Insetos comestíveis como potenciais fontes de proteínas para obtenção de peptídeos bioativos

Edible insects as potential sources of proteins for obtaining bioactive peptides

Resumo

O consumo de insetos como uma fonte alternativa de proteínas é considerado uma tendência futura e uma estratégia viável, com potencial notório para garantia do fornecimento de alimentos em nível global. Os insetos são uma fonte não convencional de proteínas, seja para consumo humano direto ou indiretamente, como ingredientes em alimentos formulados. Além disso, estudos científicos têm demonstrado que a hidrólise enzimática destas proteínas resulta na produção de peptídeos com atividades biológicas de grande interesse, como atividade antioxidante, antidiabética, anti-hipertensiva e antimicrobiana. O uso desses peptídeos com fim nutracêutico pode substituir ou reduzir o uso de drogas sintéticas, as quais estão associadas a efeitos colaterais indesejáveis. O presente trabalho teve como objetivo abordar o uso de insetos na alimentação humana, destacando sua aplicação como substrato proteico na hidrólise enzimática para produção de peptídeos bioativos. As principais propriedades bioativas dos peptídeos foram relatadas.

Palavras-chave:
Proteínas de insetos; Hidrólise enzimática; Peptídeos antioxidantes; Antidiabéticos; Anti-hipertensivos; Entomofagia

Abstract

The insect consumption as an alternative source of protein is considered a future trend and a viable strategy with a notorious potential for ensuring global food supply. Insects are an unconventional source of protein, either for human consumption directly or indirectly, as ingredients in formulated foods. In addition, scientific studies have been shown that the enzymatic hydrolysis of these proteins results in the production of peptides with biological activities of relevant interest, such as antioxidant, antidiabetic, antihypertensive and antimicrobial activity. The use of these peptides for nutraceutical purposes may replace or reduce the use of synthetic drugs, which are associated with undesirable side effects. The present work aimed to address the use of insects in human food, highlighting its application as a protein substrate in enzymatic hydrolysis for the production of bioactive peptides. Indeed, the main bioactive properties of the peptides have been reported.

Keywords:
Insect proteins; Enzymatic hydrolysis; Antioxidant peptides; Antidiabetics; Antihypertensive drugs; Entomophagy

1 Introdução

Segundo a Organização Mundial de Saúde (OMS), as doenças não transmissíveis (DNT) matam aproximadamente 41 milhões de pessoas por ano, principalmente doenças cardiovasculares, diabetes, cânceres e doenças respiratórias crônicas. Um dos quatro principais fatores de risco para essas doenças é a adoção de uma dieta não saudável (World Health Organization, 2018).

Tamanha relevância da dieta se deve ao fato de que alguns alimentos podem não só constituir uma importante fonte de macro e micronutrientes, mas também proporcionar benefícios à saúde (Yildiz, 2010; Aluko, 2012). Esses benefícios estão associados à presença de compostos bioativos nos alimentos, de modo que a incorporação destes ou de seus constituintes na dieta pode ser uma forma natural e econômica de gerenciar distúrbios de saúde (Naik et al., 2014).

Um grande número de pesquisas científicas voltadas para a obtenção de peptídeos bioativos tem sido reportado nos últimos anos (Li-Chan, 2015). Peptídeos bioativos são definidos como frações específicas de proteínas, com sequência de aminoácidos que promovem um impacto positivo em várias funções biológicas, sendo a hidrólise enzimática a técnica mais utilizada para produção destas moléculas (Castro & Sato, 2015). As principais bioatividades encontradas em peptídeos incluem propriedades antioxidantes, antidiabéticas, anti-hipertensivas e antimicrobianas, havendo um vasto escopo de fontes proteicas que podem ser usadas como substrato para gerar esses produtos (Li-Chan, 2015).

Um potencial substrato para a obtenção desses peptídeos são os insetos comestíveis, os quais, além de apresentarem valor nutricional muito diversificado, possuem elevados níveis de proteínas (Nowak et al., 2016; Sun-Waterhouse et al., 2016), sendo estas de alta qualidade em termos nutricionais, de quantidade e de perfil de aminoácidos essenciais, quando comparadas às fontes proteicas convencionais de origem animal e vegetal (Rumpold & Schlüter, 2013).

Nesse contexto, o presente trabalho tem como objetivo abordar o uso de insetos como fonte alternativa de proteínas, destacando seu uso como substrato em processos de hidrólise enzimática para produção de peptídeos bioativos. Algumas bioatividades reportadas em hidrolisados proteicos de insetos são tratadas com mais profundidade, dando enfoque ao mecanismo de ação desses peptídeos.

2 Insetos comestíveis

Segundo a Food and Agriculture Organization of the United Nations (2013), estima-se que, em 2050, a população global seja de aproximadamente 9 bilhões de pessoas, o que poderá gerar um aumento de quase 100% na demanda global de alimentos. Para atender às necessidades alimentares da população, seria necessária maior exploração dos recursos agrícolas, florestais, pesqueiros, hídricos e da biodiversidade, provocando grandes impactos ambientais (Varelas & Langton, 2017). Assim, faz-se necessário encontrar e desenvolver novas maneiras de cultivar alimentos, corrigir as ineficiências, reduzir o desperdício e considerar a adoção de novos hábitos alimentares, como a entomofagia (Chen et al., 2009; Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2013).

A entomofagia, o uso de insetos como alimento, é uma prática adotada em várias regiões do mundo, principalmente em países localizados na Ásia, na América Latina e na África (Castro et al., 2018; Woolf et al., 2019). Os insetos mais consumidos mundialmente são besouros (Coleoptera) (31%), lagartas (Lepidoptera) (18%), abelhas, vespas, formigas (Hymenoptera) (14%), gafanhotos e grilos (Orthoptera) (13%) (Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2013). A quantidade atual e exata de espécies de insetos que podem ser empregadas na alimentação humana é desconhecida, porém já existem mais de duas mil espécies registradas e catalogadas como comestíveis (Nowak et al., 2016; Varelas & Langton, 2017).

Os insetos são considerados altamente nutritivos, sendo reconhecidos como fonte de proteínas, lipídeos, minerais e vitaminas (Rumpold & Schlüter, 2013), podendo ser consumidos em diferentes estágios de vida: ovos, larvas, pupas ou adultos (Castro et al., 2018). As composições dos insetos variam muito de acordo com a espécie, o estágio de desenvolvimento, a alimentação, a origem, entre outros fatores. Ainda assim, considerando a composição média das diferentes ordens de insetos, é possível afirmar que os principais constituintes são proteínas e lipídeos (Kouřimská & Adámková, 2016; Rumpold & Schlüter, 2013).

Segundo Araújo et al. (2019), os principais insetos produzidos no Brasil são o grilo-preto (Gryllus assimilis) e o tenébrio gigante (Zophobas morio). Para o grilo-preto, análises mostraram que a massa seca deste é composta por aproximadamente 65% de proteínas, 22% de lipídeos, 9% de carboidratos e 4% de cinzas. A composição centesimal de outros cinco insetos − tenébrio (Tenebrio molitor), tenébrio gigante (Zophobas morio), cascudinho (Alphitobius diaperinus), grilo-doméstico (Acheta domesticus) e barata Dubia (Blaptica dubia) − foi avaliada por Yi et al. (2013), encontrando, nestas espécies, teores de umidade entre 60 e 71%, de 3,6 a 16% de lipídeos e teores de proteína entre 19 e 22%.

Além de ser uma fonte rica em nutrientes, o uso de insetos na alimentação humana representa uma fonte alternativa de proteínas de alta qualidade em termos nutricionais, de quantidade e de perfil de aminoácidos essenciais. A adoção de fontes alternativas de proteínas alimentares pode compensar a crescente demanda por proteína de origem animal, evitando o desmatamento de florestas para uso como pastagem. Adicionalmente, a alta eficiência de conversão alimentar dos insetos em comparação com a pecuária convencional resultaria em uma diminuição considerável das emissões de gases do efeito estufa (Gere et al., 2017; Poma et al., 2017).

Apesar das vantagens apresentadas, a baixa aceitação dos consumidores é uma das maiores barreiras à adoção de insetos como fonte alternativa de proteínas. Devido ao fato de a grande parte da população não considerar os insetos como alimento, seu consumo tende a ser imediatamente rejeitado, não por questões sensoriais, mas pela falta de familiaridade. O grau de visibilidade do inseto afeta diretamente sua aceitação, sendo o processamento destes uma maneira de facilitar a sua inserção na dieta diária (Castro et al., 2018; Gere et al., 2017).

3 Hidrólise enzimática

A hidrólise enzimática tem sido muito utilizada para a modificação dos componentes dos insetos, como as proteínas, não só por facilitar sua aceitação enquanto ingrediente alimentício, mas também por permitir a obtenção de compostos com melhores propriedades tecnofuncionais e biológicas (Nongonierma & FitzGerald, 2017). Assim, o uso de hidrolisados proteicos na alimentação humana representa uma fonte potencial de peptídeos de alta qualidade e com propriedades nutracêuticas (Nwachukwu & Aluko, 2019).

A produção de hidrolisados proteicos é realizada a partir da escolha de uma fonte proteica e a posterior liberação de seus fragmentos de peptídeos pelo rompimento das ligações entre os resíduos de aminoácidos. Geralmente, esse processo ocorre pela ação proteolítica de enzimas endógenas (autólise), enzimas exógenas (preparações comerciais) ou por fermentação microbiana (Li-Chan, 2015; Toldrá et al., 2018).

A obtenção de peptídeos pela ação de enzimas endógenas do trato gastrointestinal (TGI) em sistema in vivo é possível, porém envolve a remoção de substâncias intestinais de animais vivos que foram alimentados com uma dieta proteica (Aluko, 2012). Assim, a simulação da digestão no TGI in vitro torna-se um método útil para estimar os potenciais peptídeos bioativos que podem ser liberados de uma proteína alimentar quando ela é consumida como parte da dieta (Nongonierma & FitzGerald, 2017; Zielińska et al., 2017).

A hidrólise com enzimas exógenas de origem microbiana ou vegetal − como Alcalase, Flavourzyme, papaína, ficina, termolisina, Pronase e Neutrase −, também vem sendo muito explorada (Marciniak et al., 2018). Durante o processo, as ligações peptídicas são clivadas, provocando um aumento na densidade de carga e uma diminuição na massa molecular, o que contribui para o aumento da solubilidade dos produtos. Assim, ao realizar a centrifugação da solução, há a formação de duas fases: o precipitado (proteínas não hidrolisadas) e o sobrenadante (contendo os peptídeos solúveis) (Aluko, 2012; Chiang et al., 2019).

Alternativamente, as proteínas podem ser submetidas à fermentação microbiana, de modo que, durante o crescimento dos micro-organismos, ocorra a ação de enzimas proteolíticas, levando à hidrólise dos substratos proteicos e à produção de peptídeos (Aluko, 2015; Marciniak et al., 2018). Embora a hidrólise química seja possível, a digestão enzimática com proteases é preferível, pois esta produz perfis peptídicos bem definidos, com alta produtividade. Na hidrólise química, pode haver a formação de subprodutos potencialmente tóxicos ou indesejáveis, altos níveis residuais de ácido ou base, ou níveis inaceitáveis de sais (Aluko, 2012).

4 Peptídeos bioativos

Os peptídeos bioativos são definidos como frações específicas de proteínas, com sequência de aminoácidos que promovem um impacto positivo em várias funções biológicas, podendo atuar, por exemplo, como agentes antioxidantes, antidiabéticos, anti-hipertensivos e antimicrobianos (Castro & Sato, 2015; Nongonierma & FitzGerald, 2017). As propriedades bioativas identificadas nos peptídeos permitem o seu uso como ingredientes funcionais ou nutracêuticos, sendo potenciais substituintes de substâncias sintéticas (Castro & Sato, 2016).

Essas moléculas não apresentam bioatividade quando estão inseridas na estrutura intacta (primária) das proteínas, sendo a hidrólise o processo necessário para a liberação das sequências que apresentam algum tipo de bioatividade (Ngoh & Gan, 2016; Ryder et al., 2016). Os peptídeos formados geralmente são constituídos por menos de 20 resíduos de aminoácidos e possuem massa molecular menor que 6 kDa (Castro & Sato, 2015). Dados relativos a diferentes processos de hidrólise de proteínas de insetos para produção de peptídeos bioativos são apresentados na Tabela 1.

Tabela 1
Obtenção de peptídeos bioativos a partir de insetos utilizando diferentes preparações enzimáticas de proteases e propriedades biológicas relacionadas.

Inseto(s)	Espécie	Enzima(s)	Bioatividade	Referência
Traça	Spodoptera littoralis	Alcalase	Atividade anti-hipertensiva	Vercruysse et al. (2005)
Bicho-da-seda	Bombyx mori	Termolisina
Gafanhoto-do-deserto	Schistocerca gregária	Pepsina
Abelhão	Bombus terrestris	Tripsina
		Quimotripsina
Traça	Spodoptera littoralis	Pepsina	Atividade anti-hipertensiva	Vercruysse et al. (2008)
		Tripsina
		Quimotripsina
Traça	Spodoptera littoralis	Alcalase	Atividade anti-hipertensiva	Vercruysse et al. (2009)
		Termolisina
		Pepsina
		Tripsina
		Quimotripsina
Larva-da-farinha	Tenebrio molitor	Alcalase	Atividade anti-hipertensiva	Dai et al. (2013)
Bicho-da-seda	Bombyx mori	Alcalase	Atividade antioxidante	Liu et al. (2017)
		Protease alcalina
		Pepsina
		Tripsina
		Quimotripsina
Grilo	Amphiacusta annulipes	α-amilase	Atividade antioxidante	Zielińska et al. (2017)
Tenébrio gigante	Zophobas morio	Pepsina
Barata dubia	Blaptica dubia	Pancreatina
Barata-de-madagascar	Gromphadorhina portentosa
Gafanhoto-migratório	Locusta migratoria
Grilo-doméstico	Acheta domesticus	Pepsina	Atividade antioxidante	David-Birman et al. (2018)
		Tripsina
		Quimotripsina
		Mucina
Grilo-doméstico tropical	Gryllodes sigillatus	Protamex	Atividade antidiabética	Nongonierma et al. (2018)
		Pepsina
		Corolase
Grilo-doméstico tropical	Gryllodes sigillatus	Alcalase	Atividade antioxidante, antidiabética, anti-hipertensiva	Hall et al. (2018)
		Pepsina
		Pancreatina
Mosca soldado negra	Hermetia illucens	Bromelina	Atividade antioxidante	Firmansyah & Abduh (2019)
Mosca soldado negra	Hermetia illucens	Alcalase	Atividade antioxidante	Mintah et al. (2019)
Cascudinho	Alphitobius diaperinus	Alcalase	Atividade antidiabética	Lacroix et al. (2019)
		Flavourzyme
		Pepsina
		Pancreatina
		Papaína
		Termolisina

Peptídeos de baixa massa molecular, geralmente menor que 1 kDa (dipeptídeos a heptapeptídeos), são considerados mais adequados para incorporação em alimentos. Isso se deve à sua melhor absorção na forma intacta pelo sistema circulatório e à maior resistência à hidrólise enzimática durante a passagem pelo TGI. Esse último fator é de grande importância, considerando que a hidrólise dos peptídeos bioativos pelas enzimas digestivas pode reduzir ou até mesmo eliminar sua bioatividade (Aluko, 2012).

4.1 Peptídeos com atividade antioxidante

Espécies reativas de oxigênio e de nitrogênio são produzidas naturalmente durante o metabolismo celular (Aluko, 2012). Estes radicais livres são essenciais à manutenção da homeostase e estão envolvidos em processos fisiológicos e patológicos, como a transdução de sinal, a diferenciação celular e a defesa de patógenos (Huang et al., 2019). O ânion superóxido (O₂^{▪ -}), o peróxido de hidrogênio (H₂O₂) e o radical hidroxila (^▪OH) são exemplos de radicais formados pela redução parcial do oxigênio molecular (O₂), enquanto o óxido nítrico (NO^▪) é um radical livre produzido a partir da L-arginina (Ebrahimi et al., 2019).

Apesar de sua importância metabólica, a superprodução de espécies reativas em sistemas biológicos pode gerar uma condição de estresse oxidativo, sendo este desbalanço provocado por estímulos endógenos ou por exposição a agentes físicos e químicos (radiação UV e poluição do ar) (Lorenzo et al., 2018). O acúmulo de espécies reativas pode alterar estruturas celulares e funções de proteínas, carboidratos, ácidos nucleicos e lipídeos, podendo levar ao desenvolvimento de doenças, como obesidade, aterosclerose, câncer e doenças neurodegenerativas (Alzheimer e Parkinson) (Huang et al., 2019; Lee & Hur, 2019).

Organismos vivos possuem um complexo sistema de defesa intracelular, que é utilizado para prevenir o estresse oxidativo. Como mecanismo de proteção, compostos antioxidantes e enzimas (superóxido dismutase, catalase, glutationa peroxidase e glutationa redutase) são produzidos, reduzindo a concentração de radicais livres e formando compostos menos reativos (Lorenzo et al., 2018; Nimse & Pal, 2015). Entretanto, sob estresse oxidativo, a capacidade antioxidante natural das células pode ser insuficiente para sobrepor a constante geração de radicais livres, sendo necessário o uso de compostos exógenos como uma alternativa para a manutenção do balanço oxidativo (Aluko, 2012).

Nesse sentido, compostos antioxidantes podem ser obtidos a partir de fontes dietéticas naturais, sendo o consumo destes a principal alternativa para a defesa contra o estresse oxidativo, permitindo a redução dos danos causados pelos radicais livres (Liang et al., 2019). Além dos benefícios ao corpo humano, estes compostos também podem prevenir a oxidação lipídica em alimentos (Coelho et al., 2019). Substâncias sintéticas, como butil-hidroxianisol (BHA), o hidroxitolueno butilado (BHT) e a terc-butil-hidroquinona (TBHQ), são comumente utilizadas em alimentos, porém o uso destas está sujeito à estrita regulação devido ao potencial carcinogênico, o que tem provocado crescente interesse na pesquisa de novas fontes naturais de antioxidantes para aplicação industrial (Liu et al., 2012).

Tocoferóis, carotenoides e polifenóis são antioxidantes naturais bem conhecidos, encontrados majoritariamente em fontes vegetais (Liu et al., 2012). A habilidade de prevenir reações oxidativas também pode ser encontrada em peptídeos biologicamente ativos, os quais são obtidos a partir da hidrólise enzimática de moléculas proteicas. Os substratos utilizados para produção dos peptídeos incluem fontes vegetais e animais, havendo inúmeras pesquisas voltadas para a obtenção destes (Gluvić & Ulrih, 2019; Lee & Hur, 2019; Liang et al., 2019).

A atividade antioxidante dos peptídeos está relacionada às suas características estruturais (Aluko, 2012). Os peptídeos com baixa massa molecular possuem mais aminoácidos expostos para interagir com os radicais livres; consequentemente, a atividade antioxidante característica dos aminoácidos depende das propriedades de seus resíduos laterais (Liu et al., 2017). Aminoácidos hidrofóbicos, como alanina, valina, isoleucina, leucina, prolina e metionina, possuem elétrons que podem ser doados para eliminar os radicais livres. Aminoácidos aromáticos, como tirosina e fenilalanina, são capazes de estabilizar espécies reativas de oxigênio por meio da transferência direta de elétrons, mantendo simultaneamente sua estabilidade através de estruturas de ressonância (Coelho et al., 2019). Isso vale para a histidina, que apresenta grande capacidade de eliminar radicais hidroxila e quelar íons metálicos devido à presença do anel imidazol (Wiriyaphan et al., 2015).

Existem diferentes mecanismos pelos quais os peptídeos podem exercer a sua ação antioxidante e estes ainda são pouco compreendidos. Apesar de a estrutura dos aminoácidos fornecer informações sobre as suas propriedades, a atividade antioxidante dos peptídeos não depende apenas de sua composição, mas também da sequência em que os aminoácidos estão dispostos e a configuração dos peptídeos (Liu et al., 2017).

Em trabalho realizado por Zielińska et al. (2017), os autores utilizaram a digestão in vitro para hidrólise de proteínas de barata dúbia (Blaptica dubia), barata-de-madagascar (Gromphadorhina portentosa), gafanhoto-migratório (Locusta migratoria), tenébrio gigante (Zophobas morio) e grilo (Amphiacusta annulipes), fazendo uso de α-amilase, pepsina e pancreatina. O maior e menor grau de hidrólise foi observado nas amostras de L. migratoria (36,29%) e A. annulipes (15,8%), respectivamente. Dentre os insetos estudados, o grilo apresentou maior capacidade de eliminar o radical DPPH (IC₅₀ = 19,1 µg mL^-1), bem como maior poder redutor e capacidade de quelar íons ferro.

Liu et al. (2017) estudaram a obtenção de peptídeos com propriedades antioxidantes a partir da hidrólise enzimática do bicho-da-seda (Bombyx mori). As enzimas Alcalase e uma protease alcalina (Danisco) permitiram a obtenção de peptídeos com alta atividade antioxidante in vitro. Os autores testaram a estabilidade dos peptídeos submetendo-os à simulação da digestão gastrointestinal e observaram pequena redução nas propriedades bioativas, havendo retenção de aproximadamente 80% da atividade antioxidante.

4.2 Peptídeos com atividade antidiabética

Diabetes mellitus (DM) é um distúrbio metabólico crônico caracterizado por hiperglicemia persistente (Marya et al., 2018; Yu et al., 2011). Essa doença pode ser resultado da produção insuficiente de insulina pelo pâncreas (DM Tipo 1) ou da incapacidade das células do corpo responderem adequadamente à insulina produzida (DM Tipo 2), dificultando o transporte de glicose da corrente sanguínea para dentro das células (Jia et al., 2019). A Organização Mundial da Saúde (OMS) (World Health Organization, 2016) estimou que, globalmente, mais de 400 milhões de adultos vivem com diabetes e aproximadamente 90% dos casos se trata de DM Tipo 2 (González-Montoya et al., 2018; Umpierrez et al., 2018).

Além de provocar alterações no metabolismo de carboidratos, lipídeos e proteínas, o diabetes pode gerar complicações graves em longo prazo, como o desenvolvimento de doenças cardiovasculares, insuficiência renal crônica e danos na retina (Jia et al., 2019; Yu et al., 2012), sendo necessário o devido controle da doença (Kim et al., 2004). O tratamento mais utilizado para o DM Tipo 2 consiste na administração de medicamentos hipoglicemiantes. Entre os vários fármacos utilizados, destacam-se a acarbose, o miglitol e a voglibose (inibidores da α-glicosidase), a metformina e as glitazonas (sensibilizadores de insulina), os polipeptídeos insulinotrópicos dependentes da glicose (como GLP-1) e os inibidores da dipeptidil peptidase IV (DDP-IV) (glinidas) (Marya et al., 2018).

Apesar da disponibilidade de medicamentos, alterações metabólicas indesejáveis são geradas pelo uso contínuo destes, nas quais se incluem distúrbios gastrointestinais e hepáticos, ganho de peso, edema periférico, dor de cabeça e hipotensão. A existência destes efeitos colaterais impulsiona a busca por processos para obtenção de compostos naturais com atividade antidiabética (Wang et al., 2015). Nesse sentido, peptídeos bioativos são alvo de estudos devido à sua potencial capacidade de inibir a ação de enzimas que rompem ligações glicosídicas (Yu et al., 2012; Zhang et al., 2016) e/ou da enzima DPP-IV, uma serino-protease que atua na degradação de incretinas reguladoras do metabolismo da glicose (González-Montoya et al., 2018).

Peptídeos inibidores da α-amilase, que hidrolisam os carboidratos de cadeia longa, e da α-glicosidase, que catalisa a hidrólise sequencial de dissacarídeos e oligossacarídeos em monossacarídeos absorvíveis, são efetivos para o tratamento da DM Tipo 2. A ação destes peptídeos provoca a redução na taxa de absorção de glicose pelo intestino, reduzindo a hiperglicemia pós-prandial (Apostolidis et al., 2007; Zhang et al., 2016). O processo de inibição ocorre devido às múltiplas interações dos peptídeos com estas enzimas, por meio da formação de ligações reversíveis que são integralmente dependentes das características estruturais dos peptídeos (Zhang et al., 2016). Alguns estudos demonstraram a predominância da bioatividade em peptídeos de cadeia curta (aproximadamente cinco resíduos de aminoácidos), apresentando poder de inibição equivalente ao da acarbose (Yu et al., 2011, 2012).

Em estudo realizado por Hall et al. (2018), peptídeos com potencial atividade antidiabética foram obtidos de proteína de grilo (Gryllodes sigillatus) hidrolisada enzimaticamente com Alcalase. Diferentes condições de hidrólise foram aplicadas, variando a concentração de enzima e o tempo de reação, de modo a obter produtos com diferentes graus de hidrólise. O hidrolisado com maior potencial atividade antidiabética foi obtido em processo utilizando relação enzima/substrato de 3% e 80 minutos de reação, o qual foi capaz de inibir até 50% da atividade da enzima DPP-IV. Note-se que esse poder de inibição se elevou a até 69% após submissão da amostra à simulação gastrointestinal.

4.3 Peptídeos com atividade anti-hipertensiva

A hipertensão é uma doença crônica caracterizada por elevado nível de pressão arterial (igual ou superior a 140/90 mmHg), decorrente do relaxamento insuficiente dos vasos sanguíneos (Majumder et al., 2015). A doença é um problema de saúde pública em nível mundial, pois afeta aproximadamente 25% da população adulta na maioria dos países e consiste em um importante fator de risco para doenças cardiovasculares, podendo levar ao desenvolvimento de aterosclerose, acidente vascular cerebral e infarto do miocárdio (Balti et al., 2015; World Health Organization, 2014).

No corpo humano, a pressão sanguínea é regulada principalmente pelo sistema endócrino da renina-angiotensina. Neste sistema, as proteases renina e a enzima conversora de angiotensina (ECA) atuam na produção de angiotensina, um hormônio polipeptídico vasoconstritor que controla a pressão arterial através da contração dos músculos lisos dos vasos sanguíneos. A ação da renina (EC 3.4.23.15) consiste em hidrolisar o angiotensinogênio (proteína sintetizada no fígado na forma inativa) de modo a produzir angiotensina I, um decapeptídeo fisiologicamente inativo. A ECA (EC 3.4.15.1) então cliva o dipeptídeo histidil-leucina da angiotensina I para formar o octapeptídeo fisiologicamente ativo, angiotensina II (vasoativa), a qual se liga a receptores na parede vascular para causar contrações dos vasos sanguíneos (Aluko, 2015; Rizzello et al., 2016) (Figura 1).

Figura 1
Representação simplificada do sistema renina-angiotensina responsável pelo controle da pressão sanguínea.

Em condições normais, a angiotensina II atua na manutenção da pressão sanguínea em níveis adequados, porém distúrbios no sistema renina-angiotensina podem levar ao aumento da atividade da renina e ECA, elevando a pressão arterial. A ECA também cliva e inativa o peptídeo vasodilatador bradicinina, dificultando o relaxamento dos vasos sanguíneos (Aluko, 2012, 2015). Logo, uma maneira de promover a redução da pressão arterial é através da inibição da ECA, sendo esta uma das principais abordagens terapêuticas no tratamento da hipertensão (Admassu et al., 2018).

Inibidores sintéticos da ECA, como captopril e o enalapril, são fármacos frequentemente administrados para tratar a hipertensão, porém essas drogas provocam vários efeitos colaterais adversos, como tosse seca, erupções cutâneas, hipercaliemia (níveis elevados de potássio no sangue), perda do paladar, apneia do sono, disfunção erétil e angioedema (Cicero et al., 2017; Castro & Sato, 2015). Desta forma, tem havido um crescente interesse na obtenção e utilização de compostos naturais inibidores da ECA, principalmente derivados de alimentos e que apresentem efeitos colaterais mínimos (Cheung et al., 2015).

Alguns peptídeos são capazes de inibir a ECA, tendo, portanto, potencial anti-hipertensivo, além de possuir como vantagens a não promoção de efeitos colaterais e a facilidade de absorção (Admassu et al., 2018; Balti et al., 2015). Estes peptídeos têm sido produzidos a partir da hidrólise enzimática de variadas fontes proteicas, como moluscos (Balti et al., 2015), peixes (Qara & Habibi Najafi, 2018), feijão (Siow & Gan, 2013), farelo de arroz (Uraipong & Zhao, 2016), proteínas lácteas (Apostolidis et al., 2007), insetos (Vercruysse et al., 2009) e algas (Admassu et al., 2018).

A atuação dos peptídeos na inibição da ECA não é completamente compreendida, porém já se sabe que a sequência tripeptídica da extremidade carboxi-terminal dos peptídeos afeta diretamente sua interação com a ECA (Cheung et al., 2015). Estudos têm demonstrado que a presença de prolina, tirosina ou triptofano nessa sequência terminal contribui para sua bioatividade, e que a presença de resíduos de aminoácidos com cadeias laterais aromáticas ao longo da estrutura peptídica potencializa as propriedades inibidoras da ECA (Aluko, 2012, 2015; Balti et al., 2015).

Em pesquisa realizada por Tao et al. (2017), avaliou-se a obtenção de peptídeos com capacidade de inibir a ECA, a partir da hidrólise da proteína da pupa do bicho-da-seda (Bombyx Mori). A hidrólise foi realizada utilizando uma protease neutra e o fragmento com maior potencial anti-hipertensivo foi identificado como sendo Gly-Asn-Pro-Trp-Met, apresentando 603,7 Da e IC₅₀ 21,70 µM. Testes de estabilidade também foram realizados, verificando que variações de temperatura (40 a 80 °C) e a digestão gastrointestinal in vitro não afetaram significativamente a atividade de inibição.

Peptídeos com atividade anti-hipertensiva também foram obtidos após hidrólise enzimática da proteína de larvas-da-farinha (Tenebrio molitor). Nesse trabalho, a enzima Alcalase foi utilizada para produção dos peptídeos, resultando em grau de hidrólise de 20% e IC₅₀ de 0,39 mg mL^-1 para atividade de inibição da ECA. Os autores realizaram o fracionamento dos peptídeos e verificaram que a fração com maior atividade de inibição consistia de peptídeos com massa molecular entre 180 e 500 Da (IC₅₀ = 0,23 mg mL^-1), quando avaliados in vivo utilizando ratos como modelos. Para os testes in vivo, doses múltiplas foram administradas oralmente, promovendo a redução da pressão arterial sistólica em 27 mmHg, 4 horas após administração de uma dose de 400 mg kg^-1 (peso corporal) (Dai et al., 2013).

5 Elaboração de produtos à base de insetos e disponibilidade no mercado

O uso de insetos como ingredientes na elaboração de produtos alimentícios tem auxiliado na redução da resistência ao consumo destes. Na Espanha, a rede de supermercados Carrefour lançou uma linha de produtos, incluindo granola e macarrão, que continham insetos em sua composição. Outros exemplos são a Bugfoundation, empresa Alemã, que tem investido na produção de hambúrgueres de larvas, e a empresa Chirps, que tem utilizado grilos como ingredientes de biscoitos salgados comercializados nos Estados Unidos (Alvin, 2018).

No Brasil, o mercado de insetos comestíveis também está em constante ascensão. A inserção dos insetos na alimentação tem se dado como ingredientes de produtos, como doce de damasco com grilo, barras de chocolate com larvas, sorvete de pistache com insetos, suplemento proteico de farinha de grilo e barrinhas de cereal (Rodrigues, 2019). Apesar do interesse de empresas em lançar produtos no mercado, uma grande barreira tem sido a legislação brasileira que trata do uso de insetos na alimentação humana, na medida em que tal legislação inexiste. Nesse sentido, a produção de insetos no país tem se destinado principalmente à produção de ração animal. A exemplo disso, temos as empresas Safari Insetos e Intech Brasil, que fornecem insetos desidratados para produção de ração, bem como os insetos vivos, atendendo ao mercado pet de animais exóticos, como aves e répteis (Moraes & Fernandes, 2018).

Apesar dos fatores relacionados à aceitação, a utilização de insetos como ingredientes também pode resultar em melhorias de características nutricionais e tecnológicas de produtos alimentícios. Em trabalho realizado por Roncolini et al. (2020), larvas-de-farinha menor (Alphitobius diaperinus) em pó foram adicionadas à formulação de torradas de pão, em substituição à farinha de trigo (10% a 30%). Após análise de composição, verificou-se que as torradas fortificadas apresentaram teor proteico 99% superior ao da amostra controle. Também foi observado o aumento expressivo no conteúdo de aminoácidos essenciais e minerais, com destaque para a histidina e o zinco, respectivamente. Farinha de larvas-da-farinha (Tenebrio molitor) e farinha de grilo (Acheta domesticus) também foram aplicadas na produção de pães, substituindo níveis de 5% a 15% da farinha de trigo. Nesse estudo, as propriedades reológicas da massa e as características dos pães foram avaliadas e os resultados mostraram que os produtos apresentaram aumento da estabilidade da massa e redução do grau de amolecimento, quando 15% de farinha de grilo foi incorporada (Cappelli et al., 2020).

Segundo a Associação Brasileira de Criadores de Insetos (ASBRACI), 1 kg de insetos desidratados é vendido por mais de 250 reais no país (Moraes & Fernandes, 2018). Barata cinérea, tenébrio gigante, barata-de-madagascar e grilo-preto podem ser facilmente adquiridos em embalagens de 20 g, custando de 25 a 30 reais (Agrin, 2020). Na Austrália, grilos (Acheta domesticus) assados (80 g) são vendidos por aproximadamente 116 reais (30 dólares australianos). A mesma quantidade de larvas-da-farinha (Tenebrio molitor) custa 252 reais (65 dólares australianos) (Edible Bug Shop, 2020). Já na Europa, especificamente na Holanda, grilos (Acheta domesticus) e gafanhotos (Locusta migratoria) podem ser adquiridos liofilizados e em embalagens de 20 g por 34 e 63 reais, respectivamente, 5,42 e 10 euros (Kreca Ento-Food BV, 2020). Apesar dos preços elevados, esses são comuns em países onde o consumo de insetos é pouco praticado, sendo a produção destinada a mercados específicos. Na Tailândia, onde o consumo de insetos faz parte da cultura do país, o custo de produção por quilo de grilos é de aproximadamente 14 reais (80 baht tailandês), sendo o quilo destes insetos comercializado por cerca de 20 reais (120 baht tailandês). O investimento necessário para iniciar a criação dos grilos varia de 3.000 a 5.000 reais e o tempo de cultivo é de 3 a 4 meses (Matt Prindle, 2014). Segundo Baima (2019), uma biofábrica de insetos de 80 m² pode produzir 1,5 tonelada de proteínas por mês.

6 Conclusão

Os insetos são ricos em proteínas e sua produção é realizada por processos menos danosos ao meio ambiente quando comparados aos da produção da carne, porém ainda há grande resistência ao seu consumo. A hidrólise enzimática das proteínas de insetos permite a obtenção de compostos com melhores propriedades tecnofuncionais e biológicas, permitindo sua aplicação como ingredientes em formulações ou com fins nutracêuticos. As propriedades bioativas desses compostos estão principalmente relacionadas ao tamanho das moléculas, à sequência de aminoácidos e à conformação estrutural. Note-se que alguns processos de inibição ainda são pouco compreendidos, o que enseja aprofundamento nos estudos. Muitas pesquisas já vêm utilizando os insetos como substrato proteico para obtenção de peptídeos bioativos, havendo a predominância de compostos com atividade antioxidante, antidiabética e anti-hipertensiva. Algumas novas oportunidades de estudo incluem a avaliação dessas bioatividades em sistemas in vivo, a avaliação de técnicas de incorporação desses peptídeos em matrizes alimentícias e a investigação de fatores relacionados à alergenicidade desses produtos. A falta de legislação referente à comercialização de insetos para consumo humano tem sido uma grande barreira para inserção desses produtos no mercado brasileiro, porém medidas já têm sido tomadas junto às agências reguladoras responsáveis.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  23 Jul 2021
• Data do Fascículo
  2021

Histórico

• Recebido
  03 Mar 2020
• Aceito
  28 Jan 2021