Características fotossintéticas de Phaseolus vulgaris L.

Photosynthetic characteristics of Phaseolus vulgaris L.

ARTIGOS ARTICLES

Características fotossintéticas de Phaseolus vulgaris L.

Photosynthetic characteristics of Phaseolus vulgaris L.

Carlos PimentelI, ¹; Ricardo Ferraz de Oliveira^II; Rafael Vasconcelos Ribeiro^III; Mauro Guida dos Santos^IV; Eduardo Caruso Machado^III

^IUniversidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Instituto de Agronomia, Departamento de Fitotecnia, 23851-970 Seropédica, RJ, Brasil

^IIEscola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Departamento de Ciências Biológicas, Caixa Postal 09, 13419-110 Piracicaba, SP, Brasil

^IIIInstituto Agronômico, Centro de Pesquisa e Desenvolvimento em Ecofisiologia e Biofísica, Caixa Postal 28, 13001-970 Campinas, SP, Brasil

^IVUniversidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, 50670-901 Recife, PE, Brasil

RESUMO

A análise in vivo da taxa de assimilação líquida de CO₂ (A) em resposta à densidade de fluxo de fótons fotossinteticamente ativos (DFFFA) e em resposta à concentração intercelular de CO₂ da folha (C_i) permite uma avaliação detalhada do processo fotossintético. Com as curvas A/DFFFA, se estabelece a DFFFA máxima, em que a maior parte da energia absorvida é transferida para a formação de produtos fotoquímicos. Já com as curvas A/C_i, calculou-se a velocidade máxima de carboxilação da Rubisco (V_c,max) de 89,3 µmol m^-2 s^-1, a velocidade máxima de oxigenação da Rubisco (V_o,max) de 24,7 µmol m^-2 s^-1, a velocidade máxima de transporte de elétrons (J_max) de 159,8 µmol m^-2 s^-1, do qual a regeneração de RuBP é dependente, a respiração mitocondrial (R_d) de 0,88 µmol m^-2 s^-1, e a condutância mesofílica (g_m) de 0,47 mol m^-2 s^-1, para o feijoeiro comum cultivado no Brasil (Phaseolus vulgaris var. mexicanus).

Palavras-chaves: feijoeiro comum, modelos matemáticos, Phaseolus vulgaris var. mexicanus

ABSTRACT

The in vivo analysis of net CO₂ assimilation rate (A) versus active photosynthetic photon flux density (DFFFA) and versus intercellular CO₂ concentration (C_i), allows a more detailed evaluation of the photosynthetic process. The A/DFFFA curve can be used to establish the maximal DFFFA in which the absorbed light energy is quenched in the formation of photochemical products. Using the A/C_i curves, it was calculated the maximum rates of Rubisco carboxilation (V_c,max) of 89.3 µmol m^-2 s^-1, the maximum rates of Rubisco oxygenation (V_o,max) of 24.7 µmol m^-2 s^-1, the maximum rates of electron transport (J_max) of 159.8 µmol m^-2 s^-1, from which the RuBP regeneration is dependent, the mitochondrial respiration (R_d) of 0.88 µmol m^-2 s^-1, and the mesophyll conductance (g_m) of 0.47 mol m^-2 s^-1 for common bean cultivated in Brazil (Phaseolus vulgaris var. mexicanus).

Key words: common bean, mathematical models, Phaseolus vulgaris var. mexicanus

Introdução

A atividade fotossintética de um vegetal com metabolismo C₃, como o feijoeiro comum, pode ser avaliada em mais detalhes através das curvas da taxa de assimilação líquida de CO₂ (A), em função da densidade de fluxo de fótons fotossinteticamente ativos (DFFFA) e da concentração intercelular de CO₂ (C_i). Essa avaliação fica mais completa quando associada com medidas simultâneas de fluorescência da clorofila (Long & Bernacchi 2003). A curva A/DFFFA ajusta DFFFA máximo a ser usado e a segunda, a curva A/C_i auxilia no cálculo in vivo de variáveis da cinética da Rubisco e da atividade fotoquímica (Bernacchi et al. 2001). Visto que as medidas bioquímicas de atividade da enzima Rubisco são feitas in vitro, estas não se correlacionam com o funcionamento in vivo na planta sob estresses ambientais (Pham Thi et al. 1982). Vassey & Sharkey (1989) demonstraram uma redução de A de quase 100% e da condutância estomática (g_s) em 60% no feijoeiro comum sob falta d'água moderada, enquanto a atividade in vitro da Rubisco sob deficiência hídrica severa é pouco alterada (Sage et al. 1988).

Apesar dos valores de A obtidos em resposta ao aumento instantâneo de C_i não serem considerados os mesmos para feijoeiros desenvolvidos sob alta concentração de CO₂ do ar, uma única medida instantânea de A também não fornece muitas informações sobre a atividade do aparato fotossintético, em suas etapas fotoquímica e bioquímica e, por conseqüência, sobre o estado fisiológico da planta (Pimentel et al. 2007). Contudo os modelos matemáticos apresentados por Bernacchi et al. (2001) permitem uma análise mais completa das etapas fotoquímica e bioquímica da fotossíntese, pois os modelos antigos (Farquhar et al. 1980), usados nos cálculos de A, assumem que C_c é igual à C_i, o que não é exato, pois há a respiração mitocondrial e a fotorrespiração, que devem ser levadas em conta no cálculo de C_c, além de não poderem ser aplicados a temperaturas ambiente diferentes de 25 °C (Long & Bernacchi 2003). Além disso, algumas variáveis fotoquímicas, calculadas a partir das medidas da emissão de fluorescência da clorofila, são mais sensíveis às variações ambientais instantâneas que as trocas gasosas (Pimentel et al. 2004). Isto torna a estimativa das variáveis bioquímicas calculadas pelas curvas A/C_i mais robusta e confiável, quando associadas às medidas de fluorescência, acrescentado mais informações sobre a fotossíntese que apenas as medidas de trocas gasosas (Long & Bernacchi 2003).

Por outro lado, a maioria dos experimentos na literatura, para fotossíntese em feijão comum, foram realizados nos Estados Unidos ou na Europa, onde se cultiva, principalmente, genótipos de Phaseolus vulgaris var. aborigineus, com centro de origem no sul dos Andes, grãos grandes, proteína phaseolina tipo "S", e adaptados às temperaturas mais baixas; enquanto no Brasil se cultiva genótipos de Phaseolus vulgaris var. mexicanus, com centro de origem no México, grãos pequenos, proteína phaseolina tipo "T", e adaptados às temperaturas mais elevadas, segundo Norman et al. (1995). Assim sendo, o objetivo do presente estudo foi caracterizar in vivo a atividade fotossintética do genótipo de feijoeiro comum mais cultivado no Brasil, o Carioca, considerando as variáveis fisiológicas obtidas pelas medidas simultâneas da resposta de A e da atividade fotoquímica ao aumento de DFFFA e de C_i; e comparar estes resultados obtidos com Phaseolus vulgaris var. mexicanus, aos da maioria da literatura, com Phaseolus vulgaris var. aborigineus.

Material e métodos

O genótipo de Phaseolus vulgaris raça mexicanus escolhido para a caracterização foi a cv Carioca, mais cultivada e consumida no Brasil (Vieira 1998). As sementes desta cultivar foram semeadas em potes de 8 L (uma planta por pote), em substrato composto por matéria orgânica misturada com vermiculita expandida (Plantimax - Eucatex Inc., Brasil), na proporção de 3:1. As plantas foram crescidas em casa de vegetação, com temperatura variando entre 12 (mínima noturna) e 28 (máxima diurna) ºC. Antes do plantio, os substratos foram adubados (doses equivalentes) com N (20 kg ha^-1), P₂O₅ (90 kg ha^-1), K₂O (30 kg ha^-1) e calcário dolomítico (1,5 Mg ha^-1); e com micronutrientes (300 mL de solução de Hoagland), como proposto por McCree (1986). Uma adubação nitrogenada de cobertura foi realizada aos 25 dias após a emergência (DAE), usando uma dose equivalente a 40 kg N ha^-1 de uréia solúvel. Estas doses de fertilizantes são usuais na cultura do feijoeiro comum (Vieira 1998).

As medidas de fotossíntese foram feitas na fase de pré-floração das plantas (40 a 45 dias após o plantio). As avaliações in vivo da cinética enzimática da Rubisco, da assimilação fotossintética do CO₂ e da atividade fotoquímica foram feitas conforme modelos matemáticos propostos por Farquhar et al. (1980), ajustados por Bernacchi et al. (2001) e descritas em Long & Bernacchi (2003), baseadas em medidas simultâneas de trocas gasosas e de fluorescência da clorofila: velocidade máxima de carboxilação (V_c,max) e de oxigenação (V_o,max) da Rubisco, velocidade máxima de transporte de elétrons (J_max), taxa de assimilação líquida de CO₂ máxima (A_max), a 380 µmol mol^-1 de CO₂, respiração mitocondrial (R_d) e condutância mesofílica (g_m). Curvas de resposta da taxa de assimilação líquida de CO₂ (A) ao aumento da densidade de fluxo de fótons fotossinteticamente ativos (DFFFA) e da concentração intercelular de CO₂ (C_i) foram realizadas variando-se DFFFA e a concentração de CO₂ do ar na câmara de medida. Medidas simultâneas de atividade fotoquímica também foram realizadas com um fluorômetro, calculando as variáveis derivadas do padrão de emissão de fluorescência descritas por Maxwell & Johnson (2000) e Rohacek (2002): eficiência quântica potencial (F_v/F_m) e efetiva (Φ_PSII) do fotossistema II, o transporte aparente de elétrons (ETR) e os coeficientes de extinção fotoquímica (qP) e não fotoquímica (qN e NPQ) da fluorescência. Enquanto qN é mais sensível ao estado de energização da membrana dos tilacóides, NPQ é mais apropriado para a avaliação da dissipação da energia de excitação, não fotoquímica, na forma de calor no sistema antena do FSII (Schreiber et al. 1994).

As medidas de A, a condutância estomática (g_s) e a fluorescência da clorofila foram feitas com um analisador de gases por infravermelho, com fluorômetro acoplado à câmara de medidas (LI-6400XT, Li-Cor, EUA), em sistema aberto, com uma câmara de 6 cm². As medidas foram realizadas entre 10:00 e 11:30 h, no folíolo central da quinta folha trifoliolada, que era a mais jovem com expansão foliar máxima.

Após uma hora de aclimatação a DFFFA de 1.500 µmol m^-2 s^-1, a curva A/DFFFA foi iniciada e DFFFA diminuído gradativamente (em intervalos de 50 µmol m^-2 s^-1), aguardando 5 min em cada DFFFA. A variação de DFFFA foi controlada com uma fonte de luz LED vermelho-azul acoplada sobre a câmara. Nas curvas A/C_i, DFFFA foi mantido constante a 700 µmol m^-2 s^-1, como determinado previamente na curva A/DFFFA, e a concentração de CO₂ foi modificada gradualmente. A concentração inicial de CO₂ no ar na câmara (Ca) foi ajustada para 380 µmol mol^-1, sendo reduzida gradualmente até 50 µmol mol^-1, para voltar em seguida a 380 µmol mol^-1 e aumentar gradualmente até 1.500 µmol mol^-1. Este procedimento é realizado para evitar oscilações estomáticas ("patchness"), principalmente sob altos valores de C_a (Pimentel et al. 2007). A medida de Φ_PSII, mais sensível às variações do ambiente, simultânea à de A foi usada para confirmar a estabilidade temporal das medidas de trocas gasosas. O ar direcionado para a câmara de medida foi coletado fora da casa de vegetação, tendo aproximadamente 380 µmol mol^-1 de CO₂; e em ambas as curvas, A/DFFFA e A/C_i, o déficit de pressão de vapor do ar (DPV) dentro da câmara foi mantido inferior a 2,0 kPa, para prevenir o fechamento estomático, assim como a temperatura da câmara foi mantida a 25 ± 1 ºC, conforme descrito em Pimentel et al. (2004, 2007).

O experimento foi conduzido em delineamento experimental completamente casualizado, com quatro repetições das curvas A/DFFFA e A/C_i feitas em plantas distintas. Para a análise estatística foi realizada uma análise de variância e a comparação entre as médias foi feita pelo teste de Student-Newman-Keuls, a 5% de probabilidade, obtendo-se o desvio padrão das médias e verificando-se se houveram efeitos significativos, nas variáveis fotossintéticas, causados pelo aumento de DFFFA ou C_i.

Resultados e Discussão

A análise in vivo da fotossíntese do feijoeiro comum, através das curvas A/DFFFA e A/C_i, calculando todas as variáveis propostas por Long & Bernacchi (2003), inclusive a g_m, foi feita, no presente trabalho, no genótipo mais cultivado no Brasil, o Carioca, de Phaseolus vulgaris var. mexicanus; enquanto a maioria dos resultados apresentados na literatura foi obtida em genótipos de Phaseolus vulgaris var. aborigineus, segundo a descrição de Norman et al. (1995). Antes de proceder à análise da fotossíntese, a medida de F_v/F_m permitiu a certificação de que a folha escolhida estava em bom estado fisiológico, i.e., com valores entre 0,75 e 0,85 (Schreiber et al. 1994). No presente estudo, o genótipo Carioca apresentou F_v/F_m de 0,78 ± 0,02, semelhante aos valores apresentados por Santos et al. (2009) e por Wentworth et al. (2006), em plantas não estressadas.

Em seguida, fizeram-se as medidas de A em função de DFFFA, acompanhadas de medidas da ETR (figura 1) e de outras variáveis fotoquímicas (figuras 2, 3). A ETR é uma medida da atividade fotoquímica real dos fotossistemas e não da atividade potencial máxima, como F_v/F_m (Santos et al. 2009). Essa última variável é menos sensível às variações instantâneas das condições ambientais se comparada a ETR ou a Φ_PSII, mas é indicadora de efeitos de estresses graduais abióticos e bióticos (Maxwell & Johnson 2000, Rohacek 2002). Os valores máximos de A e ETR sob saturação luminosa encontrados para Carioca foram de 20 µmol m^-2 s^-1 e de 120 µmol m^-2 s^-1, respectivamente, sem variação significativa para DFFFA acima de 800 µmol m^-2 s^-1 (figura 1). Os valores de A máxima a 380 µmol mol^-1 de CO₂ no ar (A_max, sob concentração atual de CO₂) desse genótipo, de Phaseolus vulgaris var. mexicanus, são semelhantes aos apresentados por O'Toole et al. (1977), Lynch et al. (1992) e Sage et al. (1988), assim como a resposta de A ao aumento de DFFFA foi comparável àquelas apresentadas por Sage et al. (1988) e Wentworth et al. (2006), mas para Phaseolus vulgaris, var. aborigineus, não havendo diferenças para A entre os dois grupos de Phaseolus vulgaris, de origem e base genética distintas (Norman et al. 1995). Contudo, nesses dois últimos trabalhos citados com Phaseolus vulgaris var. aborigineus, o valor de A_max obtido foi de 15 µmol m^-2 s^-1 e os máximos de g_s, encontrados por Wentworth et al. (2006), foram de 0,32 mol m^-2 s^-1. Além disso, esses autores também realizaram curvas A/DFFFA e A/C_i, Sage et al. (1988) calcularam V_c,max e J_max, mas não calcularam as outras variáveis da fotossíntese in vivo apresentadas na tabela 1. Já Santos et al. (2009), com Phaseolus vulgaris var. mexicanus, encontraram valores mais baixos de ETR, em torno de 70 µmol m^-2 s^-1, também em plantas com A_max em torno de 15 µmol m^-2 s^-1 mas com g_s máxima de 0,4 mol m^-2 s^-1. Portanto, valores de A_max entre 10 e 25 µmol m^-2 s^-1 e de g_s entre 0,1 e 0,4 mol m^-2 s^-1 são comuns nos dois grupos de Phaseolus vulgaris var. mexicanus e var. aborigineus, dependendo das condições de cultivo (O'Toole et al. 1977, Sage et al. 1988, Vassey & Sharkey 1989, Pimentel et al. 1999).

Nas curvas A/DFFFA (figura 1) foi possível identificar a DFFFA saturante de A, a partir da qual não houve mais diferença significativa para A, com balanço adequado entre os processos fotoquímicos e não fotoquímicos de dissipação de energia, i.e., em que qP é maior que a qN (figura 2). No presente estudo com Carioca, com DFFFA acima de 700 µmol m^-2 s^-1, qN foi igual ou maior que qP. Essa variável qP está associada ao número de centros de reação do fotossistema II (FSII) abertos, número que diminui em função da saturação luminosa, enquanto qN reflete a ativação de processos não fotoquímicos de dissipação de energia por calor (Maxwell & Johnson 2000). A medida de qP, junto com a de qN, que tem valores na mesma escala (Rohacek 2002), serviu para discriminar respostas de genótipos de feijoeiro comum sob estresse térmico ou por seca (Pastenes & Horton 1996, Santos et al. 2009).

Com o aumento da DFFFA, houve redução da eficiência quântica efetiva do fotossistema II (Φ_PSII) e aumento do coeficiente de extinção não-fotoquímica da fluorescência (NPQ) (figura 3), com valores superiores e mais sensível que o qN (Maxwell & Johnson, 2000), com redução de 50% do valor inicial da Φ_PSII e aumento proporcional de NPQ em DFFFA acima de 700 µmol m^-2 s^-1. A NPQ representa a acidificação do lúmem dos tilacóides associado com o ciclo das xantofilas, um mecanismo de fotoproteção (Maxwell & Johnson 2000). Já o Φ_PSII, uma estimativa do rendimento quântico fotoquímico do PSII relacionado ao transporte de elétrons não cíclico, e o ETR são as variáveis melhor indicadoras da atividade fotoquímica real (Genty et al. 1989). Após determinação de DFFFA máxima com a maior parte da energia sendo direcionada para eventos fotoquímicos primários, realizou-se medidas de A em função de C_i associadas com a medida de Φ_PSII (figura 4), indicadora de efeitos de oscilações estomáticas e estresses ambientais na câmara de medidas (Long & Bernacchi 2003). A variação proporcional de A e de Φ_PSII ou ETR, em função de DFFFA (figura 1) ou C_i (figura 4), serviu como indicador de que não houve oscilações de g_s, por exemplo, o que afetaria mais rapidamente os valores de Φ_PSII ou ETR que os de A, como apresentado por Pimentel et al. (2004).

Na cultivar Carioca de feijoeiro comum, A saturou-se a 25 µmol m^-2 s^-1 a partir de uma C_i de 600 µmol mol^-1 (figura 4), com g_s máxima de 0,4 mol m^-2 s^-1. A saturação de A ocorre quando a C_a elevada elimina a fotorrespiração e a regeneração do substrato RuBP, para a carboxilação da Rubisco, passa a ser limitada pela atividade fotoquímica (Sage et al. 1988, Long & Bernacchi 2003). Com as curvas A/C_i da cultivar Carioca, obteve-se valores de velocidade máxima de carboxilação da Rubisco (V_c,max) de 89,3 µmol m^-2 s^-1, de transporte de elétrons (J_max) de 159,8 µmol m^-2 s^-1 e de respiração mitocondrial (R_d) de 0,88 µmol m^-2 s^-1 (tabela 1). Estes valores obtidos no presente estudo, com Phaseolus vulgaris var. mexicanus, são semelhantes aqueles obtidos com Phaseolus vulgaris var. aborigineus, apresentados por Wullschleger (1993), O'Toole et al. (1977), Sage et al. (1988) e Lynch et al. (1992). Os valores de V_c,max da Rubisco e de J_max obtidos no presente estudo, estão acima da média de 64 e 134 µmol m^-2 s^-1, respectivamente, de 109 espécies de plantas C₃, porém, estes valores estão entre 49 e 91 µmol m^-2 s^-1 e 96 e 165 µmol m^-2 s^-1, respectivamente, como apresentado por Wullschleger (1993) para o feijoeiro comum.

A variável fotossintética menos estudada pela análise in vivo da fotossíntese é a g_m, pois até recentemente não havia métodos mais simples para calculá-la (Long & Bernacchi 2003). Essa variável fotossintética é importante para se avaliar a concentração de CO₂ no cloroplasto (C_c), onde está a Rubisco, permitindo uma estimativa mais real da atividade da Rubisco (Long & Bernacchi 2003). No atual estudo, a cultivar Carioca apresentou g_m de 0,47 mol m^-2 s^-1, o que está na média dos valores de g_m para plantas herbáceas, entre 0,16 e 0,39 mol m^-2 s^-1 (Flexas et al. 2008). Esses valores foram provavelmente obtidos com g_s baixa, menor que 0,3 mol m^-2 s^-1 (Wentworth et al. 2006), enquanto que no presente estudo, os valores de g_s foram maiores que 0,4 mol m^-2 s^-1. Assim, foi caracterizada a atividade fotossintética in vivo máxima para o feijoeiro comum, cultivar Carioca, a 25 ºC, em que A_max foi de 20 µmol m^-2 s^-1, sendo que A saturou-se a 25 µmol m^-2 s^-1, acima de 600 a 800 µmol mol^-1 de CO₂ no ar, a g_s máxima foi de 0,4 mol m^-2 s^-1 e g_m foi de 0,47 mol m^-2 s^-1.

Assim sendo, pode-se estabelecer, para genótipos de feijão comum cultivados no Brasil, de Phaseolus vulgaris var. mexicanus, em condições bem hidratadas, sob saturação luminosa, temperaturas do ar em torno de 25 ºC e bem supridas em nutrientes, que os valores acima citados e apresentados na tabela 1, para as variáveis fotossintéticas F_v/F_m, A_max, g_s e g_m, são semelhantes aos de Phaseolus vulgaris var. aborigineus apresentados na literatura, apesar do centro de origem, base genética e características morfo-fisiológicas distintas nos dois grupos (Norman et al. 1995).

Literatura citada

Recebido: 5.11.2010

Aceito: 16.06.2011

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  11 Maio 2012
• Data do Fascículo
  Jun 2011

Histórico

• Aceito
  16 Jun 2011
• Recebido
  05 Nov 2010