Vírus que infectam fungos fitopatogênicos^*

Virus infecting phytopathogenic fungi

RESUMO:

Micovírus são vírus que infectam todos os taxa de fungos. São geralmente crípticos (latentes), mas podem causar pequenas ou imperceptíveis alterações no hospedeiro. Nos fungos fitopatogênicos, os vírus podem interferir com os sintomas e, em alguns casos, reduzir a virulência de seu hospedeiro; por esta razão, são objeto de estudo, por serem um potencial agente de biocontrole e por serem ferramentas importantes para o conhecimento sobre os mecanismos de patogênese de fungos. A presente revisão teve o objetivo de reunir os dados de literatura relacionados aos aspectos gerais da biologia e do comportamento dos micovírus presentes em alguns fungos fitopatogênicos.

PALAVRAS-CHAVE:
micovírus; biocontrole; hipovirulência; incompatibilidade vegetativa

ABSTRACT:

Mycovirus are viruses that infect all taxa of fungi. They are generally cryptic or latent, but they can induce minor or imperceptible changes in hosts. Mycoviruses can interfere with the symptoms induced by phytopathogenic fungi hosts, and in some cases they reduce the virulence of its host. Therefore, they are objects of study since they are potential biocontrol agents and are important tools for knowledge of fungal pathogenesis mechanisms. The aim of this review was to gather literature data concerning general aspects of biology and behavior of mycovirus, focusing some phytopathogenic mycovirus.

KEYWORDS:
mycovirus; biocontrol; hypovirulence; vegetative incompatibility

MICOVÍRUS

Micovírus são vírus que se replicam em células de fungos e que não possuem fase extracelular nem vetores conhecidos. Dessa forma, para garantir sua sobrevivência, geralmente causam pouco ou nenhum efeito sobre seus hospedeiros, porém há exceções.

Como os fungos, durante grande parte de seu ciclo de vida, produzem muitos tipos de esporos e trocam material citoplasmático na fusão de hifas vegetativamente compatíveis, os vírus que infectam fungos têm sua disseminação e dispersão asseguradas (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

Os micovírus infectam fungos de todos os filos, tanto os verdadeiros como os oomicetos dos gêneros Pythium e Phytophthora (PEARSON et al., 2009). A presença de micovírus já foi relatada em cogumelos comestíveis, como Agaricus, Lentinula, Pleurotus e Tcholoma (KIM et al., 2013); em leveduras (Saccharomyces, Schizosaccharomyces e Zygosaccharomyces) (SCHMITT; BREINING, 2006); em fungos de importância médica, como Candida, Aspergillus e Penicillium (SANDE et al., 2010; REFOS et al., 2013); fungos entomopatogênicos (Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana e Paecilomyces fumosoroseus) (TIAGO et al., 2004); fungos endofíticos (Torrubiella confragosa) (HERRERO et al., 2009); e em muitas espécies de fungos fitopatogênicos.

O primeiro relato da ocorrência de vírus em fungos data de 1948, na Pensilvânia, em uma produção de cogumelos comestíveis Agaricus bisporus, cujos sintomas eram a má-formação e as perdas na produção. Entretanto, só em 1962 foram encontradas partículas virais isométricas e alongadas nos esporóforos dos cogumelos doentes (HOLLINGS, 1962), ano considerado como o nascimento da micovirologia (GHABRIAL; SUZUKI, 2009). Nessa mesma época, foi descoberto que os dsRNAs (do inglês, double-stranded RNA) virais presentes nos extratos de isolados de Penicillium stoloniferum induziam a síntese de interferon (BANKS et al., 1968), uma proteína antiviral produzida por animais, desencadeando interesse nesses micro-organismos (BUCK, 1988).

A maior parte do conhecimento sobre micovírus existente está relacionada a perdas na produção de cogumelos, a efeitos sobre leveduras durante a fermentação e, principalmente, à redução de virulência de fungos fitopatogênicos (MILGROOM; HILLMAN, 2011). Embora mais de 250 micovírus tenham suas sequências genômicas depositadas no National Center for Biotechnology Information (NCBI) (XIE; JIANG, 2014), poucos são os trabalhos sobre vírus que infectam fungos, quando comparados aos publicados sobre vírus cujos hospedeiros são plantas ou animais (PEARSON et al., 2009).

No Brasil, estudos sobre micovírus já foram realizados em fungos entomopatogênicos, como Metarhizium anisopliae (SANTOS et al., 2011), e fitopatogênicos, como Colletotrichum gloeosporioides, patógeno de caju (FIGUEIREDO et al., 2012), Guignardia citricarpa, patógeno de citros (MONTENEGRO, 2010), Pseudocercospora griseola, patógeno de feijão (LIMA, 2008), e Rhizoctonia solani, patógeno de feijão e soja (KURAMAE et al., 2002). Em estudo ainda não concluído, PICARELLI et al. (2015) detectaram a presença de dsRNAs de diferentes tamanhos e partículas virais isométricas em R. solani, patógeno de grama esmeralda.

Esta revisão reúne dados da literatura relacionados aos aspectos gerais da biologia e do comportamento dos micovírus presentes em fungos fitopatogênicos, considerando que são potenciais agentes de controle biológico, representando uma alternativa ao controle convencional dos fungos fitopatogênicos.

TAXONOMIA DE MICOVÍRUS

Na taxonomia viral, independentemente do hospedeiro, são consideradas como características a gama de hospedeiros, o modo de transmissão na natureza, a morfologia e o tamanho da partícula, a presença ou a ausência de capsídeo e de envelope, o tipo e o número de segmentos de ácido nucleico, a organização genômica e a porcentagem de identidade entre as sequências genômicas (KING et al., 2012).

De acordo com as informações coletadas no site do International Committee on Taxonomy of Viruses (ICTV), na décima edição do Report of ICTV e nas demais literaturas, são 97 espécies aceitas de micovírus, classificadas em 23 gêneros, 15 famílias, uma subfamília (Spinareovirinae) e duas ordens (Mononegavirales e Tymovirales - famílias Alphaflexiviridae e Gammaflexiviridae) (Tabela 1). Três espécies e dois gêneros aguardam o parecer do ICTV para serem classificadas em nível de gênero e família, respectivamente.

Tabela 1:
Classificação dos vírus que infectam fungos e oomicetos fitopatogênicos, baseada no 10° Report of ICTV, ICTV on line.

Genoma	Morfologia /tamanho do virion	Número de segmentos do genoma	Família	Gênero	Espécie	Acronímia	Fungo Hospedeiro
dsRNA	isométrico / 30-35 nm	4	Chrysoviridae	Chrysovirus	Amasia cherry disease associated chrysovirus	ACDACV	**
					Cryphonectria nitschkei chrysovirus 1	CnCV1	Cryphonectria nitschkei
					Fusarium oxysporum chrysovirus 1	FoCV1	Fusarium oxysporum
					Helminthosporium victoriae 145S virus	HvV145S	Helminthosporium victoriae
					Verticillium dahlie dhrysovirus 1	VdCV1	Verticillium dahlie
	sem capsídeo	1	Endornaviridae	Alphaendornavirus	Helicobasidium mompa endornavirus 1	HmEV1-670	Helicobasidium mompa
					Erysiphe cichoracearum alphaendornavirus	EcEV	Erysiphe cichoracearum
					Rhizoctonia cerealis alphaendornavirus 1	RcEV1	Rhizoctonia cerealis
					Phytophthora alphaendornavirus 1	PEV1	Phytophthora spp
				Betaendornavirus	Alternaria brassicicola betaendornavirus 1	AbEV1	Alternaria brassicicola
				Gremmeniella abietina betaendornavirus 1	GaBRV-XL	Gremmeniella abietina
				Sclerotinia sclerotiorum betaendornavirus 1	SsEV1/11691	Sclerotinia sclerotiorum
	esférico / 50 nm	2	Megabirnaviridae	Megabirnavirus	Rosellinea necatrix megabirnavius 1*	RnMBV1	Rosellinia necatrix
	isométrico / 30-40 nm	2	Partitiviridae	Alphapartitivirus	Cherry chlorotic rusty spot associated partitivirus	CCRSAPV	**
					Chondrostereum purpureum cryptic virus 1	CPCV	Chondrostereum purpureum
					Helicobasidium mompa partitivirus V70	HmPV70	H. mompa
					Heterobasidion partitivirus 1	HetRV1	Heterobasidiion annosum
					Heterobasidion partitivirus 3	HetRV3	H. annosum
					Heterobasidion partitivirus 12	HetPV12	H.annosum
					Heterobasidion partitivirus 13	HetPV13	H. annosum
					Heterobasidion partitivirus 15	HetPV15	H. parviporum
					Rosellinia necatrix partitivirus 2	RnPV2	Rosellinia necatrix
				Betapartitivirus	Ceratocystis resinifera virus 1	CrV1	Ceratocystis resinífera
					Fusarium poae virus 1	FpV1	Fusarium poae
					Heterobasidion partitivirus 2	HetRV2	H. parviflorum
					Heterobasidion partitivirus 7	HetRV2	H. parviporum
					Heterobasidion partitivirus 8	HetRV8	H. irregulare
					Heterobasidion partitivirus P	HetRVP	H. annosum
					Rhizoctonia solani virus 717	RsV717	R. solani
					Rosellinia necatrix virus 1	RnV1	Rosellinia necatrix
				Gammapartitivirus	Discula destructiva virus 1	DdV1	Discula destructiva
					Discula destructiva virus 2	DdV2	D. destructiva
					Fusarium solani virus 1	FsV1	Fusarium solani
					Gremmeniella abietina RNA virus MS1	GaRVMS1	Gremmeniella abietina
					Ophiostoma partitivirus 1	OPV1	Ophiostoma himalulmi
				não classificados em nível de gênero	Gaeumannomyces gramnis virus 019/6-A	GgV019/6A	Gaeumannomyces gramnis
					Gaeumannomyces gramnis virus T1-A	GgVT1-A	G. gramnis
	isométrico / 48 nm	4	Quadriviridae	Quadrivirus	Rosellinea necatrix quadrivirus 1*	RnQV-1	R. necatrix
	isométrico capsídeo duplo / 80 nm	11 ou 12	Reoviridae Subfamília Spinareovirinae	Mycoreovirus	Mycoreovirus 1*	CpMYRV 1	C. parasítica
					Mycoreovirus 2	CpMYRV 2	C. parasítica
					Mycoreovirus 3	RnMYRV-3	Rosellinia necatrix
	isométrico / 30-40 nm	1	Totiviridae	Totivirus	Ustilago maydis virus H1	UmV-H1	Ustilago maydis
				Victorivirus	Chalara elegans RNA virus 1	CeRV1	Chalara elegans
					Gremmeniella abietina RNA virus L1	GaRVL1	G. abietina
					Helicobasidium mompa totivirus 1-17	HmTV1-17	H. mompa
					Helminthosporium victoriae virus 190S*	HvV190S	H. victoriae
					Magnaporthe oryzae virus 1	MoV1	Magnaporthe oryzae
					Magnaporthe oryzae virus 2	MoV2	M. oryzae
					Rosellinea necatrix victorivirus 1	RnVV1	R. necatrix
					Sphaeropsis sapinea RNA virus 1	SsRV1	Sphaeropsis sapinea
					Sphaeropsis sapinea RNA virus 2	SsRV2	S. sapinea
	isométrico / 35 nm	2	Não classificado	Botybirnavirus	Botrytis porri botybirnavirus 1	BpRV1	Botrytis porri
ssRNA transcrição reversa	irregular / 50 nm	1 (retrotransposon)	Metaviridae	Metavirus	Cladosporium fulvum T-1 virus	CfuT1V-cf	Cladosporium fulvum
					Fusarium oxysporum Skippy virus	FoxSkiV	Fusarium oxysporum
ssRNA(+)	sem capsídeo	1	Alphaflexiviridae	Sclerodarnavirus	Sclerotina sclerotiorum debilitatiton-associated RNA virus*	SsDRV	Sclerotinia sclerotiorum
	flexuoso / 720 nm			Botrexvirus	Botrytis virus X*	BVX	Botrytis cinerea
	flexuoso / 720 nm			Mycoflexivirus	Botrytis virus F*	BVF	B. cinerea
	sem capsídeo/ vesículas pleiomórficas/ 50-80 nm	1	Hypoviridae	Hypovirus	Chryphonectria hypovirus 1*	CHV 1	Chryphonectria parasítica
					Chryphonectria hypovirus 2	CHV 2	C. parasitica
					Chryphonectria hypovirus 3	CHV 3	C. parasitica
					Chryphonectria hypovirus 4	CHV 4	C. parasitica
	sem capsídeo	1	Narnaviridae	Mitovirus	Chryphonectria mitovirus 1*	CMV1	C. parasitica
					Ophiostoma mitovirus 3a	OMV3a	Ophiostoma novoulmi
					Ophiostoma mitovirus 4	OMV4	O. novo-ulmi
					Ophiostoma mitovirus 5	OMV5	O. novo-ulmi
					Ophiostoma mitovirus 6	OMV6	O. novo-ulmi
ssRNA(-)	filamentoso /1.000 nm envelopado	1	Mymonaviridae	Sclerotimonavirus	Sclerotinia sclerotimonavirus	SsNSRV-1	Sclerotinia sclerotiorum
ssDNA(+/-)	isométrico 20-22 nm	1 circular	Genomoviridae	Gemycirculavirus	Sclerotinia gemycircularvirus 1*	SsHADV-1	Sclerotinia sclerotiorum

• *Espécie-tipo; **não identificado.

Em comparação aos vírus que infectam plantas (23 famílias e 104 gêneros) (KING et al., 2012), a diversidade dos micovírus é muito menor. Essa diferença pode ser explicada por vários fatores, como o pequeno número de virologistas trabalhando com micovírus, o fato de esse patógeno comumente não induzir sintomas e pelo descarte de colônias anormais feito pela maioria de micologistas, que ainda não têm a informação de que elas poderiam ser úteis no estudo de micovírus (GHABRIAL; SUZUKI, 2009). Acrescenta-se a isso a questão das técnicas de detecção e caracterização. Aquelas empregadas em fitovirologia, como a purificação das partículas virais e a microscopia eletrônica de transmissão, não favorecem a detecção de micovírus que não possuem capsídeos, como ocorre com as espécies das famílias Endornaviridae, Narnaviridae e Hypoviridae (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

Os micovírus possuem genoma de RNA, talvez pelo fato de os vírus com esse tipo de genoma possuírem altas taxas de mutação durante a replicação, possibilitando maior capacidade de adaptação a novos ambientes, tornando a população viral mais dinâmica e heterogênea (PEARSON et al., 2009). Além disso, nos anos 1970, foi estabelecido um dogma de que o genoma de micovírus era de dsRNA ou ssRNA de senso positivo (do inglês, positive-sense single-stranded RNA), condicionando a pesquisa por metodologias específicas para a detecção desses genomas, em detrimento à detecção dos genomas de ssRNA de senso negativo ou DNA (MILGROOM; HILLMAN, 2011). Atualmente, constam do ICTV 75 espécies de micovírus de dsRNA e 21 espécies de ssRNA. Genoma de DNA foi descrito em 2010 quando YU et al. (2010) relataram um vírus de ssDNA circular no fungo fitopatogênico Sclerotinia sclerotiorum, o qual denominaram Sclerotinia sclerotiorum hypovirulence-associated DNA virus 1 (SsHADV-1), que passou a ser denominada Sclerotinia gemycircularvirus 1 pela 10ª edição do Report of ICTV.

Além daquelas aceitas pelo ICTV, outras espécies de vírus que infectam fungos fitopatogênicos são descritas na literatura, entre elas as identificadas pela técnica deep sequencing (RWAHNIH et al., 2011).

Assim, os vírus descritos em fungos fitopatogênicos são, em sua maioria, os que possuem genoma de dsRNA em partículas (Tabela 1). Já os micovírus com genoma de ssRNA geralmente não possuem capsídeo, ocorrem em sua forma replicativa (dsRNA) e encontram-se no citoplasma, com exceção de Narnaviridae, cujos representantes podem estar presentes também em mitocôndrios (GHABRIAL; SUZUKI, 2009).

Na Tabela 1 é apresentada a compilação da classificação dos vírus que infectam fungos fitopatogênicos, adaptada de GHABRIAL; SUZUKI (2009), BOINE (2012), DAS et al. (2014), LI et al. (2014), XIE; JIANG (2014), ZHENG et al. (2014), ZIJIN et al. (2014) e das informações disponibilizadas no site do ICTV (http://www.ictvonline.org/virusTaxonomy.asp, atualizado em abril/2017).

Micovírus da família Chrysoviridae possuem genoma constituído por quatro segmentos lineares de dsRNA, com tamanhos aproximados de 2,9, 3,0, 3,2 e 3,5 Kbp, que são encapsidados em quatro diferentes partículas isométricas, não envelopadas, de 35 a 40 nm de diâmetro (GHABRIAL; CASTÓN, 2012). Cada um dos segmentos codifica para uma proteína: a RNA polimerase dependente de RNA (RdRp) associada à partícula viral; a proteína do capsídeo; a P3 e a P4 de função ainda desconhecida. Em seus hospedeiros, os chrysovírus ocorrem em infecções latentes (GHABRIAL; CASTÓN, 2012), embora alguns, ainda não reconhecidos pelo ICTV, induzam hipovirulência (GHABRIAL et al., 2015).

Os Endornaviridae apresentam genoma de um único segmento linear de dsRNA, com tamanho de 14,0 a 17,6 Kbp, associado a RdRp (FUKUHARA; GIBBS, 2012). Esses vírus não possuem capsídeo, mas tanto o dsRNA genômico quanto a RdRp têm sido detectados dentro de vesículas citoplasmáticas (FUKUHARA; GIBBS, 2012). A única open reading frame (ORF) do genoma codifica para uma poliproteína clivada em polipeptídeos funcionais e com função desconhecida (FUKUHARA; GIBBS, 2012).

Na família Megabirnaviridae, no gênero Megabirnavirus, há apenas a espécie Rosellinia necatrix megabirnavirus 1, que possui genoma constituído por dois segmentos lineares de dsRNA de 7,2 e 8,9 Kb, separadamente encapsidados em partículas isométricas não envelopadas de 50 nm de diâmetro (SALAIPETH et al., 2014). O segmento maior codifica para a proteína do capsídeo e para a RdRp, enquanto o menor está relacionado à hipovirulência e codifica pequenas proteínas com função desconhecida (KANEMATSU et al., 2014).

Três dos cinco gêneros da família Partitiviridae, Alphapartitivirus, Betapartitivirus e Gammapartitivirus, possuem espécies de micovírus que, em geral, estão associadas a infecções latentes (GHABRIAL et al., 2015). Os membros desses gêneros possuem dois segmentos genômicos lineares de dsRNA, com tamanho entre 1,4 e 2,4 Kbp, encapsidados separadamente em partículas de 30 e 43 nm de diâmetro, não envelopadas (GHABRIAL et al., 2012). O segmento maior codifica para a RdRp, e o menor, para a proteína do capsídeo.

Em Quadriviridae possui um único gênero, Quadrivirus, com uma única espécie descrita, Rosellinia necatrix quadrivirus 1. Tal espécie possui quatro segmentos genômicos de dsRNA de tamanhos que variam entre 4,9 e 3,7 Kbp, encapsidados separadamente em partículas isométricas de aproximadamente 45 nm de diâmetro (LIN et al., 2012). Um segmento codifica para a RdRp, dois segmentos codificam conjuntamente para a proteína do capsídeo, e a proteína codificada pelo último segmento não tem função conhecida. Não induzem alterações fenotípicas no hospedeiro (LIN et al., 2012).

Reoviridae reúne espécies, no gênero Mycoreovirus, com 11 ou 12 segmentos lineares de dsRNA, com tamanhos que variam entre 0,7 e 4,1 Kbp, e com uma única ORF cada. Esses segmentos são encapsidados em diferentes partículas icosaédricas de capsídeo duplo, com 80 nm de diâmetro (HILLMAN; SUZUKI, 2005; WEI et al., 2004). Todas as espécies relatadas conferem hipovirulência a seus hospedeiros (GHABRIAL et al., 2015).

Membros de Totiviridae que infectam fungos pertencem aos gêneros Totivirus e Victorivirus, os quais agrupam espécies com um único segmento genômico linear de dsRNA, com tamanho entre 4,6 e 7 Kbp, encapsidado em partícula isométrica, não envelopada, de 40 nm de diâmetro (LI et al., 2011).

Os membros da família Metaviridae são retrotransposons com longas terminações repetidas (LTR - Long Terminal Repeats) em ambas as extremidades de seus genomas, referidos como LTR retrotransposon da família Ty3-gypsy (EICKBUSH et al., 2012). Assim, os segmentos de DNA incorporados ao genoma do hospedeiro são provenientes de um genoma de RNA de senso positivo que codifica para uma proteína capsidial (gag) e uma poliproteína, englobando uma protease, transcriptase reversa, RNase H e integrase (EICKBUSH et al., 2012). Dos três gêneros dessa família, apenas em Metavirus encontramos espécies que infectam fungos fitopatogênicos.

Dois dos sete gêneros de Alphaflexiviridae possuem representantes que infectam fungos, ambos com apenas uma espécie descrita em cada, Botrexvirus (Botrytis virus X) e Sclerodarnavirus (Sclerotinia sclerotiorum debilitation associated RNA virus), diferindo pela presença ou pela ausência de capsídeo, respectivamente. A morfologia do capsídeo de Botrexvirus é alongada flexuosa, com 720 nm de comprimento e 13 nm de diâmetro (PEARSON; BAILEY, 2013). Embora o genoma desses dois gêneros de micovírus seja constituído por uma única molécula linear de ssRNA de senso positivo, o tamanho de Botrexvirus é maior (7 Kbp) e possui 5 ORFs (PEARSON; BAILEY, 2013), enquanto o de Sclerodarnavirus é menor (5,4 Kbp) e possui uma ORF que codifica apenas para RdRp (XIE et al., 2006).

A família Gammaflexiviridae é composta de um único gênero, Mycoflexivirus, com apenas uma espécie descrita, Botrytis vírus F. Seu genoma de um único segmento linear de ssRNA, senso positivo, com 6,8 Kbp, está contido em uma partícula de morfologia alongado-flexuosa de 720 nm de comprimento por 13 nm de diâmetro (HOWITT et al., 2001; PEARSON; BAILEY, 2013). Em B. cinerea já foi relatada infecção mista com Botrytis virus X (PEARSON; BAILEY, 2013).

Membros da família Hypoviridae, com um único gênero, Hypovirus, possuem genoma de ssRNA, de senso positivo, não protegido por uma capa proteica, mas contido, com a polimerase, em uma vesícula pleomórfica de natureza lipídica, com 50 a 80 nm de diâmetro, cuja origem é a célula do fungo hospedeiro (NUSS; HILLMAN, 2012). O genoma de 9 a 13 Kbp codifica para uma poliproteína que inclui uma RdRp (NUSS; HILLMAN, 2012). A maioria dos vírus presentes nessa família está relacionada à hipovirulência de seu hospedeiro (GHABRIAL et al., 2015).

Narnaviridae compreende dois gêneros, mas apenas Mitovirus infectam fungos. O genoma das espécies de Mitovirus é um segmento linear de ssRNA, senso positivo, com tamanho de 2,3 a 2,7 Kbp, não contido em capsídeo, mas sim em vesículas lipídicas (HILLMAN; CAI, 2013). O genoma de Mitovirus, que codifica apenas para a RdRp, está presente apenas em mitocôndrios (HILLMAN; CAI, 2013).

A família Mymonaviridae foi proposta para contemplar o virus Sclerotinia sclerotimonavirus (ICTV, 2017). Esse vírus possui partículas alongado-flexuosas com aproximadamente 1.000 nm de comprimento por 25 a 50 nm de diâmetro, genoma linear de ssRNA de senso negativo com tamanho de 10 Kbp e está relacionado à hipovirulência (LIU et al., 2014).

A espécie Sclerotinia gemycircularvirus 1 SsHADV-1 tem como genoma um segmento de ssDNA circular de 2,2 Kbp, contido em partícula isométrica de 20 a 22 nm de diâmetro, está relacionada à hipovirulência (YU et al., 2010).

TRANSMISSÃO DE MICOVÍRUS

Na natureza, a transmissão de micovírus ocorre célula a célula, podendo ser horizontal ou vertical (LIU et al., 2012). Uma vez no interior dos fungos, os vírus movimentam-se pelos septos através das correntes citoplasmáticas, não se conhecendo, atualmente, nenhum mecanismo específico responsável por esse movimento.

A transmissão vertical, por divisão de células na produção de esporos sexuais ou assexuais, é a mais comum e ocorre com frequência variável. Já foram relatadas taxas de 100% de transmissão de vírus na produção de esporos assexuais, o que dificulta a obtenção de isolados isogênicos sem micovírus (COENEN et al., 1997). A transmissão por esporos sexuais é variável entre as espécies de fungos e de vírus, mas não é considerada um evento raro (PEARSON, 2009). Esse tipo de transmissão ocorre mais frequentemente em basidiomicetos (MILGROOM; HILLMAN, 2011), embora CHU et al. (2004) tenham encontrado taxas de até 100% de transmissão de dsRNA em conídios de F. graminearum e em ascósporos de Gibberella zeae.

A transmissão horizontal, dada pela fusão de hifas e pela troca de material citoplasmático com vírus, é bastante variável e depende da compatibilidade vegetativa entre as hifas, um mecanismo de reconhecimento geneticamente controlado (PEARSON et al., 2009). A incompatibilidade vegetativa, caracterizada por compartimentação e lise das células envolvidas, é semelhante à reação de hipersensibilidade em plantas (PAOLETTI; SAUPE, 2009) e constitui a principal barreira ao sucesso do controle biológico por micovírus.

Quanto maior a diversidade da população do hospedeiro, menores são as taxas de transmissão de um dado vírus, embora a menor diversidade não seja garantia da transmissão, evidenciando a existência de outros fatores (NUSS, 2010).

Não obstante a transmissão de micovírus ser relativamente rara entre diferentes espécies e gêneros de fungos, quando ela ocorre possibilita a introdução do vírus em novos hospedeiros. Na natureza, a transmissão viral entre fungos de espécies distantes pode ocorrer por causa da semelhança genética entre os vírus que os infectam (MILGROOM; HILLMAN, 2011). Esse fato foi descrito em Rhizoctonia solani M2 virus infectando diversos grupos de anastomose de R. solani somaticamente incompatíveis, ocasionando ou não as mesmas alterações fenotípicas (CHARLTON et al., 2008), e em Ophiostoma mitovirus 3a (OM3a), infectando Ophiostoma novo-ulmi e Sclerotinia homoeocarpa, induzindo efeitos opostos sobre a virulência desses dois hospedeiros (ZHOU; BOLAND, 1998).

A transmissão pode ser feita, experimentalmente, pela anastomose de hifas, entretanto foi obtida também pela infecção de protoplastos e fragmentos de hifas de S. sclerotiorum por partículas virais purificadas do SsHADV-1 (YU et al., 2012), ou por técnicas moleculares como fusão de protoplastos, transformação, transfecção e genética reversa. Para o Hypovirus de Cryphonectria parasitica, causador da murcha das castanheiras na Europa e na América do Norte, a técnica da genética reversa está bem estabelecida (NUSS, 2005).

ORIGEM E EVOLUÇÃO

Há duas hipóteses para a origem dos micovírus. Uma preconiza que a origem seria muito antiga, antes da separação entre os reinos de organismos. Ou seja, os micovírus e seus hospedeiros teriam coevoluído ao longo dos tempos, influenciando-se mutuamente (PEARSON et al., 2009). Essa hipótese baseia-se no fato de que a transmissão horizontal dos vírus entre seus diferentes hospedeiros é evento raro, limitado por incompatibilidade vegetativa, que ocorre intracelularmente e sem vetores, e que, em geral, os micovírus não causam alterações evidentes em seus hospedeiros (BUCK, 1998). Corroboram essa hipótese de coevolução as pesquisas que identificaram a RdRp viral em mitocôndrios de Ophiostoma novo-ulmi infectados pelo mitovírus OnuMV6 (COLE et al., 2000) e as análises filogenéticas que sugerem que o gene da RdRp de Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 1 está evolutivamente relacionado ao genoma de mitocôndrios de plantas (XU et al., 2015). Além disso, os micovírus alongados e flexuosos Botrytis virus X (família Alphaflexiviridae) e Botrytis virus F (família Gammaflexiviridae) são, respectivamente, muito semelhantes aos vírus de plantas Potexvirus e Allexivirus (PEARSON et al., 2009), mas diferem de ambos quanto à gama de hospedeiros e à ausência de proteínas de movimento. Mudança de hospedeiro pode induzir, no vírus, perda de partes de segmentos genômicos que não lhes sejam mais úteis (GHABRIAL; SUZUKI, 2009). O contrário também pode ocorrer. Ou seja, vírus de plantas que teriam evoluído de micovírus podem adquirir a capacidade de codificar proteínas de movimento (BOINE, 2012), permitindo o movimento célula a célula e à longa distância dentro da planta hospedeira.

A outra hipótese preconiza que a origem dos micovírus seria mais recente, com base no fato de que certas famílias de vírus possuem representantes que infectam hospedeiros de diferentes reinos, além de semelhanças genômicas entre eles (PEARSON et al., 2009; SON et al., 2015).

Foram obtidas, por experimentos in silico (LIU et al., 2012), novas sequências de dsRNA por meio de sequências expressas (EST), disponíveis na base de dados do NCBI, encontrando 119 sequências relacionadas às famílias Endornaviridae, Chrysoviridae, Partititviridae e Totiviridae, proveniente de biblioteca de cDNA, em hospedeiros não relatados para esses micovírus. Com base nesse resultado e em análises filogenéticas, LIU et al. (2012) propuseram que esses dsRNA poderiam ter coevoluído com os diferentes reinos de seus hospedeiros por um longo período evolutivo, ou também poderia ter ocorrido a transmissão horizontal entre esses reinos.

TRANSMISSÃO DE MICOVÍRUS ENTRE HOSPEDEIROS VEGETATIVAMENTE INCOMPATÍVEIS

A incompatibilidade vegetativa é um mecanismo de reconhecimento self/nonself em fungos que resulta em morte celular programada (PCD) (BIELA et al., 2002), um processo semelhante à resposta de hipersensibilidade em plantas que impede que as células geneticamente incompatíveis se fundam, impossibilitando a troca de citoplasma, material genético e patógenos como os micovírus. É controlada por genes de incompatibilidade vegetativa ou heterocariótica (vic ou het) (MILGROOM; HILLMAN, 2011). Microscopicamente, essa incompatibilidade pode ser identificada pela granulação, vacuolização e condensação do citoplasma, afastamento da membrana plasmática da parede celular e morte da célula (BIELA et al., 2002). Macroscopicamente, observa-se uma barreira de células mortas (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

A reação de incompatibilidade heterogênica ou vegetativa é considerada um mecanismo de defesa dos fungos contra agentes que penetram nas hifas, como é o caso dos micovírus (IKEDA et al., 2013).

Embora em um primeiro momento a reação de incompatibilidade vegetativa entre hifas possa dificultar a transmissão horizontal de micovírus, experimentos recentes in situ e in vitro têm demonstrado a sua ocorrência. XIE; JIANG (2014) demonstraram transmissão in vitro entre dois isolados incompatíveis de S. sclerotiorum. BRUSINI; ROBIN (2013) constataram que a eficiência de transmissão de Cryphonectria hypovirus 1 (CHV1) entre isolados vegetativamente incompatíveis do fungo Chryphonectria parasitica era menor in vitro que in situ. YAEGASHI et al. (2013) também obtiveram transmissão de dsRNA in situ entre isolados incompatíveis de Rosellinia necatrix: em pomares, macieiras foram coinfectadas com dois isolados incompatíveis do fungo R. necatrix, um contendo um micovírus desconhecido, dsRNA N10, e outro não. Após três anos, os fungos incompatíveis foram novamente isolados das mesmas macieiras e ambos continham o micovírus dsRNA N10, comprovando-se, por pareamento de hifas e sequenciamento, que tanto os fungos quanto o micovírus tinham a mesma origem dos inicialmente inoculados.

A eficiência de transmissão in situ de micovírus pode ser explicada por fatores naturais que reduzem a resposta de incompatibilidade vegetativa do fungo, como a defesa da planta hospedeira diante do fungo, debilitando-o, e a diversidade de micro-organismos e condições ambientais presentes no campo (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

Porém, como a eficiência de transmissão do vírus in situ também é maior entre espécies diferentes de fungos, talvez outros fatores, ainda desconhecidos, possam atuar como vetores. No mesmo experimento citado, YAEGASHI et al. (2013) relataram a presença de seis diferentes dsRNAs nos isolados de R. necatrix obtidos após os três anos de duração do experimento (micovírus pertencentes aos gêneros Victorivirus e Partitivirus e outros não identificados), conjecturando se foram transmitidos por outras espécies de fungos presentes no solo, ou mesmo por vetores como micófagos, microartrópodes e nematoides.

Experimentalmente, XIE; JIANG (2014), por meio de transfecção biolística de cDNA do hypovírus Cryphonectria hypovirus 1, isolado de Cryphonectria parasitica, infectaram fungos dos gêneros Valsa e Phomopsis, da ordem Diaporthales, e com o cDNA do partitivírus Rosellinia necatrix virus 1, isolado de Rosellinia necatrix (ordem Xylariales), infectaram Diaporthe, Cryphonectria e Valsa (ordem Diaportales) e Glomerella (ordem Glomerellales), todos pertencentes à subclasse Sordariomycetes. Por outro lado, não houve a transfecção do DNA genômico do SsHADV-1, isolado de Sclerotinia minor, para Coniothyrium minitans, fungos pertencentes a diferentes classes do mesmo subfilo (XIE; JIANG, 2014), apesar de C. minitans ser um micoparasita utilizado no controle biológico de S. minor. Esses experimentos sugerem a possibilidade da utilização da transfecção como técnica para aumentar a gama de hospedeiros de alguns micovírus de interesse, para posterior uso em controle biológico.

Ao contrário do que se preconizava, os micovírus podem ter um amplo círculo de hospedeiros e uma espécie de vírus pode infectar subgrupos de uma mesma espécie de fungo, como o dsRNA M2, que ocorre em diferentes grupos de anastomose de R. solani (CHARLTON; CUBETA, 2007); pode infectar diferentes espécies pertencentes a um mesmo gênero de fungo, como o Botrytis porri botybirnavirus 1 (BpRV1), que ocorre nas espécies de fungos Botrytis porri e B. squamosa (WU et al., 2012); ou pode infectar espécies pertencentes a diferentes gêneros de uma mesma família, como o BpRV1, que ocorre em B. porri e Sclerotinia sclerotiorum, ambos pertencentes à família Sclerotiniaceae (XIE; JIANG, 2014).

INTERAÇÃO MICOVÍRUS−HOSPEDEIROS

Os micovírus são geralmente crípticos (latentes) (PEARSON, 2009), mas podem causar pequenas ou imperceptíveis alterações morfológicas e fisiológicas no hospedeiro. Se as alterações forem, eventualmente, deletérias ao desempenho de seu hospedeiro, afetarão sua própria sobrevivência (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

MILGROOM; HILLMAN (2011) consideraram que a barreira à transmissão horizontal, imposta pela incompatibilidade vegetativa entre indivíduos, e a dependência da transmissão vertical contribuíram, ao longo do tempo, para que os micovírus evoluíssem para serem benéficos, ou seja, trazer benefícios aos fungos, ou benignos, isto é, não induzir alteração, positiva ou negativa, ao fungo. Por outro lado, esses autores acreditam que as alterações sutis observadas na taxa de crescimento, esporulação e virulência, que interferem na dinâmica do vírus e de seu hospedeiro, e o fato de os micovírus não ocorrerem em alta frequência, colocam em dúvida se eles são de fato tão benignos quanto possam parecer. Além disso, alterações no ambiente e na fisiologia do fungo e a ocorrência de infecções mistas podem interferir nas manifestações de virulência e até mesmo na transmissão dos micovírus entre seus hospedeiros (PEARSON et al., 2009).

Alguns micovírus aumentam ou reduzem a virulência do seu hospedeiro, em interações que podem ser harmônicas, como no caso do mutualismo, ou competitivas (SCHMITT; BREINING, 2006).

No mutualismo, os micovírus aumentam a virulência do hospedeiro, beneficiando-o. Por exemplo, R. solani AG-3 de batata e Rhizoctonia solani M1 virus (JIAN et al., 1997), bem como Nectria radicicola, patógeno de ginseng, e dsRNA L1 (AHN; LEE, 2001), beneficiam-se do aumento nas capacidades de colonização e reprodução induzido pelos vírus.

Existem outros tipos de mutualismo não presentes em fungos fitopatogênicos que possuem também efeitos benéficos. Na levedura killer Saccharomyces cerevisiae há dois tipos distintos de dsRNAs, L e M, que, juntos, induzem a produção de uma toxina letal para leveduras não killer (SCHMITT; BREINING, 2006). A interação entre o fungo endofítico Curvularia protuberata, o micovírus Curvularia thermal tolerance virus (CThTV) e a gramínea Dichanthelium lanuginosum propicia à gramínea o crescimento em solos geotermais, em altas temperaturas. Por outro lado, na ausência da infecção do fungo endofítico pelo micovírus, a gramínea não cresce nesses solos (BAO; ROOSSINCK, 2013). As interações entre plantas, fungos endofíticos e micovírus, frequentes em fungos endofíticos, podem ser muito úteis no cenário atual de mudanças climáticas (BAO; ROOSSINCK, 2013).

Embora pouco habituais, alterações como crescimento irregular, pigmentação anormal, reprodução sexual modificada e hipovirulência podem ocorrer (MOONIL et al., 2015). As interações mais estudadas são aquelas em que os micovírus induzem hipovirulência, particularmente aquelas envolvendo o gênero Hypovirus, por representarem uma alternativa efetiva ao controle convencional de fungos fitopatogênicos (MILGROOM; HILLMAN, 2011). Na hipovirulência mediada por micovírus, a capacidade de o fungo fitopatogênico hospedeiro causar doença é “reduzida ou completamente perdida como consequência da infecção viral” (YU et al., 2010).

Os mecanismos envolvidos na hipovirulência estão bem estabelecidos para os micovírus pertencentes ao gênero Hypovirus presentes em C. parasitica e incluem a supressão de silenciamento gênico no fungo hospedeiro (NUSS, 2005) e a interferência em um ou mais mecanismos de transdução de sinal, uma vez que as alterações não são citopáticas, e sim fenotípicas (NUSS, 2010), como redução na produção de esporos e na taxa de crescimento, além de alterações na morfologia da colônia e na produção de pigmentos (ANAGNOSTAKIS et al., 1998; PEARSON, 2009).

Hipovirulência mediada por micovírus foi relatada em diversas interações fungo fitopatogênico versus vírus (Tabela 2). Entretanto, para que a hipovirulência induzida pelos micovírus seja empregada no controle biológico, além da obtenção de um isolado hipovirulento do fungo, é necessário que ele sobreviva em condições naturais e que seja capaz de transmitir o vírus indutor da hipovirulência (MILGROOM; HILLMAN, 2011). A incompatibilidade vegetativa é o principal entrave ao sucesso do controle biológico mediado por micovírus.

Tabela 2:
Hipovirulência mediada por vírus em fungos fitopatogênicos.

Fungo	Vírus	Gênero	Referência
Botryosphaeria dothidea	Botryosphaeria dothidea chrysovirus 1	Provável Chrysovirus	WANG et al., 2014
Botrytis spp.	Botrytis cinerea mitovirus 1	Provável Mytovirus	WU et al., 2010
	Botrytis porri RNA virus 1	?	WU et al., 2012
Cryphonectria parasitica	Chryphonectria hypovirus 1	Hypovirus	SHAPIRA et al. 1991
	Chryphonectria hypovirus 2		HILLMAN et al., 1992
	Chryphonectria hypovirus 3		FULLBRIGHT et al., 1984
	Mycoreovirus 1	Mycoreovirus	HILLMAN et al., 2004
	Mycoreovirus 2
Diaporthe ambigua	Diaporthe ambigua RNA virus	?	PREISIG et al., 1996
Fusarium spp.	Fusarium graminearum virus 1 -DK21	?	CHU et al., 2002
	Fusarium graminearum hypovirus 2 - JS16	Provável Hypovirus	LI et al., 2015
	Fusarium graminearum mycovirus china 9	?	DARISSA et al., 2012
Helicobasidium mompa	Helicobasidum mompa endornavirus 1	Endornavirus	IKEDA et al., 2003
Helminthosporium victoriae	Helminthosporium victoriae virus 190S	Victorivirus	ZHAO et al., 2006
Magnaporthe oryzae	Magnaporthe oryzae chrysovirus 1 strain A	Provável Chrysovirus	URAYAMA et al., 2010
	Magnaporthe oryzae chrysovirus 1 strain B		URAYAMA et al., 2014
Plasmopara halstedii	Plasmopara halstedii virus	?	GRASSE et al., 2013
Rhizoctonia spp.	Rhizoctonia solani M2	Provável Narnaviridae	LAKSHMAN et al. 1998
Rosellinia necatrix	Mycoreovirus 3	Mycoreovirus	KANEMATSU et al., 2014
	Rosellinea necatrix megabirnavius 1	Megabirnavirus	CHIBA et al., 2009
	Rosellinea necatrix megabirnavius 2 + Rosellinea necatrix partitivirus 1*	Prováveis Megabirnavirus e Partitivirus	LIN et al., 2012
Sclerotinia homeocarpa	Ophiostoma mitovirus 3a	Mitovirus	DENG et.al, 2003
Sclerotinia sclerotiorum	Sclerotinia gemycircularvirus 1	Gemycircularvirus	YU et al., 2010
	Sclerotinia sclerotiorum debilitation-associated RNA virus	Sclerodarnavirus	XIE et al., 2006
	Sclerotinia sclerotimonavirus	Sclerotimonavirus	LIU et al., 2014
	Sclerotinia sclerotiorum partitivirus 1	Provável Partitivirus	XIAO et al., 2014
	Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 1 + Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 2*	Prováveis Mytovirus	XIE; GHABRIAL, 2012
	Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 2 + Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 3 + Sclerotinia sclerotiorum mitovirus 4*	Prováveis Mytovirus	KHALIFA; PERSON, 2013
	Sclerotinia sclerotiorum hypovirus 1 + satélites*	Provável Hypovirus	XIE et al., 2011
	Sclerotinia sclerotiorum hypovirus 2	Hypoviridae	KHALIFA; PERSON, 2014
	Sclerotinia sclerotiorum hypovirus 2	Provável Hypovirus	MARZANO et al., 2015

• *Interação das espécies de micovírus promovem hipovirulência.

EMPREGO DA HIPOVIRULÊNCIA NO CONTROLE BIOLÓGICO

O controle biológico mediado por micovírus em C. parasitica, Helminthosporium victoriae e Sclerotinia spp. tem sido bem-sucedido, sendo o sistema C. parasitica-micovírus considerado de maior sucesso em castanheiras, pois continua efetivo em condições de campo há vários anos (NUSS, 2005).

A murcha das castanheiras, doença causada pelo fungo C. parasitica em Castanea sativa e C. dentata, foi introduzida na Europa e nos Estados Unidos por intermédio de mudas infectadas vindas da Ásia, no fim do século XIX (ANAGNOSTAKIS, 2000). Nos Estados Unidos, 30 anos após sua introdução, a doença atingiu todas as regiões produtoras, dizimando as castanheiras. A dispersão de C. parasitica ocorre por esporos carregados por pequenos animais ou por ascósporos após a chuva, penetrando por meio de ferimentos nos troncos e ramos. Após atingir o câmbio vascular, tais fungos causam a morte da planta (ANAGNOSTAKIS, 2000). Na Itália, nos anos 1950, foi descoberto que os isolados hipovirulentos do fungo transmitiam essa característica aos isolados virulentos por anastomose de hifas (TURINA; ROSTAGNO, 2007), descoberta que possibilitou realizar um processo de “terapia” nas castanheiras europeias doentes (ANAGNOSTAKIS, 2000). Nos anos 1970, a técnica também foi usada nos Estados Unidos, porém com pouco sucesso. Na época, detectou-se a presença de dsRNAs nos isolados hipovirulentos de C. parasitica (ANAGNOSTAKIS et al., 1998).

Sete espécies de micovírus, pertencentes às famílias Hypoviridae, Narnaviridae, Reoviridae, Partitiviridae e Crysoviridae, foram descritas em C. parasitica. Destas, Cryphonectria hypovirus 1, Cryphonectria hypovirus 2, Cryphonectria hypovirus 3, Cryphonectria parasitica mitovirus 1, Cryphonectria parasitica mycoreovirus 1 e Cryphonectria parasitica mycoreovirus 2, pertencentes às três primeiras famílias, estão associadas à hipovirulência (LINDER-BASSO et al., 2005; MILGROOM; HILLMAN, 2011; XIE; JIANG, 2014). CHV1 EP713, um hypovírus, é o mais estudado, por conta da sua alta taxa de replicação, bem como sua capacidade de alterar drasticamente o fenótipo de seu hospedeiro (GHABRIAL; SUZUKI, 2009). Tais características estão ligadas às capacidades de suprimir o silenciamento gênico do fungo e de promover a diminuição de três tipos de moléculas envolvidas na transdução de sinal - laccase, cryparina e feromônios -, alterando, assim, a morfologia e a pigmentação da colônia, reduzindo o crescimento micelial, a erupção de pústulas estromais e a formação de conídios. Essas alterações reduzem a virulência do fungo (TURINA; ROSTAGNO, 2007).

Em algumas espécies de Sclerotinia infectada por OM3a foram obtidas reduções de 50% das lesões causadas pelo fungo e de 90% da produção de escleródios, quando o isolado infectado, aplicado como controle biológico, foi vegetativamente compatível com o isolado que infectava a alface (ZHOU; BOLAND, 1997). Redução de 58% da doença conhecida como dollar spot em gramados foi obtida com a utilização da suspensão de micélio de S. homoeocarpa infectado pelo OM3a, resultado semelhante ao obtido com a aplicação do fungicida clorotalonil (MILGROOM; HILLMAN, 2011).

No fungo R. solani, patógeno de solo que causa perdas em inúmeras culturas, foi relatada a ocorrência de micovírus pertencentes às famílias Partitiviridae, Endornaviridae e Narnaviridae, o que pode estar relacionado tanto à virulência quanto à hipovirulência (TAVANTZIZ; BANDY, 1988; DAS, 2013; JIAN et al., 1998). Rhizoctonia solani M2 virus, família Narnaviridae, induz a hipovirulência, por meio da redução da pigmentação do micélio, da taxa de crescimento e da produção de escleródios (TAVANTZIS et al., 2002). TAVANTZIS et al. (2002) demonstraram que a hipovirulência é por conta da codificação de um polipeptídio, denominado de pA ou p83, que atua como um repressor defeituoso da rota do ácido quínico, induzindo sua expressão contínua e inibindo a rota do ácido chiquímico, pois as duas rotas compartilham intermediários metabólicos. Uma vez que a rota do ácido chiquímico culmina na produção de aminoácidos aromáticos, os quais, por sua vez, participam da produção de ácido fenilacético (PAA), responsável por alguns dos sintomas de rizoctoniose (LAKSHMAN et al., 1998), a inibição da produção de tais compostos impede a manifestação da doença. Esses resultados demonstram a perspectiva real de biocontrole pelo uso de Rhizoctonia solani M2 virus.

A ocorrência do dsRNA M2 em isolados do gênero Rhizoctonia foi relatada nos grupos de anastomose AG-1, AG-4, AG-6 de R. solani e nos grupos AG-A, AG-F, AG-R e AG-U de outras espécies binucleadas de Rhizoctonia, grupos de anastomose com alta diversidade genética (CHARLTON et al., 2008). Porém, o micovírus M2 nem sempre apresentou a mesma modulação fenotípica (CHARLTON et al., 2008). Estudos mais recentes realizados com R. solani descrevem a ocorrência frequente de grandes dsRNA, família Endornaviridae, e a ubiquidade desses dsRNAs (DAS et al., 2014), embora a ocorrência de grandes dsRNAs em isolados virulentos desse fungo tenha sido relatada por TAVANTZIZ; BANDY (1988). No Brasil, em estudos realizados por PICARELLI (2015) e PICARELLI et al. (2015), também foi relatada a presença de grandes dsRNAs em isolados de R. solani AG-2-2-LP, coletados em grama esmeralda com sintomas de rizoctoniose, grupo já associado a essa doença em outros países.

Nos agroecossistemas, as condições de alta densidade de plantas, baixa diversidade de espécies e uniformidade de condições ambientais, da mesma forma que favorecem o desenvolvimento de patógenos, também podem favorecer a prevalência de um micovírus em seu hospedeiro (XIE; JIANG, 2014). Algumas vantagens podem ser enumeradas quando vírus associados à hipovirulência são transmitidos a fungos fitopatogênicos: a rápida inibição da extensão das lesões; o enfraquecimento do fungo provocado pela planta, como resposta de defesa aos padrões moleculares associados ao patógeno (PAMPs); e efetores liberados no início da infecção (XIE; JIANG, 2014).

Porém, o principal problema para o uso do controle biológico de fungos fitopatogênicos mediado por vírus continua sendo a incompatibilidade vegetativa (NUSS, 2010; SON et al., 2015). XIE; JIANG (2014) propuseram algumas estratégias para superá-la: utilizar compostos químicos que suprimam os mecanismos de PCD (XIE; JIANG, 2014), como substâncias que sequestram o oxigênio reativo (HUTCHISON et al., 2005) ou compostos de zinco, que inibem enzimas responsáveis pela degeneração do vacúolo na apoptose, além de aumentarem a anastomose de hifas (IKEDA et al., 2013); selecionar micovírus que, pela sua capacidade de suprimir o silenciamento gênico ou os mecanismos de PCD, atuam como facilitadores da introdução de micovírus indutores de hipovirulência (XIE; JIANG, 2014). Pesquisas sobre os ainda desconhecidos vetores de micovírus, sejam eles micoparasitas infectadas por micovírus, nematoides, insetos micófagos, ou outros artrópodes (XIE; JIANG, 2014), podem contribuir para a utilização de micovírus indutores de hipovirulência.

Técnicas de engenharia genética já permitem manipular o fenótipo de hospedeiro por meio de micovírus para entender as complexas interações entre plantas, fungos e micovírus, pois esse conhecimento é essencial para que tais patógenos possam ser utilizados como estratégia de controle de doenças de plantas, bem como as interações entre os diversos micovírus presentes nas infecções mistas, dada a frequência com que ocorrem.

Os fungos abrigam uma vasta gama de vírus ainda desconhecidos e que podem futuramente, com o desenvolvimento de novas técnicas, ser utilizados tanto na produção quanto na segurança agrícola, assim como nas áreas médica e ambiental. Por essa razão, estudos que têm os objetivos de identificar e caracterizar esses micovírus são de fundamental importância para o emprego do controle biológico.

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• *
  Este artigo foi revisado após a data de aceite, pois a classificação das espécies de vírus foi atualizada em abril de 2017.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  2017

Histórico

• Recebido
  25 Fev 2016
• Aceito
  03 Fev 2017