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Arquivos do Instituto Biológico

versão impressa ISSN 0020-3653versão On-line ISSN 1808-1657

Arq. Inst. Biol. vol.83  São Paulo  2016  Epub 19-Dez-2016

http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000602014 

REVIEW ARTICLE

Isolamento de Salmonella spp. e Escherichia coli de psittaciformes: relevância em saúde pública

Isolation of Salmonella spp. and Escherichia coli from psittacine: public health importance

Elisângela de Souza Lopes1 

William Cardoso Maciel1  * 

Régis Siqueira de Castro Teixeira1 

Átilla Holanda de Albuquerque1 

Ruben Horn Vasconcelos1 

Débora Nishi Machado1 

Windleyanne Gonçalves Amorim Bezerra1 

Isabel Cristina Lima Santos1 

1Setor de Estudos Ornitológicos; Faculdade de Veterinária; Universidade Estadual do Ceará (UECE) - Fortaleza (CE), Brasil.

RESUMO:

O tráfico de animais selvagens consiste numa atividade ilegal exercida em diversas partes do mundo, e o Brasil, em função de sua grande extensão territorial e vasta biodiversidade, é um país bastante atingido por essa prática. O grupo de animais em perigo que mais se destaca é o das aves e, entre elas, as da ordem Psittaciformes. Essas são as mais traficadas por serem consideradas inteligentes e possuidoras de grandes habilidades de comunicação. Por isso, são retiradas indiscriminadamente da natureza. No entanto, as condições em que essas aves são capturadas e mantidas em cativeiro favorecem o aparecimento de diversas enfermidades, entre elas as causadas pelas enterobactérias. As bactérias que mais causam mortes e problemas em psitacídeos são as do gênero Salmonella e Escherichia coli , responsáveis pela salmonelose e pela colibacilose, respectivamente. Este trabalho apresenta uma revisão da literatura sobre essas enterobactérias em Psittaciformes, ressaltando o potencial zoonótico desses agentes.

PALAVRAS-CHAVE: tráfico; zoonose; saúde pública

ABSTRACT:

The illegal wildlife trade is widespread among several countries, and Brazil is one of the most frequently involved due to its great territorial extension and large diversity of animal species. Birds are the main target, and among them the Psittaciformes order, which are removed indiscriminately from nature, is one of the most frequently traded due to their intelligence and great communicating skills. However, the conditions in which these birds are captured and maintained in captivity favor several diseases, among them the ones caused by some Enterobacteriaceae. In this family, the most frequently associated bacteria to illnesses and deaths in psittacine are Salmonella and Escherichia coli , which cause salmonellosis and colibacillosis, respectively. Therefore, this study presents a review of the literature concerning these enterobacteria in Psittaciformes, emphasizing the zoonotic potential of these bacteria.

KEYWORDS: illegal wildlife trade; zoonosis; public health

INTRODUÇÃO

A família Psittacidae é composta por papagaios, araras e periquitos (Ravazzi; Conzo, 2008). Os psitacídeos são aves de beleza exuberante, inteligentes e com grande habilidade de comunicação (Miyaki et al., 1997), e isso tem despertado grande interesse dos homens na manutenção dessas aves como animais de estimação, aumentando o número de criadores comerciais cadastrados pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) para a comercialização de aves legalizadas, saudáveis e domesticadas.

Apesar da possibilidade da criação dos psitacídeos de forma legalizada, o alto preço dessas aves nos criadores comerciais faz com que haja procura por meio do mercado ilegal (Lara, 2006). Isso representa ameaça à vida silvestre, pois é estimado que cerca de 90% dos animais traficados morrem antes de chegar ao destino final, por conta das inadequadas condições de captura, manutenção e transporte (Ribeiro; Silva, 2007). Vítimas das ações antrópicas, os animais selvagens são comumente levados para centros de triagem de animais selvagens (CETAS) e zoológicos (Saidenberg et al., 2012a), no entanto, tais centros são superlotados em função da insuficiência de recursos e infraestrutura para atender à demanda de animais. Com isso, alta taxa de mortalidade é observada, resultado de inapropriadas condições de vida (Vanstreels et al., 2010).

Embora exista controle no manejo sanitário, o ambiente de cativeiro, podendo ser zoológicos, criadores comerciais ou centros de triagem do IBAMA, continua sendo um local favorável para a disseminação de micro-organismos com potencial zoonótico (Sedgwick et al., 1975; Montali; Migaki, 1980; Siemering, 1986; Fowler, 1993; Vanstreels et al., 2010). A disseminação de micro-organismos nas criações de Psittaciformes pode afetar negativamente não somente a saúde de outras aves, como também a de seres humanos. Várias doenças são transmitidas por aves de cativeiro ou de estimação para o homem por intermédio do contato direto ou indireto das aves doentes ou portadoras, sendo as bactérias os agentes causadores mais comuns dessas zoonoses (Akhter et al., 2010). Tendo em vista que as enterobactérias são um grupo de micro-organismos comumente encontrados na microbiota entérica de animais e do homem, algumas estirpes apresentam potencial zoonótico (Kruse et al., 2004). Portanto, foram abordados nesta revisão o isolamento e a relevância de Salmonella e Escherichia coli diarreiogênicas e extraintestinais procedentes de Psittaciformes, assim como se quis destacar o potencial zoonótico de ambas as bactérias.

DESENVOLVIMENTO

Enterobactérias

Espécies de bactérias pertencentes à família Enterobacteriaceae são consideradas parte da microbiota autóctone intestinal de muitos mamíferos, incluídos os seres humanos e algumas espécies de aves. As bactérias dessa família têm a capacidade de se propagar no ambiente desde que tenham condições adequadas. Além disso, são também apontadas como importantes patógenos aviários (Gerlach, 1994), ao causar infecções intestinais e extraintestinais (Ritchie et al., 1994).

Muitos psitacídeos provenientes do tráfico de animais selvagens, quando são recolhidos por órgãos de fiscalização competente, encontram-se em péssimas condições; muitos já mortos, dopados e/ou maltratados (Santiago et al., 2010). Dessa forma, psitacídeos capturados e mantidos de maneira inadequada apresentam diminuição da capacidade imunológica e, com isso, ficam suscetíveis à infecção por diversos agentes patogênicos (Hall; Saito, 2008).

É muito comum os psitacídeos terem enterites bacterianas, pois o estresse nessas aves faz com que ocorra o desequilíbrio da homeostasia do microambiente gastrointestinal, com alteração da resposta imune e imunodepressão. No entanto, o conhecimento da microbiota intestinal de psitacídeos ainda é escasso (Allegretti, 2009).

As alterações da microbiota e a frequência de problemas gastrointestinais dessas aves aumentam a preocupação com a saúde intestinal. Os micro-organismos dessa família que estão presentes na maioria dos relatos científicos envolvendo as aves são as bactérias do gênero Salmonella e Escherichia coli , entretanto, em menor número também é possível encontrar informações científicas a respeito de outros micro-organismos, tais como Shigella spp. , Edwardsilella tarda , Proteus spp. , Hafnia alvei , Serratia spp. , Enterobacter cloacae , Citrobacter freundii e Klebsiella pneumoniae (Hidasi et al., 2013; Lopes et al., 2015).

Salmonella

As bactérias do gênero Salmonella destacam-se por ser uma zoonose de importância para a saúde pública (Korsak et al., 2004). O gênero Salmonella possui duas espécies: Salmonella bongori , isoladas comumente de animais de sangue frio; e Salmonella enterica , que contém mais de 2.579 sorotipos. Dentre estes, 1.531 pertencem à subespécie enterica (Grimont; Weill, 2007), nos quais estão incluídos os sorotipos S. Pullorum e S. Gallinarum, causadores da pulorose e do tifo aviário, nessa ordem, que são específicos de aves (Gast, 2008) e cuja ocorrência vem sendo relatada na literatura científica sobretudo em aves domésticas e de maneira mais característica em Galliformes.

Salmonella sorotipo Pullorum é um patógeno comum de aves domésticas, mas tem baixa patogenicidade em outras espécies aviárias (Daoust; Prescott, 2007), não sendo, provavelmente, causa importante de doença nem de mortalidade em aves livres na natureza (Friend; Frason, 1999). O mesmo ocorre em relação à Salmonella Gallinarum, que causa infecção primariamente em frangos e perus de todas as idades, mas a doença já foi descrita em patos, codornas, pombos, faisões, pavões e canários (Berchieri Jr. et al., 2001). Recentemente, um surto de S . Gallinarum foi descrito em periquitos australianos (Melopsittacus undulatus ), demonstrando que essas aves são bastante susceptíveis à infecção por esse sorotipo em comparação com outras aves (Tunca et al., 2012).

Todos os outros agentes desse sorotipo entérico são causadores da enfermidade conhecida como paratifo aviário, e a Salmonella enterica sorovar Enteritidis e Salmonella enterica sorovar Typhimurium (ST) se sobressaem nesse subgrupo por serem importantes causadoras de problemas relacionados a infecções alimentares no homem (Berchieri Júnior, 1999; Gama et al., 2003), sobretudo no que se refere a produtos oriundos da indústria avícola, pois os ovos e a carne são as principais vias de transmissão da doença (Baú et al., 2001; Kottwitz et al., 2008).

Apesar da problemática ligada às salmonelas paratíficas estar amplamente relacionada às aves domésticas e a seus subprodutos destinados ao consumo humano, a literatura científica também menciona a sua importância no que diz respeito à ocorrência desses patógenos em aves de vida livre. ST é o sorotipo mais isolado em ave de estimação e de vida livre (Dorrestein, 1997; Reavill, 1996). Esse sorotipo é relatado por ser frequentemente isolado em psitacídeos e, de acordo com Vigo et al. (2009), a ST pode se manifestar como um patógeno primário ou causar infecções subclínicas em aves jovens ou debilitadas. Ainda, o sorotipo ST tem sido descrito como um problema associado a casos de zoonoses envolvendo aves silvestres e, mais especificamente, psitacídeos. Thornley et al. (2003) investigaram 119 pacientes humanos na Nova Zelândia com diagnóstico de salmonelose e verificaram que 10,9% dos indivíduos que apresentavam o sorotipo ST tiveram contato com aves silvestres mortas. Madewell; McChesney (1975) relataram um caso de salmonelose com o isolamento do agente em criança, gato e dois periquitos que residiam no mesmo local.

Entre os sorotipos mais importantes associados à problemática de saúde pública, destaca-se Salmonella Enteritidis, que também já foi isolado de psitacídeos. Marietto-Gonçalves et al. (2010) isolaram esse patógeno em Amazona aestiva , espécie de psitacídeo comumente traficada e encontrada em diversas residências.

O isolamento desses sorotipos em aves de estimação ou provenientes do tráfico demonstra a importância sanitária que esses animais apresentam para o meio ambiente e para o homem (Marietto-Gonçalves et al., 2010; Lopes et al., 2015), pois o contato dessas aves com pessoas e outros animais, associado ao fato desses sorotipos não terem hospedeiro determinado, pode induzir a elevados níveis de contaminação ambiental por essas bactérias (Daoust; Prescott, 2007).

Outros sorotipos de Salmonella também foram isolados de psitacídeos. Na Tabela 1 estão descritos os registros de ocorrência desse patógeno em diversas espécies de psitacídeos de cativeiro, de vida livre e do tráfico.

Tabela 1: Ocorrência de sorotipos de Salmonella isolados de psitacídeos de cativeiro, de vida livre e vítimas do tráfico. 

Referência Local de isolamento (país, ano) Espécies da ave Sorotipos
Phillips; Hatkin Mississipi 1978 Nymphicus hollandicus Salmonella houtenae
Jones; Nisbet Londres 1980 Ara, Psittacus , Amazona , Cacatua sp. Salmonella spp.
Orosz et al. Estados Unidos 1992 Amazona finschi Schlatter, Pyrrhura molinae Salmonella Enteritidis fagotipo 4
Orosz et al. Espanha, 1998 Cacatua galerita Salmonella arizonae
Menão et al. Brasil, 2000 Anodorhynchus hyacinthinus Salmonella Typhimurium
Gopee et al. Trinidad, 2000 Pionus menstruus Salmonella do grupo C
Vilela et al. Brasil, 2001 Anodorhynchus hyacinthinus Salmonella Bredney
Kanashiro et al. Brasil, 2002 Agapornis roseicollis S. enterica subsp. enterica sorovar 5, 4, 12:i
Seepersadsingh; Adesiyun Trinidad, 2003 Amazona spp. Salmonella Newport
Ward et al. Indianápolis, 2003 Trichoglossus, Lorius , Eos spp. Salmonella Typhimurium
Jang et al. Coreia, 2008 Ara ararauna Salmonella Rissen
Allgayer et al. Brasil, 2009 Anodorhynchus hyacinthinus Salmonella Braenderup
Vigo et al. Argentina, 2009 Ara ararauna Salmonella Typhimurium
Oliveira et al. Brasil, 2009 Amazona aestiva e Amazona amazonica Salmonella Hadar
Marietto-Gonçalves et al. Brasil, 2010 Amazona aestiva Salmonella Enteritidis
Piccirillo et al. Itália, 2010 Cacatua moluccensis Salmonella Typhimurium DT 160
Tunca et al. Turquia, 2012 Melopsittacus undulatus Salmonella Gallinarum
Hidasi et al. Brasil, 2013 Não especificadas Salmonella serovar Typhimurium
Lopes et al. Brasil, 2014 Melopsittacus undulatus Salmonella Newport
Lopes et al. Brasil, 2014 Ara chloropterus Salmonella Saintpaul
Lopes et al. Brasil, 2014 Amazona aestiva Salmonella Lexington

Algumas pesquisas científicas demonstraram casos de negatividade ou baixa frequência de isolamento de Salmonella spp. em psitacídeos. Um estudo realizado por Sareyyüpoğlu et al. (2008) analisou sete criatórios de periquitos australianos, canários e outras espécies de aves, totalizando 185 amostras. Os autores observaram a presença de Salmonella spp. apenas nas espécies Serinus canaria , Fringilla montifringilla e Taeniopygia guttata. Nenhuma das 27 amostras de fezes de psitacídeos (periquitos australianos) foi positiva. Bezerra et al. (2013) analisaram o total de 264 amostras de suabe de arrasto e suabe cloacais de periquitos australianos provenientes de pet shops e criadouros e, de acordo com a metodologia empregada, constataram ausência de Salmonella spp. A justificativa dada para a ausência do patógeno também se relacionava com a possível utilização de antibióticos, entretanto, outras medidas sanitárias aplicadas pelos criadores foram consideradas, tais como limpeza frequente do ambiente, bebedouro e comedouro, assim como a troca de água e ração.

O trabalho de Keen et al. (2007), por sua vez, permite averiguar a importância da ambiência e do manejo sanitário aos quais os animais estão submetidos sobre a prevalência de Salmonella spp. Em uma análise em animais de zoológicos nos Estados Unidos envolvendo mamíferos e aves, observou-se 0,6% de positividade entre 997 amostras de fezes avaliadas, e para todas as aves analisadas (n=22), entre elas três papagaios, constatou-se negatividade. De acordo com os autores, a baixa prevalência desses micro-organismos em tais animais pode ser resultado de excelentes condições nas instalações e de manejo.

Apesar das medidas sanitárias serem, indiscutivelmente, grande responsável pela baixa prevalência de Salmonella em aves e outros animais criados em cativeiro, Lopes et al. (2014) apresentaram outro argumento que pode justificar a baixa frequência de identificação de Salmonella spp. em amostras fecais. Refere-se à possibilidade da excreção intermitente desse micro-organismo pelas aves em condições específicas, o que pode prejudicar a identificação do patógeno por intermédio das provas microbiológicas tradicionais, isso porque a bactéria talvez não esteja sendo eliminada durante o procedimento de coleta do material fecal. Esses pesquisadores investigaram 182 psitaciformes clinicamente sadios mantidos em criatórios comerciais e conservacionistas da Região Metropolitana de Fortaleza e perceberam que apenas 1,65% das aves eram positivas para Salmonella spp. Nesse caso, os pesquisadores concluíram que a baixa frequência para esse patógeno não implica necessariamente que um maior percentual dessas aves esteja livre do patógeno.

Escherichia coli

Escherichia coli é uma bactéria anaeróbia facultativa Gram-negativa pertencente à microbiota intestinal dos animais, incluindo o homem, e estão localizadas notadamente no ceco e colón (Tenaillon et al., 2010). Por ser encontrada abundantemente na microbiota de diversos animais, existe grande interação dessa bactéria com o hospedeiro (Croxen; Finlay, 2010). Estudos ainda são realizados para maior compreensão acerca do papel comensal dessa bactéria na microbiota, mas se sabe que ela auxilia no processo de absorção de vitaminas e ao ocupar locais na mucosa intestinal, impedindo a fixação de bactérias patogênicas (Ferreira; Knöbl, 2009). Apesar da relação de mutualismo com o hospedeiro, essas bactérias possuem estirpes com características distintas de virulência, classificadas em patotipos diarreiogênicos e extraintestinais (Croxen; Finlay, 2010). Dessa maneira, as estirpes patogênicas podem apresentar-se nocivas à saúde humana ou animal.

Estirpes patogênicas de E. coli são responsáveis por inúmeras enfermidades em aves comerciais, podendo causar morte, diminuição na produção de ovos e condenação de carcaças nos abatedouros. A forma grave da doença é denominada de colisepticemia e caracteriza-se pela presença da bactéria no sangue, colonizando assim diversos órgãos, como o coração, fígado e pulmão (Barnes et al., 2008). A infecção por E. coli nas aves é considerada secundária a outros agentes patogênicos, e a manifestação da doença é predominantemente extraintestinal. A infecção inicia-se no trato respiratório, mais comumente nos sacos aéreos, após infecção primária, como, por exemplo, as ocasionadas por micoplasma. Infecção por E. coli nas aves pode resultar em pericardite, peri-hepatite e aerossaculite (McPeake et al., 2005). A veiculação desse micro-organismo pode acontecer por meio de partículas de poeira, as quais contêm de 105 a 106 UFC de E. coli por grama. As aves podem se infectar mediante a inalação de partículas contaminadas, facilitando a realização do isolamento dessa bactéria no trato respiratório superior. As secreções das aves infectadas podem facilitar a disseminação da bactéria, ocorrendo por intermédio do contato com as outras aves ou da ingestão de água ou ração contaminada (Dho-Moulin; Fairbrother, 1999).

As aves silvestres podem ser tidas como importantes reservatórios naturais da bactéria. Estudos têm mostrado que a bactéria é facilmente isolada de várias espécies de passeriformes e especialmente de aves aquáticas de vida livre, principalmente em patos (Fallacara et al., 2001), no entanto, ainda estão sendo realizados diversos trabalhos em psitacídeos para melhor entender o papel da E. coli na microbiota. A maioria dos trabalhos envolve psitacídeos criados em cativeiro, mas sabe-se que estes possuem microbiota composta por bactérias Gram-positivas, coexistindo normalmente de forma protocooperativa. Todavia, estudo realizado por Saidenberg et al. (2015) em araras-azuis e araras-vermelhas de vida livre constatou que apenas 1,8% de 101 amostras de fezes analisadas eram positivas para micro-organismos Gram-negativos, e de acordo com os autores as bactérias podem ser apenas temporárias na microbiota dos psitacídeos saudáveis.

Em psitacídeos, a colonização intestinal por E. coli é dependente não somente do estado sanitário do animal, porém, também do ambiente em que se encontram, pois bactérias oriundas de outras aves que vivem em mesmo recinto e utilizam coletivamente os mesmos comedouros e bebedouros podem estar facilmente disseminando essas bactérias (Mattes et al., 2005). Essas aves, por conseguinte, quando encontradas em cativeiro, ficam mais vulneráveis à carga microbiana intestinal constituída comumente de bactérias Gram-negativas, mesmos os psitacídeos aparentemente saudáveis (Jones; Nisbet, 1980; Bowman; Jacobson, 1980; Bangert et al., 1988; Flammer; Drewes, 1988; Orosz et al., 1992; Marietto-Gonçalves et al., 2007; Mattes et al., 2005).

Xenoulis et al. (2010) compararam a microbiota entérica de psitacídeos selvagens e mantidos em cativeiro pela caracterização molecular, e os resultados mostraram que E. coli foi significativamente superior na microbiota de psitacídeos cativos, enquanto, em animais de vida livre, se observou predomínio de Pantoea sp. Os autores sugeriram, portanto, que essa diferença se deu em decorrência da manutenção em cativeiro, por causa de fatores como o ambiente, a dieta e o uso de antibióticos.

O problema envolvendo E. coli está associado sobretudo às cepas patogênicas. Estudos relacionados à patogenicidade de E. coli demonstraram que amostras patogênicas possuem mecanismos de virulência específicos. Nesse contexto, as cepas patogênicas de E. coli , causadoras de distúrbios em homens e animais, são divididas em dois grupos, as diarreiogênicas (DEC) e as extraintestinais (EXPEC). O primeiro grupo são as bactérias que provocam problemas de ordem intestinal classificadas em: enteropatogênica (EPEC), enterotoxigênica (ETEC), enteroinvasiva (EIEC), enterro-hemorrágica (EHEC), enteroagregativa (EaggEC) e enteropatogênica para coelhos (REDEC) (Ferreira; Knöbl, 2009). O grupo das extraintestinais (ExPEC) são: E. coli uropatogênica (UPEC), E. coli de meningite neonatal (NMEC) e E. coli patogênica para aves (APEC), responsáveis por uma variedade de infecções, incluindo as complicações no trato urinário, meningite e septicemia, respectivamente (Kaper et al., 2004).

E. coli diarreiogênicas como EPEC e EHEC representam os primeiros patotipos de E. coli descritos que causam diarreias. ETEC, EIEC e EaggEC ainda precisam de mais elucidação, mas sabe-se que cada grupo está associado a linhas genéticas identificáveis e a uma epidemiologia característica, assim como por promover reações distintas no organismo. Cepas de EaggEC estão ligadas a diarreia em crianças com menos de seis meses de idade que pode durar por semanas, ocasionando severa desnutrição (Keusch; Acheson, 2009).

E. coli extraintestinais ExPEC têm a capacidade de colonizar diversas regiões do organismo e disseminar-se pelo sangue, sistema nervoso central, trato urinário e vias respiratórias. Entre as ExPECs, há um subgrupo denominado de APEC normalmente isolado de aves de produção e patogênico apenas para esse grupo de animais (Barnes, 2008; Barcelos, 2005). Em psitacídeos, mais estudos são necessários para melhor compreender a atuação das APECs no desencadeamento de enfermidades, entretanto, as pesquisas de Prioste et al. (2013) demonstraram que os psitacídeos podem ser reservatórios de estirpes patogênicas de E. coli . Os pesquisadores analisaram 87 estirpes isoladas de amostras fecais de ararajubas (Guaruba guarouba ) clinicamente saudáveis, procedentes de seis zoológicos, três criatórios comerciais e um criatório conservacionista, e detectaram E. coli patogênica APEC em duas amostras, provenientes de um zoológico e um criador.

Corrêa et al. (2013) averiguaram amostras de suabes cloacais (n=15) e de inglúvio (n=14) de psitacídeos considerados saudáveis e confirmaram 14 casos positivos de E. coli . A análise molecular revelou que para isolados dos suabes cloacais e de inglúvio o percentual de positividade para genes iss (resistência sérica) e iutA (sistema de aquisição de ferro) foi de 87,5 e 62,5%, respectivamente. Também foi encontrada em 100 e 80% das amostras a detecção dos genes iss e iutA, nessa ordem. Diante desses resultados, os autores enfatizaram a importância da monitoria de E. coli e outras enterobactérias em criadores de aves silvestres, sobretudo psitacídeos, por conta do risco de disseminação dessa bactéria nos recintos, que ocorre em função da presença de aves portadoras assintomáticas, pois, além de contaminarem o ambiente, podem manifestar sinais clínicos na presença de fatores estressantes.

No tocante às EPEC de importância para a saúde humana, os psitacídeos também podem atuar como reservatórios desses agentes zoonóticos. Saidenberg et al. (2012a) relataram um caso de isolamento de EPEC oriundo de psitacídeos assintomáticos mantidos em cativeiro. Isso demonstra que o isolamento de cepas patogênicas de E. coli em psitacídeos pode representar um relevante problema de saúde pública, pois existe a possibilidade de transmissão de E. coli dessas aves para o homem (Flammer, 1999).

Adicionalmente, Marietto-Gonçalves et al. (2011) constataram a presença de cepas de E. coli EPEC, EAEC e STEC em pelo menos um isolado de psitacídeo, demostrando mais uma vez que essas aves podem ser reservatórios de cepas com potencial zoonótico. Outros patotipos de E. coli vêm sendo paulatinamente isolados em psitacídeos, como exemplificados por estudo realizado por Knöbl et al. (2011). Os pesquisadores, ao analisarem a presença dos sorogrupos O7, O15, O21, O23, O54, O64, O76, O84, O88, O128, O152 e O166 de genes de virulência de E. coli em 24 psitacídeos, puderam constatar a presença de EPEC e UPEC. Ou seja, as amostras apresentaram os mesmos fatores de virulência para esses patotipos. Genes de EPEC (eae ) e STEC (stx2 ) foram isolados na pesquisa realizada por Gioia-Di Chiacchio et al. (2016) em calopsitas e periquitos australianos, psitacídeos comumente criados como animais de estimação.

A Tabela 2 traz um levantamento das pesquisas existentes na literatura científica que relatam a ocorrência de Escherichia coli diarreiogênicas e extraintestinais encontradas em psitacídeos de cativeiro e vida livre, destacando os genes isolados associados aos respectivos patotipos.

Tabela 2: Ocorrência de genes de Escherichia coli diarreiogênicas e extraintestinais em Psittaciformes de cativeiro e vida livre. 

Referência Patotipo Genes Espécies da ave
Schremmer et al. (1999) DEC eae, ebfp A Aprosmictus erythropterus Cacatua moluccensis
Knöbl et al. (2008) EXPEC Crl, pap , iss , iuc , tsh Papagaios (não especificados)
Knöbl et al. (2011) DEC eae Amazona aestiva EXPEC pap, crl , csgA , iuc , iss e tsh Amazona amazonica Amazona aestiva Aratinga aurea Ara ararauna Ara chloropterus
Marietto-Gonçalves et al. (2011) DEC eae, bfp A e stx Aratinga leucophthalmus Amazona aestiva EXPEC Irp2 Amazona aestiva
Saidenberg et al. (2012a) DEC eae e bfp Amazona amazonica Amazona brasiliensis Ara ararauna
Saidenberg et al. (2012b) DEC eae Anodorhynchus leari EXPEC sfa, iss , iuc , tsh e cnf1 Amazona aestiva Anodorhynchus hyacinthinus
Prioste et al. (2013) EXPEC iucD, iss , tsh , cvi /cva , irp 2, ast A e vat Guaruba guarouba
Corrêa et al. (2013) EXPEC Iss e iut A Amazona pretrei, Ara ararauna, Pionus maximiliani
Gioia-Di Chiacchio et al. (2016) DEC eae e stx 2 Nymphicus hollandicus Melopsittacus undulatus

DEC: Escherichia coli diarreiogênicas; EXPEC: Escherichia coli extraintestinais.

Métodos de diagnóstico e tratamento

O isolamento de bactérias Gram-negativas pode ser feito por intermédio de culturas microbiológicas de exsudatos, lesões, cloaca ou cavidade oral, achados clínicos e patológicos e fragmentos de órgãos lesionados (Godoy, 2007).

O desenvolvimento de técnicas de identificação de micro-organismos deve levar em consideração sua sensibilidade e especificidade. A detecção de um agente etiológico pode ser dificultada pela quantidade de amostra, pela interação com a microbiota competidora, por componentes inibidores nos alimentos e pela semelhança antigênica do micro-organismo com outras bactérias (Burtscher et al., 1999). A microbiologia convencional ainda é muito usada por ter custo mais acessível, porém, é um método demorado e demanda grande quantidade de meios para a identificação do agente (Stone et al., 1994). Entre os testes de custo mais acessível, o enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) tem sido uma ferramenta útil para monitorar infecção por Salmonella spp. em aves, uma vez que, embora a excreção não seja constante, a resposta sorológica persiste por vários meses (Barrow; Lovell, 1991). Porém, o uso de técnicas moleculares como a reação em cadeia da polimerase (PCR) é o modo mais rápido e sensível para detectar fatores de virulência bacteriana (Knöbl et al., 2008).

Antibióticos que agem em bactérias Gram-negativas são os indicados no tratamento inicial das infecções de aves até que se disponha do antibiograma, no entanto, utiliza-se para o tratamento de infecções causadas por bactérias Gram-negativas antibióticos de amplo espectro de ação, seguido do uso de complexos vitamínicos, de dieta balanceada e de manejo sanitário adequado (Godoy, 2007). Em casos de salmonelose e colibacilose, usam-se drogas com boa penetração tecidual e celular, como a enrofloxacina e o cloranfenicol (Rupley, 1999), entretanto, Kanashiro et al. (2002) observaram que o uso da enrofloxacina não demonstrou eficácia no tratamento de psitacídeos com salmonelose. Já a tetraciclina se mostrou eficaz para o tratamento de salmonelose e colibacilose em psitacídeos (Marietto-Gonçalves et al., 2010).

CONSIDERAÇÕES FINAIS

A tendência para os próximos anos é que aumente cada vez mais o interesse pela criação de psitacídeos em residências e criatórios em diversas partes do mundo, possibilitando contato mais íntimo do homem com essas aves. Dadas as diversas pesquisas que apontam a presença de bactérias zoonóticas como as do gênero Salmonella spp. cada vez mais frequente em psitacídeos, a preocupação com questões de ordem sanitária deverá ter mais destaque nas pesquisas relacionadas a tais aves. Por conta da importância sanitária de enterobactérias patogênicas, sugerem-se mais esforços de prevenção e controle para evitar a presença desses patógenos no ambiente em que os psitacídeos estão alojados.

REFERÊNCIAS

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Recebido: 17 de Julho de 2014; Aceito: 26 de Setembro de 2016

*Autor correspondente: william.maciel@ymail.com

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