Florística de Rubiaceae em um remanescente de Floresta Atlântica do Espírito Santo, Brasil¹

Floristic of Rubiaceae in an Atlantic Forest remnant in Espírito Santo, Brazil

Resumo

Este estudo apresenta o inventário florístico atualizado para Rubiaceae no Parque Estadual de Mata das Flores (PEMF), município de Castelo, no Espírito Santo. O remanescente florestal estudado está localizado em uma das áreas prioritárias para conservação da Floresta Atlântica ao sul do estado. A listagem elaborada embasou a análise da similaridade florística de Rubiaceae no fragmento estudado com outras 17 áreas de Floresta Atlântica, por meio de análise de agrupamentos e métodos de ordenação. Foram identificadas 45 espécies e duas subespécies, pertencentes a 20 gêneros. Psychotria (8 spp.) foi o gênero mais representativo, seguido de Faramea (6 spp.) e Rudgea (4 pp.). Quatro táxons constituem novas espécies para a ciência. Quatro táxons estão listados em diferentes categorias de ameaça. As análises de agrupamento e ordenação evidenciaram que Mata das Flores se distingue das demais áreas comparadas da Floresta Atlântica quanto à composição florística de Rubiaceae. Os resultados indicam que o Parque Estadual de Mata das Flores é um importante centro de diversidade para Rubiaceae no Espírito Santo.

Palavras-chave:
riqueza; similaridade florística; taxonomia

Abstract

This study presents the updated floristic inventory of the family Rubiaceae in Mata das Flores State park (MFSP), Castelo, Espírito Santo. The studied forest remnant is located in one of the priority areas for Atlantic Forest conservation on the southern portion of the state. The list gave support to the analysis of floristic similarity between the studied fragment and 17 other areas of the Atlantic Forest, using cluster analysis and ordination methods. A total of 45 species and two subspecies were identified. They belong to 20 genera. Psychotria (8 spp.) was the most representative genus, followed by Faramea (6 spp.) and Rudgea (4 spp.). Four taxa are new species to science. Four taxa are listed in different threat categories. Cluster and ordination analysis revealed that Mata das Flores is distinct from the other areas in the Atlantic Forest. The results point to the Mata das Flores State Park as an important center of diversity for Rubiaceae in Espirito Santo.

Key words:
richness; floristic similarity; taxonomy

Introdução

Rubiaceae Juss. é uma família de Angiospermas de distribuição cosmopolita, com maior diversificação em regiões tropicais e subtropicais (Delprete & Jardim 2012). É considerada a quarta maior família de angiospermas do mundo, compreendendo 620 gêneros e aproximadamente 13.200 espécies (Zappi 2009; Robbrecht 2014; Govaerts et al. 2016). Mesmo com o elevado número de táxons de morfologia variada, Rubiaceae pode ser reconhecida por um conjunto de caracteres diagnósticos de fácil observação: folhas simples e de margem geralmente inteira, filotaxia oposta, com estípulas interpeciolares, flores gamopétalas, na maioria actinomorfas e ovário ínfero (Barroso et al. 1991; Mendoza et al. 2004; Jung-Mendaçolli 2007; Taylor et al. 2007; Souza & Lorenzi 2012).

No Brasil, Rubiaceae ocupa a quarta posição em número de espécies entre as angiospermas. Estima-se a ocorrência de 125 gêneros e 1.392 espécies com representantes em todos os domínios fitogeográficos (BFG 2015). Destas, 53% são endêmicas do país (BFG 2015), sendo que a Região Sudeste se destaca como um dos centros mundiais de diversidade para a família (Zappi 2009; Delprete & Jardim 2012) e é apontada como a sexta dentre as 20 localidades do mundo onde foram identificadas as áreas de endemismo da família (Davis et al. 2009). Na Floresta Atlântica, ocorrem 79 gêneros e 580 espécies, o que representa 42% do total de espécies da família presentes no país, sendo 58% endêmicas deste domínio fitogeográfico (BFG 2015).

Pouco se conhece a respeito da riqueza de espécies de Rubiaceae na Região Sudeste do Brasil (Delprete & Jardim 2012). Apenas São Paulo conta com um estudo de flora em escala estadual, onde foram registrados 48 gêneros e 254 espécies de Rubiaceae (Jung-Mendaçolli 2007). As informações existentes para os demais estados estão disponíveis em estudos florísticos, fitossociológicos e de floras locais (Andreata et al. 1997; Campos et al. 2006; Rolim et al. 2006; Silveira 2010; Silva Neto & Peixoto 2012; Paiva & Lopes 2013; Oliveira et al. 2014; Zappi et al. 2014; Dutra et al. 2015).

Apesar da inexistência de uma flora de Rubiaceae para o Espírito Santo, estudos florísticos e fitossociológicos em diferentes formações vegetais do estado apontam a família como um dos principais componentes estruturais das áreas amostradas (Assis et al. 2004; Rolim et al. 2006; Magnago et al. 2011; Saiter et al. 2011; Giaretta et al. 2013; Siqueira et al. 2014; Luber et al. 2016), ocupando a sexta posição em riqueza de espécies no estado, com 239 espécies (Dutra et al. 2015). Além disso, o Espírito Santo apresenta elevado potencial para a descoberta de novas espécies de Rubiaceae (Delprete & Jardim 2012), principalmente devido às lacunas de coleta em vários municípios.

O objetivo geral deste estudo é ampliar o conhecimento sobre a flora do estado do Espírito Santo. Para tanto, é apresentado o inventário florístico atualizado para Rubiaceae em um fragmento de Floresta Atlântica considerado como uma das áreas prioritárias para conservação no estado. Para um melhor entendimento do posicionamento da área estudada em relação à variação geral da composição da família nas diferentes fitofisionomias da Floresta Atlântica, foi realizada a análise de similaridade florística entre o fragmento estudado e outras áreas deste domínio fitogeográfico.

Material e Métodos

Área de estudo

O estudo foi realizado no Parque Estadual Mata das Flores (PEMF) (20º>35’S, 41º>10’W), no município de Castelo, Espírito Santo (Fig. 1). A altitude varia entre 100 e 440 m.s.m., e sua área total abrange aproximadamente 800 ha (IEMA 2016). Esta unidade de conservação (UC) apresenta potencial de formação de um corredor ecológico importante, conectada aos Parques Estaduais de Forno Grande e Pedra Azul (IEMA 2016).

Figura 1
Localização da área de estudo evidenciando o estado do Espírito Santo e o município de Castelo.
Figure 1
Localization of the Espírito Santo state and municipality of Castelo.

A área estudada compõe uma das treze regiões do estado categorizadas como de “Extrema Prioridade para Conservação” (IPEMA 2011). A vegetação do PEMF é classificada como Floresta Ombrófila de Terras Baixas (Oliveira-Filho et al. 2005; Garbin et al. 2017). É circunvizinha às zonas urbana e rural do município de Castelo e constitui um dos poucos remanescentes de Floresta Atlântica protegidos da região sul capixaba. Este tipo de fitofisionomia é atualmente raro no Espírito Santo devido à supressão da vegetação para atividades agrícolas e especulação imobiliária.

Estudo florístico

Excursões a campo foram realizadas entre agosto de 2012 e março de 2016 com periodicidade quinzenal. Foram percorridos 144 ha da área total do PEMF para coleta de amostras e documentação fotográfica. O material coletado foi herborizado seguindo os procedimentos usuais para estudos taxonômicos (Peixoto & Maia 2013). O depósito das exsicatas foi feito no herbário da Universidade Federal do Espírito Santo (VIES) com duplicatas para os herbários da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) e do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB) (acrônimos segundo Thiers, continuamente atualizado).

As identificações foram realizadas com base em bibliografias especializadas (e.g., Schumann 1889; Campos et al. 1999; Zappi 2003; Taylor 2005; Jung-Mendaçolli 2007), a partir da análise de caracteres morfológicos, e consulta a especialistas. As espécies identificadas foram classificadas de acordo com as subfamílias e tribos propostas por Bremer & Eriksson (2009). Aquelas que não constavam na Lista de Espécies da Flora do Brasil (BFG 2015) foram consideradas novas ocorrências para o Espírito Santo, assim como as que não apresentavam coletas identificadas por especialistas da família na base de dados do Species Link (2015).

Análise da similaridade florística

As áreas utilizadas para a análise de similaridade florística são fragmentos de Floresta Atlântica. O critério adotado para a escolha destas áreas foi possuir floras para Rubiaceae e/ou inventários florísticos para Angiospermas cuja identificação das espécies de Rubiaceae envolveu a participação de um ou mais especialistas desta família. A única exceção a este critério foi a inclusão da listagem de plantas vasculares da Reserva da Vale em Linhares, ES (Siqueira et al. 2014). Apesar de não contar com a participação direta de um especialista de Rubiaceae, esta listagem foi incluída considerando que sua elaboração foi realizada a partir de dados da coleção do herbário CVRD, frequentemente visitado por especialistas.

A matriz de dados consistiu de 18 áreas e 283 espécies de Rubiaceae codificadas como ausentes (0) ou presentes (1). Os táxons não confirmados e identificados somente em nível de família ou gênero foram excluídos da matriz. Os sinônimos foram corrigidos a partir da Lista de Espécies da Flora do Brasil (BFG 2015). A matriz de semelhança foi calculada utilizando o complemento do coeficiente de Jaccard, e utilizada para a construção de um dendrograma pelo método de UPGMA (“unweighted pair-group method with arithmetic means”, Legendre & Legendre 2012). O nível de partição ótimo foi definido pelo teste de nitidez de grupos (Pillar 1999) e utilizou uma matriz de similaridade de Jaccard. A estabilidade do nível de partição foi testada pela reamostragem dos dados originais (9.999 iterações). O resultado mostra o quanto os grupos formados na partição reaparecem mais frequentemente nos dados reamostrados do que o esperado ao acaso (Pillar 1999). A probabilidade P(G⁰≤G*) deve ser maior que o nível de significância (α = 0.1) para a partição de grupo ser nítida (Pillar 1999). De modo a caracterizar as tendências gerais de variação na composição de espécies nas áreas, foi realizada uma análise de coordenadas principais (PCoA, Legendre & Legendre 2012) utilizando a matriz de dissimilaridade de Jaccard, definida pelo complemento da similaridade. As análises de agrupamentos e de ordenação foram realizadas no ambiente R (R Core Team 2014) utilizando o pacote vegan (Oksanen et al. 2015). O teste de nitidez de grupos foi realizado no aplicativo Multiv v347 Beta (disponível em <http://www.ecoqua.ecologia.ufrgs.br>). Para definição da relação espécie/área, foi calculada a razão entre riqueza e área, obtendo-se, assim, o número de espécies por hectare (táxons/ha).

Resultado

Foram encontradas 45 espécies e duas subespécies, subordinadas a 20 gêneros e nove tribos, das três subfamílias de Rubiaceae: Rubioideae (28 spp.), Ixoroideae (15 spp.) e Cinchonoideae (quatro spp.) (Tab. 1; Figs. 2; 3). Entre as tribos, as mais representativas foram Psychotrieae e Gardenieae, com seis e cinco gêneros cada, e 20 e sete espécies, respectivamente. Quatro táxons avaliados constituem novas espécies para a ciência, dos gêneros Amaioua Aubl., Randia L. e Rudgea Salisb. (Torres-Leite et al., dados não publicados). Algumas amostras foram identificadas apenas em nível genérico (oito taxa). Este estudo gerou 118 exsicatas (excluindo as duplicatas), enriquecendo os registros para Rubiaceae no estado com coletas provenientes desta UC.

Tabela 1
Lista das espécies, e respectivas subfamílias e tribos identificadas no Parque Estadual de Mata das Flores, Castelo, ES. (ARB = Arbusto; ESC = arbusto escandente; ARV = árvore; ERV = erva).
Table 1
List of species, and their respective subfamilies and tribes identified in the Mata das Flores State Park, Castelo, ES. (ARB = Shrub; ESC = scandent shrub; ARV = tree; ERV = herb).

Subfamília	Tribo	Espécie / Subespécie	Hábito	Voucher
Cinchonoideae	Guettardeae	Chomelia sp. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 121
		Chomelia sp. 2	ARB	F. Torres-Leite et al. 251
	Hamelieae	Hamelia patens Jacq.	ARB	T.T. Carrijo et al. 1669
Ixoroideae	Condamineeae	Alseis floribunda Schott.	ARV	F. Torres-Leite et al. 141
	Condamineeae	Simira cf. glaziovii (K.Schum.) Steyerm.	ARV	F. Torres-Leite et al. 477
		Simira viridiflora (Allemão & Saldanha) Steyerm.	ARV	F. Torres-Leite et al. 522
		Simira sp. 1	ARV	F. Torres-Leite et al. 118
	Gardenieae	Amaioua glomerulata (Lam. ex Poir.) Delprete & C.Persson	ARV	F. Torres-Leite et al. 510
		Amaioua sp. nov.	ARB	F. Torres-Leite et al. 57
	Gardenieae	Cordiera myrciifolia (K. Schum.) C.H. Perss. & Delprete	ARB	F. Torres-Leite et al. 35
	Gardenieae	Genipa americana L.	ARV	T.T. Carrijo et al. 1509
	Gardenieae	Melanopsidium nigrum Cels ex Colla	ARV	F. Torres-Leite et al. 533
	Gardenieae	Randia calycina Cham.	ARV	F. Torres-Leite et al. 59
		Randia sp. nov.	ARV	F. Torres-Leite et al. 51
	Posoquerieae	Posoqueria acutifolia Mart.	ARV	F. Torres-Leite et al. 109
	Ixoreae	Ixora sp. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 144
		Ixora sp. 2	ARB	F. Torres-Leite et al. 66
	Sabiceeae	Sabicea villosa Willd. ex Schult	ESC	F. Torres-Leite et al. 85
Rubioideae	Coussareeae	Coussarea contracta (Walp.) Müll.Arg.	ARV	F. Torres-Leite et al. 536
		Coussarea sp. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 133
	Coussareeae	Faramea campanella Müll. Arg.	ARB	T.T. Carrijo et al. 1684
		Faramea involucellata Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 97
		Faramea martiana Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 10
		Faramea multiflora A. Rich. ex DC.	ARB	T.T. Carrijo et al. 1763
		Faramea oliganthaMüll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 99
		Faramea sellowiana Benth.	ARB	T.T. Carrijo et al. 1704
	Psychotrieae	Carapichea ipecacuanha (Brot.) L. Andersson	ARB	F. Torres-Leiteet al.43
	Psychotrieae	Geophila repens (L.) I.M. Johnst.	ERV	F. Torres-Leite et al. 49
	Psychotrieae	Margaritopsis cephalantha (Müll. Arg.) C.M. Taylor	ARB	F. Torres-Leite et al. 50
		Margaritopsis chaenotricha (DC.) C.M. Taylor	ARB	F. Torres-Leite et al. 62
		Margaritopsis sp. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 70
	Psychotrieae	Palicourea blanchetiana Schltdl.	ARB	F. Torres-Leite et al. 142
	Psychotrieae	Psychotria carthagenensis Jacq.	ARB	F. Torres-Leite et al. 52
		Psychotria deflexa DC.	ARB	F. Torres-Leite et al. 80
		Psychotria hastisepala Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 130
		Psychotria iodotricha Müll.Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 511
		Psychotria minutiflora Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 53
		Psychotria rhytidocarpa Müll. Arg.	ARB	T.T. Carrijo et al. 1786
		Psychotria stellaris Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 31
		Psychotria subspathacea Müll. Arg.	ARB	F. Torres-Leite et al. 27
	Psychotrieae	Rudgea coronata (Vell.) Müll. Arg. subsp. coronata	ARB	F. Torres-Leite et al. 60
			ARB	T.T. Carrijo et al. 1554
			ARB	F. Torres-Leite et al. 12
		Rudgea quisquiliae Bruniera & Torres-Leite	ARB	F. Torres-Leite et al. 82
		Rudgea sp. nov. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 05
		Rudgea sp. nov. 2	ARB	F. Torres-Leite et al. 32
		Rubiaceae sp. 1	ARB	F. Torres-Leite et al. 264

Figura 2
Espécies de Rubiaceae no Parque Estadual de Mata das Flores, Castelo, ES – a. Amaioua glomerulata. b. Carapichea ipecacuanha. c. Cordiera myrciifolia. d. Faramea campanella. e. Faramea oligantha. f. Faramea involucellata. g. Faramea martiana. h. Hamelia patens. i. Melanopsidium nigrum. j. Palicourea blanchetiana. k. Psychotria deflexa. l. Psychotria hastisepala. Fotos: a-f,h-l. Filipe Torres-Leite; g. Joaquim G. dos Santos.
Figure 2
Species of Rubiaceae at the Mata das Flores State Park, Castelo, ES – a. Amaioua glomerulata. b. Carapichea ipecacuanha. c. Cordiera myrciifolia. d. Faramea campanella. e. Faramea oligantha. f. Faramea involucellata. g. Faramea martiana. h. Hamelia patens. i. Melanopsidium nigrum. j. Palicourea blanchetiana. k. Psychotria deflexa. l. Psychotria hastisepala. Photos: a-f,h-l. Filipe Torres-Leite; g. Joaquim G. dos Santos.

Figura 3
Espécies de Rubiaceae no Parque Estadual de Mata das Flores, Castelo, ES – a. Psychotria minutiflora. b. Psychotria rhytidocarpa. c. Psychotria stellaris. d,e. Rudgea coronata subsp. coronata – d. flor; e. fruto. f,g. Rudgea coronata subsp. ochroleuca – f. flor; g. fruto. h,i. Rudgea coronata subsp. saint-hilairei – h. flor. i. fruto. j. Rudgea quisquiliae. k. Sabicea villosa. l. Simira viridiflora. Fotos: a,c-f,h,j-l. Filipe Torres-Leite; b,g,i. Joaquim G. dos Santos.
Figure 3
Species of Rubiaceae photographed at the Mata das Flores State Park, Castelo, ES – a. Psychotria minutiflora. b. Psychotria rhytidocarpa. c. Psychotria stellaris. d,e. Rudgea coronata subsp. coronata – d. flower; e. fruit. f,g. Rudgea coronata subsp. ochroleuca – f. flower; g. fruit. h,i. Rudgea coronata subsp. saint-hilairei – h. flower; i. fruit. j. Rudgea quisquiliae. k. Sabicea villosa. l. Simira viridiflora. Photos: a,c-f,h,j-l. Filipe Torres-Leite; b,g,i. Joaquim G. dos Santos.

Entre os 20 gêneros identificados, o mais representativo foi Psychotria L. (oito spp.), seguido de Faramea Aubl. (seis spp.) e Rudgea (seis taxa), Margaritopsis Sauvalle e Simira Aubl. (três spp. cada), Amaioua, Coussarea Aubl., Chomelia Jacq., Ixora L. e Randia (duas spp. cada). Os demais gêneros apresentaram um representante cada. Dentre os 39 táxons identificados em nível específico, 22 são endêmicos do Brasil e, destes, 16 são restritos à Floresta Atlântica (Tab. 2). Dez táxons (19%) são endêmicos da Região Sudeste do Brasil, sendo: Amaioua sp. nov., Faramea involucellata Müll. Arg., F. sellowiana Benth., Psychotria subspathacea Müll. Arg., Randia sp. nov., Rudgea coronata subsp. ochroleuca (Müll.Arg.) Zappi, R. coronata subsp. saint-hilairei (Standl.) Zappi, R. quisquiliae Bruniera & Torres-Leite, Rudgea sp. nov. 1 e Rudgea sp. nov. 2. De ocorrência restrita ao Espírito Santo, foram identificadas no PEMF, Randia sp. nov., Rudgea coronata subsp. saint-hilairei, R. quisquiliae, Rudgea sp. nov. 1 e Rudgea sp. nov. 2, representando 11% do total de espécies. Além das espécies nativas, foi verificada a ocorrência subespontânea de Coffea canephora L. (popularmente conhecido como café-conilon), espécie amplamente cultivada nas áreas próximas à UC. Considerando o hábito, a maioria das espécies encontradas são arbustos (72%), seguidos por árvores (24%), arbustos escandentes e ervas (2%, cada).

Tabela 2
Ocorrência das espécies de Rubiaceae no Parque Estadual de Mata das Flores nos domínios fitogeográficos brasileiros. (AM = Amazônia; CA = Caatinga; CE = Cerrado; FA = Floresta Atlântica; PP = Pampa; PT = Pantanal).
Table 2
Rubiaceae species occurrences at the Mata das Flores State Park in the Brazilian phytogeograpic domains. AM = Amazon; CA = Caatinga; CE = Cerrado; FA = Atlantic Forest; PP = Pampa; PT = Pantanal).

Espécies	Biomas
	AM	CA	CE	FA	PP	PT
Alseis floribunda	x	x		x
Amaioua glomerulata	x		x	x
*Amaioua sp. nov.				x
** Carapichea ipecacuanha			x	x
Cordiera myrciifolia	x	x	x	x
Coussarea contracta		x	x	x
* Faramea campanella				x
* Faramea involucellata				x
* Faramea martiana				x
Faramea multiflora	x		x	x
* Faramea sellowiana				x
Genipa americana	x	x	x	x		x
* Geophila repens	x	x	x	x
Hamelia patens	x	x	x	x	x	x
Margaritopsis cephalantha	x		x	x
** Margaritopsis chaenotricha				x
* Melanopsidium nigrum			x	x
Palicourea blanchetiana		x		x
* Posoqueria acutifolia			x	x
* Psychotria carthagenensis	x	x	x	x
Psychotria deflexa	x		x	x
* Psychotria hastisepala			x	x
* Psychotria iodotricha	x	x		x
* Psychotria minutiflora		x		x
* Psychotria rhytidocarpa				x
* Psychotria stellaris				x
* Psychotria subspathacea				x
Randia calycina	x		x	x
*Randia sp. nov.				x
*Rudgea coronata subsp. coronata				x
*Rudgea coronata subsp. ochroleuca				x
*Rudgea coronata subsp. saint-hilaire				x
* Rudgea quisquiliae				x
*Rudgea sp. nov. 1				x
*Rudgea sp. nov. 2				x
Sabicea villosa	x			x
* Simira viridiflora				x

• ^*
  Endêmicas do Brasil;
  Endemic of Brazil;
• ^**
  Endemismo desconhecido
  Endemism unknown

Considerando as sete localidades com áreas inferiores a 400 ha, incluídas na análise de similaridade, o PEMF é o que apresenta a maior riqueza, com 47 taxa (Tab. 3). Nessas áreas menores que 400 ha, a riqueza encontrada foi de oito a 47 táxons, incluindo a localidade estudada. Em localidades em que as áreas são maiores que 1.000 ha, a riqueza variou de 29 a 96 táxons.

Tabela 3
Sinopse das floras realizadas para Rubiaceae e inventários de Angiospermas na Floresta Atlântica. Valores de táxons/ha foram obtidos a partir da divisão do número de espécies pela área total amostrada.
Table 3
Synopsis of floras performed for Rubiaceae and Angiosperm inventories in the Atlantic Forest. Values of taxa/ha were obtained by dividing the number of species inventoried.

Autores	Título da contribuição	Área (ha)	Esforço Amostral	Táxons	Táxons/ha
Pereira & Kinoshita (2013)	Rubiaceae Juss. do Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema, Mato Grosso do Sul, Brasil	73.315	38 meses/excursões mensais	45
Silva Neto & Peixoto (2012)	Rubiaceae do Parque Nacional do Itatiaia, Rio de Janeiro, Brasil	30.000	120 meses	51	0,0017
Siqueira; Kierulff & Alves-Araújo (2014)	Florística das plantas vasculares da Reserva Natural Vale, Linhares, Espírito Santo, Brasil	22.711	-	96	0,0042
Oliveira; Salimena & Zappi (2014)	Rubiaceae da Serra Negra, Minas Gerais, Brasil	10.000	36 meses/excursões mensais	48	0,0048
Andreata et al. (1997)	Plantas herbáceo-arbustivas da Reserva Macaé de Cima, Rio de Janeiro, Brasil	7.200	-	53	0,0073
Amorim et al. (2009)	Angiospermas em remanescentes de Floresta Montana no Sul da Bahia, Brasil: Reserva Serra das Lontras, Bahia, Brasil	6.000	48 meses/excursões mensais	61	0,0101
Nusbaumer et al. (2015)	Flora e vegetação da Reserva Biológica de Pedra Talhada, Alagoas e Pernambuco, Brasil	4.469	-	45	0,0100
Pereira & Barbosa (2004, 2006)	A família Rubiaceae na Reserva Biológica Guaribas, Paraíba, Brasil	4.321	12 meses/excursões mensais	29	0,0067
Amorim et al. (2009)	Angiospermas em remanescentes de Floresta Montana no Sul da Bahia, Brasil: Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra Bonita, Bahia, Brasil	2.000	48 meses/excursões mensais	45	0,0225
Paiva & Lopes (2013)	Rubiaceae na Área de Proteção Ambiental Palmares, Rio de Janeiro, Brasil	1.485	19 meses/excursões quinzenais	39	0,0262
Mól (2010) (dados não publicados)	Rubiaceae na Mata do Jiqui, um Remanescente de Floresta Atlântica no Rio Grande do Norte, Brasil	395	12 meses/excursões mensais	15	0,0379
Amorim et al. (2009)	Angiospermas em remanescentes de Floresta Montana no Sul da Bahia, Brasil: Reserva Serra da Pedra Lascada, Bahia, Brasil	300	48 meses/excursões mensais	40	0,1333
Amorim et al. (2005)	The vascular plants of a forest fragment in Southern Bahia, Brazil	200	96 meses	31	0,155
Pereira; Carvalho-Okano & Garcia (2006)	Rubiaceae Juss. da Reserva Florestal Mata do Paraíso, Minas Gerais, Brasil	194	15 meses/excursões quinzenais	30	0,1546
Presente estudo	Florística de Rubiaceae em um fragmento de Floresta Atlântica do Espírito Santo, Brasil	144	32 meses/excursões quinzenais	47	0,3263
Saka & Lombardi (2016)	Florística vascular não arbórea da Reserva Particular do Patrimônio Natural Paiol Maria, São Paulo, Brasil	76	15 meses/ 10 excursões	13	0,1710
Amazonas & Barbosa (2011)	Levantamento florístico das angiospermas em um remanescente de Floresta Atlântica Estacional na Microbacia Hidrográfica do Rio Timbó, Paraíba, Brasil	40,14	9 meses/excursões mensais	8	0,1993
Pereira (2007) (dados não publicados)	A Família Rubiaceae Juss. na Vegetação Ripária de um Trecho do Alto Rio Paraná, Brasil	-	34 meses/excursões bimestrais	39	-

A análise de agrupamento (Fig. 4), associada ao teste de nitidez de grupos (Fig. 5) para definição de nível de partição, revelou a formação de sete grupos. O grupo 1 (G1) reuniu a Reserva Biológica Guaribas (RBGU) e um remanescente de Floresta Atlântica na microbacia do Rio Timbó (RITB), ambas no estado da Paraíba, assim como a Mata do Jiqui (MAJI), no estado do Rio Grande do Norte. O grupo 2 (G2) foi formado apenas pela Reserva Particular do Patrimônio Natural Paiol Maria (PAMA), no estado de São Paulo (SP). O terceiro grupo (G3) reuniu o Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema (PEVR) no Mato Grosso do Sul, e uma área de vegetação ripária de um Trecho do Alto Rio Paraná (ARPR) no estado do Paraná. O grupo 4 (G4) reuniu o Parque Nacional do Itatiaia (PNIT), a Reserva Ecológica de Macaé de Cima (REMC) e a Área de Proteção Ambiental Palmares (APAP), todas no estado do Rio de Janeiro, e Serra Negra (SENE) e a Reserva Florestal Mata do Paraíso (RFMP), em Minas Gerais. O quinto grupo (G5) é representado pela Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, na Bahia (SETE) e pelo Parque Estadual de Mata das Flores (PEMF), no Espírito Santo, com similaridade de Jaccard de 0,13. O grupo 6 reuniu três áreas do estado da BA, Reserva Serra da Pedra Lascada (RSPL), Reserva Serra das Lontras (RESL) e Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra Bonita (RPSB). O sétimo e último grupo foi formado pela Reserva Natural da Vale (VALE), Espírito Santo e pela Reserva Biológica de Pedra Talhada (RBPT), nos estados de Alagoas e Pernambuco.

Figura 4
Análise de agrupamentos de espécies de Rubiaceae em 18 áreas de Floresta Atlântica, baseado no método de UPGMA. A linha pontilhada indica o nível de partição de grupos nítidos. (APAP = Área de Proteção Ambiental Palmares; ARPR = Vegetação ripária de um Trecho do Alto Rio Paraná; MAJI = Mata do Jiqui; PAMA = Reserva Particular do Patrimônio Natural Paiol Maria; PEMF = Parque Estadual de Mata das Flores; PEVR = Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema; PNIT = Parque Nacional do Itatiaia; RBGU = Reserva Biológica de Guaribas; RBPT = Reserva Biológica de Pedra Talhada; REMC = Reserva Ecológica de Macaé de Cima; RESL = Reserva Serra das Lontras; RFMP = Reserva Florestal Mata do Paraíso; RITB = Remanescente de Floresta Atlântica na microbacia do Rio Timbó; RPSB = Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra Bonita; RSPL = Reserva Serra da Pedra Lascada; SENE = Serra Negra; SETE = Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso; VALE = Reserva Natural da Vale.
Figure 4
Cluster analysis of Rubiaceae species in 18 areas of Atlantic Forest, based on the UPGMA method. The dotted line indicates the sharp groups partition level; APAP = Environmental Protection Area of Palmares; ARPR = Riparian vegetation of Alto Rio Paraná; MAJI = Mata do Jiqui; PAMA = Private Reserve of Natural Patrimony Paiol Maria; PEMF = Mata das Flores State Park; PEVR = Várzeas do Rio Ivinhema State Park; PNIT = Itatiaia National Park; RBGU = Biological Reserve Guaribas; RBPT = Biological Reserve Pedra Talhada; REMC = Ecological Reserve Macaé de Cima; RESL = Reserve Serra das Lontras; RFMP = Forest Reserve Mata do Paraíso; RITB = Atlantic Forest Remnant in microbasin of Rio Timbó; RPSB = Private Reserve of Natural Patrimony Serra Bonita; RSPL = Reserve Serra Pedra Lascada; SENE = Serra Negra; SETE = Forest Reserve of Serra do Teimoso; VALE = Reserve Natural da Vale.

Figura 5
Influência do tamanho da amostra sobre as probabilidades P(G⁰ ≤ G*) e alfa de 0,10. A estabilidade das probabilidades é utilizada para avaliar a suficiência amostral em diferentes tamanhos de amostra. Valores à direita indicam o número de grupos para cada nível de partição. Somente linhas acima do nível de significância indicam grupos nítidos (2 a 7 grupos) para um dado tamanho de amostra.
Figure 5
Influence of sample size on the probabilities P(G⁰ ≤ G*) and alpha of 0.10. Sample sufficiency is evaluated by the stability of probabilities at different sample sizes. Values at right show the number of groups in each partition level. Only lines above significance level indicate sharp groups (2 to 7 groups) for a given sample size.

De modo geral, a similaridade florística de Rubiaceae considerando as 18 áreas incluídas neste estudo pode ser considerada baixa, dado que no grupo que apresentou menor dissimilaridade de Jaccard, o valor não ultrapassou 0,54 (G6). Em relação às demais áreas incluídas na análise florística, o PEMF mostrou maior similaridade com a área do Norte do Espírito Santo, as áreas do Sul da Bahia e de Pernambuco e Alagoas. Apesar de estar localizado abaixo da Bacia do Rio Doce, a área estudada apresentou similaridade florística menor com áreas mais próximas geograficamente, como as localidades do Rio de Janeiro e Minas Gerais, em relação às supracitadas (Figs. 4; 6). Quando comparadas as três áreas, PEMF, Serra do Teimoso e Reserva Natural da Vale, o PEMF, apesar de mostrar maior similaridade com a Serra do Teimoso, apresenta maior número de espécies em comum (12 spp.) com a Reserva Natural Vale.

Figura 6
Análise de coordenadas principais (PCoA) das 18 áreas de Floresta Atlântica com base na composição florística de Rubiaceae. Grupos correspondem aos grupos nítidos indicados na análise de agrupamentos (Fig. 4). (APAP = Área de Proteção Ambiental Palmares; ARPR = Vegetação ripária de um Trecho do Alto Rio Paraná; MAJI = Mata do Jiqui; PAMA = Reserva Particular do Patrimônio Natural Paiol Maria; PEMF = Parque Estadual de Mata das Flores; PEVR = Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema; PNIT = Parque Nacional do Itatiaia; RBGU = Reserva Biológica de Guaribas; RBPT = Reserva Biológica de Pedra Talhada; REMC = Reserva Ecológica de Macaé de Cima; RESL = Reserva Serra das Lontras; RFMP = Reserva Florestal Mata do Paraíso; RITB = Remanescente de Floresta Atlântica na microbacia do Rio Timbó; RPSB = Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra Bonita; RSPL = Reserva Serra da Pedra Lascada; SENE = Serra Negra; SETE = Reserva Florestal Serra do Teimoso; VALE = Reserva Natural da Vale.
Figure 6
Principal coordinates analysis (PCoA) of 18 Atlantic Forest areas based on Rubiaceae floristic composition. Groups correspond to the sharp groups indicated in the cluster analysis. (APAP = Environmental Protection Area of Palmares; ARPR = Riparian vegetation of Alto Rio Paraná; MAJI = Mata do Jiqui; PAMA = Private Reserve of Natural Patrimony Paiol Maria; PEMF = Mata das Flores State Park; PEVR = Várzeas do Rio Ivinhema State Park; PNIT = Itatiaia National Park; RBGU = Biological Reserve Guaribas; RBPT = Biological Reserve Pedra Talhada; REMC = Ecological Reserve Macaé de Cima; RESL = Reserve Serra das Lontras; RFMP = Forest Reserve Mata do Paraíso; RITB = Atlantic Forest Remnant in microbasin of Rio Timbó; RPSB = Private Reserve of Natural Patrimony Serra Bonita; RSPL = Reserve Serra Pedra Lascada; SENE = Serra Negra; SETE = Forest Reserve of Serra do Teimoso; VALE = Reserve Natural da Vale.

A análise de ordenação (PCoA) revelou que o PEMF apresenta maior similaridade florística com a Serra do Teimoso, localizada no sul da Bahia, a Reserva Natural da Vale, localizada ao norte do Espírito Santo e com a Reserva Biológica de Pedra Talhada, localizada nos estados de Pernambuco e Alagoas (Fig. 6).

Discussão

O fragmento florestal estudado abriga 34% dos gêneros, 21% das espécies e 15% das subespécies de Rubiaceae listadas para o Espírito Santo (BFG 2015; Dutra et al. 2015). Dessas, Carapichea ipecacuanha e Melanopsidium nigrum Cels ex Colla são consideradas “Vulnerável” (VU) e Rudgea coronata subsp. saint-hilairei e Rudgea quisquiliae são consideradas “Criticamente em Perigo” (CR) (Simonelli & Fraga 2007; Torres-Leite et al. 2016; Zappi et al. 2013). Amaioua glomerulata (Lam. ex Poir.) Delprete & C. Persson, Psychotria subspathacea Müll. Arg. e R. coronata (Vell.) Müll. Arg. subsp. coronata representam novos registros para o Espírito Santo (BFG 2015). Quando o número de espécies foi padronizado pela área de ocorrência, evidenciou-se que a riqueza de Rubiaceae observada no fragmento estudado é superior àquela observada nos demais fragmentos. A elevada riqueza de espécies por área encontrada no PEMF pode se dever tanto a características intrínsecas da área estudada, como ao intensivo esforço de campo realizado durante o estudo.

Psychotria geralmente é apontado como o gênero de maior riqueza em estudos florísticos para Angiospermas e de floras realizadas para Rubiaceae no Brasil (Andreata et al. 1997; Campos et al. 2006; Pereira & Barbosa 2006; Taylor et al. 2007; Amorim et al. 2009; Silveira 2010; Silva Neto & Peixoto 2012; Paiva & Lopes 2013; Pereira & Kinoshita 2013; Oliveira et al. 2014), sendo o 10º> gênero com maior riqueza de espécies no país (BFG 2015). No presente estudo, este padrão se manteve, dado que, dentre as 51 espécies do gênero que ocorrem no Espírito Santo (Dutra et al. 2015), oito foram encontradas no PEMF, representando 15%. Os demais gêneros com maior representatividade de espécies foram Faramea (seis spp.) e Rudgea (quatro spp. e duas subsp.), cuja representatividade corresponde a 50% e 40% das espécies conhecidas para o estado, respectivamente.

Este dado é interessante, considerando que Faramea geralmente apresenta baixa riqueza de espécies em estudos florísticos de Rubiaceae (i.e., Campos et al. 2006; Pereira & Barbosa 2006; Silva Neto & Peixoto 2012; Paiva & Lopes 2013; Pereira & Kinoshita 2013; Oliveira et al. 2014). Exceções a este padrão são o levantamento de Angiospermas realizado na Bahia por Amorim et al. (2009) e a flora de Rubiaceae da Reserva Ducke no Amazonas realizado por Taylor et al. (2007), nos quais foram registradas seis e cinco espécies de Faramea, respectivamente, riquezas próximas àquela encontrada no presente estudo. Cabe ressaltar que as áreas estudadas por Amorim et al. (2009) no Sul da Bahia (Tab. 3) e por Taylor et al. (2007) no Amazonas (10.000 ha) são superiores em tamanho à área inventariada no presente estudo. Portanto, pode-se concluir que Faramea apresentou elevada riqueza no PEMF.

Em relação à Rudgea, sua riqueza em fragmentos florestais geralmente é baixa (e.g., Pereira et al. 2006; Taylor et al. 2007; Silva Neto & Peixoto 2012; Oliveira et al. 2014). De acordo com Zappi (2003), as espécies de Rudgea apresentam crescimento lento, ocorrendo em áreas menos antropizadas. Em Rudgea coronata, são reconhecidas as subespécies R. coronata subsp. coronata, R. coronata subsp. leiocarpoides, R. coronata subsp. ochroleuca, R. coronata subsp. saint-hilairei. Destas, apenas R. coronata subsp. leiocarpoides não foi encontrada no PEMF. Este dado é interessante porque se trata do primeiro registro de coocorrência da espécie típica e outras duas subespécies deste grupo em um mesmo fragmento de Floresta Atlântica, com base na literatura consultada (Zappi 2003; BFG 2015; Bruniera 2015). Dentre os taxa de R. coronata, apenas R. coronata subsp. ochroleuca e R. coronata subsp. saint-hilairei tinham ocorrência registrada para o Espírito Santo (Bruniera 2015). Além destas, Rudgea quisquiliae, recentemente descrita para esta área (Torres-Leite et al. 2016) e outras duas novas espécies foram registradas no PEMF. Tal riqueza, quando comparada a outros estudos, pode ser explicada pelo fato do Espírito Santo, junto com o estado do Rio de Janeiro, ser um dos centros de diversidade para o gênero (Zappi 2003).

Apenas cinco dos 39 táxons identificados em nível específico já haviam sido coletados em outros fragmentos do município de Castelo, sendo eles Faramea involucellata, Margaritopsis chaenotricha (DC.) C.M.Taylor, Psychotria carthagenensis Jacq., P. minutiflora Müll. Arg. e P. stellaris Müll. Arg. Os demais (34 táxons), são novos registros para o município. Este elevado número de novos registros e a descoberta de novas espécies para Castelo evidencia a existência de áreas com lacunas de coleta no estado do Espírito Santo (Dutra et al. 2015; Zorzanelli et al. 2015; Luber et al. 2016).

Cerca de 36% das espécies de Rubiaceae identificadas no PEMF são conhecidas por poucos registros no Espírito Santo, considerando os dados do sítio Species Link (2015). Carapichea ipecacuanha (Brot.) L. Andersson, Cordiera myrciifolia (K. Schum.) C.H. Perss. & Delprete, Faramea campanella Müll. Arg., F. involucellata, F. sellowiana Benth., Hamelia patens Jacq., Posoqueria acutifolia Mart., Psychotria hastisepala Müll. Arg., P. minutiflora, P. rhytidocarpa Müll. Arg., P. stellaris e Simira viridiflora (Allemão & Saldanha) Steyerm., apresentam de uma a oito coletas no estado. Poucas espécies, como Alseis floribunda Schott., Faramea multiflora A. Rich. ex DC., Melanopsidium nigrum, Palicourea blanchetiana, Psychotria carthagenensis e P. deflexa DC. são amplamente distribuídas e coletadas no Espírito Santo, com 45 a 100 registros no Species Link (2015). O aumento de coletas de espécies conhecidas por poucas localidades, ou coleções no Espírito Santo, torna-se importante num cenário de vazios de coleta principalmente ao sul do estado (Werneck et al. 2011; Zorzanelli et al. 2015; Luber et al. 2016). Além disso, o preenchimento desses vazios de coleta é importante para o entendimento da distribuição global e atualização do status de conservação destas espécies.

A presença de muitas espécies arbustivas corrobora o que foi proposto por Laska (1997), que menciona Rubiaceae como uma das principais famílias que compõem o estrato arbustivo de florestas tropicais, sendo que o hábito arbustivo é predominante na família (Taylor et. al. 2007; Cabral et al. 2009), exceto entre os representantes da tribo Spermacoceae. É interessante ressaltar que, apesar da elevada riqueza de espécies desta tribo, nenhum representante foi encontrado no PEMF. Apesar de ter representantes comuns em diferentes habitats (e.g., Campos et al. 2006; Pereira & Barbosa 2006; Amorim et al. 2009; Paiva & Lopes 2013; Sousa et al. 2013; Oliveira et al. 2014), incluindo ambientes alterados (Moreira & Bragança 2011; Lorenzi 2008), as espécies de Spermacoceae tendem a ocorrer preferencialmente em fitofisionomias onde a disponibilidade hídrica é baixa, como os campos de altitude e restingas (Souza et al. 2010).

Rubiaceae no PEMF mostrou maior similaridade florística com áreas do norte do Espírito Santo, sul da Bahia, Pernambuco e Alagoas. Áreas do sul da Bahia apresentam um elevado número de gêneros e espécies de Angiospermas em comum (Amorim et al. 2005), provavelmente devido à proximidade geográfica entre os sítios avaliados. Considerando esse aspecto, um resultado possível era encontrar maior similaridade florística entre Mata das Flores e localidades situadas em Minas Gerais e Rio de Janeiro, o que não foi constatado. Em estudos anteriores, áreas do sul do Espírito Santo mostraram-se mais similares a áreas do sul da Bahia e norte do Rio de Janeiro, devido a fatores climáticos, como temperatura e precipitação, e fitofisionômicos, áreas de florestas ombrófilas (Oliveira-Filho et al. 2005). Sendo assim, é provável que a maior similaridade florística do PEMF com áreas do norte do Espírito Santo e do sul da Bahia se deva a fatores climáticos e topográficos, o que demandará estudos futuros. No entanto, cabe ressaltar que as similaridades encontradas, embora significativas como sustentado pelo teste de nitidez de grupos, são baixas, o que se deve ao grande número de espécies exclusivas de cada área, corroborando com Davis et al. (2009) que indicam que a Região Sudeste é um dos centros de endemismo de Rubiaceae no mundo, e Pimm et al. (2014) que apontam o sudeste brasileiro como uma região com grande número de espécies com amplitude de distribuição geográfica restrita.

Apesar dos impactos antrópicos impostos à vegetação do PEMF, a elevada riqueza de espécies e a alta dissimilaridade florística em comparação a outras áreas da Floresta Atlântica, indicam que esta unidade de conservação representa um importante centro de diversidade para Rubiaceae no sul do estado do Espírito Santo.

• 1
  Parte da dissertação de Mestrado do primeiro autor no curso de Pós-graduação em Genética e Melhoramento, UFES.

• Editor de área: Dr. Luiz Menini Neto

• Material disponível também em <https://doi.org/10.6084/m9.figshare.6082940.v1>

Agradecimentos

À FAPES/CNPq, o apoio financeiro ao projeto “Ecologia espacial de solos e comunidades vegetais: integrando perspectivas neutras e de nicho” concedido a M.L. Garbin (processo 59152982/2012). Ao CNPq, a bolsa de Iniciação Científica (processo 152229/2013-2); e à FAPES, a bolsa de Mestrado (processo 71525220) concedidas ao primeiro autor. Aos revisores Jomar G. Jardim e Daniela C. Zappi e ao editor Luiz Menini Neto, as valiosas sugestões que melhoraram substancialmente o manuscrito. Aos especialistas da família Rubiaceae, Carla P. Bruniera, Charlotte M. Taylor, Daniela C. Zappi, Elnatan B. de Souza, Jomar G. Jardim e Luciano Margalho, o auxílio nas identificações. Ao IEMA (Instituto Estadual de Meio Ambiente), o apoio logístico à equipe do Laboratório de Botânica do CCA/UFES. À UFES, o apoio logístico. A Karlo G. Guidoni-Martins, a confecção do mapa da área; e a Joaquim G. dos Santos, por parte das fotografias.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Apr-Jun 2018

Histórico

• Recebido
  17 Dez 2015
• Aceito
  17 Jun 2016