Acessibilidade / Reportar erro

Estratégias adaptativas foliares de Miconia nervosa (Melastomataceae) na Amazônia Matogrossense

Adaptive leaf strategies of Miconia nervosa (Melastomataceae) in Amazon of Mato Grosso state

Resumo

A plasticidade fenotípica geralmente observada em caracteres morfológicos e anatômicos foliares pode ser influenciada por diversos fatores, como luminosidade, disponibilidade de nutrientes no solo, umidade e herbivoria, entre outros. Testamos essa plasticidade em Miconia nervosa (Melastomataceae) em um fragmento florestal no sul da Amazônia, Mato Grosso - Brasil, buscando verificar possíveis estratégias de aclimatação morfoanatômica à luminosidade. Coletamos folhas totalmente expandidas de 15 indivíduos adultos expostos diretamente à luz solar, nas margens de um lago, e 15 sob o sombreamento do dossel. Avaliamos quantitativamente oito variáveis morfológicas e seis anatômicas, das quais seis e quatro, respectivamente, diferiram significativamente entre folhas de sol e sombra. Morfologicamente, as folhas de sol apresentaram maior tamanho da lâmina foliar e do pecíolo e, anatomicamente, células epidérmicas com paredes levemente mais espessadas, maiores densidades e índice estomático. Folhas de sombra apresentaram epiderme significativamente mais espessa em ambas as faces. As folhas de M. nervosa apresentaram grau mediano a alto de plasticidade nas variáveis morfoanatômicas conforme índice de plasticidade fenotípica, com caracteres mistos de ambientes de sol e sombra. Sugerimos que a distribuição dos indivíduos de M. nervosa na floresta está relacionada à disponibilidade de luz e umidade do solo.

Palavras-chave:
aclimatação; condições ambientais; luminosidade; plasticidade; sub-bosque

Abstract

The phenotype plasticity usually observed in morphological and anatomical leaf traits may be influenced by several factors, such as luminosity, soil nutrient availability, humidity and herbivory, among others. We tested leaf plasticity in Miconia nervosa (Melastomataceae) in a forest fragment in Southern Amazonia, Mato Grosso State - Brazil, seeking to verify morpho-anatomical strategies of light acclimation. We collected fully expanded leaves of 15 individuals exposed directly to sunlight, on a lake edge, and 15 under canopy shading. We evaluated quantitatively eight morphological variables and six anatomical variables, of which six and four, respectively, differed significantly between sun and shade leaves. Morphologically, sun leaves showed larger leaf and petiole sizes and anatomically, epidermal cells with slightly thickened walls, higher stomatal index and density. Shade leaves showed significantly thicker epidermis on both leaf faces. Leaves of M. nervosa exhibited medium to high degree of plasticity in morpho-anatomical traits, according to the plasticity index, with mixed characteristics of sun and shade environments. We suggest that the distribution of M. nervosa individuals in the forest is related to the availability of light and soil moisture.

Key words:
acclimation; environmental conditions; luminosity; plasticity; understory

Introdução

Melastomataceae é a sexta maior família de Angiospermas do Brasil, com 73 gêneros e 1.458 espécies nativas (BFG 2018BFG - The Brazil Flora Group (2018) Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia 69: 1513-1527). As espécies distribuem-se por todo o território brasileiro, em diversas fitofisionomias, sendo mais abundantes na Mata Atlântica, Amazônia e Cerrado (Goldenberg et al. 2012Goldenberg R, Baumgratz JFA & Souza MLDR (2012) Taxonomia de Melastomataceae no Brasil: retrospectiva, perspectivas e chave de identificação para os gêneros. Rodriguésia 63: 145-161. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012000100011>.
http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012...
; BFG 2015BFG - The Brazil Flora Group (2015) Growing knowledge: an overview of seed plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66: 1085-1113. DOI: 10.1590/2175-7860201566411
https://doi.org/10.1590/2175-78602015664...
). O gênero Miconia Ruiz & Pav. é o maior da família e um dos mais representativos da flora do Brasil, da América tropical e dos Andes (Goldenberg 2000Goldenberg R (2000) O gênero Miconia Ruiz & Pavon (Melastomataceae): I. Listagens analíticas; II. Revisão taxonômica da seção Hypoxanthus (Rich. ex DC.) Hook.f. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas, São Paulo. 259p.; Clausing & Renner 2001Clausing G & Renner SS (2001) Molecular phylogenetics of Melastomataceae and Memecylaceae: implications for character evolution. American Journal of Botany 88: 486 498. ). No Brasil ocorrem 288 espécies de Miconia, das quais 125 são endêmicas (BFG 2018BFG - The Brazil Flora Group (2018) Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia 69: 1513-1527) e 173 ocorrem na Amazônia, representando o segundo maior gênero de Angiospermas neste domínio, atrás somente de Piper L. (Piperaceae), com 183 espécies (Cardoso et al. 2017Cardoso D, Särkinen T, Alexander S, Amorim AM, Bittrich V, Celis M, Daly DC, Fiaschi P, Funk VA, Giacomin LL, Goldenberg R, Heiden G, Iganci J, Kelloffm CL, Knapp S, Lima HC, Machado AFP, Santos RM, Mello-Silva R, Michelangeli FA, Mitchell J, Moonlight P, Moraes PLR, Mori SA, Nunes TS, Pennington TD, Pirani JR, Prance GT, Queiroz LP, Rapini A, Riina R, Rincon CAV, Roque N, Shimizu G, Sobral M, Stehmann JR, Stevens WD, Taylor CM, Trovó M, van den Berg C, van der Werff H, Viana PL, Zartman CE & Forzza RC (2017) Amazon plant diversity revealed by a taxonomically verified species list. PNAS 114: 10695-10700. DOI: <https://doi.org/10.1073/pnas.1706756114>.
https://doi.org/10.1073/pnas.1706756114...
).

Estudos relacionados à plasticidade anatômica foliar têm demonstrado que as espécies de Melastomataceae possuem considerável capacidade de adaptação às condições ambientais a que estejam submetidas (Somavilla & Graciano-Ribeiro 2011Somavilla NS & Graciano-Ribeiro D (2011) Análise comparativa da anatomia foliar de Melastomataceae em ambiente de vereda e cerrado sensu stricto. Acta Botanica Brasilica 25: 764-775. DOI: 10.1590/S0102-33062011000400004
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201100...
). A plasticidade fenotípica observada em folhas de plantas que ocupam diferentes fitofisionomias, como as Melastomataceae, é frequentemente caracterizada por variações morfológicas e anatômicas em resposta a diferentes intensidades de luz, disponibilidade de nutrientes no solo, regime hídrico e herbivoria, entre outros fatores (Ribeiro et al. 2010Ribeiro SP, Corrêa TL & Sousa HC (2010) Microscopic variability in mechanical defence and herbivory response in microphyllous leaves of tropical herb species from Serra do Cipó, Brazil. Revista Brasileira de Botânica 33: 237-246. DOI: 10.1590/S0100-84042010000200005.
https://doi.org/10.1590/S0100-8404201000...
; Rossatto & Kolb 2010Rossatto DR & Kolb RM (2010) Gochnatia polymorpha (Less.) Cabrera (Asteraceae) changes in leaf structure due to differences in light and edaphic conditions. Acta Botanica Brasilica 24: 605-612. DOI: 10.1590/S0102-33062010000300002.
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201000...
; Somavilla & Graciano-Ribeiro 2011Somavilla NS & Graciano-Ribeiro D (2011) Análise comparativa da anatomia foliar de Melastomataceae em ambiente de vereda e cerrado sensu stricto. Acta Botanica Brasilica 25: 764-775. DOI: 10.1590/S0102-33062011000400004
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201100...
). Nas plantas em geral, as variações morfoanatômicas mais conhecidas são as relacionadas com a disponibilidade de luz, sendo as folhas de sol menores, mais espessas, com cutícula de maior espessura, maior quantidade de estômatos e de parênquima fotossintetizante quando comparadas com folhas de sombra (Strauss-Debenedetti & Berlyn 1994Strauss-Debenedetti S & Berlyn GP (1994) Leaf anatomical responses to light in five tropical Moraceae of different successional status. American Journal of Botany 81: 1582-1591. DOI: 10.2307/2445336.
https://doi.org/10.2307/2445336...
; Rozendaal et al. 2006Rozendaal DMA, Hurtado VH & Poorter L (2006) Plasticity in leaf traits of 38 tropical tree species in response to light; relationships with light demand and adult stature. Functional Ecology 20: 207-216. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01105.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
). Para avaliar detalhes dessas variações, estudos da morfologia e anatomia foliar contribuem com informações importantes para a compreensão da ecologia das espécies, uma vez que caracteres como área foliar, comprimento do pecíolo, espessuras de epiderme, hipoderme, mesofilo, parênquima paliçádico e lacunoso, posição e densidade dos estômatos são potencialmente plásticos fenotipicamente (Niinemets & Fleck 2002Niinemets U & Fleck S (2002) Petiole mechanics, leaf inclination, morphology, and investment in support in relation to light availability in the canopy of Liriodendron tulipifera. Oecologia 132: 21-33. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01221.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006...
; Cao 2000Cao K-F (2000) Leaf anatomy and chlorophyll content of 12 woody species in contrasting conditions in a Bornean heath Forest. Canadian Journal of Botany 78: 1245-1253. <https://doi.org/10.1139/b00-096>
https://doi.org/10.1139/b00-096...
; Boeger & Gluzezak 2006Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.; Poorter 2009Poorter L (2009) Leaf traits show different relationships with shade tolerance in moist versus dry tropical forests. New Phytologist 181: 890-900. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2008.02715.x.
https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2008...
; Castro 2015Castro SAB (2015) Ecofisiologia foliar de Melastomataceae dos campos rupestres. Tese de Doutorado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em <http://hdl.handle.net/1843/BUBD-AAZFC2>. Acesso em 27 janeiro 2018.
http://hdl.handle.net/1843/BUBD-AAZFC2...
). Outro uso relevante para estes caracteres ocorre na taxonomia (Somavilla & Graciano-Ribeiro 2011Somavilla NS & Graciano-Ribeiro D (2011) Análise comparativa da anatomia foliar de Melastomataceae em ambiente de vereda e cerrado sensu stricto. Acta Botanica Brasilica 25: 764-775. DOI: 10.1590/S0102-33062011000400004
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201100...
), auxiliando na identificação de gêneros e espécies.

Em nosso estudo, avaliamos a morfologia e anatomia foliar de uma espécie arbustiva de Melastomataceae, Miconia nervosa (Sm.) Triana, comparando folhas coletadas em ambientes sombreados com folhas expostas diretamente à luz solar em um fragmento de floresta ombrófila densa no sul da Amazônia brasileira. Nessa área, verificamos que os indivíduos de M. nervosa ocorrem preferencialmente em locais iluminados próximos de cursos d’ água, mas são mais raros em clareiras e locais de pleno sol. Assim, nossa investigação tem como principal objetivo avaliar o grau de plasticidade fenotípica nas folhas de M. nervosa em resposta a condições de sol e sombra. Nossa hipótese é que as folhas da espécie apresentam plasticidade morfoanatômica limitada, influenciando a sua ocorrência nos diferentes microambientes da floresta. Nosso estudo é pioneiro na avaliação da plasticidade foliar de uma espécie de Melastomataceae na Amazônia brasileira e visa contribuir para o entendimento das respostas das plantas de sub-bosque à mudanças ambientais, em especial às decorrentes da formação de bordas florestais naturais ou por atividades antrópicas.

Material e Métodos

Área de estudo

Nosso estudo foi desenvolvido na Reserva do Floresta Amazônica Hotel Resort (RFAH), situada na área urbana central do município de Alta Floresta, Mato Grosso, Brasil (Fig. 1). A altitude média da área é de 280 m, abrangendo cerca de 50 hectares de Floresta Ombrófila Densa (Mata de Terra Firme). Por estar localizada no perímetro urbano e por possuir trilhas no seu interior, a área está sujeita a ações antrópicas de baixo impacto.

Figura 1
Mapa da área de estudo (fragmento de floresta amazônica de Terra Firme), no município de Alta Floresta, Mato Grosso, Brasil. a. em detalhe, o lago próximo do qual realizamos a amostragem dos indivíduos de Miconia nervosa (Melastomataceae). b-c. margem do lago - b. com sombra; c. com ambientes de sol.
Figure 1
Map of the study area (fragment of Amazon “terra firme” dense forest or evergreen rainforest), in Alta Floresta municipality, Mato Grosso state, Brazil. a. in detail, the lake where we sampled individuals of Miconia nervosa (Melastomataceae). b-c. margin of the lake - b. with shade environments; c. with sun environments.

Realizamos a coleta de material vegetal em indivíduos de Miconia nervosa localizados próximo das margens de um pequeno lago (09º52’32,2’’S e 056º06’09,6’’O) (Fig. 1c), formado naturalmente, mas com influência antrópica devido a uma pequena barragem, com muitas gramíneas em suas margens. Nessa área, a floresta apresenta dossel baixo e aberto (cerca de 20 m de altura), e o sub-bosque é composto principalmente por espécies arbustivas de Melastomataceae (E. Gressler, observação pessoal) (Fig. 1b). O solo próximo do lago permanece encharcado ao longo do ano, inclusive na estação seca. Também realizamos a coleta de material, numa distância de 20 a 30 metros da borda do lago, onde observamos um ambiente com dossel continuo, menor luminosidade no sub bosque e solo menos encharcado. A espécie tem ampla ocorrência nos dois ambientes e o tamanho varia de 0,5 a 2,5 m (Müller et al. 2017Müller AO, Gressler E, Franco AA & Silva IV (2017) Floração e frutificação de Miconia nervosa em duas áreas florestais no norte de Mato Grosso, Brasil. Revista de Ciências Agroambientais 15: 205-217.).

Na região do estudo ocorrem duas estações definidas, uma chuvosa de outubro a abril e uma seca de maio a setembro, com precipitação média anual de 2.232 mm e temperatura média anual de 26-27 ºC (Dubreuil et al. 2012Dubreuil V, Debortoli N, Funatsu B & Durieux L (2012) Impact of land-cover change in the Southern Amazonia climate: a case study for the region of Alta Floresta, Mato Grosso, Brazil. Environmental Monitoring and Assessment 184: 877-891. DOI: 10.1007/s10661-011-2006-x.
https://doi.org/10.1007/s10661-011-2006-...
).

Coleta de dados

Para a avaliação dos caracteres morfológicos e anatômicos de Miconia nervosa, em novembro/2016 (estação chuvosa) coletamos aleatoriamente seis folhas adultas, localizadas acima do último nó, de 15 indivíduos adultos em ambiente sombreado (folhas de sombra), e de 15 indivíduos adultos em locais de intensa luminosidade e incidência solar (folhas de sol) - HERBAM [21234]. Esses indivíduos apresentavam copas de tamanho similar entre os ambientes (de 0,6 a 2 m de altura), sendo os de sol amostrados até 5 m de distância da margem do lago e os de sombra entre 20-30 m de distância da margem (além dessa distância, não encontramos nenhum indivíduo da espécie).

Utilizamos três folhas de cada indivíduo para avaliar oito variáveis morfológicas: comprimento (1), largura (2) e espessura foliar (mm) (3), comprimento do pecíolo (mm) (4), massa fresca (5) e seca das folhas (g) (6), área foliar (cm2) (7) e área foliar específica (área foliar/massa seca foliar (cm2g-1) (8). Medimos as variáveis morfológicas com o auxílio de paquímetro digital e a área foliar com um aparelho LI-COR (modelo LI-3100C). Obtivemos a massa fresca e seca em uma balança de precisão (Shimadzu AUY220), sendo que para obtenção da massa seca as folhas foram mantidas em estufa à 65 ºC por 72 h.

Para a análise anatômica, avaliamos as outras três folhas coletadas de cada indivíduo; as quais foram fixadas em FAA50 e preservadas em etanol 70% (Johansen 1940Johansen DA (1940) Plant microtechnique. McGraw-Hill, New York. 523p. ). Realizamos cortes transversais na região mediana da lâmina foliar, incluindo a nervura central, com lâmina de aço e à mão livre. Clarificamos os cortes com hipoclorito sódico a 2% e coramos o material com azul de Astra e fucsina básica (Roeser 1962Roeser KR (1962) Die nadel der Schwarzkiefer-masenprodukt und Keinstwert der Natur. Microkosmos 61: 33-36.). Utilizamos o método de dissociação de Jeffrey (Johansen 1940) modificado, em que colocamos as porções foliares em tubos de ensaio com água oxigenada (30 volumes) e ácido acético glacial na proporção de 1:1 e mantivemos em estufa a 65 ºC, por 10 horas. Após este período, lavamos as amostras em água destilada e, com auxílio de um pincel, separamos as duas superfícies epidérmicas, corando-as com fucsina básica (Roeser 1962). Montamos lâminas semipermanentes com as secções foliares e as analisamos em microscópio (Leica® ICC50) acoplado a um computador, registrando fotomicrografias com o software LAZ EZ 1.7.0.

Analisamos nove caracteres anatômicos qualitativos para M. nervosa: composição (1) e formato das células epidérmicas propriamente ditas (2); cutícula (3), disposição e classificação dos estômatos (4); formato das células-guarda (5); presença de idioblastos (6); formato e classificação de tricomas (7); classificação e composição do mesofilo (8); e classificação dos feixes vasculares (9). Também, de forma comparativa entre ambientes de sol e sombra, analisamos seis caracteres quantitativos (variáveis anatômicas) com o auxílio do programa Anati Quant 2® UFV (Aguiar et al. 2007Aguiar TV, Sant’anna-Santos BF, Azevedo AA & Ferreira RS (2007) Anati quanti: software de análises quantitativas para estudos em anatomia vegetal. Planta Daninha 25: 649-659. DOI: 10.1590/S0100-83582007000400001
https://doi.org/10.1590/S0100-8358200700...
). As variáveis anatômicas foram: espessura da epiderme adaxial (1) e abaxial (2); índice (3) e densidade estomática (4); espessura do parênquima paliçádico (5) e lacunoso (6). Obtivemos as medidas anatômicas em dois cortes para cada indivíduo amostrado, totalizando 60 cortes/ambiente. Para obter o índice e densidade estomática analisamos somente a face abaxial (folhas hipoestomáticas) em três campos/indivíduo, totalizando 90 campos/ambiente.

Análise de dados

Para a verificação exploratória dos dados realizamos duas PCA (Análise de Componentes Principais), cada uma com uma matriz de dados, morfológica (oito variáveis) ou anatômica (seis variáveis). Nas duas PCAs avaliamos as variáveis que mais determinaram os grupos de sol e sombra, sendo o eixo 1 significativo com base no modelo de broken-stick (Borcard et al. 2011Borcard D, Gillet F & Legendre P (2011) Numerical Ecology with R. Springer, Nova Iorque. 435p.). Descartamos as variáveis com carga fatorial abaixo de 0,01 na PCA para diminuir distorções na formação dos grupos - somente descartamos a massa fresca e seca das folhas. Realizamos uma PERMANOVA (Análise Multivariada de Variância com Permutações, sendo 9.999 permutações) com as variáveis morfológicas e outra com as variáveis anatômicas para detectar diferenças entre os ambientes de sol e sombra. A posteriori realizamos o teste de Tukey para verificar quais variáveis morfológicas e anatômicas diferem significativamente entre os ambientes.

Calculamos o índice de plasticidade fenotípica (IPF) somente para as variáveis morfo-anatômicas com diferença significativa entre os ambientes de sol e sombra. O IPF foi calculado como a diferença entre a mediana do valor máximo de sol e sombra e a mediana do valor mínimo de sol e sombra dividido pela mediana do valor máximo de sol e sombra (Valladares et al. 2000Valladares F, Wright SJ, Lasso E, Kitajima K, Pearcy RW (2000) Plastic phenotypic response to light of 16 rainforest shrubs (Psychotria) differing in shade tolerance. Ecology 81: 1925-1936. DOI: 10.1890/0012-9658(2000)081[1925:PPRTLO]2.0.CO;2.
https://doi.org/10.1890/0012-9658(2000)0...
, 2006). O valor do IPF varia de 0 a 1, sendo que valores maiores ou iguais a 0,6 são interpretados como alta plasticidade (Valladares et al. 2006Valladares F, Sanchez-Gomez D & Zavala MA (2006) Quantitative estimation of phenotypic plasticity: bridging the gap between the evolutionary concept and its ecological applications. Journal of Ecology 94: 1103-1116. DOI: 10.1111/j.1365-2745.2006.01176.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2745.2006...
).

Resultados

Morfologia das folhas

As folhas de Miconia nervosa possuem o ápice acuminado e a base de agudo para atenuado, a margem é serreada a ondulada, com tricomas em toda a extensão foliar e em ambas as faces (Fig. 2). Na PCA as folhas de sol e sombra formaram dois grupos distintos, sendo que o eixo 1 explicou 92,4% da variância entre os grupos (Fig. 3a). Na PERMANOVA detectamos diferença significativa entre os ambientes de sol e sombra (p = 0,0001; F = 78,02).

Figura 2
a-d. Morfologia foliar de Miconia nervosa (Melastomataceae) no sul da Amazônia brasileira - a. folhas coletadas em ambientes de sol (esquerda) e sombra (direita); b. ápice; c. base da folha; d. tricomas em toda a extensão foliar.
Figure 2
a-d. Leaf morphology of Miconia nervosa (Melastomataceae) in Southern Brazilian Amazon - a. leaves sampled in sun (left) and shade (right) environments; b. leaf apex; c. leaf base; d. trichomes throughout the leaf extension.

Figura 3
a-b. Diagrama da PCA das variáveis foliares de Miconia nervosa (Melastomataceae) em ambientes sol e sombra no sul da Amazônia brasileira - a. morfológicas; b. anatômicas. As folhas de sol são indicadas por círculos de cor laranja e as folhas de sombra por cor azul.
Figure 3
a-b. PCA diagram of the leaf variables of Miconia nervosa (Melastomataceae) in sun and shade environments in the Southern Brazilian Amazon - a. morphological; b. anatomical. Sun leaves are indicated by orange circles and shade leaves by blue circles.

As folhas de M. nervosa diferiram significativamente entre os ambientes de sol e sombra em seis das oito variáveis morfológicas avaliadas, sendo que somente a espessura foliar e área foliar específica não apresentaram diferença significativa (Tab. 1). Folhas de sol apresentaram maiores valores nas variáveis relacionadas ao tamanho do limbo e pecíolo, bem como da área foliar e massa fresca e seca (Tab. 1).

Tabela 1
Valores médios e respectivos desvios-padrão (±) das variáveis morfológicas e anatômicas mensuradas em folhas de sol e sombra de Miconia nervosa (Melastomataceae) em um fragmento urbano de Floresta amazônica de Terra Firme em Alta Floresta, Mato Grosso, Brasil. Letras diferentes na mesma linha indicam variáveis com diferença significativa entre ambientes (p < 0,01; teste de Tukey). IPF: índice de plasticidade fenotípica.
Table 1
Average values and respective standard deviations (±) of morphological and anatomical variables measured in sun and shade leaves of Miconia nervosa (Melastomataceae) in an urban fragment of Amazon "terra firme" dense forest in Alta Floresta, Mato Grosso State, Brazil. Different letters on the same line indicate variables with significant difference among environments (p < 0.01; Tukey test). IPF: index of phenotypic plasticity.

O índice de plasticidade fenotípica das variáveis morfológicas variou de 0,43 a 0,91 (média 0,65) sendo o comprimento do pecíolo e a área foliar as mais plásticas (Tab. 1). O comprimento do pecíolo apresentou quase o dobro dos valores registrados na sombra.

Anatomia das folhas

Miconia nervosa apresenta células epidérmicas com paredes celulares sinuosas em vista frontal tanto na face adaxial (Fig. 4a,b) como na abaxial (Fig. 4c,d). Além disso, observamos folhas hipoestomáticas e estômatos do tipo anomocítico com células-guarda reniformes na espécie (Fig. 4c,d).

Figura 4
a-d. Secções anatômicas de folhas de Miconia nervosa (Melastomataceae) - a,c. vista frontal da epiderme de folhas sol - a. adaxial; c. abaxial; b,d. vista frontal da epiderme de folhas de sombra - b. epiderme adaxial; d. epiderme abaxial. Barras: 50 µm.
Figure 4
a-d. Leaf anatomical sections of Miconia nervosa (Melastomataceae) - a,c. frontal view of epidermis of sun leaves - a. adaxial; c. abaxial; b,d. frontal view of epidermis of shade leaves - b. adaxial epidermis; d. abaxial epidermis. Bars: 50 µm.

Em secção transversal, a espécie apresenta epiderme uniestratificada, com paredes celulares e cutícula delgada (Fig. 5a,b). Tanto a epiderme adaxial como a abaxial apresentam células com paredes periclinais mais alongadas que as anticlinais (Fig. 5a,b), sendo as células da epiderme adaxial maiores e com formato retangular e as da face abaxial menores e com formato irregular. Os estômatos são levemente elevados em relação às demais células epidérmicas (Fig. 5a,b). Todos esses caracteres anatômicos não variaram entre as folhas de sol e sombra.

Figura 5
a-h. Secções anatômicas de folhas de Miconia nervosa (Melastomataceae) - a-b. vista transversal - a. lâmina foliar de sol; b. lâmina foliar de sombra. c-e. nervura central - c. nas folhas de sol; d. nas folhas de sombra; e. detalhe da nervura central evidenciando monocristal, drusa e células sinuosas; f-h. tricomas. Dr = Drusa; Ad = epiderme adaxial; Ab = epiderme abaxial; Et = estômato; Pp = Parênquima paliçádico; Pl = parênquima lacunoso; Fl = floema; X = xilema; Cl = colênquima; Tr = tricomas; Mn = Monocristal; Cs = células sinuosas. Barras: 50 µm.
Figure 5
a-h. Leaf anatomical sections of Miconia nervosa (Melastomataceae) - a-b. cross view - a. leaf blade of sun; b. leaf blade of shade; c-e. midrib - c. in sun leaves; d. in shade leaves; e. detail of the midrib showing monocrystal, druse and sinuous cells; f-h. trichomes. Dr = druse; Ad = adaxial epidermis; Ab = abaxial epidermis; Et = stomata; Pp = palisade parenchyma; Pl = spongy parenchyma; Fl = phloem; X = xylem; Cl = colenchyma; Tr = trichome; Mn = monocrystal; Cs = sinuous cells. Bars: 50 µm.

O mesofilo, dorsiventral, apresentou parênquima paliçádico com uma ou duas camadas de células e presença de idioblastos contendo cristais (Fig. 5a,b), e parênquima lacunoso com três a quatro camadas de células com espaços intercelulares inconspícuos (Fig. 5a,b). Observamos idioblastos cristalíferos contendo drusas em tecidos da nervura central e do mesofilo (Fig. 5a-e), visualmente em maior quantidade nas folhas de sombra.

Na nervura central, em vista transversal, observamos face abaxial sinuosa, com sulcos irregulares em toda a extensão com ocorrência de colênquima angular e na face adaxial convexa com colênquima lamelar (Fig. 5c,d). No parênquima de preenchimento observamos monocristais (Fig. 5e), braquiesclereídes, células ovaladas de tamanhos variados e algumas células sinuosas (Fig. 5e). Caracterizamos o feixe vascular de M. nervosa como bicolateral aberto e em formato de arco voltado para a face adaxial (Fig. 5c,d,e). Em ambas as faces da epiderme e nervura central, observamos tricomas tectores multicelulares e multisseriados e tricomas glandulares, mas não foi possível quantificar a sua densidade (Fig. 5f-h).

Assim como nas variáveis morfológicas, folhas de sol e sombra também formaram dois grupos distintos na PCA considerando as variáveis anatômicas, com o eixo 1 explicando 93,32% da distribuição das amostras (Fig. 3b). As variáveis anatômicas mensuradas nas folhas, como a espessura da epiderme (abaxial e adaxial), o índice e densidade estomática foram as que mais colaboraram para a separação dos grupos de sol e sombra. Os ambientes de sol e sombra diferiram significativamente de acordo com a PERMANOVA (p = 0,0002; F = 22,58).

Dentre as seis variáveis anatômicas comparadas entre folhas de sol e sombra, em quatro detectamos diferença significativa entre os ambientes (Tab. 1). As variáveis relacionadas à densidade dos estômatos foram significativamente maiores nas folhas de sol, enquanto a espessura das epidermes adaxial e abaxial foi maior nas folhas de sombra (Tab. 1).

O índice de plasticidade fenotípica nas variáveis anatômicas foi mediano (média 0,49), variando de 0,43 a 0,55 (Tab. 1). As variáveis mais plásticas foram o índice e densidade estomática.

Discussão

Nosso estudo mostrou que os indivíduos de Miconia nervosa ocorrentes em uma área florestal na Amazônia Matogrossense apresentam variações significativas na maioria dos caracteres morfoanatômicos investigados nas folhas, quando comparados ambientes sombreados e iluminados. Vários fatores podem influenciar a ocorrência de alterações morfológicas, anatômicas e fisiológicas nas folhas, mas a luminosidade é um dos fatores ambientais que mais influenciam essa variação (Baruch et al. 2000Baruch Z, Pattison RR & Goldstein G (2000) Responses to light and water availability of four invasive Melastomataceae in the Hawaiian Islands. International Journal of Plant Sciences 161: 107-118. DOI: 10.1086/314233
https://doi.org/10.1086/314233...
; Rozendaal et al. 2006Rozendaal DMA, Hurtado VH & Poorter L (2006) Plasticity in leaf traits of 38 tropical tree species in response to light; relationships with light demand and adult stature. Functional Ecology 20: 207-216. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01105.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
; Liu et al. 2016Liu Y, Dawson W, Prati D, Haeuser E, Feng Y & van Kleunen M (2016) Does greater specific leaf area plasticity help plants to maintain a high performance when shaded? Annals of Botany 118: 1329-1336. DOI: 10.1093/aob/mcw180.
https://doi.org/10.1093/aob/mcw180...
).

No entanto, as variações que detectamos nas folhas de M. nervosa diferiram do observado na maioria dos estudos comparativos entre ambientes de sol e sombra na literatura. As folhas de sol geralmente apresentam menor tamanho, área foliar e área foliar específica (Rozendaal et al. 2006Rozendaal DMA, Hurtado VH & Poorter L (2006) Plasticity in leaf traits of 38 tropical tree species in response to light; relationships with light demand and adult stature. Functional Ecology 20: 207-216. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01105.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
) e, no caso de M. nervosa, essas folhas foram maiores (comprimento, largura e área foliar) do que as de sombra e não verificamos diferença entre ambientes quanto à área foliar específica. Além da baixa luminosidade, outros fatores podem favorecer o aumento no tamanho das folhas, como alta umidade e fertilidade do solo (Givnish 1984Givnish TJ (1984) Leaf and canopy adaptations in tropical forests. In: Medina E, Mooney HA & Vazquez-Yanes C (eds.) Physiological ecology of plants of the wet tropics. Tasks for Vegetation Science 12. Springer, Dordrechtpp. Pp. 51-84. DOI: 10.1007/978-94-009-7299-5_6.
https://doi.org/10.1007/978-94-009-7299-...
; Boeger et al. 2006Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.). As plantas de sol de M. nervosa que amostramos estavam localizadas nas margens de um pequeno lago, com solo encharcado até mesmo durante a estação seca, caracterizando um ambiente de maior disponibilidade hídrica, o que pode ter contribuído para o maior desenvolvimento das folhas nesse ambiente.

O comprimento do pecíolo também diferiu entre os ambientes, apresentando maior tamanho nas folhas de sol. Esta característica é decorrente do aumento no tamanho das folhas e também pode ter relação com o investimento das plantas para melhorar a arquitetura da copa, pois o pecíolo está envolvido no movimento de reorientação das folhas de acordo com a incidência luminosa (Niinemets & Fleck 2002Niinemets U & Fleck S (2002) Petiole mechanics, leaf inclination, morphology, and investment in support in relation to light availability in the canopy of Liriodendron tulipifera. Oecologia 132: 21-33. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01221.x.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006...
; Poorter 2009Poorter L (2009) Leaf traits show different relationships with shade tolerance in moist versus dry tropical forests. New Phytologist 181: 890-900. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2008.02715.x.
https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2008...
).

A maior parte dos caracteres anatômicos de M. nervosa que avaliamos qualitativamente não diferiu entre as folhas de sol e sombra, consistindo em caracteres anteriormente descritos para o gênero Miconia, como o tipo de tricomas, folhas dorsiventrais e hipoestomáticas, células epidérmicas da face adaxial maiores que a abaxial, presença de drusas, entre outros (Baumgratz & Ferreira 1980Baumgratz JFA & Ferreira GL (1980) Estudo da nervação e epiderme foliar das Melastomataceae do município do Rio de Janeiro. Gênero Miconia Ruiz et Pavon. Seção Miconia. Rodriguesia 32: 61-169. ; Souza & Marquete 2000Souza RSOC & Marquete O (2000) Miconia tristis Spring e Miconia doriana Cogn. (Melastomataceae): anatomia do eixo vegetativo e folhas. Rodriguésia 51: 133-142.; Reis et al. 2005Reis C, Bieras AC & Sajo MG (2005) Anatomia foliar de Melastomataceae do Cerrado do estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 28: 451-466. DOI: 10.1590/S0100-84042005000300004.
https://doi.org/10.1590/S0100-8404200500...
; Oliveira 2007Oliveira JBS (2007) Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em < http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/handle/tede2/4835>. Acesso em 16 março 2017.
http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/han...
). Em Melastomataceae a presença de idioblastos contendo drusas é comum tanto na nervura central como no mesofilo (Baumgratz & Ferreira 1980Baumgratz JFA & Ferreira GL (1980) Estudo da nervação e epiderme foliar das Melastomataceae do município do Rio de Janeiro. Gênero Miconia Ruiz et Pavon. Seção Miconia. Rodriguesia 32: 61-169. ; Souza & Marquete 2000Souza RSOC & Marquete O (2000) Miconia tristis Spring e Miconia doriana Cogn. (Melastomataceae): anatomia do eixo vegetativo e folhas. Rodriguésia 51: 133-142.; Reis et al. 2005Reis C, Bieras AC & Sajo MG (2005) Anatomia foliar de Melastomataceae do Cerrado do estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 28: 451-466. DOI: 10.1590/S0100-84042005000300004.
https://doi.org/10.1590/S0100-8404200500...
; Oliveira 2007Oliveira JBS (2007) Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em < http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/handle/tede2/4835>. Acesso em 16 março 2017.
http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/han...
), esse tipo de cristal de oxalato de cálcio auxilia na captação e propagação da luz na folha e também protege contra a herbivoria (Metcalfe & Chalk 1950Metcalfe CR & Chalk L (1950) Anatomy of the dicotyledons. Claredon Press, Oxford. 1500p.; Peace & Macdonald 1981Peace WJH & Macdonald FD (1981) An investigation of the leaf anatomy, foliar mineral levels, and water relations of trees of a Sarawak forest. Biotropica 13: 100-109. DOI: 10.2307/2387711.
https://doi.org/10.2307/2387711...
; Franceschi & Nakata 2005Franceschi VR & Nakata PA (2005) Calcium oxalate in plants: formation and function. Annual Review of Plant Biology 56: 41-71. DOI: 10.1146/annurev.arplant.56.032604.144106.
https://doi.org/10.1146/annurev.arplant....
) e a presença do mesmo auxilia na ocorrência da espécie em ambientes com diferentes luminosidades.

Dentre as variáveis anatômicas quantitativas, o maior índice e densidade estomática nas folhas de sol de M. nervosa é resultado similar ao encontrado em outros estudos de sol-sombra (Givnish 1988Givnish TJ (1988) Adaptation to sun and shade: a whole plant perspective. Australian Journal of Plant Physiology 15: 63-92. DOI: 10.1071/PP9880063
https://doi.org/10.1071/PP9880063...
; Cao 2000Cao K-F (2000) Leaf anatomy and chlorophyll content of 12 woody species in contrasting conditions in a Bornean heath Forest. Canadian Journal of Botany 78: 1245-1253. <https://doi.org/10.1139/b00-096>
https://doi.org/10.1139/b00-096...
; Boeger & Gluzezak 2006Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.; Boeger et al. 2006Boeger MRT & Gluzezak RM (2006) Adaptações estruturais de sete espécies de plantas para as condições ambientais da área de dunas de Santa Catarina, Brasil. Iheringia 61: 73-82., 2008Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.). A maior quantidade de estômatos na epiderme permite maiores trocas gasosas e controle hídrico nas folhas de sol, que possuem maior risco de superaquecimento devido à alta intensidade luminosa (Sack et al. 2006Sack L, Melcher PJ, Liu WH, Middleton E & Pardee T (2006) How strong is intracanopy leaf plasticity in temperate deciduous trees? American Journal of Botany 93: 829-839. DOI: 10.3732/ajb.93.6.829
https://doi.org/10.3732/ajb.93.6.829...
; Rossatto & Kolb 2010Rossatto DR & Kolb RM (2010) Gochnatia polymorpha (Less.) Cabrera (Asteraceae) changes in leaf structure due to differences in light and edaphic conditions. Acta Botanica Brasilica 24: 605-612. DOI: 10.1590/S0102-33062010000300002.
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201000...
). A localização dos estômatos somente na face abaxial (característica da espécie independente do ambiente) também auxilia no controle hídrico (Smith et al. 1997Smith WK, Vogelmann TC, Delucia EH, Bell DT & Shepherd KA (1997) Leaf form and photosynthesis: do leaf structure and orientation interact to regulate internal light and carbon dioxide? Bioscience 47: 785-793.; Boeger & Gluzezak 2006).

A maior espessura das epidermes adaxial e abaxial nas folhas de sombra de M. nervosa também é um resultado inesperado, pois folhas de sombra comumente apresentam epidermes mais finas do que as folhas de sol (Markesteijn et al. 2007Markesteijn L, Poorter L & Bongers F (2007) Light-dependent leaf trait variation in 43 tropical dry forest tree species. American Journal of Botany 94: 515-525. DOI:10.3732/ajb.94.4.515
https://doi.org/0.3732/ajb.94.4.515...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
), tendo em vista que em ambiente sombreado há menor necessidade de acumular água e a epiderme delgada pode favorecer a dispersão luminosa no interior da lâmina foliar (Fahn & Cutler 1992Fahn A & Cutler DF (1992) Xerophytes. In: Spez (ed.) Encyclopedia of plant anatomy. Gebrüder Borntraeger, Berlin. Pp. 87-98.; Boeger et al. 2006Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.; Rossatto & Kolb 2010Rossatto DR & Kolb RM (2010) Gochnatia polymorpha (Less.) Cabrera (Asteraceae) changes in leaf structure due to differences in light and edaphic conditions. Acta Botanica Brasilica 24: 605-612. DOI: 10.1590/S0102-33062010000300002.
https://doi.org/10.1590/S0102-3306201000...
). Além da diferença entre sol e sombra, observamos células epidérmicas com formato diferente entre as epidermes adaxial e abaxial, sendo esta característica comum em Melastomataceae (Baumgratz & Ferreira 1980Baumgratz JFA & Ferreira GL (1980) Estudo da nervação e epiderme foliar das Melastomataceae do município do Rio de Janeiro. Gênero Miconia Ruiz et Pavon. Seção Miconia. Rodriguesia 32: 61-169. ; Souza & Marquete 2000Souza RSOC & Marquete O (2000) Miconia tristis Spring e Miconia doriana Cogn. (Melastomataceae): anatomia do eixo vegetativo e folhas. Rodriguésia 51: 133-142.; Reis et al. 2005Reis C, Bieras AC & Sajo MG (2005) Anatomia foliar de Melastomataceae do Cerrado do estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 28: 451-466. DOI: 10.1590/S0100-84042005000300004.
https://doi.org/10.1590/S0100-8404200500...
; Oliveira 2007Oliveira JBS (2007) Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em < http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/handle/tede2/4835>. Acesso em 16 março 2017.
http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/han...
), e em plantas de estratos inferiores nas florestas.

A ausência de diferença na espessura do parênquima paliçádico e lacunoso entre folhas de sol e sombra reflete o resultado verificado na espessura da folha, que não diferiu entre os ambientes. Folhas de sol comumente são mais espessas e apresentam consequentemente maior espessura dos tecidos fotossintéticos, o que permite maior desempenho fotossintético sob condições de alta luminosidade (Evans 1999Evans JR (1999) Leaf anatomy enables more equal access to light and CO2between chloroplasts. New Phytologist 143: 93-104.; Markesteijn et al. 2007Markesteijn L, Poorter L & Bongers F (2007) Light-dependent leaf trait variation in 43 tropical dry forest tree species. American Journal of Botany 94: 515-525. DOI:10.3732/ajb.94.4.515
https://doi.org/0.3732/ajb.94.4.515...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
). O formato colunar das células do parênquima paliçádico, observado em M. nervosa, é uma característica que facilita a passagem de luz para o interior das folhas e o parênquima lacunoso apresentando as células com formato irregular e espaços intercelulares contribuem para a reflexão e refração da luminosidade no mesofilo (Fahn & Cutler 1992Fahn A & Cutler DF (1992) Xerophytes. In: Spez (ed.) Encyclopedia of plant anatomy. Gebrüder Borntraeger, Berlin. Pp. 87-98.; Dickison 2000Dickison WC (2000) Integrative plant anatomy. Academic Press, San Diego. 533p.; Taiz & Zeiger 2013Taiz L & Zeiger E (2013) Fisiologia vegetal. 5a ed. Artmed, Porto Alegre. 954p.).

O grau de variação nos caracteres morfológicos e anatômicos das folhas pode indicar o potencial de aclimatação e adaptação de uma determinada espécie (Markesteijn et al. 2007Markesteijn L, Poorter L & Bongers F (2007) Light-dependent leaf trait variation in 43 tropical dry forest tree species. American Journal of Botany 94: 515-525. DOI:10.3732/ajb.94.4.515
https://doi.org/0.3732/ajb.94.4.515...
; Valladares et al. 2007Valladares F, Gianoli E & Valladares JMG (2007) Ecological limits to plant phenotypic plasticity. New Phytologist 176: 749-763. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2007.02275.x.
https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2007...
; Gratani 2014Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
https://www.hindawi.com/journals/abot/20...
). Miconia nervosa apresentou grau mediano à alto de plasticidade nos caracteres morfoanatômicos, sugerindo que a espécie possui potencial para aclimatação em ambientes sombreados e iluminados, como verificado em muitas espécies de Melastomataceae (Boeger et al. 2008Boeger MRT, Gluzezak RM, Pil MW, Goldenberg R & Medri M (2008) Variabilidade morfológica foliar de Miconia sellowiana (DC.) Naudin (Melastomataceae) em diferentes fitofisionomias no estado do Paraná. Revista Brasileira de Botânica 31: 443-452. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84042008000300008>.
http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84042008...
; Ribeiro et al. 2010Ribeiro SP, Corrêa TL & Sousa HC (2010) Microscopic variability in mechanical defence and herbivory response in microphyllous leaves of tropical herb species from Serra do Cipó, Brazil. Revista Brasileira de Botânica 33: 237-246. DOI: 10.1590/S0100-84042010000200005.
https://doi.org/10.1590/S0100-8404201000...
; Amorim & Melo-Júnior 2017Amorim MW & Melo-Júnior JCF (2017) Plasticidade morfoanatômica foliar de Tibouchina clavata (Melastomataceae) ocorrente em duas formações de restinga. Rodriguésia 68: 545-555. DOI: 10.1590/2175-7860201768217
https://doi.org/10.1590/2175-78602017682...
). Esse potencial plástico de espécies de Melastomataceae garante o aumento da tolerância ambiental em ambientes heterogêneos ou de transição (Goldenberg 2009Goldenberg R (2000) O gênero Miconia Ruiz & Pavon (Melastomataceae): I. Listagens analíticas; II. Revisão taxonômica da seção Hypoxanthus (Rich. ex DC.) Hook.f. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas, São Paulo. 259p.), favorecendo assim a ampla distribuição da família (Goldenberg et al. 2012Goldenberg R, Baumgratz JFA & Souza MLDR (2012) Taxonomia de Melastomataceae no Brasil: retrospectiva, perspectivas e chave de identificação para os gêneros. Rodriguésia 63: 145-161. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012000100011>.
http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012...
). No caso de M. nervosa, os indivíduos estão aclimatados ao ambiente e sua ocorrência mais comum em locais iluminados e úmidos da floresta estudada pode ter relação com o seu requerimento de luz e água para a reprodução, que ocorre na estação seca (Muller et al. 2017Müller AO, Gressler E, Franco AA & Silva IV (2017) Floração e frutificação de Miconia nervosa em duas áreas florestais no norte de Mato Grosso, Brasil. Revista de Ciências Agroambientais 15: 205-217.). As variáveis morfológicas de M. nervosa apresentaram maior plasticidade que as anatômicas, o que pode representar a herdabilidade dos caracteres anatômicos (Amorim & Melo-Júnior 2017Amorim MW & Melo-Júnior JCF (2017) Plasticidade morfoanatômica foliar de Tibouchina clavata (Melastomataceae) ocorrente em duas formações de restinga. Rodriguésia 68: 545-555. DOI: 10.1590/2175-7860201768217
https://doi.org/10.1590/2175-78602017682...
).

Miconia nervosa apresentou folhas com caracteres morfoanatômicos mistos de ambientes de sol (maior índice e densidade estomática) e de sombra (cutícula delgada, células epidérmicas sinuosas), mas principalmente caracteres com resultados opostos aos comumente registrados em resposta à luminosidade. Tais resultados (maior tamanho das folhas de sol, maior espessura das epidermes nas folhas de sombra, ausência de diferença entre ambientes quanto à área foliar específica e espessuras do parênquima paliçádico e lacunoso) indicam que outros fatores ambientais, além da luminosidade, influenciam a morfoanatomia da espécie. Sugerimos que a disponibilidade de água e fertilidade do solo são fatores que, associados às características genéticas individuais, originaram os resultados diferenciados encontrados em nosso estudo.

Agradecimentos

Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso (FAPEMAT), o apoio financeiro; a Renato Goldenberg, a determinação da espécie; à Fundação Ecológica do Cristalino (FEC), a permissão de trabalho na Reserva do Floresta Amazônica Hotel Resort; e a Cleonete Ferreira de Araújo, o auxílio em procedimentos de laboratório.

Referências

  • Aguiar TV, Sant’anna-Santos BF, Azevedo AA & Ferreira RS (2007) Anati quanti: software de análises quantitativas para estudos em anatomia vegetal. Planta Daninha 25: 649-659. DOI: 10.1590/S0100-83582007000400001
    » https://doi.org/10.1590/S0100-83582007000400001
  • Amorim MW & Melo-Júnior JCF (2017) Plasticidade morfoanatômica foliar de Tibouchina clavata (Melastomataceae) ocorrente em duas formações de restinga. Rodriguésia 68: 545-555. DOI: 10.1590/2175-7860201768217
    » https://doi.org/10.1590/2175-7860201768217
  • Baruch Z, Pattison RR & Goldstein G (2000) Responses to light and water availability of four invasive Melastomataceae in the Hawaiian Islands. International Journal of Plant Sciences 161: 107-118. DOI: 10.1086/314233
    » https://doi.org/10.1086/314233
  • Baumgratz JFA & Ferreira GL (1980) Estudo da nervação e epiderme foliar das Melastomataceae do município do Rio de Janeiro. Gênero Miconia Ruiz et Pavon. Seção Miconia. Rodriguesia 32: 61-169.
  • BFG - The Brazil Flora Group (2015) Growing knowledge: an overview of seed plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66: 1085-1113. DOI: 10.1590/2175-7860201566411
    » https://doi.org/10.1590/2175-7860201566411
  • BFG - The Brazil Flora Group (2018) Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia 69: 1513-1527
  • Borcard D, Gillet F & Legendre P (2011) Numerical Ecology with R. Springer, Nova Iorque. 435p.
  • Boeger MRT & Gluzezak RM (2006) Adaptações estruturais de sete espécies de plantas para as condições ambientais da área de dunas de Santa Catarina, Brasil. Iheringia 61: 73-82.
  • Boeger MRT, Gluzezak RM, Pil MW, Goldenberg R & Medri M (2008) Variabilidade morfológica foliar de Miconia sellowiana (DC.) Naudin (Melastomataceae) em diferentes fitofisionomias no estado do Paraná. Revista Brasileira de Botânica 31: 443-452. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84042008000300008>.
    » http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84042008000300008
  • Boeger MRT, Kaehler M, Melo-Júnior JCF, Gomes MZ, Oliveira LS, Chaves MCR & Schottz ES (2006) Estrutura foliar de seis espécies do subosque de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista. Hoehnea 33: 521-531.
  • Cao K-F (2000) Leaf anatomy and chlorophyll content of 12 woody species in contrasting conditions in a Bornean heath Forest. Canadian Journal of Botany 78: 1245-1253. <https://doi.org/10.1139/b00-096>
    » https://doi.org/10.1139/b00-096
  • Cardoso D, Särkinen T, Alexander S, Amorim AM, Bittrich V, Celis M, Daly DC, Fiaschi P, Funk VA, Giacomin LL, Goldenberg R, Heiden G, Iganci J, Kelloffm CL, Knapp S, Lima HC, Machado AFP, Santos RM, Mello-Silva R, Michelangeli FA, Mitchell J, Moonlight P, Moraes PLR, Mori SA, Nunes TS, Pennington TD, Pirani JR, Prance GT, Queiroz LP, Rapini A, Riina R, Rincon CAV, Roque N, Shimizu G, Sobral M, Stehmann JR, Stevens WD, Taylor CM, Trovó M, van den Berg C, van der Werff H, Viana PL, Zartman CE & Forzza RC (2017) Amazon plant diversity revealed by a taxonomically verified species list. PNAS 114: 10695-10700. DOI: <https://doi.org/10.1073/pnas.1706756114>.
    » https://doi.org/10.1073/pnas.1706756114
  • Castro SAB (2015) Ecofisiologia foliar de Melastomataceae dos campos rupestres. Tese de Doutorado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em <http://hdl.handle.net/1843/BUBD-AAZFC2>. Acesso em 27 janeiro 2018.
    » http://hdl.handle.net/1843/BUBD-AAZFC2
  • Clausing G & Renner SS (2001) Molecular phylogenetics of Melastomataceae and Memecylaceae: implications for character evolution. American Journal of Botany 88: 486 498.
  • Dickison WC (2000) Integrative plant anatomy. Academic Press, San Diego. 533p.
  • Dubreuil V, Debortoli N, Funatsu B & Durieux L (2012) Impact of land-cover change in the Southern Amazonia climate: a case study for the region of Alta Floresta, Mato Grosso, Brazil. Environmental Monitoring and Assessment 184: 877-891. DOI: 10.1007/s10661-011-2006-x.
    » https://doi.org/10.1007/s10661-011-2006-x
  • Evans JR (1999) Leaf anatomy enables more equal access to light and CO2between chloroplasts. New Phytologist 143: 93-104.
  • Fahn A & Cutler DF (1992) Xerophytes. In: Spez (ed.) Encyclopedia of plant anatomy. Gebrüder Borntraeger, Berlin. Pp. 87-98.
  • Franceschi VR & Nakata PA (2005) Calcium oxalate in plants: formation and function. Annual Review of Plant Biology 56: 41-71. DOI: 10.1146/annurev.arplant.56.032604.144106.
    » https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.56.032604.144106
  • Givnish TJ (1984) Leaf and canopy adaptations in tropical forests. In: Medina E, Mooney HA & Vazquez-Yanes C (eds.) Physiological ecology of plants of the wet tropics. Tasks for Vegetation Science 12. Springer, Dordrechtpp. Pp. 51-84. DOI: 10.1007/978-94-009-7299-5_6.
    » https://doi.org/10.1007/978-94-009-7299-5_6
  • Givnish TJ (1988) Adaptation to sun and shade: a whole plant perspective. Australian Journal of Plant Physiology 15: 63-92. DOI: 10.1071/PP9880063
    » https://doi.org/10.1071/PP9880063
  • Goldenberg R (2000) O gênero Miconia Ruiz & Pavon (Melastomataceae): I. Listagens analíticas; II. Revisão taxonômica da seção Hypoxanthus (Rich. ex DC.) Hook.f. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas, São Paulo. 259p.
  • Goldenberg R (2009) Miconia Ruiz & Pav. In: Wanderley MGL, Shepherd GJ, Melhem TS, Giulietti AM & Martins SE (eds.) Flora fanerogâmica do estado de São Paulo. Instituto de Botânica, São Paulo. Vol. 6, pp. 73-103.
  • Goldenberg R, Baumgratz JFA & Souza MLDR (2012) Taxonomia de Melastomataceae no Brasil: retrospectiva, perspectivas e chave de identificação para os gêneros. Rodriguésia 63: 145-161. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012000100011>.
    » http://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602012000100011
  • Gratani L (2014) Plant phenotypic plasticity in response to environmental factors. Advances in Botany, article ID 208747. Disponível em < https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/>. Acesso em 17 março 2017. DOI: 10.1155/2014/208747.
    » https://doi.org/10.1155/2014/208747» https://www.hindawi.com/journals/abot/2014/208747/
  • Johansen DA (1940) Plant microtechnique. McGraw-Hill, New York. 523p.
  • Liu Y, Dawson W, Prati D, Haeuser E, Feng Y & van Kleunen M (2016) Does greater specific leaf area plasticity help plants to maintain a high performance when shaded? Annals of Botany 118: 1329-1336. DOI: 10.1093/aob/mcw180.
    » https://doi.org/10.1093/aob/mcw180
  • Markesteijn L, Poorter L & Bongers F (2007) Light-dependent leaf trait variation in 43 tropical dry forest tree species. American Journal of Botany 94: 515-525. DOI:10.3732/ajb.94.4.515
    » https://doi.org/0.3732/ajb.94.4.515
  • Metcalfe CR & Chalk L (1950) Anatomy of the dicotyledons. Claredon Press, Oxford. 1500p.
  • Müller AO, Gressler E, Franco AA & Silva IV (2017) Floração e frutificação de Miconia nervosa em duas áreas florestais no norte de Mato Grosso, Brasil. Revista de Ciências Agroambientais 15: 205-217.
  • Niinemets U & Fleck S (2002) Petiole mechanics, leaf inclination, morphology, and investment in support in relation to light availability in the canopy of Liriodendron tulipifera. Oecologia 132: 21-33. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01221.x.
    » https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006.01221.x
  • Oliveira JBS (2007) Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal Rural de Pernambuco. Disponível em < http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/handle/tede2/4835>. Acesso em 16 março 2017.
    » http://www.tede2.ufrpe.br:8080/tede2/handle/tede2/4835
  • Peace WJH & Macdonald FD (1981) An investigation of the leaf anatomy, foliar mineral levels, and water relations of trees of a Sarawak forest. Biotropica 13: 100-109. DOI: 10.2307/2387711.
    » https://doi.org/10.2307/2387711
  • Poorter L (2009) Leaf traits show different relationships with shade tolerance in moist versus dry tropical forests. New Phytologist 181: 890-900. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2008.02715.x.
    » https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2008.02715.x
  • Reis C, Bieras AC & Sajo MG (2005) Anatomia foliar de Melastomataceae do Cerrado do estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 28: 451-466. DOI: 10.1590/S0100-84042005000300004.
    » https://doi.org/10.1590/S0100-84042005000300004
  • Ribeiro SP, Corrêa TL & Sousa HC (2010) Microscopic variability in mechanical defence and herbivory response in microphyllous leaves of tropical herb species from Serra do Cipó, Brazil. Revista Brasileira de Botânica 33: 237-246. DOI: 10.1590/S0100-84042010000200005.
    » https://doi.org/10.1590/S0100-84042010000200005
  • Roeser KR (1962) Die nadel der Schwarzkiefer-masenprodukt und Keinstwert der Natur. Microkosmos 61: 33-36.
  • Rossatto DR & Kolb RM (2010) Gochnatia polymorpha (Less.) Cabrera (Asteraceae) changes in leaf structure due to differences in light and edaphic conditions. Acta Botanica Brasilica 24: 605-612. DOI: 10.1590/S0102-33062010000300002.
    » https://doi.org/10.1590/S0102-33062010000300002
  • Rozendaal DMA, Hurtado VH & Poorter L (2006) Plasticity in leaf traits of 38 tropical tree species in response to light; relationships with light demand and adult stature. Functional Ecology 20: 207-216. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2006.01105.x.
    » https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2006.01105.x
  • Sack L, Melcher PJ, Liu WH, Middleton E & Pardee T (2006) How strong is intracanopy leaf plasticity in temperate deciduous trees? American Journal of Botany 93: 829-839. DOI: 10.3732/ajb.93.6.829
    » https://doi.org/10.3732/ajb.93.6.829
  • Smith WK, Vogelmann TC, Delucia EH, Bell DT & Shepherd KA (1997) Leaf form and photosynthesis: do leaf structure and orientation interact to regulate internal light and carbon dioxide? Bioscience 47: 785-793.
  • Somavilla NS & Graciano-Ribeiro D (2011) Análise comparativa da anatomia foliar de Melastomataceae em ambiente de vereda e cerrado sensu stricto. Acta Botanica Brasilica 25: 764-775. DOI: 10.1590/S0102-33062011000400004
    » https://doi.org/10.1590/S0102-33062011000400004
  • Souza RSOC & Marquete O (2000) Miconia tristis Spring e Miconia doriana Cogn. (Melastomataceae): anatomia do eixo vegetativo e folhas. Rodriguésia 51: 133-142.
  • Strauss-Debenedetti S & Berlyn GP (1994) Leaf anatomical responses to light in five tropical Moraceae of different successional status. American Journal of Botany 81: 1582-1591. DOI: 10.2307/2445336.
    » https://doi.org/10.2307/2445336
  • Taiz L & Zeiger E (2013) Fisiologia vegetal. 5a ed. Artmed, Porto Alegre. 954p.
  • Valladares F, Wright SJ, Lasso E, Kitajima K, Pearcy RW (2000) Plastic phenotypic response to light of 16 rainforest shrubs (Psychotria) differing in shade tolerance. Ecology 81: 1925-1936. DOI: 10.1890/0012-9658(2000)081[1925:PPRTLO]2.0.CO;2.
    » https://doi.org/10.1890/0012-9658(2000)081[1925:PPRTLO]2.0.CO;2
  • Valladares F, Sanchez-Gomez D & Zavala MA (2006) Quantitative estimation of phenotypic plasticity: bridging the gap between the evolutionary concept and its ecological applications. Journal of Ecology 94: 1103-1116. DOI: 10.1111/j.1365-2745.2006.01176.x.
    » https://doi.org/10.1111/j.1365-2745.2006.01176.x
  • Valladares F, Gianoli E & Valladares JMG (2007) Ecological limits to plant phenotypic plasticity. New Phytologist 176: 749-763. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2007.02275.x.
    » https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2007.02275.x

Editado por

Editor de área: Dr. Diego Demarco

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    05 Out 2020
  • Data do Fascículo
    2020

Histórico

  • Recebido
    02 Abr 2018
  • Aceito
    18 Abr 2019
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Rua Pacheco Leão, 915 - Jardim Botânico, 22460-030 Rio de Janeiro, RJ, Brasil, Tel.: (55 21)3204-2148, Fax: (55 21) 3204-2071 - Rio de Janeiro - RJ - Brazil
E-mail: rodriguesia@jbrj.gov.br