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Fungos ectomicorrízicos em plantações de nogueira-pecã e o potencial da truficultura no Brasil

Ectomycorrhizal fungi in pecan orchards and the potential of truffle cultivation in Brazil

Resumo

Os estudos envolvendo a nogueira-pecã têm evoluído consideravelmente nos últimos anos no Brasil. Esta cultura foi introduzida no país no início do século passado e tornou-se importante comercialmente após os anos de 1960, principalmente na região sul. A nogueira-pecã é comprovadamente um simbionte, formando diversas associações mutualísticas com fungos ectomicorrízicos do solo. Assim, a presente revisão tem como objetivos apresentar os estudos sobre os fungos ectomicorrízicos em plantações comerciais de nogueira-pecã no Brasil, destacar a importância agrícola e ambiental desta simbiose, e o potencial da micorrização controlada da nogueira-pecã, visando à produção de espécies desejadas de trufas, notadamente do gênero Tuber, em pomares comerciais, uma atividade econômica de alta rentabilidade.

Palavras-chave:
Inoculação de fungos; Trufas comestíveis; Produção florestal; Tuberaceae

Abstract

Studies involving pecan tree have evolved considerably in recent years in Brazil. Pecans were introduced in the country at the beginning of the last century, and became commercially important after the 1960´s, primarily in the South region. Pecan trees form several ECM associations with mutualistic fungi. Thus, the aims of the present review were to show research data using ECM fungi in commercial pecan orchards in Brazil, present the agricultural and environmental importance of this symbiosis, and show the potential of man-driven mycorrhyzation with pecan, aiming at the production of selected truffles, notably of the genus Tuber, in commercial orchards, a highly profitable economic activity.

Keywords:
Fungal inoculation; Edible truffles; Forest production; Tuberaceae

Introdução

A nogueira-pecã [Carya illinoinensis (Wangenh) K. Koch] é uma planta perene, arbórea, caducifólia, monoica, com dicogamia, pertencente à família Juglandaceae, nativa da América do Norte, ocorrendo originalmente nas planícies do Rio Mississipi (SPARKS, 2005SPARKS, D. Adaptability of Pecan as a Species. HortScience, Ohio, v. 40, n. 5, p. 1175-1189, 2005.). Atualmente, os cultivos comerciais de nogueira-pecã ocorrem nos diferentes continentes e apresentam relevância econômica em países como Argentina, África do Sul, Austrália, Brasil, China, Estados Unidos, Israel, México e Peru (WAKELING et al., 2001WAKELING, L. T. et al. Composition of pecan cultivars Wichita and Western Schley [Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koh] grown in Australia. Journal of Agricultural and Food Chemistry, Washington, v. 49, n. 3, p. 1277-1281, 2001.; FRONZA et al., 2018FRONZA, D. et al. Pecan cultivation: general aspects. Ciência Rural, Santa Maria, v. 48, n. 2, p. 1-9, 2018. doi: 10.1590/0103-8478cr20170179
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). Esta espécie foi introduzida no Brasil por meio de sementes, material vegetativo (ramos) e mudas trazidas pelos primeiros imigrantes estadunidenses, que chegaram em 1870 no município paulista de Santa Barbara D’Oeste (AGUIAR, 2009AGUIAR, L. Imigrantes norte-americanos no Brasil: mito e realidade, o caso de Santa Bárbara. 2009. 150 f. Dissertação (Mestrado em Ciências Econômicas) - Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 2009.). Esta cultura adquiriu importância comercial apenas na década de 1960, a partir da publicação da Lei nº 5.106 (BRASIL, 1966BRASIL. Lei nº 5.106, de 2 de setembro de 1966. Dispõe sobre os incentivos fiscais concedidos a empreendimentos florestais. 1966. Disponível em: <http://www.planalto.gov.br/Ccivil_03/leis/1950-1969/L5106.htm>.
http://www.planalto.gov.br/Ccivil_03/lei...
) que previa incentivos fiscais para pessoas físicas que utilizassem árvores frutíferas em projetos de florestamento e reflorestamento. Nesta época, foram implantados pomares de nogueira-pecã principalmente nos estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina e Paraná (RASEIRA, 1990RASEIRA, A. A cultura da nogueira-pecã (Carya illinoensis). Pelotas: EMBRAPA Clima Temperado, 1990. 3 p. (Comunicado Técnico, 63).). Após esta lei, não houve mais incentivos governamentais para a implantação de novos cultivos.

Desde o ano de 2000, a área cultivada com nogueira-pecã tem aumentado significativamente no Brasil. Conforme dados do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE), a área colhida de noz-pecã foi de 2.192 ha no ano de 2009 e de 3.490 ha no ano de 2016. Este crescimento teve reflexos econômicos positivos, uma vez que em 2009 o valor da produção foi de R$ 12 milhões e em 2016 foi de R$ 42 milhões (IBGE, 2018IBGE. Produção agrícola municipal. 2018. Disponível em: <https://sidra.ibge. gov.br/Tabela/1613#resultado> . Acesso em: 10 mar. 2018.
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).

Além da importância socioeconômica, o cultivo da nogueira-pecã traz outros benefícios ecológicos. Um exemplo é a simbiose com fungos ectomicorrízicos, que resulta em maior crescimento da árvore e do fungo no solo, além de melhorias para o ecossistema como um todo, pois são favorecidos os processos de ciclagem de nutrientes, agregação do solo, integração das cadeias tróficas, entre outros (SMITH; READ, 2008SMITH, S. E.; READ, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3th ed. San Diego: Academic Press, 2008. 787 p.).

Além disto, a simbiose entre a nogueira-pecã e os fungos ectomicorrízicos pode estimular uma outra atividade econômica de grande rentabilidade, que é a truficultura. As valiosas trufas são estruturas de reprodução de fungos micorrízicos hipógeos que podem se associar à nogueira-pecã. Assim, a presente revisão tem como objetivos apresentar os estudos sobre os fungos ectomicorrízicos em plantações comerciais de nogueira-pecã no Brasil, destacar a importância agrícola e ambiental desta simbiose, e o potencial da micorrização controlada da nogueira-pecã em pomares comerciais, visando à produção de espécies desejadas de trufas, notadamente do gênero Tuber, uma atividade econômica de alta rentabilidade.

Desenvolvimento

Fungos ectomicorrízicos e a produção florestal

As associações ectomicorrízicas (ECM) ocorrem em cerca de 6.000 espécies de plantas, especialmente em essências florestais (VAN DER HEIJDEN et al., 2015VAN DER HEIJDEN, M. G. A. et al. Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future. New Phytologist , United Kingdom, v. 205, n. 4, p. 1406-1423, 2015. doi: 10.1111/nph.13288
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). Nestas plantas, já foram identificadas entre 20.000 a 25.000 espécies de fungos ectomicorrízicos (RINALDI; COMADINI; KUYPER, 2008RINALDI, A. C.; COMADINI, O.; KUYPER, T. W. Ectomycorrhizal fungal diversity: separating the wheat from the chaff. Fungal Diversity, China, v. 33, p. 1-45, 2008. ; TEDERSOO; MAY; SMITH, 2010TEDERSOO, L.; MAY, T. W.; SMITH, M. E. Ectomycorrhizal lifestyle in fungi: global diversity, distribution, and evolution of phylogenetic lineages. Mycorrhiza , Berlin, v. 20, n. 4, p. 217-263, 2010. doi: 10.1007/s00572-009-0274-x
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). Os fungos ECM podem pertencer a diferentes filos, mas a maioria pertence aos filos Ascomycota e Basidiomycota. No ciclo de vida destes fungos há a necessidade da formação de estruturas reprodutivas para produção, proteção e dispersão dos esporos. Os denominados fungos epígeos produzem estas estruturas acima do solo, as quais são denominadas popularmente de cogumelos. Já os fungos hipógeos produzem as estruturas reprodutivas abaixo do solo, as quais são denominadas popularmente de trufas (PEGLER; SPOONER; YOUNG, 1993PEGLER, D. N.; SPOONER, B. M.; YOUNG, T. W. K. British truffles: a revision of british hypogeous fungi. London: Kew Publishing, 1993. 216 p. ). Muitas espécies de fungos ECM são consideradas comestíveis e apresentam alto valor comercial no mercado. Entre estes estão muitas espécies de trufas, que são fungos do gênero Tuber, que recentemente foram comprovadas como tendo elevado potencial de associação micorrízica com a nogueira-pecã (BONITO; BRENNEMAN; VILGALYS, 2011BONITO, G.; BRENNEMAN, T.; VILGALYS, R. Ectomycorrhizal fungal diversity in orchards of cultivated pecan (Carya illinoinensis; Juglandaceae). Mycorrhiza , Berlin, v. 21, n. 7, p. 601-612, 2011. doi: 10.1007/s00572-011-0368-0
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; BENUCCI et al., 2012BENUCCI, G. M. N. et al. Mycorrhiza tion of Pecan trees (Carya illinoinensis) with commercial truffle species: Tuber aestivum Vittad. and Tuber borchii Vittad. Mycorrhiza , Berlin, v. 22, n. 5, p. 383-392, 2012. doi: 10.1007/s00572-011-0413-z
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).

A associação mutualística entre fungos ectomicorrízicos e plantas resulta em maior crescimento vegetal, devido à maior absorção de água e de nutrientes, como fósforo (P), nitrogênio (N), potássio (K) e micronutrientes, como o zinco (Zn) (LEAKE et al., 2004LEAKE, J. R. et al. Networks of power and influence: the role of mycorrhizal mycelium in controlling plant communities and agrocosystem functioning. Canadian Journal of Botany, Ottawa, v. 82, n. 8, p. 1016-1045, 2004.; VAN DER HEIJDEN et al., 2015VAN DER HEIJDEN, M. G. A. et al. Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future. New Phytologist , United Kingdom, v. 205, n. 4, p. 1406-1423, 2015. doi: 10.1111/nph.13288
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). Ademais, as ECM atuam na proteção da planta simbionte contra a ação de patógenos, participam em interações com outros organismos do solo (bactérias, nematoides, outros fungos), contribuem para a manutenção das cadeias tróficas e da diversidade da micro, meso e macrofauna do solo (SMITH; READ, 2008SMITH, S. E.; READ, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3th ed. San Diego: Academic Press, 2008. 787 p.), atuam na formação da matéria orgânica e na manutenção da estrutura do solo, trazendo reflexos no aumento da aeração, da infiltração de água e na redução da erosão do solo (RILLIG; MUMMEY, 2006RILLIG, M. C.; MUMMEY, D. L. Tansley review: mycorrhizas and soil structure. New Phytologist, United Kingdom, v. 171, n. 1, p. 41-53, 2006. doi: 10.1111/j.1469-8137. 2006.01750.x
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).

No Brasil, as associações ectomicorrízicas ocorrem em ambientes naturais principalmente nas plantas das famílias Fabaceae, Nyctaginaceae e Polygonaceae (SULZBACHER et al., 2013aSULZBACHER, M. A. et al. A survey of an ectotrophic sand dune forest in the northeast Brazil. Mycosphere, China, v. 4, n. 6, p. 1106-1116, 2013a. doi: 10.5943/mycosphere/4/6/8
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). Além disto, estas associações encontram-se amplamente distribuídas em espécies florestais introduzidas no país, como as dos gêneros Acacia, Carya, Eucalyptus, Quercus e Pinus (SULZBACHER et al., 2013bSULZBACHER, M. A. et al. Ectomycorrhizal fungi from southern Brazil - a literature-based review, their origin and potential hosts. Mycosphere, China, v. 4, n. 1, p. 61-95, 2013b. doi: 10.5943 /mycosphere/4/1/5
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). Na produção florestal, as associações micorrízicas são consideradas extremamente benéficas, pois melhoram o estabelecimento das mudas e o crescimento das árvores (SMITH; READ, 2008SMITH, S. E.; READ, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3th ed. San Diego: Academic Press, 2008. 787 p.).

Adicionalmente, as associações micorrízicas têm sido empregadas na recuperação de áreas degradadas, propiciando melhorias consideráveis nos ecossistemas impactados (SILVA; ANTONIOLLI; ANDREAZZA, 2003SILVA, R. F.; ANTONIOLLI, Z. I.; ANDREAZZA, R. Efeito da Inoculação com fungos ectomicorrizicos na produção de mudas de Eucalyptus grandis W. Hill. ex. Maiden, em solo arenoso. Ciência Florestal, Santa Maria, v. 13, n. 1, p. 33-42, 2003.; MOREIRA; SIQUEIRA, 2006MOREIRA, F. M. S.; SIQUEIRA, J. O. Microbiologia e bioquímica do solo. 2. ed. Lavras: Editora UFLA, 2006. 729 p.; RODRIGUES; GOI; RODRIGUES, 2014RODRIGUES, L. G. S. M.; GOI, S. R.; RODRIGUES, F. M. Associação micorrízica como uma estratégia para o estabelecimento de espécies em áreas impactadas. Journal of Bioenergy and Food Science, Macapá, v. 1, n. 1, p. 7-16, 2014.). Nos países europeus, na Austrália, Canadá e Estados Unidos já é comum a utilização de inoculantes de fungos ectomicorrízicos na produção de mudas em viveiro, visando aumentar a porcentagem de sobrevivência de mudas no campo (BRUNDRETT et al., 1996BRUNDRETT, M. C. et al. Working with mycorrhizas in forestry and agriculture. Canberra: ACIAR, 1996. 380 p.; CAIRNEY; CHAMBERS, 1999CAIRNEY, J. W. G.; CHAMBERS, S. M. Ectomycorrhizal fungi: key genera in profile. Berlin: Springer , 1999. 369 p.). Para tal, têm sido utilizados principalmente inoculantes à base de fungos micorrízicos dos gêneros Pisolithus, Rhizopogon e Scleroderma. Porém, o uso destes fungos com finalidade gastronômica é muito limitado. Um caso especial são as trufas, cuja produção destes fungos é a principal motivação para a inoculação, porém, os benefícios resultantes da micorrização irão igualmente beneficiar as plantas, ainda que a produção florestal neste caso seja o objetivo secundário (SAVOIE; LARGETEAU, 2011SAVOIE, J. M.; LARGETEAU, M. L. Production of edible mushrooms in forests: trends in development of a mycosilviculture. Applied Microbiology and Biotechnology, California, v. 89, n. 4, p. 971-979, 2011. doi: 10.1007/s00253-010-3022-4.
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).

No Brasil, a utilização de inoculantes de fungos ECM para a produção de mudas florestais ainda é incipiente e o uso de trufas do gênero Tuber é um assunto completamente ausente na literatura especializada, sendo que apenas recentemente o gênero foi descoberto no Rio Grande do Sul (GRUPE et al., 2018GRUPE, A. C. et al. Tuber brennemanii and Tuber floridanum: two new Tuber species (Pezizales, Ascomycota) are among the most commonly detected ectomycorrhizal taxa within commercial pecan (Carya illinoinensis) orchards. Mycologia, New York, v. 110, n. 4, p. 780-790, 2018. doi: 10.1080/00275514.2018.1490121
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).

Todavia, para a produção de inoculantes florestais há que se considerar que alguns fungos ECM apresentam especificidade de hospedeiro e somente formam micorrizas com determinadas espécies de plantas. Exemplo disto são os fungos dos gêneros Rhizopogon e Suillus, que se associam a apenas uma ou poucas famílias, especialmente à família Pinaceae (MOLINA; MASSICOTE; TRAPPE, 1992MOLINA, R.; MASSICOTE, H.; TRAPPE, J. M. Specificity phenomena in mycorrhizal symbiosis: community-ecological consequences and pratical implications. In: ALLEN, M. F. (Ed.). Mycorrhizal functioning: anintegrative plant-fungal process. New York: Chapman and Hall, 1992. p. 357-423.). As espécies do gênero Tuber podem formar associações ectomicorrízicas com um grande espectro de simbiontes (similarmente aos gêneros agaricoides Russula e Lactarius s.l.), o que faz das trufas promissoras também para a micorrização das famílias de plantas com potencial para o cultivo no Brasil, como Juglandaceae (nogueira-pecã) e Fagaceae (carvalho).

Diversidade dos fungos ectomicorrízicos associados à nogueira-pecã

Apesar da importância dos fungos ECM para a produção florestal, os estudos que avaliaram a ocorrência de fungos micorrízicos em plantações comerciais de nogueira-pecã no Brasil são muito incipientes. Esta situação também ocorre em outros países, sendo exceção os Estados Unidos, local de origem da nogueira-pecã (Tabela 1). Naquele país, as pesquisas recentes com técnicas moleculares indicam que há uma grande diversidade de fungos ECM associados às raízes de nogueira (BONITO; BRENNEMAN; VILGALYS, 2011BONITO, G.; BRENNEMAN, T.; VILGALYS, R. Ectomycorrhizal fungal diversity in orchards of cultivated pecan (Carya illinoinensis; Juglandaceae). Mycorrhiza , Berlin, v. 21, n. 7, p. 601-612, 2011. doi: 10.1007/s00572-011-0368-0
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; BONITO et al., 2011BONITO, G. et al. Assessing ectomycorrhizal fungal spore banks of truffle producing soils with pecan seedling trap-plants. Plant Soil, Australia, v. 356, n. 1, p. 357-366, 2012. doi: 10.1007/s11104-012-1127-5
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; 2012BONITO, G. et al. The Asian black truffle Tuber indicum can form ectomycorrhizas with North American host plants and complete its life cycle in non-native soils. Fungal Ecology, London, v. 4, n. 1, p. 83-93, 2011. doi: 10.1016/j.funeco.2010.08.003
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; BENUCCI et al., 2012BENUCCI, G. M. N. et al. Mycorrhiza tion of Pecan trees (Carya illinoinensis) with commercial truffle species: Tuber aestivum Vittad. and Tuber borchii Vittad. Mycorrhiza , Berlin, v. 22, n. 5, p. 383-392, 2012. doi: 10.1007/s00572-011-0413-z
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), contudo, a identificação em nível de espécie fica limitada sem o estudo das estruturas reprodutivas (ascomas e basidiomas).

Tabela 1
Lista dos fungos ectomicorrízicos associados à nogueira-pecã relatados na literatura.
Table 1
List of ectomycorrhizal fungi associated to pecan trees and reported in the literature.

No Brasil, a espécie Scleroderma verrucosum foi encontrada em Minas Gerais (RIBEIRO, 2001RIBEIRO, J. J. O. Isolamento e caracterização de ectomicorrizas em Nogueira Pecã. 2001. 31 f. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG, 2001.) e um espécime não identificado relacionado ao gênero Scleroderma obtido no estado do Rio Grande do Sul (WEHT; OLIVEIRA; BONNASSIS, 2000WEHT, C. B.; OLIVEIRA, V. L.; BONNASSIS, P. A. P. Ecto y endomicorrizas en nogal pecan (Carya illinoensis Wang. K. Koch) en el sur de Brasil. In: FERTBIO 2000: BIODINÂMICA DO SOLO. 2000, Santa Maria. Proceedings… Santa Maria: SBCS; SBM; UFSM, 2000. p. 121. ). Recentemente, vários fungos ECM foram coletados em plantações de nogueira-pecã do estado do Rio Grande do Sul (Figura 1, Tabela 2). Porém, esses novos registros carecem de identificação da espécie, tarefa de grande dificuldade por se tratar de gêneros com taxonomia complexa e com espécies ainda pouco conhecidas para o Brasil.

Figura 1
Diversidade de fungos ectomicorrízicos provenientes de plantações de nogueirapecã no Rio Grande do Sul, Brasil. (a) Pomar de nogueira-pecã; (b, c) Tuber sp.; (d) Russula sp.; (e) Scleroderma sp.; (f) Pisolithus arhizus; (g) Inocybe sp.; (h) Hymenogaster sp. Fonte: (a) Jonas Janner Hamann 2018, (b, c, d, e, f, g, h) Marcelo Aloisio Sulzbacher 2018.
Figure 1
Diversity of ectomycorrhizal fungi from pecan plantations in Rio Grande do Sul, Brazil. (a) Orchard of cultivated pecan; (b, c) Tuber sp.; (d) Russula sp.; (e) Scleroderma sp.; (f) Pisolithus arhizus; (g) Inocybe sp.; (h) Hymenogaster sp. Source: (a) Jonas Janner Hamann 2018, (b, c, d, e, f, g, h) Marcelo Aloisio Sulzbacher 2018.

Tabela 2
Lista dos fungos ectomicorrízicos encontrados nas plantações de nogueira-pecã no Rio Grande do Sul, Brasil.
Table 2
List of ectomycorrhizal fungi found in pecan orchards in Rio Grande do Sul state, Brazil.

Dentre estes estudos, já é possível afirmar que alguns fungos ECM encontrados em plantações de nogueira-pecã no Rio Grande do Sul são originários do Hemisfério Sul (Austrália e Nova Zelândia) e outros do Hemisfério Norte (Europa e América do Norte), onde são comumente encontrados associados às raízes das plantas dos gêneros Eucalyptus, Pinus, Quercus e Abies, os quais não ocorrem naturalmente nas florestas do Brasil (SULZBACHER et al., 2013bSULZBACHER, M. A. et al. Ectomycorrhizal fungi from southern Brazil - a literature-based review, their origin and potential hosts. Mycosphere, China, v. 4, n. 1, p. 61-95, 2013b. doi: 10.5943 /mycosphere/4/1/5
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). Exemplo disto são os fungos dos gêneros Hymenogaster (Figura 1 h), Inocybe (Figura 1 g), Scleroderma (Figura 1 e), Russula (Figura 1 d) e Tuber (Figuras 1 b, c), encontrados nas plantações de nogueira-pecã do Rio Grande do Sul e nos Estados Unidos (BONITO; BRENNEMAN; VILGALYS, 2011BONITO, G. et al. The Asian black truffle Tuber indicum can form ectomycorrhizas with North American host plants and complete its life cycle in non-native soils. Fungal Ecology, London, v. 4, n. 1, p. 83-93, 2011. doi: 10.1016/j.funeco.2010.08.003
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; BONITO et al., 2011; 2012) (Tabelas 1 e 2). Esta é uma evidência de que estes fungos micorrízicos provavelmente foram introduzidos no Brasil associados ao sistema radicular e/ou ao solo rizosférico de mudas trazidas pelos imigrantes ou por empresas do setor florestal.

Dos recentes estudos nas plantações de nogueira-pecã do Rio Grande do Sul, também se observou que os fungos epígeos dos gêneros Astraeus sp., Scleroderma (Scleroderma bovista e Scleroderma verrucosum) e Pisolithus (Pisolithus arhizus) produzem frutificações após períodos de elevada precipitação pluviométrica, especialmente durante os meses de março a setembro. E também foram coletadas espécies hipógeas dos gêneros Hymenogaster sp. e Tuber sp. (Figura 1, Tabela 2), que fazem parte de uma comunidade fúngica ainda pouco conhecida no Brasil, e que podem representar espécies de interesse econômico, em especial do gênero Tuber na truficultura.

Destaca-se que nossos estudos demonstraram a presença do gênero Tuber no Brasil, um fungo Ascomycota, da ordem Pezizales e família Tuberaceae (BONITO et al., 2010BONITO, G. et al. A global meta-analysis of Tuber ITS rDNA sequences: species diversity, host associations and long-distance dispersal. Molecular Ecology, Austin, v. 19, n. 22, p. 4994-5008, 2010. doi: 10.1111/j.1365-294X.2010.04855.x
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). As espécies deste gênero formam simbioses ectomicorrízicas com espécies arbóreas, principalmente das famílias Fagaceae e Juglandaceae (SMITH; READ, 2008SMITH, S. E.; READ, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3th ed. San Diego: Academic Press, 2008. 787 p.). O gênero Tuber apresenta uma distribuição cosmopolita, incluindo espécies hipógeas e comestíveis, muitas delas raras e cobiçadas pelo seu aroma e sabor, popularmente denominadas de trufas.

Estas descobertas somente reforçam a necessidade de novos levantamentos e de estudos taxonômicos de fungos micorrízicos nas plantações de nogueira-pecã no Brasil, seguido de estudos aplicados que avaliem a eficiência da formação e do funcionamento da associação simbiótica e sua relação com o crescimento das plantas. Contribuem para esta necessidade os estudos recentes que vêm demonstrando que fungos ECM são mais comuns que se imaginava em outras espécies arbóreas da América do Sul (et al., 2012BÂ, A. M. et al. Ectomycorrhizal symbiosis of tropical African trees. Mycorrhiza, Berlin, v. 22, n. 1, p. 1-29, 2012. doi 10.1007/s00572-011-0415-x
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; HENKEL et al., 2012HENKEL, T. W. et al. Ectomycorrhizal fungal sporocarp diversity and discovery of new taxa in Dicymbe monodominat forests of the Guiana Shield. Biodiversity and Conservation, Spain, v. 21, n. 9, p. 2195-2220, 2012. doi: 10.1007/s10531-011-0166-1
https://doi.org/10.1007/s10531-011-0166-...
; SULZBACHER et al., 2013aSULZBACHER, M. A. et al. A survey of an ectotrophic sand dune forest in the northeast Brazil. Mycosphere, China, v. 4, n. 6, p. 1106-1116, 2013a. doi: 10.5943/mycosphere/4/6/8
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; 2017SULZBACHER, M. A. et al. Hypogeous sequestrate fungi in South America - how well do we know them? Symbiosis, Florida, v. 71, n. 1, p. 9-17, 2017. doi: 10.1007/s13199-016-0461-4
https://doi.org/10.1007/s13199-016-0461-...
; ROY et al., 2016ROY, M. et al. Diversity and Distribution of Ectomycorrhizal Fungi from Amazonian Lowland White‐sand Forests in Brazil and French Guiana. Biotropica, Florida, v. 48, n. 1, p. 90-100, 2016. doi: 10.1111/btp.12297
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; SULZBACHER et al. 2017SULZBACHER, M. A. et al. Hypogeous sequestrate fungi in South America - how well do we know them? Symbiosis, Florida, v. 71, n. 1, p. 9-17, 2017. doi: 10.1007/s13199-016-0461-4
https://doi.org/10.1007/s13199-016-0461-...
). Entre os fungos ECM ocorrentes nos pomares de nogueira-pecã do RS estão as verdadeiras trufas, fungos subterrâneos que quando maduros possuem um aroma muito apreciado na gastronomia (SULZBACHER et al., 2017SULZBACHER, M. A. et al. Hypogeous sequestrate fungi in South America - how well do we know them? Symbiosis, Florida, v. 71, n. 1, p. 9-17, 2017. doi: 10.1007/s13199-016-0461-4
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). Estes pomares apresentam condições adequadas para o crescimento deste fungo, desencadeando uma concreta possibilidade para o desenvolvimento da truficultura, com o fungo sendo um simbionte no manejo tradicional voltado para a produção da noz, ou em um manejo direcionado principalmente para a produção das trufas.

Importância ecológica das trufas

As trufas são fungos hipógeos que formam simbiose mutualística ectomicorrízica, ou seja, produzem estruturas reprodutivas abaixo da superfície do solo em associação com o sistema radicular das plantas. Quando um fungo é epígeo, ele produz estruturas reprodutivas acima do solo e a dispersão dos esporos ou de seus propágulos ocorre principalmente pela ação do vento e da água da chuva. Quando o fungo é hipógeo, a dispersão dos seus esporos depende da atividade de animais micófagos (artrópodes, gastrópodes, pequenos mamíferos, etc.), (CASTELLANO; TRAPPE; LUOMA, 2004CASTELLANO, M. A.; TRAPPE, J. M.; LUOMA, D. L. Sequestrate Fungi. In: MUELLER, G. M.; BILLS, G. F.; FOSTER, M. S. (Ed.). Biodiversity of fungi. Inventory and monitoring methods. Boston: Elsevier, 2004. v. 1. p. 197-213.). Em uma determinada época do ano, quando os esporos estão plenamente desenvolvidos, as estruturas reprodutivas hipógeas (trufas) produzem compostos aromáticos muito atrativos, visando “aliciar” uma grande diversidade de animais, que ao se alimentarem acabam por dispersar os esporos do fungo através de suas fezes (SULZBACHER et al., 2017SULZBACHER, M. A. et al. Hypogeous sequestrate fungi in South America - how well do we know them? Symbiosis, Florida, v. 71, n. 1, p. 9-17, 2017. doi: 10.1007/s13199-016-0461-4
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).

Além de todos os benefícios resultantes das associações micorrízicas para o ecossistema, já destacadas neste texto, este é mais um exemplo da grande importância ecológica destes fungos ectomicorrízicos, principalmente para a manutenção dos ecossistemas e da biodiversidade do solo. Assim como, demonstra a importância dos microrganismos servindo como um elo fundamental entre o reino vegetal e animal no estabelecimento da cadeia trófica. Graças ao estabelecimento da simbiose micorrízica e ao fornecimento dos fotoassimilados pela planta, os fungos podem produzir uma significativa biomassa microbiana subterrânea, a qual serve de alimento para diversos animais do solo. Desta relação estabelecem-se benefícios a todos os envolvidos. A planta é melhor nutrida pelo aumento da absorção de água e nutrientes devido à presença do fungo simbionte. O fungo nutre-se de grande quantidade de fotoassimilados fornecidos pela planta e graças a isto poderá produzir elevada biomassa, o que os torna atrativo aos animais e com isto poderá ser disseminado no ambiente. Os animais, por sua vez, se alimentarão de grande quantidade de uma biomassa fúngica altamente nutritiva. Nas associações ectomicorrízicas as células fúngicas não penetram na parede celular das raízes das plantas, mas distribuem-se no espaço intercelular, formando uma malha na epiderme e córtex da raiz, denominada de Rede de Hartig (SMITH; READ, 2008SMITH, S. E.; READ, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3th ed. San Diego: Academic Press, 2008. 787 p.). Além disso, formam um revestimento externo na raiz, derivado desta rede, o qual recebe o nome de manto. Os fungos simbiontes estendem suas hifas da raiz para o solo, pelo micélio externo, formando as rizomorfas, que funcionam como raízes auxiliares da planta, possibilitando a exploração de maior volume de solo, aumentando a absorção de nutrientes e água (PETERSON; MASSICOTTE; MELVILLE, 2004PETERSON, R. L.; MASSICOTTE, H. B.; MELVILLE, L. H. Mycorrhizas: anatomy and cell biology. Ottawa: NRC Research, 2004. 173 p. ). Um conjunto de hifas forma o micélio, que é a fase somática das trufas. Na fase sexuada, é que se forma a trufa, estrutura reprodutiva, cientificamente denominada de ascoma. Vários fatores podem influenciar na esporulação destes fungos, como temperatura, umidade, clima, tipo de solo, tipo de simbionte, etc. Estudos envolvendo as fases somáticas e sexuadas destes fungos ainda são raros no Brasil.

Perspectivas para a truficultura no Brasil

A truficultura é o ramo da agricultura que se dedica ao cultivo do fungo hipógeo do gênero Tuber, com o principal objetivo de produzir trufas para a alimentação humana. O relato inédito da presença das trufas verdadeiras do gênero Tuber nas plantações de nogueira-pecã do Brasil possibilita intensificar o estudo deste grupo de fungos, inclusive visando a exploração comercial das trufas. Esta perspectiva se baseia em estudos internacionais recentes, que demonstraram que as espécies do gênero Tuber podem ser frequentes nas plantações comerciais da nogueira-pecã (BONITO; BRENNEMAN; VILGALYS, 2011BONITO, G. et al. The Asian black truffle Tuber indicum can form ectomycorrhizas with North American host plants and complete its life cycle in non-native soils. Fungal Ecology, London, v. 4, n. 1, p. 83-93, 2011. doi: 10.1016/j.funeco.2010.08.003
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; BONITO et al., 2011; 2012; GE et al., 2017GE, Z. W. et al. Soil pH and mineral nutrients strongly influence truffles and other ectomycorrhizal fungi associated with commercial pecans (Carya illinoinensis). Plant and Soil, The Hague, v. 13, p. 1-14, 2017.). Nos Estados Unidos, a espécie Tuber lyonii (“trufa-da-pecã”) ocorre frequentemente associada com a nogueira-pecã assim como com outras espécies florestais dos gêneros Corylus, Quercus e Tilia (TRAPPE; JUMPPONEN; CAZARES, 1996TRAPPE, J. M.; JUMPPONEN, A. M.; CAZARES, E. NATS truffle and truffle-like fungi 5: Tuber lyonii (=T. texense), with a key to the spiny-spored Tuber species groups. Mycotaxon , Ithaca, v. 60, n. 1, p. 365-372, 1996. ; BRUHN, 2007BRUHN, J. N. How widespread is the pecan truffle (Texas truffle)? Pecan Grower, v. 18, n. 4, p. 50-51, 2007.). Tuber lyonii é uma das espécies mais frequentes nos pomares de nogueira-pecã naquele país. A estação de coleta desta trufa nos Estados Unidos ocorre de agosto a outubro e destinada para fins culinários (SMITH et al., 2012SMITH, M. et al. Pecan truffles (Tuber lyonii) what we know and what we need to know. Georgia Pecan Mag Spring, [S.l.], v. 1, p. 52-59, 2012.).

No Brasil, os estudos sobre a diversidade de fungos ectomicorrízicos associados às espécies florestais são incipientes (SULZBACHER et al., 2013aSULZBACHER, M. A. et al. A survey of an ectotrophic sand dune forest in the northeast Brazil. Mycosphere, China, v. 4, n. 6, p. 1106-1116, 2013a. doi: 10.5943/mycosphere/4/6/8
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; 2013bSULZBACHER, M. A. et al. Ectomycorrhizal fungi from southern Brazil - a literature-based review, their origin and potential hosts. Mycosphere, China, v. 4, n. 1, p. 61-95, 2013b. doi: 10.5943 /mycosphere/4/1/5
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; SULZBACHER et al., 2017). As pesquisas realizadas até o momento apontam que os fungos do gênero Tuber não ocorrem nas raízes florestais de fragmentos nativos, sugerindo que o cultivo de trufas em plantações de nogueira-pecã não venha a ser um sistema invasivo em fragmentos florestais nativos (BECERRA; ZAK, 2011BECERRA, A. G.; ZAK, M. R. The ectomycorrhizal symbiosis in South America: morphology, colonization, and diversity. In: MAHENDRA, R.; AJIT, V. (Ed.). Diversity and biotechnology of ectomycorrhizae. Berlin: Springer, 2011. p. 19-41.). Além disto, as espécies de trufas do gênero Tuber, bem como os demais gêneros da família Tuberaceae, são fungos essencialmente ectomicorrízicos, e até onde se sabe, nenhum destes gêneros apresentam outra forma trófica de vida, isto é, não ocorrem espécies saprofíticas ou endofíticas na família. Porém, mais estudos fazem-se necessários para que se obtenham resultados mais conclusivos sobre este assunto, especialmente na região sul do Brasil.

O refinado aroma das trufas tornou os fungos do gênero Tuber uma iguaria gastronômica muito apreciada globalmente. Além disto, são raros e de difícil coleta. Por estes motivos, o valor do quilo de trufa varia de 50 a 5.000 euros nos mercados europeus, de acordo com a época, espécie do fungo e a qualidade do produto. Para a coleta, tradicionalmente utilizam-se cães e suínos treinados, pois estes possuem a capacidade de farejar as trufas, permitindo que se realize2003 e a primeira trufa coletada em 2009 (REYNA; GARCIA-BARREDA, 2014REYNA, S.; GARCIA-BARREDA, S. Black truffle cultivation: a global reality. Forest Systems, Spain, v. 23, n. 2, p. 317-328, 2014. doi: 10.5424/fs/2014232-04771
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). Na Argentina, as primeiras mudas foram produzidas e inoculadas com a espécie Tuber melanosporum no ano de 2008, e implementadas em pomares no ano de 2010 (REYNA; GARCIA-BARREDA, 2014). Esta atividade tem recebido especial atenção dos pesquisadores florestais, com perspectivas de crescimento significativo nos próximos anos, uma vez que a produção no Hemisfério Sul ocorre na entressafra da produção europeia e a trufa atinge alto valor no principal mercado consumidor.

No ano de 2016, uma espécie inédita para a ciência de trufa do gênero Tuber foi encontrada nos pomares de nogueira-pecã do Rio Grande do Sul (Figuras 1 a, b, c). Esta trufa pertence a um grupo de fungo originário da América do Norte (principalmente Flórida e Geórgia) (GRUPE et al., 2018GRUPE, A. C. et al. Tuber brennemanii and Tuber floridanum: two new Tuber species (Pezizales, Ascomycota) are among the most commonly detected ectomycorrhizal taxa within commercial pecan (Carya illinoinensis) orchards. Mycologia, New York, v. 110, n. 4, p. 780-790, 2018. doi: 10.1080/00275514.2018.1490121
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) e produz estruturas reprodutivas de menor diâmetro (atingindo 5 cm) se comparada às espécies da Europa (Tuber aestivum, Tuber melanosporum), entretanto, com um aroma muito agradável. Quando madura, situação em que o interior da trufa apresenta-se de coloração marrom, o aroma remete ao das nozes.

Apenas as trufas maduras possuem interesse e valor na culinária, pois as trufas imaturas não apresentam o odor característico e não devem ser retiradas do solo (CASTELLANO; TRAPPE; LUOMA, 2004CASTELLANO, M. A.; TRAPPE, J. M.; LUOMA, D. L. Sequestrate Fungi. In: MUELLER, G. M.; BILLS, G. F.; FOSTER, M. S. (Ed.). Biodiversity of fungi. Inventory and monitoring methods. Boston: Elsevier, 2004. v. 1. p. 197-213.). Os seres humanos não possuem a capacidade olfativa para localizar as trufas abaixo do solo, diferentemente de alguns animais. Nos locais onde ocorrem trufas, faz-se uso de ferramentas de jardinagem, como ancinho ou rastelo para acessar as estruturas reprodutivas no interior do solo. Uma observação com muita atenção deve ser feita no revolvimento da camada superficial de solo, para que eventuais trufas sejam visualizadas e coletadas. Porém, este método é agressivo ao micélio e prejudica o seu desenvolvimento, acarretando perda na produção de trufas ao longo dos anos, o que leva também a uma mistura de trufas maduras e imaturas (sem valor comercial). O revolvimento da camada superficial de solo não é recomendado, chegando a ser proibido em alguns países (MORENO-ARROYO; GÓMEZ; PULIDO, 2005MORENO-ARROYO, B.; GÓMEZ, J.; PULIDO, E. Tesoros de nuestros montes. Trufas de Andalucía. Córdoba: Consejería de Medio Ambiente, Junta de Andalucía, 2005. 352 p. ). Para a correta localização e coleta das trufas, faz-se necessário o uso de cães treinados, como ocorre em países da Europa e nos Estados Unidos. Estes animais irão remover apenas o solo sobre as trufas maduras, deixando as imaturas intactas, o que não prejudicará o desenvolvimento futuro das mesmas.

A Tabela 3 apresenta os requisitos mínimos necessários para o cultivo da nogueira-pecã e da trufa, caracterizando as exigências edafoclimáticas e nutricionais. É importante utilizar um sistema de cultivo que resulte no sucesso de ambas as culturas. Na Tabela 3 é possível verificar que as exigências da nogueira-pecã e das espécies de trufas (Tuber aestivum, Tuber borchii e Tuber melanosporum) são semelhantes em relação à maioria das condições edafoclimáticas. Desta forma, existem condições mínimas adequadas para o desenvolvimento da trufa e da nogueira-pecã na região sul do Brasil, o que pode se constituir em uma nova fonte de renda para o produtor. O que se destaca é a necessidade de um manejo diferenciado em relação a fertilizantes e agrotóxicos, pois a planta, neste caso, deve ser tratada como parte da produção, sendo a trufa o produto final.

Tabela 3
Relação das condições edáficas e climáticas para o desenvolvimento da nogueirapecã e das trufas.
Table 3
Effect of edaphic and climatic conditions on the development of pecan trees and truffles.

Considerações finais

As condições edafoclimáticas dos pomares de nogueira-pecã no Sul do Brasil favorecem o desenvolvimento de fungos ectomicorrízicos, os quais aumentam o crescimento das plantas e realizam diversos serviços ecossistêmicos. A diversidade de fungos ectomicorrízicos nesses agroecossistemas deve aumentar quando mais estudos forem realizados. Em plantações de nogueira-pecã já se identificaram fungos que poderiam servir como inoculantes micorrízicos para a produção de mudas de nogueira-pecã, com destaque para os gêneros fúngicos Pisolithus e Scleroderma.

O primeiro relato da ocorrência das trufas verdadeiras do gênero Tuber em simbiose com a nogueira-pecã no Rio Grande do Sul aumenta a possibilidade da realização de mais pesquisas sobre o estímulo ao crescimento das plantas e a exploração econômica da truficultura, que pode representar uma fonte de renda extra aos produtores, pois a truficultura não prejudica a produção da noz-pecã.

Agradecimentos

Os autores expressam seus agradecimentos aos proprietários dos pomares de nogueira-pecã por permitirem a coleta dos fungos. Este trabalho foi apoiado financeiramente pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 e pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Os autores também agradecem ao Colégio Politécnico, ao Departamento de Solos e ao Programa de Pós-Graduação em Ciência do Solo da Universidade Federal de Santa Maria, pela infraestrutura e apoio financeiro.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    30 Set 2019
  • Data do Fascículo
    Apr-Jun 2019

Histórico

  • Recebido
    09 Jun 2017
  • Aceito
    04 Maio 2018
  • Publicado
    30 Jun 2019
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