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Arquivos do Instituto Biológico

versão impressa ISSN 0020-3653versão On-line ISSN 1808-1657

Arq. Inst. Biol. vol.83  São Paulo  2016  Epub 15-Set-2016

http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000772014 

SCIENTIFIC COMMUNICATION

Malófagos (Insecta, Phthiraptera) de marreca caneleira Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816) e marreca piadeira Dendrocygna viduata (Linnaeus, 1766) na região sul do Rio Grande do Sul

Chewing lice (Insecta, Phthiraptera) of the fulvous whistling duck Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816) and white-faced whistling-duck Dendrocygna viduata (Linnaeus, 1766) from Rio Grande do Sul Southern Brazil

Afonso Lodovico Sinkoc1  * 

João Guilherme Werner Brum2 

Gertrud Muller2 

1Faculdade de Agronomia, Medicina Veterinária e Zootecnia, Departamento de Clínica Médica Veterinária, Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT) - Cuiabá (MT), Brasil.

2Departamento de Microbiologia e Parasitologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Pelotas (UFPel) - Pelotas (RS), Brasil.

RESUMO:

Os autores relatam a ocorrência de Acidoproctus rostratus (Rudow, 1866), Holomenopon leucoxanthum (Burmeister, 1838), Trinoton aculeatum (Piaget, 1885), Trinoton querquedulae (Linnaeus, 1758) e Anatoecus dentatus (Scopoli, 1763) em Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816) e Dendrocygna viduata (Linnaeus, 1766); Anatoecus icterodes (Nitzsch, 1818) em D. bicolor e Anaticola chaetodens (Eichler, 1954) em D. viduata . Diferenças significativas na prevalência foram encontradas entre T. aculeatum e T. querquedulae , tanto em D. bicolor quanto em D. viduata , sendo esse achado caracterizado como um evento potencial de colonização. Outras diferenças também foram encontradas para a prevalência e a abundância média de Anatoecus spp. entre D. bicolor e D. viduata. A ocorrência de Trinoton querquedulae em D. bicolor e D. viduata , de Anatoecus dentatus em D. bicolor e de Anaticola chaetodens em D. viduata ¸caracteriza novos hospedeiros para essas espécies de piolhos.

PALAVRAS-CHAVE: marreca caneleira; Dendrocygna bicolor; marreca piadeira; Dendrocygna viduata; piolho; Phthiraptera

ABSTRACT:

The authors report the occurrence of Acidoproctus rostratus (Rudow, 1866), Holomenopon leucoxanthum (Burmeister, 1838), Trinoton aculeatum (Piaget, 1885), Trinoton querquedulae (Linnaeus, 1758) and Anatoecus dentatus (Scopoli, 1763) in Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816) and Dendrocygna viduata (Linnaeus, 1766); Anatoecus icterodes (Nitzsch, 1818) in D. bicolor and Anaticola chaetodens (Eichler, 1954) in D. viduata . Significant differences in the prevalence were found between T. aculeatum and T. querquedulae in D. bicolor as well as D. viduata , which is characterized as a potential event of colonization. Significant differences were also found for the prevalence and mean abundance of Anatoecus spp. between D. bicolor and D. viduata. The occurrence of Trinoton querquedulae in D. bicolor and D. viduata , of Anatoecus dentatus in D. bicolor and Anaticola chaetodens in D. viduata characterize new hosts species to these species of lice.

KEYWORDS: fulvous-whistling-duck; Dendrocygna bicolor; white-faced-whistling-duck; Dendrocygna viduata; louse; Phthiraptera

Entre os membros da família Anatidae, 21 espécies são assinaladas para o Rio Grande do Sul; dentre elas Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816) e Dendrocygna viduata (Linnaeus, 1766), as quais são comuns a moderadamente abundantes em ambientes aquáticos (Belton, 1994), das quais se desconhece a composição da Phitirapterofauna. Os gêneros de malófagos comumente encontrados sobre os Anatidae são Acidoproctus Piaget, 1878; Anaticola Clay, 1936; Anatoecus Cummings, 1916; Ornithobius Denny, 1842 entre os Ischnocera (Philopteridae) e Ciconiphilus Bedford, 1939; Holomenopon Eichler, 1941; Trinoton Nitzsch, 1818 entre os Amblycera (Menoponidae) (Price et al., 2003). A ocorrência de Acidoproctus rostratus em D. viduata e Anaticola chaetodens Eichler, 1954 em D. bicolor é relatada para a América do Norte (Malcomson, 1960).

Price et al. (2003) relataram, em Dendrocigna bicolor, as espécies Acidoproctus rostratus, Anotoecus icterodes, Holomenopon leucoxanthum, Trinotom aculeatum e Anaticola chaetodens; já em Dendrocygna viduatta, relataram as espécies Acidoproctus rostratus, Anoteecus dentatus e Holomenopon leucoxanthum.

Dados epizootiológicos envolvendo malófagos e seus hospedeiros são escassos. Foram identificadas sobre D. bicolor as seguintes espécies: Holomenopon leucoxanthum (Burmeister, 1838), Acidoproctus rostratus (Rudow, 1866), Anatoecus icterodes (Nitzsch, 1818) e Trinoton aculeatum Piaget, 1885, com prevalências de 97, 77, 63 e 3%, respectivamente (Forrester et al., 1994). No Brasil, para as duas espécies de hospedeiros do estudo, somente são conhecidos os relatos de Holomenopon leucoxanthum e Acidoproctus rostratus sobre D. bicolor cativas no Zoológico de São Paulo (Valim et al., 2005), desconhecendo-se mais registros de phthirapteros.

O objetivo deste estudo foi conhecer a Phitirapterofauna de Dendrocygna viduatta e D. bicolor de vida livre no estado do Rio Grande do Sul, Brasil.

Durante 2005, nos municípios de Pelotas e Arroio Grande, no estado do Rio Grande do Sul, Brasil, para a realização de um estudo da fauna parasitária de Dendrocygna viduata e D. bicolor , foram coletados 31 indivíduos de D. bicolor e 23 de D. viduata por meio da caça com arma de fogo, sob a licença número 053/2005-DITEC/IBAMA-RS - Protocolo IBAMA nº 02023.002619/03-14. Após o abate, as aves foram acondicionadas em sacos plásticos individuais e refrigeradas até a chegada ao Laboratório de Entomologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas (UFPel), onde suas penas e pele foram retiradas e lavadas pela agitação em um frasco de plástico grande contendo uma solução de água e detergente (1 a 2%), por um período mínimo de cinco minutos (Clayton; Drown, 2001). Após a lavagem da pele, ela era enxaguada em água corrente, a qual tinha sido filtrada em tamis de abertura de 0,15 mm, e o conteúdo foi inspecionado na busca de ectoparasitos, os quais foram fixados e conservados em álcool 70° GL.

Os ectoparasitos foram clarificados em líquido de Nesbitt e montados temporariamente com o clarificante entre lâmina e lamínula para identificação específica ao microscópio. As identificações foram baseadas em literatura especializada (Cummings, 1916; Carriker Junior, 1949; Clay; Hopkins, 1950, 1960; Eichler, 1954; Timmermann, 1962; Clay, 1963; Price, 1971; Eichler; Vasjukova, 1981; Price et al., 2003).

Os parâmetros prevalência, intensidade, intensidade média e abundância média foram definidos de acordo com Bush et al. (1997) e analisados por meio do software Quantitative Parasitology 3.0 (Rozsa et al., 2000), com nível de significância de 5%.

Na análise, Anatoecus icterodes e Anatoecus dentatus foram consideradas como Anatoecus spp., devido a não diferenciação morfológica entre as fêmeas dessas duas espécies (Clay; Hopkins, 1960).

Foram identificadas sete espécies de Phthiraptera, a saber: Acidoproctus rostratus (Rudow, 1866), Holomenopon leucoxanthum (Burmeister, 1838), Trinoton aculeatum (Piaget, 1855), Trinoton querquedulae (Linnaeus, 1758) e Anatoecus dentatus (Scopoli, 1763) em D. bicolor e D. viduata ; Anatoecus icterodes (Nitzsch, 1818) foi identificada somente em D. bicolor , e Anaticola chaetodens (Eichler, 1954), apenas em D. viduata (Tabela 1).

Tabela 1: Prevalência, intensidade média, abundância média e intensidade de parasitismo por Phthiraptera em Dendrocygna bicolor e D. viduata na região sul do Rio Grande do Sul, capturadas em 2005. 

Letras iguais na mesma linha ou coluna diferem significativamente (a £ 0,05) entre parasitos ou entre hospedeiros para o parâmetro.

Foram observadas seis espécies de malófagos para cada espécie de hospedeiro, sendo que a prevalência geral observada foi da ordem de 87,1% para D. bicolor e de 91,30% para D. viduata , com intensidades parasitárias variando de 1 a 42 (média de 14,48) malófagos para D. bicolor e de 1 a 43 (média de 11,29) para D. viduata.

Foram encontradas 15 diferentes associações parasitárias, sendo 8 em D. bicolor e 12 em D. viduata ; as infestações simples foram encontradas em 18,5%; as duplas, em 16,7%; as triplas, em 31,5%; e as quádruplas, em 22,2% dos hospedeiros (Tabela 2). Entre as 15 associações parasitárias observadas, sete foram exclusivas de D. viduata ; três, de D. bicolor , e cinco, comuns às duas espécies (Tabela 2).

Tabela 2: Associações parasitárias em infestações por Phthiraptera em Dendrocygna bicolor e D. viduata na região sul do Rio Grande do Sul, capturadas em 2005. 

Ar: Acidoproctus rostratus; Hl: Holomenopon leucoxanthum; Ano: Anatoecus spp. (A. dentatus e/ou A. icterodes); Ta: Trinoton aculeatum; Tq: Trinoton querquedulae; Ac: Anaticola chaetodens; Db: Dendrocygna bicolor; Dv: Dendrocygna viduata.

As espécies Acidoproctus rostratus e Holomenopon leucoxanthum , juntas, corresponderam a 85,83% do total de piolhos coletados, representando, respectivamente, 35,02 e 51,05% para D. bicolor e 52,69 e 32,99% para D. viduata.

Diferenças significativas foram observadas entre as prevalências de T. aculeatum e T. querquedulae , tanto em D. viduata como em D. bicolor , com valores mais elevados para T . aculeatum (Tabela 1). Os valores de prevalência e abundância média de Anatoecus spp. foram diferentes entre populações de D. viduata e D. bicolor (Tabela 1). Nas demais espécies, não foram observadas diferenças estatisticamente significativas nos parâmetros avaliados.

Dentre as ocorrências observadas e seguindo a lista de Price et al. (2003), T. querquedulae é pela primeira vez encontrada sobre D. bicolor e D. viduata , sendo estes listados como novos hospedeiros para essa espécie de malófago. No estado do Rio Grande do Sul, foi citada a ocorrência de T. querquedulae em Netta peposaca (Vieillot, 1816) (Sinkoc et al., 1992) após reanálise do material. Posteriormente, essa espécie foi relatada em N. peposaca com índices de prevalência de 83,33% e 4,72 de intensidade média no mesmo estado (Paulsen; Brum, 2007). Entre os Dendrocygninae, é relatada a ocorrência de espécies de Trinoton pertencentes ao grupo aculeatum (Tendeiro, 1967; Eichler; Vasjukova, 1981). A coocorrência de T. aculeatum e T. querquedulae entre os hospedeiros examinados, a diferença na prevalência para as duas espécies de Trinoton , os valores de abundância média mais baixos observados para T. querquedulae e a ocorrência citada de T. querquedulae entre anatídeos no estado sugerem essa ocorrência como um "evento potencial de colonização de hospedeiro", tal como citado para outros grupos de artrópodes (Pence et al., 1997). Esses eventos potenciais de colonização de hospedeiro são corroborados pelos resultados de Cohen et al. (1991), que relataram Trinoton anserinum (Fabricius J.C., 1805) com elevado padrão de atividade e mobilidade, bem como por McCracken; Johnson (2003), os quais consideraram que Trinoton spp. têm um tamanho de corpo muito grande, podendo mover-se rapidamente entre as penas do corpo hospedeiro, permitindo-lhes, presumivelmente, dispersar facilmente entre hospedeiros. Essa elevada motilidade pode justificar a presença de T. querquedulae em oito espécies pertencentes a quatro gêneros distintos de anseriformes (Buscher, 1965). A ocorrência de T. querquedulae sobre Sarkidiornis melanota (Pennant, 1769), hospedeiro tipo de T. straeleni Tendeiro, 1967, espécie pertencente ao grupo aculeatum , foi considerada por Tendero (1967) uma transgressão parasitária ("straggling "); entretanto, o autor não apresentou uma justificativa para tal afirmação. Além da motilidade, outros fatores podem ser levantados como hipóteses para essa ocorrência, tais como o nível de especificidade para o hospedeiro e a sua diversidade taxonômica, o que pode ser objeto de investigações futuras.

A ocorrência de H. leucoxanthum corrobora o relato de Brum et al. (2005), que citaram sua ocorrência em Netta peposaca ; posteriormente, Paulsen; Brum (2007) relataram uma prevalência de 96,67% e intensidade média de 20,45 para o mesmo hospedeiro, sendo o phthiraptero mais abundante (19,77). Esses relatos estão de acordo com o fato de essa espécie ser a que apresenta a mais abrangente distribuição entre os anatídeos, sendo relatada em 39 espécies (Price, 1971; Brum et al., 2005; Price et al., 2003).

Acidoproctus rostratus já havia sido relatado sobre D. bicolor (Price et al., 2003), incluindo a ocorrência no Brasil (Valim et al., 2005); sobre D. viduatta , já havia relato para a América do Norte (Malcomson, 1960), sendo este o primeiro sobre D. viduata no Brasil.

Dentre as infestações, a associação de A. rostratus e H. leucoxanthum , somente ou associados a outras espécies de piolhos, foi encontrada em 61,11% dos hospedeiros examinados; embora essas duas espécies tenham somado 85,83% do total de piolhos coletados, elas representaram, respectivamente, 35,02 e 51,05% dos piolhos coletados sobre D. bicolor e 52,69 e 32,99% dos piolhos coletados sobre D. viduata . Em face dos resultados, conclui-se serem necessários estudos mais aprofundados visando elucidar aspectos de ecologia e interação entre essas duas espécies de parasitos.

Embora Anatoecus dentatus e A. icterodes ocorram em 62 e 67 espécies de Anatidae, respectivamente (Price et al., 2003), somente A. icterodes já havia sido relatado para D. bicolor . Já em Netta peposaca , A. icterodes foi reportado para o estado do Rio Grande do Sul, com prevalência de 60% e 4,00 de intensidade média (Paulsen; Brum, 2007). Anatoecus spp. se diferiram nos valores de prevalência e abundância média para estas duas espécies, com valores mais elevados para D. bicolor.

Os totais encontrados no presente trabalho foram inferiores àqueles citados por Forrester et al. (1994) na Flórida, que relataram, para prevalência e intensidade médias, valores mais elevados para H. leucoxanthum e foram superiores para A. rostratus e T. aculeatum , mas somente em um indivíduo (3%), enquanto, no presente trabalho, essa espécie foi encontrada em 38,7% dos hospedeiros.

Dentre as sete espécies de malófagos identificadas, cinco foram comuns às duas espécies de marrecas, as quais são simpátricas e congenéricas, ocorrendo em elevada abundância na área de estudo, o que corrobora os achados de Castresana et al. (1999), que encontraram em seis espécies de Anas Linnaeus, 1758 os piolhos Trinoton querquedulae e Anaticola crassicornis e, em outras quatro do mesmo gênero, Anatoecus dentatus e Anatoecus icterodes . Buscher (1965) relatou T. querquedulae em oito e Anatoecus dentatus em sete espécies de anatídeos, assim como Notario et al. (1994), que indicaram Trinoton querquedulae e Anaticola crassicornis em cinco e quatro espécies de Anas , respectivamente.

Embora a prevalência observada tenha sido elevada, o número de espécies constituindo a fauna de fitirápteros em D. viduata e D. bicolor variou individualmente de um a cinco e de uma a quatro espécies, respectivamente, sendo encontradas 15 diferentes associações parasitárias, das quais 8 em D. bicolor e 12 em D. viduata ; as infestações simples foram encontradas em 18,5%, as duplas, em 16,7%, as triplas, em 31,5%, e as quádruplas, em 22,2% dos hospedeiros (Tabela 2). Entre as 15 associações parasitárias observadas, sete foram exclusivas de D. viduata ; três de D. bicolor e cinco comuns às duas espécies (Tabela 2).

A composição da fauna parasitária nos hospedeiros tem sido relacionada a diversos fatores, entre outros, à umidade relativa (Moyer et al., 2002) e à densidade populacional dos hospedeiros (Barker, 1994). McCracken; Johnson (2003) consideraram que um processo eficiente de dispersão associado a uma elevada simpatria pode contribuir para oportunidades de dispersão de piolhos entre espécies de aves aquáticas. Embora a metodologia do presente trabalho não permita inferir a influência desses fatores na composição da fauna parasitária dos hospedeiros estudados, é presumível que esses e outros fatores ambientais e comportamentais estejam influenciando essa composição faunística, sendo necessários estudos posteriores visando conhecer a influência destes na composição da fauna de fitirápteros de D. viduata e D. bicolor na área de estudo.

As subordens Amblycera e Ischnocera apresentaram valores de prevalência muito próximos; entretanto, a intensidade e abundância médias tiveram resultados mais elevados para Amblycera em D. viduata e para Ischnocera em D. bicolor . Embora essas diferenças não sejam significativas, denotam que o estudo de fitirápteros deve considerar, além de gêneros e espécies, as análises qualitativa e quantitativa das subordens, uma vez que a intensidade parasitária e a riqueza de espécies dessas subordens podem ser afetadas, entre outros fatores, pelos padrões comportamentais ou pela resposta imune dos hospedeiros (Moller; Rosza, 2005).

A ocorrência de Anatoecus dentatus em D. bicolor e Anaticola chaetodens em D. viduata caracteriza novos hospedeiros para essas espécies de piolhos.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a Martins e a Pouey, pelo valioso auxílio na coleta dos animais experimentais, e a Valim, pelas sugestões na revisão do manuscrito.

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Este artigo faz parte da Tese de Doutoramento do primeiro autor; Projeto de Pesquisa protocolado no Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), sob o número 02023.002619/03-14.

Recebido: 12 de Setembro de 2014; Aceito: 20 de Janeiro de 2016

*Autor correspondente: alsinkoc@gmail.com

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