Diversidade de organismos zoospóricos heterotróficos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil: novas citações

Diversity of heterotrophic zoosporic organisms of Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, São Paulo State, Brazil: new citations

ARTIGOS

Diversidade de organismos zoospóricos heterotróficos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil: novas citações

Diversity of heterotrophic zoosporic organisms of Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, São Paulo State, Brazil: new citations

Ana Lúcia de Jesus^*; Agostina Virginia Marano; Iracema Helena Schoenlein-Crusius; Carmen Lidia Amorim Pires-Zottarelli

Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Micologia, Caixa Postal 68041, CEP 04045-972 São Paulo, SP, Brasil

RESUMO

Visando o levantamento dos organismos zoospóricos heterotróficos pertencentes aos filos Blastocladiomycota, Chytridiomycota e Oomycota do Córrego Pirarungaua, situado no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), São Paulo, SP, Brasil, foram coletadas amostras de água e folhedo misto, no período de junho/2011 a abril/2012. No laboratório, as amostras foram transferidas para placas-de-petri esterilizadas e tratadas pelo método de iscagem múltipla com substratos celulósicos, queratinosos e quitinosos. Foram identificados 42 táxons, sendo 27 deles ao nível específico. Sete espécies são novas citações para o Parque Estadual das Fontes do Ipiranga: Cladochytrium setigerum Karling, Diplophlyctis intestina (Schenk) J. Schröt, Myzocytiopsis humana (Karling) M.W. Dick, Nowakowskiella elongata Karling, Nowakowskiella multispora Karling, Plectospira myriandra Drechsler e Pythium graminicola Subramanian, as quais são descritas, comentadas e ilustradas. Myzocytiopsis humana é mencionada pela primeira vez no Brasil.

Palavras-chave: fungos zoospóricos, Mata Atlântica, oomicetos, quitrídias

ABSTRACT

Water and submerged mixed litter samples were collected from June 2011 to April 2012 to study the diversity of zoosporic organisms (Blastocladiomycota, Chytridiomycota, and Oomycota) from the stream Pirarungaua located in Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), São Paulo, São Paulo State, Brazil. In the laboratory, they were placed in Petri dishes and processed by the multiple baiting technique using cellulosic, queratinic, and chitinic baits. Forty-two taxa have been isolated and identified, 27 of them being at species level. Seven are new records for Parque Estadual das Fontes do Ipiranga: Cladochytrium setigerum Karling, Diplophlyctis intestina (Schenk) J. Schröt, Myzocytiopsis humana (Karling) M. W. Dick, Nowakowskiella elongata Karling, Nowakowskiella multispora Karling, Plectospira myriandra Drechsler, and Pythium graminicola Subramanian, which are described, commented and illustrated. Myzocytiopsis humana is reported for the first time in Brazil.

Key words: Atlantic rainforest, chytrids, oomycetes, zoosporic fungi

Introdução

Blastocladiomycota e Chytridiomycota (Reino Fungi) e Oomycota (Reino Chromista) são filos que possuem representantes sapróbios e/ou parasitas nos ecossistemas aquáticos. Como organismos sapróbios, possuem ampla capacidade enzimática, com habilidade de degradar uma grande variedade de substratos de origem vegetal e animal, como celulose (algas e restos vegetais), queratina (ecdise de cobra, cabelo e pena), quitina (escama de peixes, insetos e exoesqueleto de crustáceos), lignina (tecidos de plantas lenhosas) e esporopolenina (grãos de pólen) (Shearer et al. 2007, Marano et al. 2011). São organismos normalmente abundantes em material vegetal em decomposição, cuja ocorrência e frequência são subestimadas quando não utilizadas técnicas específicas para o estudo desses grupos. No entanto, estudos moleculares têm evidenciado a presença e a importante contribuição desses organismos no processo de sucessão fúngica em substratos foliares nos ecossistemas aquáticos lóticos e lênticos (Nickolcheva et al. 2003, Nickolcheva & Bärlocher 2004). Como parasitas, são encontrados nas algas, fungos, crustáceos, macrófitas, anfíbios, invertebrados e oomicetos. Algumas espécies são capazes de regular o aumento de populações de algas (Alexopoulos et al. 1996, Shearer et al. 2007).

O conhecimento desses organismos no Brasil ainda é bastante reduzido, conhecendo-se apenas 17,5% dos táxons já registrados no mundo (Kirk et al. 2008, Steciow et al. 2012), fato este devido principalmente ao reduzido número de especialistas, demonstrando não só a necessidade de dar continuidade aos estudos taxonômicos, mas também a ampliação de recursos humanos. A maioria dos estudos existentes concentra-se no Estado de São Paulo (Beneke & Rogers 1962, Rogers et al. 1970, Milanez & Trufem 1981, 1984, Schoenlein-Crusius et al. 1992, Milanez et al. 1994a, b, 1996, 2003, Pires-Zottarelli et al. 1995, 1996a,b, Schoenlein-Crusius & Milanez 1998, Rocha & Pires-Zottarelli 2002, Gomes & Pires-Zottarelli 2006, Pires-Zottarelli & Gomes 2007, Nascimento & Pires-Zottarelli 2009, 2010, Nascimento et al. 2011, entre outros). Muitos deles foram desenvolvidos em áreas de Mata Atlântica do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), a maioria realizada na década de 1990, os quais muito contribuíram para o conhecimento da micota brasileira (Milanez et al. 1994b, 1996, 2003, Pires-Zottarelli et al. 1995, 1996a, b, Moreira 2006, Pires-Zottarelli & Rocha 2007).

O objetivo deste trabalho foi estudar a diversidade dos organismos zoospóricos heterotróficos pertencentes aos filos Blastocladiomycota, Chytridiomycota e Oomycota de amostras de água e de folhedo misto do Córrego Pirarungaua, visando a ampliação do conhecimento desses organismos no PEFI e no Brasil.

Material e métodos

Este estudo foi realizado no Córrego Pirarungaua, importante corpo d'água lótico do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), localizado entre os paralelos 23º38'08"-23º40'18"S e os meridianos 46º36'48"-46º38'00"W, na região sudeste do Município de São Paulo, constituindo um dos mais significativos remanescentes de Mata Atlântica inserido em área urbana (Fernandes et al. 2002).

Para atingir os objetivos programados foram planejados dois experimentos, ambos com seis meses de duração no período de junho/2011 a abril/2012. Para o levantamento dos organismos zoospóricos heterotróficos foram realizadas um total de 12 coletas mensais de água e folhedo misto, em seis pontos previamente estabelecidos. Houve coincidência de duas coletas em novembro/2011 pela sobreposição dos experimentos. Com um mês de antecedência da primeira coleta de cada experimento, seis sacos de tela de náilon contendo cada um aproximadamente 10g de folhedo misto (fração foliar de diversas espécies arbóreas que foram secas, por uma semana, em temperatura ambiente) de 10 × 10 cm e malha de 1 mm diâm., foram submersos a uma profundidade de 20 cm, tendo sido retirado um saco por mês para o isolamento dos organismos zoospóricos. As amostras de água foram coletadas em frascos Wheaton esterilizados com capacidade 100 mL. Uma quantidade de 20 mL de cada amostra de água e 5 g (peso úmido) de folhedo misto com adição de 30 mL de água destilada e esterilizada foram transferidos para placas de Petri (100 × 20 mm). Em seguida, as amostras foram iscadas com substratos celulósicos (sementes de Sorghum sp. previamente fervidas, palha de milho, celofane, epiderme de cebola), queratinoso (ecdise de cobra) e quitinoso (exoesqueleto de camarão) conforme metodologia descrita em Milanez (1989). As placas foram incubadas em temperatura ambiente (20-22 ºC) por aproximadamente 7 dias. Após esse período, cada um dos tipos de iscas e/ou material observado foi montado em água destilada e esterilizada entre lâmina e lamínula, com auxílio de uma pinça, para observação das estruturas dos organismos zoospóricos em microscópio óptico.

Os espécimes obtidos foram purificados em meios de culturas específicos para os grupos de organismos estudados: MP₅ (4 g demaltose, 1 g de peptona, 15 g de ágar e 1.000 mL de água destilada) e YpSs/4 (5 g de amido solúvel, 0,25 g de extrato de levedura, 0,25 de fosfato de potássio, 0,25 de sulfato de 5 g magnésio, 15 g de ágar e 1.000 mL de água destilada) para representantes de Saprolegniales (Achlya, Aphanomyces, Dictyuchus, Plectospira e Saprolegnia) e Myzocytiopsidales (Myzocytiopsis); CMA (17 g de cornmeal ágar e 1.000 mL de água destilada) para Pythiales (Pythium e Pythiogeton), PmTA (0,5 g de leite peptonizado, 0,5 g de triptona, 2,5 g de amido, 15 g de ágar e 1000 mL de água destilada) e PmTG (0,5 g de leite peptonizado, 0,5 g de triptona, 2,5 g de glicose, 15 g de ágar e 1000 mL de água destilada) para Blastocladiomycota e Chytridiomycota (Chytriomyces, Cladochytrium, Diplophlyctis, Nowakowskiella e Rhizophlyctis). Houve adição de 0,4 g de penicilina, 0,2 g de sulfato de estreptomicina e 0,04 g de vancomicina em todos os meios citados. Devido à dificuldade de crescimento em meio de cultura, alguns táxons destes filos foram purificados pela transferência múltipla para novos substratos.

Os táxons isolados foram identificados com auxílio de literatura específica (Frezzi 1956, Sparrow 1960, Karling 1977, Plaats-Niterink 1981,Watanabe 1987, entre outros), bem como, descrições originais das espécies. O esquema taxonômico utilizado foi o contido em Kirk et al. (2008) e a abreviação dos autores conforme o Index Fungorum. A documentação fotográfica de todas as espécies foi realizada por meio de equipamento óptico Leica DM LB2 acoplado ao sistema de captura de imagens Leica Qwin V3. Os espécimes que cresceram em meio de cultura foram incorporados à Coleção de Culturas de Algas, Fungos e Cianobactérias do Instituto de Botânica (CCIBt) em frascos Wheaton com água destilada e esterilizada (Milanez 1989), pelo método de Castellani (Figueiredo & Pimentel 1975) e em tubos de ensaio com meio de cultura específico inclinado. Lâminas semi-permanentes, com azul de algodão e lactofenol, foram confeccionadas para a maioria dos espécimes e incorporadas ao Herbário do Instituto de Botânica (SP).

A frequência de ocorrência dos táxons (%) foi calculada mediante a contagem do número de unidades amostrais colonizadas pelo táxon/número de unidades amostrais examinadas × 100, onde cada ponto de coleta foi considerado uma unidade amostral.

Resultados e discussão

Do total de 144 amostras analisadas, 72 de água e 72 de folhedo misto, foram efetuados 676 isolamentos, sendo 309 da água e 367 do folhedo misto. Dessas amostras, foram identificados 42 táxons, com 27 deles ao nível específico, 16 pertencentes ao Reino Fungi (15 Chytridiomycota e um Blastocladiomycota) e 11 ao Reino Chromista (Oomycota) (tabelas 1 e 2).

Das espécies identificadas, sete são novas citações para o PEFI, sendo uma também para o Brasil, as quais estão descritas, comentadas e ilustradas.

REINO FUNGI

FILO CHYTRIDIOMYCOTA

CHYTRIDIALES

CLADOCHYTRIACEAE

Cladochytrium setigerum Karling, Bulletin of Torrey Botanical Club 78: 38-39. 1951.

Figuras 1-2

Talo eucárpico, policêntrico. Rizomicélio extensivo, delicado e ramificado, células turbinadas intercalares alongadas. Zoosporângios hialinos, inoperculados, esféricos, 11-20 µm diâm., parede ornamentada em forma de setas simples. Zoósporos com uma única gotícula lipídica, liberados por meio de papila e/ou tubo. Esporos de resistência esféricos, 9-14 µm diâm., com ornamentações em forma de setas simples como nos zoosporângios.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 19-IX-2011, 24-X-2011, 27-II-2012 e 26-III-2012; e folhedo misto, 20-VI-2011, 24-VIII-2011, 19-IX-2011, 24-X-2011 e 28-XI-2011; em epiderme de cebola e palha de milho; A.L. Jesus s.n. (SP 417045).

As características dos espécimes examinados concordam com as da descrição original de Karling (1951), apresentando zoosporângios pouco menores que os relatados pelo autor, que foram de 13,2-28,5 µm diâm. Apresentaram também esporos de resistência, os quais foram observados pela primeira vez por Nascimento & Pires-Zottarelli (2009), em isolados provenientes do Parque Estadual da Serra da Cantareira, Estado de São Paulo. Os espécimes cresceram somente em epiderme de cebola e palha de milho, não tendo se desenvolvido em meio de cultura.

Nowakowskiella multispora Karling, Sydowia 17: 314-315. 1964.

Figuras 3-4

Talo eucárpico, policêntrico. Rizomicélio hialino, extenso e ramificado. Zoosporângios hialinos, operculados, piriformes, com o tubo de descarga de 25-42 × 16-37 µm, parede lisa. Zoósporos com uma gota lipídica. Esporos de resistência ovais intercalares no rizomicélio, 12-16 × 10-17 µm, parede espessada, lisa.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 20-VI-2011, 19-IX-2011, 24-X-2011, 28-XI-2011, 28-XII-2011, 23-I-2012, 27-II-2012, 26-III-2012 e 23-IV-2012; e folhedo misto, 20-VI-2011, 24-VIII-2011, 24-X-2011, 28-IX-2011, 26-III-2012 e 23-IV-2012; em celofane; A.L. Jesus s.n. (CCIBt 3864, SP 417047).

As características dos espécimes concordam com as descritas por Karling (1964), no entanto, apresentaram zoosporângios pouco maiores que os citados pelo autor que foram de 17-30 × 10-15 µm. Os espécimes cresceram em celofane e posteriormente desenvolveram-se em PmTA. A espécie foi relatada pela primeira vez no país por Schoenlein-Crusius et al. (2006) de amostras de água de Cubatão (SP).

Nowakowskiella elongata Karling, Bulletin of Torrey Botanical Club 71:375. 1944.

Figuras 5-6

Talo eucárpico, policêntrico. Rizomicélio extenso e ramificado. Zoosporângios hialinos, operculados, cilíndricos, 35 × 17,5-25 µm, com presença de porção estéril alongada, 47,5-70 × 7,5-22,5 µm, parede lisa. Zoósporos com uma gota lipídica. Esporos de resistência não observados.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 28-XII-2011; e folhedo misto, 19-IX-2011 e 28-XII-2011; em epiderme de cebola; A.L. Jesus s.n. (SP 417717).

As características dos espécimes concordam com as descritas por Karling (1944), estes isolados em palha de milho e epiderme de cebola de amostras de solo e água dos Estados do Mato Grosso e Amazonas. Os espécimes aqui citados cresceram somente em epiderme de cebola, não tendo se desenvolvido em meio de cultura.

ENDOCHYTRIACEAE

Diplophlyctis intestina (Schenk) J. Schröt., Engler and Prantl, Natürlichen Pflanzenfam1: 78. 1892. Basiônimo: Rhizidium intestinum Schenk

Figuras 7-9

Talo eucárpico, monocêntrico. Rizóide extensivo, ramificado, saindo da base da apófise. Zoosporângios hialinos, inoperculados, globosos, 20-52 × 20-40 µm, parede lisa, tubo de descarga único, geralmente longo, apófise subesférica, basal, 7-12 × 7-15 µm. Zoósporos com uma gota lipídica. Esporos de resistência castanhos, apofisados, esféricos, com pequenas ornamentações em forma de espinhos, 20-30 µm diâm., parede espessada.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 28-XII-2011, 23-I-2012, 26-III-2012 e 23-IV-2012; e folhedo misto, 20-VI-2011, 24-X-2011, 28-XII-2011, 23-I-2012 e 23-IV-2012; em epiderme de cebola; A.L. Jesus s.n. (CCIBt3863, SP 417052).

As características dos espécimes estão de acordo com as mencionadas por Sparrow (1960). Apresentaram zoosporângios menores que os relatados por Nascimento & Pires-Zottarelli (2009), as quais relataram de 17,5-75 µm diâm. Os espécimes cresceram em epiderme de cebola, palha de milho e posteriormente foram cultivados em PmTG.

REINO CHROMISTA

FILO OOMYCOTA

PYTHIALES

PYTHIACEAE

Pythium graminicola Subramaniam, Agricultural Research Institute Pusa Bulletin 177: 5. 1928.

Figuras 10-12

Micélio bem desenvolvido. Zoosporângios filamentosos inflados, formando complexos torulosos, terminais ou intercalares. Zoósporos encistados 6,25-10 µm diâm., diferenciados dentro de uma vesícula evanescente. Oogônios esféricos, lisos, 21-30 µm diâm., alguns amarelados. Anterídios monóclinos, alguns sésseis, 1-3 por oogônio, normalmente 2, com atracação apical. Oósporos pleróticos, 17,5-22,5 µm diâm., 1 por oogônio.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 20-VI-2011 e 27-VII-2011, em semente de Sorghum sp., A.L. Jesus s.n. (CCIBt 3828).

As características dos espécimes examinados concordam com as descritas por Plaats-Niterink (1981), porém alguns oogônios apresentam coloração amarelada não descrita pela autora. No entanto, Frezzi (1956) e Baptista et al. (2004) relataram essa coloração em seus estudos. O espécime cresceu em semente de Sorghum sp. e posteriormente desenvolveu-se em CMA.

MYZOCYTIOPSIDALES

MYZOCYTIOPSIDACEAE

Myzocytiopsis humana (Karling) M. W. Dick, Mycological Research 101: 879. 1997. Basiônimo: Lagenidium humanum Karling

Figuras 13-15

Talo ramificado, septado, formando vários segmentos. Zoosporângios em ecdise de cobra, alongados, 60-200 × 12,5-25 µm, alguns irregulares, zoosporângio em meio de cultura alongados 60 × 380 µm. Zoósporos encistados, 9-11 µm diâm., liberação dos zoósporos por um tubo. Reprodução sexuada não observada.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo. Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 24-VIII-2011, 19-IX-2011 e 28-XI-2011; e folhedo misto, 27-VII-2011, 24-VIII-2011, 19-IX-2011, 24-X-2011, 28-XI-2011, 28-XII-2011, 23-I-2012, 26-III-2012 e 23-IV-2012; em ecdise de cobra; A.L. Jesus s.n. (CCIBt 3855, SP 417453).

As características dos espécimes concordam com as da descrição de Karling (1947), apresentando zoosporângios maiores e tubo de liberação menor em meio de cultura. Os espécimes cresceram em ecdise de cobra e posteriormente desenvolveram-se em MP₅ e YpSs/4. Trata-se da primeira citação da espécie para o Brasil.

SAPROLEGNIALES

LEPTOLEGNIACEAE

Plectospira myriandra Drechsler, Journal of Agricultural Research 34: 294. 1927.

Figuras 16-18

Zoosporângios inflados, lobulados, formando complexos. Zoósporos encistados, 9-11 µm diâm., liberação aclióide. Oogônios esféricos, 20-25 µm diâm., parede lisa. Anterídios díclinos. Oósporos subcêntricos, amarelados, esféricos, 13,7-20 µm diâm., 1 por oogônio.

Material examinado: BRASIL. São Paulo: São Paulo, Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, amostras de água, 24-VIII-2011, 19-IX-2011, 24-X-2011, 28-XI-2011, 28-XII-2011, 23-I-2012, 27-II-2012, 26-III-2012 e 23-IV-2012; folhedo misto, 27-VII-2011, 19-IX-2011, 24-X-2011, 28-XI-2011, 28-XII-2011, 23-I-2012, 27-II-2012, 26-III-2012 e 23-IV-2012; em epiderme de cebola, palha de milho e sementes de Sorghum sp.; A.L. Jesus s.n. (CCIBt 3372, SP 417450).

As características dos espécimes concordam com as descritas por Drechsler (1927) e Watanabe (1987). Os espécimes cresceram em epiderme de cebola, palha de milho, sementes de Sorghum sp. e posteriormente desenvolveram-se em CMA e YpSs/4.

Das espécies identificadas no presente es-tudo, Cladochytrium replicatum e Chytriomyces appendiculatus apresentaram maior frequência de ocorrência na água e no folhedo misto (54,2% e 41,7%, e 68,1% e 58,3%, respectivamente). Achlya proliferoides, Aphanomyces euteiches, Cornumyces irregularis, Nowakowskiella elongata, Pythium torulosum e Saprolegnia parasitica foram menos frequentes em água; e Catenochytridium kevorkianii, Catenophlyctis variabilis, Karlingiomyces dubius em folhedo misto (1,4%). Achlya proliferoides, Aphanomyces euteiches, Cornumyces irregularis, Pythium graminicola, P. torulosum e Saprolegnia parasitica ocorreram exclusivamente em água; enquanto que Catenochytridium kevorkianii, Diplophlyctis asteroidea e Karlingiomyces dubius foram exclusivas de folhedo misto. Dos táxons registrados pela primeira vez no PEFI e no Brasil, apenas Pythium graminicola tem sido registrado em outros países sulamericanos, particularmente na Argentina (Frezzi 1956). Embora tenham sido realizados levantamentos anteriores em outras áreas do PEFI, nosso estudo contribui para a ampliação do conhecimento da ocorrência dos organismos zoospóricos heterotróficos no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, no Brasil e na América do Sul.

Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento (CNPq), pela concessão de bolsa de Iniciação Científica à primeira Autora; ao Instituto de Botânica de São Paulo, pela infraestrutura oferecida para o desenvolvimento do trabalho.

Literatura Citada

Recebido: 24.09.2012; aceito: 8.02.2013

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Abr 2013
• Data do Fascículo
  Mar 2013

Histórico

• Recebido
  24 Set 2012
• Aceito
  08 Fev 2013