et al.(2006) mostraram a eficiência de parasitismo de C. grandis sobre o bicudo em campos onde foram liberadas fêmeas do parasitoide. A porcentagem de sobrevivência do bicudo ficou entre 3,4 e 5,8%, inferior à dos campos onde não foram realizadas liberações (entre 54,6 e 80,0% de sobrevivência).

Ramalho et al. (2011)recomendaram que, em programas de controle biológico do bicudo-do-algodoeiro, em liberações inoculativas, deve-se utilizar fêmeas adultas de B. vulgaris com aproximadamente 5 dias (a 25 ou 30°C) ou 20 dias de idade (a 20°C); ao usar liberações inundativas, utilizar fêmeas adultas de B. vulgaris, com idade entre 11 e 31 dias (a 20°C); 9 e 29 dias (a 25°C) ou 3 e 14 dias (a 30°C).

O primeiro registro de parasitismo em adultos de A. grandis, no Brasil, por Hyalomyodes brasiliensis (Diptera: Tachinidae), foi de Pierozzi Jr.; Habib (1986).

Predadores

Pierozzi Jr. et al.(1984) relataram a predação de A. grandispor aranhas (não identificadas) e formigas do gênero Solenopsis (Habib et al., 1984b; Gravena, 2001). Além de Solenopsis, as formigas dos gêneros Pheidole e Crematogaster foram relatadas como predadoras do bicudo-do-algodoeiro (Ramalho et al., 1993b).

Lemos et al. (1998a, 1998b, 1999) relataram que a tesourinha Euborellia annulipes Lucas (Dermaptera: Anisolabididae) é um agente controlador de populações do bicudo-do-algodoeiro, alimentando-se de larvas e pupas desse inseto. Em programas de controle biológico aplicado de A. grandis, as fêmeas de E. annulipesdevem ser utilizadas quando estiverem com aproximadamente 21 dias de idade (Medeiros et al., 1998), e preferivelmente sob temperatura de 30°C (Lemos et al., 1998a), o que aumentará a capacidade reprodutiva desse predador. Segundo Lemos et al. (1999), a taxa de desenvolvimento das ninfas que darão origem a fêmeas apresenta-se linear e positivamente relacionada com temperatura, dentro do limite de 20 a 30°C, enquanto que para machos as taxas desse intervalo se mantém entre 20 e 33°C.

Patógenos

No Brasil, os fungos Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin e Metarhizium anispliae (Metsch.) destacam-se como agentes de controle biológico com potencial para serem empregados no controle de populações de adultos do bicudo, sendo altamente patogênicos a esse inseto em laboratório e em campo (Camargo et al., 1984; Camargo et al., 1985; Coutinho; Cavalcanti, 1988; Silva et al., 2003a). Conforme Silva (2001), o desenvolvimento externo do fungo B. bassiana no adulto do bicudo inicia entre as articulações do fêmur e da tíbia, membrana cervical e suturas cranianas, recobrindo posteriormente todo o corpo do hospedeiro.

Andrade et al. (1984)relataram a ocorrência de doenças bacteriana, viral e micótica em populações de A. grandis na região de Campinas, São Paulo. A bactéria Serratia marcences Bizio ocorreu de forma epizoótica, causando mortalidade de mais de 50% de larvas e pupas coletadas. Entomopoxvirus, causador da esferoidose, foi responsável por causar alto índice de mortalidade em larvas e pupas. E uma doença causada por fungo, provavelmente do gênero Isaria, foi observada em larvas e adultos.

Camargo et al. (1984)isolaram uma cepa natural do fungo Beauveria sp. que infectava o bicudo-do-algodoeiro na região de Campinas, São Paulo. Esta se mostrou patogênica em laboratório, alcançando índice de infectividade acima de 50%. Em estudos sobre a susceptibilidade do bicudo aos fungos B. bassiana e M. anisopliae, Camargo et al. (1985)observaram que ambos foram altamente patogênicos ao bicudo, resultando na mortalidade de 100% dos curculionídeos, após sete dias de inoculação. Esses autores ressaltaram também que o aumento da umidade acelerou o processo infeccioso e que o fungo M. anisopliae apresentou ação mais rápida do que B. bassiana nos três primeiros dias após a inoculação. Oliveira et al. (1994) relataram que o bicudo também é susceptível a mutantes morfológicos e tipos selvagens de M. anisopliae var. majus e M. anisopliae minus.

Alves et al. (1986)estudaram a suscetibilidade de A. grandis ao fungo B. bassiana isolado 61 nas dosagens 10⁶, 10⁷ e 10⁸ conídios viáveis/mL do patógeno e determinaram, utilizando um programa computacional de análise de próbite, os tempos letais de 50% (TL₅₀) de 33,9; 25,1 e 13,5 dias, respectivamente, para as doses 10⁶, 10⁷ e 10⁸ conídios viáveis/mL. Para 12 e 24 dias, as doses letais de 50% (DL₅₀) foram de 1,9 x 10¹¹ e 5 x 10¹⁰ conídios/mL. Coutinho; Cavalvanti (1988) observaram que o índice de infectividade do bicudo por B. bassiana foi de 87,83% e o período médio para infecção foi de 6 dias.

Jaramillo; Alves (1986), utilizando as mesmas dosagens que Alves et al. (1986) para o fungo M. anisopliaeisolado SPL-255, determinaram uma DL₅₀ após 12 dias igual a 7,6 x 10⁶ conídios viáveis/mL. Para 10⁶, 10⁷ e 10⁸ conídios viáveis/mL, os TLs₅₀ foram respectivamente 22,4; 11,3 e 6,3 dias.

Coutinho; Oliveira (1989), testando o isolado I-1149Bb de B. bassiana, observaram que a concentração 3,72 x 10¹⁰ conídios/mL foi a mais eficiente e apresentou a maior concentração de conídios sobre cadáveres do bicudo-do-algodoeiro, já as concentrações letais de 50% (CL₅₀) apresentaram valores de 2,59 x 10¹⁰ e 1,30 x 10⁷ conídios/mL aos 7 e 14 dias, respectivamente.

Silva (2001) destacou que isolados de B. bassiana de diferentes hospedeiros e regiões geográficas são diferentes quanto à virulência ao bicudo-do-algodoeiro. O autor testou 12 isolados do fungo provenientes de micotecas de diversas instituições e observou que a mortalidade do bicudo teve início no segundo dia após a inoculação das suspensões fúngicas, variando de 15 a 83%, sendo os isolados CG138, CNPA02, CNPA03, CG082, CNPA1 e CG070 mais virulentos do que aos isolados 645, CG458, CNPA04, CG016 e 760. Esse autor ressaltou ainda que o isolado CG138 destacou-se como um dos mais virulentos e que os isolados 645, 760 e CG458, obtidos originalmente de A. grandis, foram pouco virulentos a esse inseto. Thomazoni et al.(2005) também compararam isolados provenientes de diferentes hospedeiros e regiões geográficas do Brasil, sendo 24 da espécie B. bassiana e 4 da espécie M. anisopliae, e verificaram que os isolados de M. anisopliae foram mais patogênicos do que os de B. bassiana e que a mortalidade confirmada teve início no segundo dia após a exposição aos conídios.

Almeida et al. (2005)verificaram que B. bassiana (URM-3447), reisolado de ovos, larvas e adultos de A. grandis, possui elevado potencial de controle desse inseto, apresentando elevada viabilidade de germinação, crescimento colonial e conidiogênese em meio de cultura batata-dextrose-ágar (BDA). Gonçalves et al. (2005), avaliando cepas de fungo B. bassiana, concluíram que as diluições de 2,5 g/500 mL e 10 g/500 mL de água destilada apresentaram baixa capacidade de infecção ao inseto. Giometti et al. (2006) avaliaram os isolados IBCB 18, 35 e 66, e Giometti et al.(2010), além desses três, avaliaram também os isolados IBCB 82, 87, 238, 239, 240 e 241 de B. bassiana e concluíram que todos os isolados testados foram patogênicos ao bicudo-do-algodoeiro, causando entre 50 e 85% de mortalidade, sendo o isolado IBCB 241 considerado o mais virulento, apresentando a maior percentagem de mortalidade e a menor TL₅₀, seguido pelo isolado IBCB 87. Coutinho; Oliveira (1991), avaliando a patogenicidade do isolado I-149Bb de B. bassiana, obtiveram mortalidade variando de 50 a 100% nas concentrações entre 3,72 x 10⁶ a 3,72 x 10¹⁰ conídios/mL.

De acordo com Praça et al.(2004), as estirpes S234 e S997 de B. thuringiensisforam efetivas contra larvas de A. grandis quando a cultura bacteriana foi incorporada à dieta artificial oferecida ao inseto. Dumas et al. (2006)relataram que três estirpes patogênicas ao bicudo pertencentes ao banco de Bacillus spp., da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, se destacaram pelos resultados de CL₅₀ e pelos perfis proteicos e moleculares bastante semelhantes, apresentando uma banda de 130 kDa e genes da família Cry1, indicando serem fortes candidatos para estudos moleculares e integração no genoma de cultivares de algodão como alternativa para o controle desse inseto.

Bleicher et al. (1994)concluíram que o fungo B. bassiana associado a um décimo da dosagem do inseticida delta-methrin (1 g.i.a./ha) foi tão eficiente quanto o inseticida na sua dosagem normal para o controle do bicudo.

Nas condições de laboratório, segundo Gutierrez (1986), B. bassiana alongou o período de pré-oviposição e diminuiu o período de oviposição e o número de ovos/fêmea. A fertilidade dos ovos colocados por fêmeas infectadas pelo fungo não foi afetada. As fêmeas morreram em tempo mais curto do que os machos. Nas condições de campo, o fungo causou uma mortalidade máxima de 28,8% nos adultos presentes. Entretanto, o adulto, antes de morrer, ocasionou grandes danos às estruturas frutíferas da planta. Silva et al. (2003), avaliando o potencial do fungo B. bassiana associado ao tubo mata bicudo (TMB), também em condições de campo, observaram seu efeito positivo no controle da praga, reduzindo a porcentagem de botões florais danificados em comparação com a testemunha.

Visando determinar a proporção mais adequada dos veículos da suspensão de conídios de B. bassiana pulverizados no controle do bicudo, Silva et al. (2003b) testaram pulverizações com conídios do fungo suspensos em nove combinações de diferentes concentrações de óleo vegetal e querosene. Esses autores relataram que as melhores formulações foram aquelas nas quais os conídios de B. bassiana foram suspensos em: pulverização com óleo vegetal a 95% + querosene a 5% ou pulverização com óleo vegetal a 70% + querosene a 30%, cujos rendimentos de produção foram maiores, sendo as médias de rendimento da cultivar de 810,25 e 760,00 g, respectivamente.

Prospecção de produtos naturais

Fernandes et al. (1993, 1996) concluíram que os extrao extrato aquoso detos de Melia azedarach (cinamo), Crocus sativus (açafrão) e Piper nigrum (pimenta do reino) apresentaram índices satisfatórios de inibição alimentar contra o bicudo. Conforme Fernandes et al.(1996), o extrato aquoso de P. nigrum apresentou o maior índice de inibição alimentar (100%) e além de causar o efeito deterrente, esse extrato causou mortalidade de 26,7% dos bicudos adultos. Esses autores relataram ainda que o extrato C. sativus causou mortalidade entre 10 e 16,7% dos indivíduos; o extrato de M. azedarach não causou mortalidade após 48 h de exposição. Resultado que também foi encontrado por Gabriel; Beltramelli (2005), que observaram que o Nim utilizado tanto na formulação torta quanto em óleo emulsionado não inibiu a alimentação e não promoveu a mortalidade do bicudo do algodoeiro. Fernandes et al. (1996) testaram também o extrato de Chenopodium ambrosioides (erva-de-santa-maria) e observaram que ele apresentou índices de inibição alimentar muito baixo e não causou mortalidade dos bicudos.

O mais novo método alternativo utilizado para controle do bicudo é o caolim. De acordo com estudos de Silva (2011), o caolim exerce um efeito controlador sobre o bicudo-do-algodoeiro, pelo seu efeito deterrente sobre o comportamento de oviposição do bicudo, impedindo seu contato visual e táctil com a planta hospedeira, tornando-a irreconhecível e atrapalhando sua movimentação e a alimentação pela adesão de partículas no seu corpo. Os resultados de Silva et al. (2009b) mostraram que o caolim aplicado tanto de forma sistemática e/ou sempre que o bicudo atinge o nível de controle é capaz de proteger os botões florais do algodoeiro da injúria provocada pelo bicudo, com eficiência semelhante ao inseticida endosulfan. De acordo com Silva et al. (2009a), pulverizações com caolim, caolim + B. bassiana e B. bassianaapresentam maior produção do que a testemunha (sem tratamento), indicando que esses produtos podem ser utilizados no controle do bicudo.

Controle legislativo

Bianchini (2004) relata que, visando reduzir o ataque de populações de bicudo em safras seguintes, a prática cultural de eliminação da soqueira do algodão se tornou obrigatória no Brasil, estando por meio de portaria ministerial a incumbência de definir as datas limites para a permanência das soqueiras no campo. Carvalho (2001)relatou que nos estados de São Paulo, Paraná, Bahia e Ceará a destruição da soqueira se tornou obrigatória por lei, sendo que a data limite para cada estado leva em consideração o comportamento da praga. Bastos; Almeida (2005) relataram que a legislação federal prevê que a destruição de soqueiras seja feita até no máximo 31 de agosto de cada ano agrícola, tanto em áreas infestadas quanto em áreas indenes. Porém, de acordo com esses autores, a aplicabilidade dessa medida é restrita, pois em algumas regiões onde se realiza o cultivo sucessivo essa medida é contestada.

Segundo Bianchini (2004), no estado do Mato Grosso os cotonicultores têm até o dia 31 de agosto para destruir as soqueiras de suas lavouras. Outra medida criada neste estado para interromper o ciclo do bicudo foi a adoção de um calendário para plantio. Em áreas produtoras de algodão infestadas pelo bicudo, a Portaria n° 29, de 25 março de 2002, do Instituto de Defesa Agropecuária do Mato Grosso (INDEA) sugeriu que o plantio de algodão fosse realizado entre 20 de novembro e 02 de janeiro (Bastos; Almeida, 2005). Posteriormente, através da Instrução Normativa Conjunta 001/2007, que dispõe sobre as medidas fitossanitárias para prevenção do bicudo no Mato Grosso, foi definido que o plantio deveria ser realizado de 1° de dezembro e 10 de fevereiro, adotando-se um período de 75 dias de vazio sanitário, entre 15 de setembro e 30 de novembro, visando interromper o ciclo de vida do inseto (Cassetari Neto et al., 2008).

Manejo integrado

Habib et al. (1984b)adaptaram um projeto de manejo que envolveu a utilização de plantas iscas e outras práticas culturais, armadilhas de feromônio e o uso de inseticidas seletivos gerando maior produtividade e economia nos custos de produção da área em relação ao manejo convencional.

Os resultados de Soares (1998) são favoráveis à aplicação de táticas como controle químico, eliminação das gemas apicais (poda), capação do algodoeiro com diferentes idades e aplicação de cloreto de mepiquat para o manejo integrado de A. grandis em algodoeiro. Soares et al. (2002)validaram um sistema de MIP do algodoeiro onde A. grandisestava entre as principais pragas, concluindo que é possível produzir algodão no Cerrado baiano, com 6 pulverizações e com uma redução de custos de 50% com inseticidas.

Segundo Degrande et al.(2001), no Oeste do estado da Bahia, durante a safra 2000/2001, a implantação de uma estratégia regional de controle do bicudo conseguiu uma efetiva redução populacional da praga e uma economia conjunta de US$ 2 milhões que seriam utilizados em produtos para pulverizações. Essa estratégia conjunta de produtores para bloqueio ao bicudo se baseou em táticas de manejo como aplicações de inseticidas no final do ciclo da cultura, cumprimento da legislação quanto à destruição da soqueira e período mínimo de 4 meses sem plantio de algodão, época de semeadura concentrada em 40 dias, tratamento rigoroso da bordadura e aplicação de inseticidas no início da emissão dos botões florais.

Pierozzi Jr.; Habib (1992, 1993c) apresentaram propostas de programa de MIP para algodoais infestados pelo bicudo na região de Campinas e Sudeste do estado de São Paulo. Nelas são consideradas diversas táticas de manejo, como a época e o período de plantio, variedade de algodoeiro, utilização de plantas iscas, feromônio como bloqueio e associado ao sistema de armadilha, técnicas de monitoramento da cultura e de aplicação de inseticidas químicos seletivos, técnica de redução de número de adultos no período final da cultura, uso de produtos desfolhantes e de soqueiras iscas e destruição dos restos da lavoura imediatamente após a colheita.

Degrande (1993) validou um programa de MIP no estado de Mato Grosso do Sul. A tecnologia de MIP foi baseada em época de semeadura, plantio-isca, variedade, espaçamento e altura das plantas, catação de botões florais e maçãs caídas, amostragens, níveis de controle, controle químico, uso de desfolhante, colheita, destruição de soqueiras, soqueira-isca, adequação de propriedades físicas, químicas e conservação do solo, controle biológico, feromônios, rotação de culturas e outras táticas complementares. Na validação, o número de aplicações de inseticidas, em áreas com A. grandis, caiu de 6,5, média dos produtores da região, para 4,7 em áreas onde se utilizou o programa de MIP.

Nakano et al. (1993)relataram que o fitoregulador cloreto de dimetil piperidina concentrou a produtividade, expondo os órgãos florais e frutíferos por um período menor ao ataque do bicudo, resultando em maior número de maçãs. De acordo com Pípolo et al. (1998), a aplicação do regulador de crescimento cloreto de clorocolina, apesar de causar maior precocidade e redução do número de maçãs imaturas, não foi suficiente para provocar um efetivo controle do bicudo isoladamente.

Pessoa et al. (1993a)relataram uma proposta de modelagem matemática para a dinâmica populacional do bicudo, levando-se em consideração medidas de MIP para a região analisada e permitindo o monitoramento das populações do inseto, viabilizando através de simulação a avaliação do comportamento populacional do inseto frente à utilização de medidas de controle biológico baseadas na utilização de inimigos naturais.

Ramalho; Gonzaga (1989b, 1990) concluíram que o consórcio algodão com milho não afeta a população do bicudo-do-algodoeiro. Bianchini (2004)recomendou uma maneira de manter baixo o nível das populações, através da utilização de armadilhas com feromônio e a eliminação das plantas hospedeiras e soqueiras que podem servir de abrigo e alimento para o inseto.

Moreira et al. (2004)sugeriram o controle climático (deficiência hídrica do período experimental aliada a altas temperaturas típicas da região) no Seridó paraibano como responsável pelos baixos níveis populacionais do bicudo-do-algodoeiro. Coutinho; Calvancanti (1988) concluíram que a utilização de substrato fúngico no interior das câmaras de captura das armadilhas de feromônio não interferiu na captura dos curculionídeos.

Na região dos Chapadões, segundo Tomquelski; Martins (2008), foi montado um consórcio antibicudo, baseado no proposto por Degrande et al. (2003, 2004) para o estado de Goiás, para atender a região do norte do Mato Grosso do Sul, o consórcio que se baseou em medidas como armadilhamento pré-safra, destruição de tigueras, instalação de tubos atrai-e-mata, semeadura concentrada, aplicação de bordadura, aplicação de primeiro botão-floral e de final de ciclo, além de boas práticas de transporte que promoveram diminuição na infestação, o que provocou atraso ou mesmo diminuição do número de indivíduos infestando as lavouras e, consequentemente, contribuiu para redução do número de aplicações de inseticidas.

Programas de supressão

No Brasil, são cogitadas iniciativas em programas de erradicação do bicudo que consistem na implantação de medidas fitossanitárias para eliminação da praga alvo (Silva, 2012), porém nunca foi implantado um Programa de Erradicação no País, nem mesmo num modelo experimental ou piloto com as devidas confirmações da Ciência ou da Extensão. Segundo Silva (2012), o termo mais adequado e que vem dando resultados é a supressão, que consiste na aplicação de um conjunto de medidas fitossanitárias visando diminuir a população de uma praga em todas as fases da cultura em uma determinada área infestada, e inclusive no período de entressafra. Alguns estados brasileiros como Bahia, Goiás, Mato Grosso e São Paulo vêm adotando ações estadualizadas por meio de medidas fitossanitárias baseadas no MIP para supressão desse inseto (Degrande et al., 2004; Degrande, 2006; Silva et al., 2012; Lima Jr. et al., 2013). Degrande et al. (2001) e Degrande (2002) ressaltaram que, devido às características do bicudo, o sucesso desses programas de manejo depende da adoção de atitudes coletivas na região de ocorrência da praga, evitando assim surtos populacionais regionais do inseto.

O estado brasileiro pioneiro na adoção de um programa de controle do bicudo foi Goiás, no qual o programa foi responsável pelo aumento da produtividade registrado na maioria das lavouras (Degrande et al., 2004). De acordo com Degrande et al.(2003), o Plano Estratégico de Controle do Bicudo-do-algodoeiro no estado de Goiás, criado na safra 2002/2003 com a meta principal de reduzir a população do bicudo nas regiões produtoras de algodão do estado, baseou-se em várias táticas de manejo, como semeadura concentrada num período de 30 a 40 dias, aplicação de inseticidas na bordadura a partir do estágio V2, 3 aplicações de inseticidas a partir do surgimento dos primeiros botões florais, monitoramento constante da lavoura, adoção de nível de controle de 5% de botões florais atacados, 3 aplicações de inseticidas quando for identificado o primeiro capulho aberto e destruição das soqueiras até no máximo 15 dias, introdução de culturas-iscas, catação manual de maçãs e botões caídos, escolha de variedades precoces e aplicação de inseticida no final da safra. Segundo Degrande et al. (2003), esse plano, quando adotado na íntegra, apresentou bons resultados como aumento na produção entre 2,5 e 23% em relação à safra anterior. Assim, novas táticas com o armadilhamento e mapeamento das lavouras visando indicar o nível de infestação e aumentar a produtividade foram sugeridas para as próximas etapas do plano.

Em várias regiões de Goiás, dentre elas Itumbiara, Buriti Alegre, Morrinhos, Goiatuba, Cachoeira Dourada (Oliveira et al., 2005), Acreúna (Santos et al., 2005), Inaciolândia (Pires et al., 2005), Mineiros (Silva et al., 2005a), Paraúna (Silva et al., 2005b), Santa Helena (Silva et al., 2005c, 2005d), Ipameri (Silva et al., 2005e, 2005f), Luziânia, Silvânia, Cristalina (Degrande et al., 2009; Lima Junior et al., 2013) e Perolândia (Rezende et al., 2011), a adoção de todas as ações do plano de supressão proporcionam resultados satisfatórios, como redução do número de aplicações para bicudo, atraso do inseto nas lavouras, produção de capulhos na parte apical das plantas ("ponteiros"), com consecutivo ganho na produção e produtividade e menores quantidades de inseticidas aplicadas no meio ambiente. Garcia et al. (2009) observaram que em área onde o plano não foi executado totalmente houve aumento no número de pulverizações para o controle químico do bicudo de uma safra para outra, resultando em menor retorno econômico ao produtor e maior impacto ambiental.

Para o estado de Goiás, Oliveira et al. (2011) citaram também o Projeto de Supressão do Bicudo do Algodoeiro de Goiás, que teve o intuito de reduzir o nível populacional do inseto a índices abaixo do nível de dano econômico. Segundo esses autores, os quatro primeiros anos de implantação desse projeto, no Vale do Pamplona e no município de Silvânia, mostraram redução generalizada da população do inseto com consequente redução da necessidade do controle químico e não comprometimento da produtividade pelo inseto.

No Oeste da Bahia, o programa de supressão do bicudo, de acordo com Brugnera (2009), está baseado em ações regionais envolvendo as propriedades de uma determinada comunidade. Ele recomenda a destruição da soqueira imediatamente após a colheita (prazo máximo até 31 de agosto para a região); armadilhamento nas bordaduras 60 dias antes do início do plantio; plantio concentrado em um período curto; controle químico nas bordaduras no início da segunda folha verdadeira; aplicações de inseticidas na emissão dos botões; controle com índices inferiores a 5% de botões atacados; aplicação de inseticidas juntamente com desfolhante, além de outras ações complementares. Nessa mesma região, segundo Tamai et al. (2009), o Programa de Monitoramento e Controle do Bicudo no Oeste da Bahia representa uma ferramenta importante para a sustentabilidade da cultura. Com ele houve uma importante modificação na forma de condução dos trabalhos, com a criação e validação dos "Núcleos Regionais de Controle do Bicudo", através da integração dos produtores, pertencentes à mesma sub-região, em ações coletivas de controle do bicudo.

Transgenia no Brasil

A transgenia é um dos métodos estudados, ainda de forma experimental, no Brasil, visando à redução populacional do bicudo-do-algodoeiro. Franco et al. (2000) observaram que larvas e adultos do bicudo alimentados com dieta artificial contendo o inibidor kunitz tripsina da soja (SKTI) apresentaram redução no peso e comprimento (larvas), deformações e ausência de tórax (pupas e insetos adultos). Dias et al. (2004)relataram que outro inibidor proteico, a A-amilase/tripsina isolada de plantas de centeio (Secale cereale), causou redução do peso larval em até 42% e um aumento de 83% na mortalidade para concentração (0,8% peso/volume). Del Sarto et al. (2005) selecionaram α-amilases variantes, isoladas de sementes de Phaseolus vulgaris, inibidoras de enzimas hidrolíticas específicas contra as α-amilases de A. grandis.

Os resultados de Santos et al.(2002) demonstraram a influência da enzima colesterol oxidase (Coase) sobre A. grandis. Larvas que foram alimentadas com dieta artificial contendo diferentes concentrações da enzima tiveram sua sobrevivência afetada e apresentaram regiões altamente vacuolizadas nas células epiteliais, bem como degradação parcial das membranas basal e microvilli. A enzima também interferiu na eclosão das larvas quando os ovos foram submersos por 15 minutos em solução de Coase. Santos (2004), em testes, observou que essa proteína promoveu retardo do crescimento e morte das larvas, redução na eclosão e na postura das fêmeas, além de causar danos nos insetos desde o seu desenvolvimento embrionário.

Sá et al. (2004)relataram que os novos genes cryEa e cry3aapresentam toxicidade para larvas do bicudo-do-algodoeiro e potencial de aplicação em programa de melhoramento genético de algodão, via transgenia, para o controle desse coleóptero. Em seus estudos, Brunetta et al. (2005)observaram que 21 genes mutantes de cry3Aa e cry8Ga de Bt causaram variabilidade na taxa de mortalidade das larvas do bicudo. Martins et al. (2010) foram os autores do primeiro relato sobre a localização da ligação entre toxina Bt Cry e receptores em células do intestino médio de A. grandis. Segundo esses autores, a toxina se ligou a duas proteínas (62 e 65 kDa), que apresentaram atividade de fosfatase alcalina (ALP), sendo esses resultados importantes para a melhor compreensão do modo de ação dessa toxina.

Artico et al. (2009), visando ao desenvolvimento de novas ferramentas biotecnológicas para o controle mais efetivo do bicudo-do-algodoeiro, identificaram nove genes com expressão predominante em flores e mais especificamente em estames de algodoeiro. Os quatro genes selecionados nesse estudo foram considerados fortes candidatos ao isolamento de promotores e dois desses genes tiveram as regiões promotoras isoladas e a análise preliminar confirmou a presença de elementos regulatórios típicos da expressão em pólen.

Coelho et al. (2010)isolaram os fragmentos gênicos da glicoproteína vitelogenina (Vtg) e do receptor de ecdisona (EcR) de A. grandis e clonaram no vetor de expressão em bactéria pL4440gtwy e transferiram para cepa de Escherichia coli HT115 para a produção de dsRNA, para posterior clonagem e síntese dos fragmentos para realização futura de bioensaios de silenciamento gênico visando ao controle do inseto.

De acordo com Ferreira Filho; Gameiro (2002), o algodão geneticamente modificado com a tecnologia Bollgard^® no Brasil, efetiva no controle de lagartas, resultou em uma importante redução nos custos de produção, porém em regiões onde o bicudo-do-algodoeiro era uma praga importante foi observada uma menor redução desses custos.

Degrande; Fernandes (2006) relataram que o algodão Bt, por ser menos pulverizado do que o algodão não Bt, acarreta o crescimento da população de bicudos e de outras pragas nas lavouras de algodoeiro não alvo da tecnologia. Milane et al. (2008) e Gabriel et al. (2009)não observaram diferença significativa entre o algodoeiro geneticamente modificado Bt (NuOpal) e o convencional (DeltaOpal) quanto ao percentual de ataque do bicudo por planta, número total de estruturas atacadas em cada parcela, número de estruturas reprodutivas disponíveis na planta e número de bicudos emergidos em laboratório. Grigolli et al. (2011), também comparando esses cultivares, observaram que os picos maiores de alimentação e oviposição ocorreram aos 104 e 101 DAE (dias após a emergência), nos cultivares DeltaOpal e NuOpal, respectivamente. O que demonstra a necessidade de controle do bicudo nos cultivares transgênicos da mesma forma que nos convencionais (Gabriel et al., 2009).

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Após a detecção do bicudo-do-algodoeiro no Brasil, em 1983, esse inseto passou a ser objeto de vários estudos no país, desde aqueles básicos de biologia aos estudos avançados de transgenia de plantas. Nesse repertório de pesquisas estão incluídos trabalhos de detecção regional, fisiologia, ecologia, etologia, distribuição geográfica (mapeamento), plantas hospedeiras, dinâmica populacional, prejuízo e dano econômico, amostragem, nível de controle, controle comportamental, cultural e alternativo aos inseticidas químicos, resistência de planta, controle biológico e microbiano, prospecção de produtos naturais, controle legislativo, iniciativas de planos de supressão e adequação ao MIP. Há ainda uma série de estudos de controle químico, os quais não foram contemplados nesta revisão bibliográfica propositalmente.

A presença do bicudo-do-algodoeiro no Brasil contribuiu para a mudança dos polos de produção de algodão no território nacional ao longo desses 30 anos, em especial com o deslocamento do cultivo da fibrosa do Nordeste e Sudeste para as áreas do Cerrado brasileiro, numa espécie de busca de locais menos infestados visando alguma diminuição dos custos de produção. No caso da agricultura familiar, ficou evidente a dificuldade de construir modelos de manejo viáveis com reduzido uso de inseticidas, na prática, enquanto que na agricultura empresarial há modelos mais sustentáveis sob o ponto de vista de racionalidade econômica na atualidade.

A erradicação de A. grandis do Brasil, à semelhança do que foi feito nos Estados Unidos da América, tem sido objeto de dúvida, face à diversidade de ecossistemas, dimensões geográficas do país e à facilidade de sobrevivência da praga na entressafra. Assim, nos últimos anos, observa-se a busca por estratégias e táticas para reduzir o nível populacional do inseto a índices inferiores ao do nível de dano econômico, em todas as fases da cultura em uma determinada área infestada, e inclusive no período de entressafra, através da utilização de um conjunto de medidas fitossanitárias preconizadas pelo MIP ou modelo de supressão populacional. Paralelamente, há nos dias de hoje iniciativas por métodos de redução populacional da praga com uso de transgenia, ainda de forma experimental. Em síntese, mais pesquisas precisam ser desenvolvidas no país, na busca de novos e alternativos métodos de controle ao bicudo-do-algodoeiro que considerem as particularidades regionais.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  28 Nov 2014
• Data do Fascículo
  Oct-Dec 2014

Histórico

• Recebido
  04 Jan 2013
• Aceito
  28 Out 2014