SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.24Mapeamento do Risco de Incêndios Florestais Utilizando Técnicas de GeoprocessamentoAtributos Edáficos em Áreas de Agricultura, Pastagem e Três Estágios Sucessionais de Floresta índice de autoresíndice de assuntospesquisa de artigos
Home Pagelista alfabética de periódicos  

Serviços Personalizados

Journal

Artigo

Indicadores

Links relacionados

Compartilhar


Floresta e Ambiente

versão impressa ISSN 1415-0980versão On-line ISSN 2179-8087

Floresta Ambient. vol.24  Seropédica  2017  Epub 10-Abr-2017

http://dx.doi.org/10.1590/2179-8087.029315 

Artigo Original

Amenizante Orgânico e Eucalyptus grandis para Fitoestabilização de Solo Contaminado com Cobre

Organics Amendment and Eucalyptus grandis for Phytostabilization on Soil Contaminated with Copper

Rudinei De Marco1  * 

Rodrigo Ferreira da Silva1 

Douglas Leandro Scheid1 

Clovis Orlando da Ros1 

Vanderlei Rodrigues da Silva1 

1Universidade Federal de Santa Maria – UFSM, Frederico Westphalen/RS, Brasil

RESUMO

Este trabalho avaliou a utilização de turfa como amenizante e Eucalyptus grandis como técnica de fitoestabilização para remediar solo contaminado com cobre. O trabalho foi conduzido sob delineamento inteiramente casualizado em arranjo fatorial (2 × 6), sendo sem e com adição de turfa (200 mL L-1 de solo) e seis doses de cobre adicionadas ao solo (0 mg kg-1, 60 mg kg-1, 120 mg kg-1, 180 mg kg-1, 240 mg kg-1, 300 mg kg-1 de solo), com seis repetições. Avaliaram-se a altura das mudas, o diâmetro do colo, a massa seca radicular e aérea, a área superficial específica, os teores e a quantidade acumulada de cobre no sistema radicular e na parte aérea e o índice de translocação. A adição de turfa possibilitou efeito amenizante da contaminação por cobre e favoreceu o crescimento das mudas. As mudas de Eucalyptus grandis apresentam elevado acúmulo de cobre nas raízes, o que permite indicá-la como promissora para fins de fitoestabilização de solos contaminados com cobre.

Palavras-chave:  espécie arbórea; metal pesado; fitorremediação

ABSTRACT

This work aimed to use peat as ameliorating and Eucalyptus grandis for the phytostabilization technique for remediation of a contaminated soil with copper. The work was conducted under completely randomized design in a factorial arrangement (2 × 6), with and without addition of peat (200 mL L-1 of soil) and six doses of copper (0 (Zero), 60, 120, 180, 240, 300 mg kg-1 of soil), with six replications. Evaluations consisted of seedling height, stem diameter, shoots and roots dry weight, specific surface area, copper concentrations and accumulation in roots and shoots and translocation index. Peat addition showed an ameliorating effect on soil contaminated with copper and higher seedlings growth. Eucalyptus grandis seedlings showed higher copper accumulation in roots, and with characteristics may indicate this species for phytostabilization of soils contaminated with copper.

Keywords:  arboreal species; heavy metal; phytoremediation

1 INTRODUÇÃO

Dentre os elementos potencialmente tóxicos ao ambiente, o cobre, quando em altas concentrações, é um dos principais metais pesados poluentes do solo e águas (Andreazza et al., 2010). A intensificação de atividades industriais, agrícolas, de mineração e de urbanização são as principais causas de contaminação por cobre (Hladun et al., 2015; Mackie et al., 2012). Diante disso, são necessários estudos que envolvam técnicas para diminuir a contaminação das áreas contaminadas.

O uso de espécies arbóreas é uma estratégia importante para a recuperação de áreas contaminadas com metais, pois possuem ciclo de vida longo e, com grande produção de biomassa, acumulam maior quantidade de metais nas raízes e no caule, sendo interessante em programas de fitoestabilização de sítios contaminados com metais pesados (Brunner et al., 2008; Jensen et al., 2009).

Embora na literatura sejam escassos trabalhos relacionados à fitoestabilização de metais com espécies florestais, estudos realizados por Magalhães et al. (2011) avaliaram o potencial das espécies Eucalyptus urophylla e Eucalyptus saligna em conjunto com resíduos siderúrgicos na fitoestabilização de solo contaminado com zinco. Os autores concluíram que a espécie Eucalyptus saligna apresentou maior acúmulo total de zinco, ficando a maior parte do metal retido nas raízes, dessa forma, é possível que espécies do gênero Eucalyptus possuam potencial na descontaminação do solo. Associado a isso, Souza & Fiorentin (2013) relatam que o Eucalyptus grandis é uma espécie de crescimento rápido e de produção de biomassa elevada, o que desperta interesse para estudos que avaliam a resposta da espécie em solo contaminado com metais pesados.

Entretanto, altas concentrações de metais no solo podem limitar o estabelecimento da vegetação, sendo necessária a utilização de plantas em associação com amenizantes da contaminação. Dentre os materiais amenizantes, destaca-se a turfa, que é um material orgânico natural, reconhecido por sua alta capacidade de troca iônica (Jorge et al., 2010). A forte atração da turfa pela maioria dos cátions de metais em solução deve-se à elevada capacidade de complexação, resultando em eficiência como amenizante da contaminação do solo com metais (Santos & Rodella, 2007). Este trabalho objetivou avaliar a utilização de turfa como amenizante e Eucalyptus grandis para a técnica de fitoestabilização para remediar solo contaminado com cobre

2 MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi conduzido em casa de vegetação climatizada pertencente ao Colégio Agrícola de Frederico Westphalen, entre os meses de maio e setembro de 2014. O solo utilizado no experimento foi um Latossolo Vermelho coletado em área sem intervenção antrópica, na profundidade de 0 a 20 cm, nas dependências da Universidade Federal de Santa Maria, Campus Frederico Westphalen. Como material orgânico foi utilizada a turfa Green®, cujos resultados das análises química e física estão apresentados na Tabela 1, conforme metodologia descrita por Mann & Ritchie (1993), para o cobre solúvel, e de Tedesco et al. (1995) para os demais elementos.

Tabela 1 Análise química e física do solo e solo com turfa (solo + turfa) utilizados para o desenvolvimento das mudas de Eucalyptus grandis

Table 1 Chemical and physical analyses of soil and soil with peat (soil + peat) used for the development of Eucalyptus grandis seedlings. 

Substrato pH-água Ca+Mg Al H+AL P K Cusolúvel M.O. Argila
1:1 ---- cmolc kg-1 ---- ---- mg kg-1 ---- ---- % ----
Solo 5,2 4,23 0,33 5,34 2,16 61,52 0,21 1,15 65,00
Solo + turfa* 5,3 15,21 0,21 6,11 43,28 368,53 0,12 4,38 57,00

*200 mL de turfa L-1 de solo.

As unidades experimentais foram compostas por sacos plásticos de polietileno com capacidade volumétrica de 600 cm3, contendo uma muda. As sementes do Eucalyptus grandis Hill ex Maiden foram fornecidas pelo Centro de Pesquisas Florestais da Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária (FEPAGRO), unidade de Santa Maria, RS. A semeadura foi realizada em sementeiras e, ao apresentarem um par de folhas definitivas, as mudas foram transplantadas para as unidades experimentais.

O delineamento experimental foi inteiramente casualizado em arranjo fatorial (2 × 6), sendo sem e com turfa (200 mL L-1 de solo (v:v) e seis doses de cobre no solo [0 mg kg-1 (sem adição de cobre), 60 mg kg-1, 120 mg kg-1, 180 mg kg-1, 240 mg kg-1 e 300 mg kg-1], com seis repetições. As doses de cobre foram aplicadas 30 dias antes do transplante das mudas na forma de solução de sulfato de cobre (CuSO4.5H2O), sendo diluídas em 50 mL de água para homogeneização no solo por agitação em saco plástico. Primeiramente, as doses de cobre foram misturadas somente no solo sem turfa, permanecendo 15 dias em repouso para estabilização das suas reações químicas com os coloides do solo. Posteriormente, adicionou-se a turfa, deixando-se novamente o solo em repouso por mais 15 dias antes do transplante das mudas, para estabilização das reações químicas da turfa com o solo e o contaminante. Uma amostra do solo contaminado de cada tratamento foi separada para a determinação dos teores de cobre ligado a matéria orgânica, conforme descrito por Mann & Ritchie (1993) e pseudo-totais, conforme metodologia 3050b (USEPA, 1996).

O experimento foi conduzido por 120 dias após o transplante das mudas. No decorrer desse período foram realizadas irrigações diárias, baseadas na pesagem de unidades experimentais, mantendo-se a umidade a aproximadamente 80% da capacidade de campo. As adubações foram realizadas de duas formas: na base, aplicando-se o equivalente a 150 g de N, 700 g de P2O5 e 100 g de K2O por m3 de solo; e na cobertura, utilizando-se 100 g de N e 30 g de K2O diluídos em 10 L de água. A adubação de cobertura foi realizada em três momentos: aos 30 dias após o transplante das mudas, aplicando-se N e K; aos 60 dias, aplicando-se somente N; e aos 90 dias, aplicando-se N e K, seguindo as recomendações de Gonçalves & Benedetti (2005).

Ao final do experimento avaliou-se a altura da parte aérea (H), medida com régua graduada, do colo das mudas até o ápice caulinar; diâmetro do colo (DC), medido com paquímetro digital, com precisão de 0,01 mm. Para determinação da massa seca do sistema radicular (MSR) e da parte aérea (MSPA), ambas as frações foram separadas na região do colo da muda e secas em estufa a 60 °C ± 1 °C até massa constante. A massa seca total (MST) foi obtida pela soma da MSR com MSPA. Conforme metodologia de Tennant (1975), estimou-se área superficial específica (ASE) das raízes.

Após a pesagem da massa seca da raiz e da parte aérea, o material foi moído em moinho tipo Willey (peneira de malha de 10 mesh) para a determinação dos teores de cobre nos tecidos vegetais, através de digestão nítrico-perclórica (3:1) e determinação em espectrofotometria de absorção atômica, conforme descrito por Miyazawa et al. (2009).

Com base na massa seca, nos teores de cobre (mg kg-1) do sistema radicular (CuR) e da parte aérea (CuPA), nas quantidades acumuladas de cobre (µg planta-1) no sistema radicular (CuAR), na parte aérea (CuAPA) e no total das mudas (CuAT), na dose zero de cobre (d0) e nas doses de 60 mg kg-1 à 300 mg kg-1 (dn), foi calculado o índice de translocação (Itra), através da Equação 1, que corresponde à porcentagem total absorvida de cobre que foi transportado para a parte aérea (Abichequer & Bohnen, 1998).

Itra = CuAPAdn CuATdn * 100 (1)

Os resultados foram submetidos à análise de variância e quando apresentaram interação significativa foram submetidos à análise de regressão do fator quantitativo dentro de cada nível do fator qualitativo. Para os parâmetros sem interação significativa, foram desdobrados os efeitos simples, sendo as médias do fator qualitativo comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade de erro e as médias do fator quantitativo submetidas à análise de regressão polinomial pelo programa SISVAR (Ferreira, 2011).

3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

A adição das doses de cobre (Cu+2) no solo resultou em teores iniciais do metal superiores ao estabelecido como valor máximo de investigação permitido para solos agrícolas pela resolução n. 420/2009 (CONAMA, 2009), que é de 200 mg kg-1 (Figura 1A). Desse modo, as doses de Cu+2 foram eficientes para a contaminação do solo, possibilitando o desenvolvimento do experimento.

Figura 1 Teores iniciais de cobre pseudo-total no solo (A) e cobre adsorvido à matéria orgânica (B) em função das doses de cobre aplicadas no solo, sem e com adição de turfa (200 mL de turfa L-1 de solo). *VIAg = Valor de investigação para áreas agrícolas (CONAMA, 2009). 

Figure 1 Initial concentrations of copper “pseudo-total” on soil (A) and copper adsorbed by organic matter (B) in function of the doses of copper in soil, without and with peat addition (200 mL of peat L-1 of soil). * VIAg = Investigation value for agricultural areas (CONAMA, 2009). 

A utilização de 200 mL de turfa L-1 de solo proporcionou maior retenção de cobre ligado à matéria orgânica, em relação ao tratamento sem turfa, aumentando os teores de Cu+2 retido com as doses crescentes do metal utilizadas para a contaminação do solo. Quando utilizado 300 mg kg-1 de Cu+2 para contaminar o solo, o Cu+2 adsorvido na matéria orgânica foi 5,7 vezes maior com 200 mL de turfa L-1 adicionados ao solo em relação ao tratamento sem turfa (Figura 1B). Esse resultado decorre da forte atração da turfa pela maioria dos cátions de metais em solução (Santos & Rodella, 2007).

A massa seca radicular, a área superficial específica da raiz e o índice de translocação das mudas de E. grandis não apresentaram interação significativa (p > 0,05) entre as doses de Cu+2 e os tratamentos com e sem adição de turfa. Contudo, ao se analisar o efeito isolado dos fatores de variação, verificou-se que a adição de turfa ao solo aumentou significativamente o valor de todas essas variáveis (Tabela 2). Isso pode ser justificado pela adição da turfa ter proporcionado maior teor de nutrientes em comparação ao tratamento sem turfa (Tabela 1), pois elementos químicos como P, K, Ca e Mg são essenciais ao desenvolvimento vegetal (Taiz & Zeiger, 2013) e, também, pela turfa ser considerada um material amenizante de toxicidade de Cu+2, pela capacidade de adsorção do metal (Santos & Rodella, 2007).

Tabela 2 Efeito simples dos fatores de variação doses de cobre e turfa na massa seca radicular (MSR), área superficial específica (ASE) e índice de translocação (Itra) das mudas de Eucalyptus grandis

Table 2 Simple effect of variation factors of copper doses and peat on root dry weight (MSR), specific surface area (ASE) and translocation index (Itra) of Eucalyptus grandis seedlings. 

Avaliações Doses de Cu+2 (mg kg-1) Turfa(2) CV (%)
Equação de regressão R2 PR (%)(1) Sem Com
MSR (g planta-1) ŷ = 0,87 – 0,0019x 0,97 -65,5 0,41 B(3) 0,73 A 32,2
ASE (cm2) ŷ = 38,65 – 0,053x 0,96 -41,1 26,27 B 35,25 A 29,17
Itra (%) ŷ = 28,61 – 0,07x 0,90 -73,4 12,1 B 24,96 A 23,42

(1)Percentual de redução com a dose máxima de Cu+2 aplicada (300 mg kg-1).

(2)Adição de 200 mL L-1 de solo.

(3)Médias seguidas de mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade de erro. CV: coeficiente de variação.

As doses de Cu+2 reduziram linearmente a massa seca radicular (MSR) e a área superficial específica (ASE) das mudas de E. grandis em 65,5% e 41,1%, respectivamente, com a dose máxima de Cu+2 aplicado (300 mg kg-1) (Tabela 2). A toxidez de Cu+2 no sistema radicular se expressa, sobretudo, na ausência de formação de raízes e, consequentemente, redução da capacidade de absorção de água e nutrientes essenciais ao crescimento da planta (Taiz & Zeiger, 2013). De acordo com Kukkola et al. (2000), a inibição do crescimento da raiz é reconhecida como um dos sintomas mais evidentes de toxicidade de Cu+2, justificando o elevado percentual de redução observado neste estudo.

A elevação das doses de Cu+2 no solo também influenciou negativamente o índice de translocação (Itra) das mudas de E. grandis, sendo 73,4% menor na dose 300 mg de Cu+2 kg-1 de solo, quando comparado ao tratamento sem aplicação do metal. De acordo com os valores médios, observou-se que a translocação de Cu+2 para a parte aérea foi inferior a 25% (Tabela 2). A baixa translocação para a parte aérea ocorre porque o Cu+2 está fortemente ligado às paredes celulares das raízes, não sendo prontamente móvel na planta (Kabata-Pendias, 2011). Ao que parece, as pectinas celulares exercem forte influência na retenção de metais a nível radicular, sendo demonstrado que as preferências de ligação com metais são: Al+3 > Cu+2 > Pb+2 > Zn+2 (Franco et al., 2002). De acordo com Magalhães et al. (2011), para a fitoestabilização devem ser escolhidas espécies com capacidade de absorver contaminantes biodisponíveis e retê-los nas raízes, restringindo sua translocação às folhas. Dessa forma, as mudas de E. grandis demonstraram potencial para serem utilizadas em programas de fitoestabilização.

A análise da variância revelou interação significativa (p ≤ 0,05) entre as doses de Cu+2 e os tratamentos com e sem adição de turfa para a altura, diâmetro do colo, massa seca da parte aérea, teor de cobre e cobre acumulado no sistema radicular e parte aérea das mudas de E. grandis (Figuras 2 e 3).

Figura 2 Equações de regressão para a altura (A), diâmetro do colo – DC (B) e massa seca da parte aérea – MSPA (C) em mudas de Eucalyptus grandis submetidas a doses de cobre na ausência e presença de turfa (200 mL de turfa L-1 de solo). DMS = diferença mínima significativa. 

Figure 2 Regression equations for height (A), stem diameter – DC (B) and shoot dry weight – MSPA (C) in Eucalyptus grandis seedlings submitted of copper doses and without and with peat addition (200 mL of peat L-1 of soil). DMS = least significance difference. 

Figura 3 Equações de regressão para o teor de cobre na raiz – CuR (A) e parte aérea – CuPA (B), cobre acumulado na raiz – CuAR (C) e na parte aérea – CuAPA (D) em mudas de Eucalyptus grandis submetidas a doses de cobre na ausência e presença de turfa (200 mL de turfa L-1 de solo). DMS = diferença mínima significativa. 

Figure 3 Regression equations for roots copper concentration – CuR (A) and shoots -CuPA (B), roots copper accumulation - CuAR (C) and shoots – CuAPA (D) in Eucalyptus grandis seedlings submitted of copper doses and without and with peat addition (200 mL of peat L-1 of soil). DMS = least significance difference. 

A altura e o diâmetro do colo das mudas de E. grandis foram estatisticamente superiores com a utilização de 200 mL de turfa L-1 de solo. Com as crescentes doses de Cu+2 ao solo verificou-se redução linear para esses parâmetros morfológicos (Figuras 2A e 2B). Estudos com espécies arbóreas também comprovam a redução da altura e do diâmetro do colo em função de teores elevados de Cu+2 no solo (Silva et al., 2014; Dellai et al., 2014). De acordo com Almeida et al. (2007), o Cu+2 pode causar distúrbios no crescimento e desenvolvimento da planta, afetando negativamente importantes processos fisiológicos. O excesso desse metal afeta o sistema radicular, bem como o crescimento da parte aérea, induzindo distúrbios na estrutura das proteínas e inibição do alongamento celular causada pelo aumento na permeabilidade da membrana plasmática e lignificação da parede celular, resultando em plantas com sintomas de nanismo (Yruela, 2009). É possível que essas alterações fisiológicas tenham ocorrido, culminando na redução da altura e diâmetro do colo das mudas de E. grandis.

As doses de Cu+2 adicionadas ao solo resultaram em redução linear na massa seca da parte aérea (MSPA) na ausência de turfa, contudo, no tratamento com turfa houve estímulo com ponto de máxima na dose estimada de 116,6 mg kg-1 de solo (Figura 2C). A utilização de turfa proporcionou estatisticamente maior MSPA a partir de 60 mg de Cu+2 kg-1 de solo, evidenciando que a adição da turfa pode ter reduzido o efeito tóxico do metal sobre esse parâmetro morfológico. Além da redução da massa seca, normalmente são observados sintomas de clorose na parte aérea (Yruela, 2013), devido à substituição dos íons Mg2+ e Fe2+ na molécula de clorofila por Cu2+, induzindo o colapso no processo de fotossíntese (Küpper et al., 1996; Kabata-Pendias, 2011). No entanto, não foram observados sintomas de clorose nas mudas de E. grandis do presente estudo.

Os teores de Cu+2 no sistema radicular e na parte aérea das mudas de E. grandis foram significativamente maiores na ausência de turfa no solo (Figuras 3A e 3B). Esse resultado pode dever-se à turfa conter naturalmente grande quantidade de substâncias húmicas, que do ponto de vista físico-químico são responsáveis pela adsorção de metais, ocasionando redução dos teores do metal disponíveis para a absorção pelas plantas (Franchi et al., 2003).

O máximo Cu+2 acumulado no sistema radicular foi alcançado com doses estimadas do metal no solo de 108,3 mg kg-1 e 290 mg kg-1 de solo, respectivamente, nos tratamento sem e com turfa (Figura 3C). Enquanto o máximo acúmulo na parte aérea foi alcançado com 57,1 mg kg-1 e 145,6 mg kg-1 de solo, respectivamente nos tratamentos sem e com turfa (Figura 3D). González et al. (2014), ao usarem como fonte de matéria orgânica um composto orgânico para amenizar o efeito tóxico do Cu+2, observaram maior produção de matéria seca e também maior absorção desses metais pelas plantas de Oenothera picensi Phil. Esses resultados podem dever-se a melhora das características químicas, físicas e biológicas que a turfa proporcionou ao solo (Costa et al., 2013), que acarretou maior crescimento e, consequentemente, maior acúmulo por planta.

De forma geral, os resultados deste estudo sugerem que o E. grandis possui potencial para ser usado na remediação de solos contaminados com Cu+2, pois a espécie possui elevada capacidade de acúmulo do metal nas raízes. Além disso, os teores de Cu+2 nas raízes e na parte aérea das mudas foram superiores aos encontrados por Caires et al. (2011) em mudas de cedro-rosa (Cedrela fissilis). Quanto à utilização de turfa, além do aumento dos parâmetros morfológicos das mudas de E. grandis, houve redução do teor de Cu+2 no solo e na massa seca das mudas, resultado almejado ao se utilizar um amenizante de toxicidade de metais pesados no solo. Sugere-se a condução de estudos que considerem um período maior de cultivo, de preferência em condições de campo, e que contemplem diferentes doses de turfa para estimar a dose correta desse material como amenizante de solo contaminado com o metal.

4 CONCLUSÕES

A adição de 200 mL de turfa L-1 de solo possibilita efeito amenizante de cobre no solo e favorece o crescimento das mudas de Eucalyptus grandis.

As mudas de Eucalyptus grandis apresentam elevada capacidade de acúmulo de cobre nas raízes e possuem potencial para uso na fitoestabilização de solo contaminado com cobre.

REFERÊNCIAS

Abichequer AD, Bohnen H. Eficiência de absorção, translocação e utilização de fósforo por variedades de trigo. Revista Brasileira de Ciência do Solo 1998; 22(2): 21-26. http://dx.doi.org/10.1590/S0100-06831998000100003. [ Links ]

Almeida AAF, Valle RR, Mielke MS, Gomes FP. Tolerance and prospection of phytoremediator woody species of Cd, Pb, Cu and Cr. Brazilian Journal of Plant Physiology 2007; 19(2): 83-98. http://dx.doi.org/10.1590/S1677-04202007000200001. [ Links ]

Andreazza R, Okeke BC, Lambais MR, Bortolon L, Melo GWB, Camargo FAO. Bacterial stimulation of copper phytoaccumulation by bioaugmentation with rhizosphere bacteria. Chemosphere 2010; 81(9): 1149-1154. PMid:20937516. http://dx.doi.org/10.1016/j.chemosphere.2010.09.047. [ Links ]

Brunner I, Luster J, Günthardt-Goerg MS, Frey B. Heavy metal accumulation and phytostabilisation potential of tree fine roots in a contaminated soil. Environmental Pollution 2008; 152(3): 559-568. PMid:17707113. http://dx.doi.org/10.1016/j.envpol.2007.07.006. [ Links ]

Caires SM, Fontes MPF, Fernandes RBA, Neves JCL, Fontes RLF. Desenvolvimento de mudas de cedro-rosa em solo contaminado com Cu: tolerância e potencial para fins de fitoestabilização do solo. Revista Árvore 2011; 35(6): 1181-1188. [ Links ]

Conselho Nacional do Meio Ambiente – CONAMA. Resolução nº 420, de 28 de dezembro de 2009. Diário Oficial da República Federativa do Brasil [online], Brasília, DF (2009 dez. 30). [citado em 2014 dez. 18]. Disponível em: http://www.mma.gov.br/port/conama/legiabre.cfm?codlegi=620Links ]

Costa EM, Silva HF, Ribeiro PRA. Matéria orgânica do solo e o seu papel na manutenção e produtividade dos sistemas agrícolas. Enciclopédia Biosfera 2013; 9(17): 1842-1860. [ Links ]

Dellai A, Silva RF, Perrando ER, Jacques RJS, Grolli AL, Marco RD. Óleo de eucalipto e Pisolithus microcarpus no crescimento de bracatinga em solo contaminado por cobre. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental 2014; 18(9): 927-933. http://dx.doi.org/10.1590/1807-1929/agriambi.v18n09p927-933. [ Links ]

Ferreira DF. SISVAR: sistema de análise de variância. Versão 5.3. Lavras: UFLA; 2011. [ Links ]

Franchi JG, Sígolo JB, Lima JRB. Turfa utilizada na recuperação ambiental de áreas mineradas: metodologia para avaliação laboratorial. Revista Brasileira de Geociências 2003; 33(3): 255-262. [ Links ]

Franco CR, Chagas AP, Jorge RA. Ion-exchange equilibria with aluminum pectinates. Colloids and Surfaces 2002; 204(1-3): 183-192. http://dx.doi.org/10.1016/S0927-7757(01)01134-7. [ Links ]

Gonçalves JLM, Benedetti V. Nutrição e fertilização florestal. Piracicaba: IPEF; 2005. [ Links ]

González I, Neaman A, Cortes A, Rubio AC. Effect of compost and biodegradable chelate addition on phytoextraction of copper by grown in Cu-contaminated acid soils. Oenothera picensisChemosphere 2014; 95: 111-115. PMid:24034893. http://dx.doi.org/10.1016/j.chemosphere.2013.08.046. [ Links ]

Hladun RK, Parker RD, Trumble TJ. Cadmium, copper, and lead accumulation and bioconcentration in the vegetative and reproductive organs of Raphanus sativus: implications for plant performance and pollination. Journal of Chemical Ecology 2015; 41(4): 386-395. PMid:25845355. http://dx.doi.org/10.1007/s10886-015-0569-7. [ Links ]

Jensen JK, Holm PE, Nejrup J, Larsen MB, Borggaard OK. The potential of willow for remediation of heavy metal polluted calcareous urban soils. Environmental Pollution 2009; 157(3): 931-937. PMid:19062141. http://dx.doi.org/10.1016/j.envpol.2008.10.024. [ Links ]

Jorge RAB, Abreu CA, Andrade CA, Camargo AO. Torta de filtro e turfa na mitigação de solo contaminado com resíduo de sucata rico em boro. Bragantia 2010; 69(2): 467-476. http://dx.doi.org/10.1590/S0006-87052010000200026. [ Links ]

Kabata-Pendias A. Trace elements in soils and plants. 4. ed. Boca Raton: CRC Press; 2011. [ Links ]

Kukkola E, Rautio P, Huttunen S. Stress indications in copper- and nickel-exposed Scots pine seedlings. Environmental and Experimental Botany 2000; 43(3): 197-210. PMid:10725519. http://dx.doi.org/10.1016/S0098-8472(99)00057-X. [ Links ]

Küpper H, Küpper F, Spiller M. Environmental relevance of heavy metal substituted chlorophylls using the example of water plants. Journal of Experimental Botany 1996; 47(2): 259-266. http://dx.doi.org/10.1093/jxb/47.2.259. [ Links ]

Mackie KA, Müller T, Kandeler E. Remediation of Cu in vineyards: a mini review. Environmental Pollution 2012; 167: 16-26. PMid:22522314. http://dx.doi.org/10.1016/j.envpol.2012.03.023. [ Links ]

Magalhães MOL, Amaral NMB So, Santos FS, Mazur N. Potencial de duas espécies de eucalipto na fitoestabilização de solo contaminado com zinco. Revista Ciência Agronômica 2011; 42(3): 805-812. http://dx.doi.org/10.1590/S1806-66902011000300029. [ Links ]

Mann SS, Ritchie GSP. The influence of pH on the forms of cadmium in four west Australian soils. Australian Journal of Soil Research 1993; 31(3): 255-270. http://dx.doi.org/10.1071/SR9930255. [ Links ]

Miyazawa M, Pavan MA, Muraoka T, Carmo CAFS, Melo WJ. Análise química de tecido vegetal. In: Silva FC. Manual de análises químicas de solos, plantas e fertilizantes. 2. ed. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica; 2009. [ Links ]

Santos GCG, Rodella AA. Efeito da adição de fontes de matéria orgânica como amenizantes do efeito tóxico de B, Zn, Cu, Mn e Pb no cultivo de Brassica juncea.Revista Brasileira de Ciencia do Solo 2007; 31(4): 793-804. http://dx.doi.org/10.1590/S0100-06832007000400019. [ Links ]

Silva RF, Missio EL, Steffen RB, Weirich SW, Kuss CC, Scheid DL. Efeito do cobre sobre o crescimento e qualidade de mudas de Stryphnodendron polyphyllum Mart. e Rich. Cassia multijugaCiência Florestal 2014; 24(3): 717-725. http://dx.doi.org/10.5902/1980509815730. [ Links ]

Souza JT, Fiorentin LD. Quantificação da biomassa e do carbono em povoamento de W. Hill ex Maiden, em Santa Maria, RS. Eucalyptus grandisUnoesc & Ciência 2013; 4(2): 253-262. [ Links ]

Taiz L, Zeiger E. Fisiologia vegetal. 5. ed. Porto Alegre: Artmed; 2013. [ Links ]

Tedesco MJ, Gianello C, Bissani CA, Bohnen H, Volkweiss SJ. Análise de solo, plantas e outros materiais. Porto Alegre: Universidade Federal do Rio Grande do Sul; 1995. [ Links ]

Tennant DA. Test of a modified line intersect method of estimating root lengh. Journal of Ecology 1975; 63(3): 995-1001. http://dx.doi.org/10.2307/2258617. [ Links ]

United States Environmental Protection Agency – USEPA. Method 3050 B: acid digestion of sediments, sludges, and soils. Washington; 1996. [ Links ]

Yruela I. Copper in plants: acquisition, transport and interactions. Functional Plant Biology 2009; 36(1): 409-430. http://dx.doi.org/10.1071/FP08288. [ Links ]

Yruela I. Transition metals in plant photosynthesis. Metallomics 2013; 5(9): 1090-1109. PMid:23739807. http://dx.doi.org/10.1039/c3mt00086a. [ Links ]

Recebido: 21 de Junho de 2016; Aceito: 02 de Julho de 2016

*Rudinei De Marco Universidade Federal de Santa Maria – UFSM, Campus Frederico Westphalen, Linha 7 de Setembro, BR 386, Km 40, s/n, CP 54, CEP 98400-000, Frederico Westphalen, RS, Brasil e-mail: rudineidemarco@hotmail.com

Creative Commons License Este é um artigo publicado em acesso aberto (Open Access) sob a licença Creative Commons Attribution, que permite uso, distribuição e reprodução em qualquer meio, sem restrições desde que o trabalho original seja corretamente citado.