O banco de sementes e suas implicações na diversidade da Floresta Ombrófila Densa Submontana no Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo, SP, Brasil¹

The seed bank and its implications for the diversity of the Submontane Ombrophilous Dense Forest in the Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo State, Brazil

RESUMO

Este estudo teve como objetivo caracterizar a composição e dinâmica das espécies presentes no banco de sementes no interior do Parque Estadual Carlos Botelho, em uma parcela permanente de 10 ha, subdividida em 256 subparcelas de 20 × 20 m. Destas, foram sorteadas 25 subparcelas, das quais foram coletadas três amostras de solo de 0,25 × 0,25 × 0,05 m. Germinaram 3.204 sementes de 93 espécies, a forma de vida arbórea representou 50% do total de sementes germinadas, dentre estas 97% eram intolerantes à sombra e 3% tolerantes. A síndrome de dispersão dominante foi a zoocórica. A similaridade florística entre coletas foi baixa e ocorreu alta variação espacial das espécies. Aceitamos as hipóteses de que as espécies presentes no banco de sementes são predominantemente arbustivas e arbóreas, intolerantes à sombra e zoocóricas e que a sua composição florística varia no tempo e no espaço.

Palavras-chave:
dispersão de sementes; grupos ecológicos; regeneração natural; tolerância à sombra

ABSTRACT

This study aimed to characterize the composition and dynamics of the species present in the seed bank within the Parque Estadual Carlos Botelho, in a permanent plot of 10 ha subdivided into 256 sub-plots of 20 × 20 m. From these, 25 sub-plots were randomly selected, from which three soil samples of 0.25 × 0.25 × 0.05 m were collected. As a result, 3,204 seeds of 93 species were germinated. The arboreal life form presented 50% of the total germinated seeds, of which 97% were intolerant to shade and 3% tolerant. The dominant dispersal syndrome was the zoochory. The floristic similarity between collectings was low and there was high spatial variation of species. We accept the hypotheses that the species present in the seed bank are predominantly shrubs and trees, shade intolerant and zoochoric, and that the floristic composition varies in time and space.

Keywords:
ecological groups; natural regeneration; seed dispersal; shade-tolerance

Introdução

Estudos sobre os processos naturais que influenciam a dinâmica florestal têm mostrado que o banco de sementes é uma das principais fontes de recrutamento de novos indivíduos na sucessão secundária (Hall & Swaine 1980, Butler & Chazdon 1998, Hopfensperger 2007).

Nas florestas tropicais o banco de sementes está envolvido em, pelo menos, quatro processos nos níveis de população e de comunidade; o estabelecimento de populações, a manutenção da diversidade de espécies, o estabelecimento de grupos ecológicos e a restauração da riqueza de espécies durante a regeneração da floresta após distúrbios naturais ou antrópicos (Harper 1977, Garwood 1989, Martini & Santos 2007).

O banco de sementes é caracterizado como um depositório de elevada densidade de sementes viáveis, presentes na superfície ou no interior do solo de determinada área, constituindo-se em um sistema dinâmico de entradas e saídas (Garwood 1989, Dalling et al. 1998). Garwood (1989) descreveu dois tipos básicos de banco de sementes do solo: o persistente, composto, sobretudo por espécies pioneiras com grande ou contínua frutificação; e o transitório, com espécies que dispersam num período restrito de tempo composto por sementes de curta longevidade.

A composição do banco de sementes, geralmente reflete a riqueza de espécies presentes na vegetação local ou na vizinhança imediata (Saulei & Swaine 1988). Pode refletir também a proporção entre as síndromes de dispersão encontrada nas florestas. Segundo Howe & Smallwood (1982), a síndrome de dispersão mais frequente em florestas tropicais é a zoocórica, com ocorrência mínima de 50% até mais de 75%.

Em decorrência dos intensos impactos que vêm sofrendo os ecossistemas, houve um aumento no interesse em conhecer o papel do banco de sementes na determinação da composição florística de áreas alteradas (Nóbrega et al. 2009). Muitos estudos recentes com o banco de sementes têm sido realizados em áreas secundárias: perturbadas (Vinha et al. 2011), sob plantios de nativas (Franco et al. 2012, Neto et al. 2014, Correia & Martins 2015), ou sob plantios comerciais (Carmo et al. 2012) com o intuito de se definir metodologias diferenciadas de restauração, ou verificar o sucesso da restauração. No entanto, há uma escassez de estudos em áreas com vegetação nativa pouco alterada com enfoque na manutenção da diversidade.

Os estudos com o banco de sementes têm frequentemente destacado variações no espaço e no tempo. Alterações temporais na composição florística da comunidade, variações sazonais na frutificação e nos tipos de síndrome de dispersão, influenciam na abundância de sementes, espécies e formas de vida disponíveis no solo durante o ano e entre anos (Alvarez-Buylla & Martínez-Ramos 1990, Dalling et al. 1997, 1998).

O conhecimento da distribuição, quantificação e composição populacional do banco de sementes do solo resulta em valiosa ferramenta para o entendimento da evolução das espécies e sobre o estabelecimento e evolução de um ecossistema florestal, permitindo que sejam feitas várias inferências sobre o processo de regeneração natural (Nóbrega et al. 2009).

A regeneração a partir do banco de sementes apresenta como principal fator limitante a luz, diante da inexistência de restrições hídricas e nutricionais das florestas tropicais, em especial em Floresta Ombrófila Densa (Chazdon 1988, Poorter et al. 2005). Estas condições têm levado a uma visão dicotômica da floresta, na qual dois microhabitats existiriam - as clareiras e o subosque, e uma separação genérica das espécies em tolerantes e intolerantes à sombra (Swaine & Whitmore 1988). As sementes das espécies intolerantes à sombra são geralmente fotoblásticas e germinam apenas quando submetidas à luz vermelha. Para as espécies oportunistas e tolerantes à sombra a qualidade da luz é indiferente, o que possibilita a germinação sob o dossel ou sob luz solar direta (Vázquez-Yanes & Smith 1982, Kageyama & Viana 1991).

Dentro deste contexto, o presente estudo teve como objetivo investigar a composição, a dinâmica e as características das espécies presentes no banco de sementes em uma área preservada e testar as seguintes hipóteses: i) no banco de sementes a riqueza de espécies arbustivas e arbóreas intolerantes à sombra é maior do que a riqueza de espécies tolerantes à sombra, ii) no banco de sementes há um predomínio de indivíduos de espécies arbustivas e arbóreas intolerantes à sombra, iii) a proporção entre as síndromes de dispersão das espécies presentes no banco de sementes não difere da proporção esperada nas florestas tropicais, iv) a composição florística do banco de sementes é variável no tempo e no espaço.

Material e métodos

Área de estudo - O presente estudo foi conduzido em uma das parcelas permanentes do projeto temático: "Diversidade, dinâmica e conservação em florestas do Estado de São Paulo: 40 ha de parcelas permanentes", localizada no município de Sete Barras, região sul do Estado de São Paulo, sobre a vertente atlântica da Serra de Paranapiacaba, no interior do Parque Estadual Carlos Botelho (PECB) (24°00' a 24°15'S, 47°45' a 48°10'W). Nessa área a vegetação é classificada como Floresta Ombrófila Densa Submontana (cota de 300 m) (IBGE 2012).

A parcela estudada está localizada na unidade geomorfológica conhecida como Planalto de Guapiara, apresenta clima quente úmido sem estiagem, classificada como Cfa segundo o sistema de Köppen (1948), com temperaturas inferiores a 18 °C no mês mais frio e superiores a 22 °C no mês mais quente. A área é caracterizada, predominantemente, por períodos de excedente hídrico, com precipitação média anual de 1.582 mm (DAEE), concentrando-se nos meses de outubro a março (Rodrigues 2005).

No interior da parcela permanente do PECB foram encontrados os seguintes tipos de solo: Cambissolos Háplicos Tb distróficos latossólicos, Cambissolos Háplicos Tb distróficos rasos, Gleissolos Háplicos Tb distróficos típicos e Neossolos Flúvicos. O solo Cambissolo é predominante na parcela, os demais tipos restringindo-se a pequenas manchas (Soares-Junior et al. 2004).

Delineamento experimental - a parcela permanente consiste em uma área contínua de 320 × 320 m (10,24 ha), subdividida em 256 subparcelas de 20 × 20 m (400 m²). Para o estudo do banco de sementes foram sorteadas, dentre as 256, 25 subparcelas em que foram efetuadas coletas de solo em quatro épocas distintas. Foram realizadas duas amostragens de solo por ano, no final do verão, em março de 2004 e 2005 (coletas 1 e 3) e as demais no final do inverno, em setembro de 2004 e 2005 (coletas 2 e 4).

Em cada período de coleta, foram retiradas, ao acaso, três amostras de solo de cada subparcela, totalizando 75 amostras. As amostras foram coletadas com um molde metálico de 0,25 × 0,25 m (0,0625 m²), com 0,05 m de profundidade, desprezando-se a serapilheira, totalizando uma área de 4,69 m² e um volume de 0,23 m³ de solo em cada coleta (Roberts 1981).

Método - Para verificar a presença de sementes viáveis e quantificar o número de indivíduos no solo foi utilizado o método de incubação (Simpson et al. 1989).

O solo coletado foi acondicionado em sacos plásticos pretos, devidamente identificados e transportados até a casa de vegetação da Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP). Na casa de vegetação, cada amostra de solo foi revolvida separadamente e colocada em bandeja plástica perfurada. A cada sete bandejas com solo coletado na floresta foi adicionada uma bandeja com solo estéril, totalizando 10 bandejas controle (Simpson et al. 1989, Baider et al. 1999).

O solo incubado foi mantido na casa de vegetação da UNICAMP, que é revestida com plástico transparente, sob condições de alta luminosidade (70% da luminosidade total). Foram aplicadas três irrigações diárias, automatizadas, de modo a manter as condições adequadas à germinação do maior número possível de sementes. Mensalmente, pelo período de seis meses para cada coleta, realizou-se a avaliação da germinação nas bandejas. A cada três meses de avaliação, todas as plântulas identificadas foram retiradas e o solo revolvido para promover a germinação de sementes que pudessem ter ficado enterradas.

Para confirmar a identificação botânica das plantas germinadas, pelo menos um indivíduo de cada espécie foi transplantado para saco de polietileno e seu desenvolvimento acompanhado até que fosse possível herborizar o material para identificação segura. A classificação do material foi realizada com base no sistema APG III (Souza & Lorenzi 2012).

A identificação e a classificação de todo o material foi realizada mediante consulta a especialistas, material de herbário e literatura especializada. Após a identificação do material, as espécies foram classificadas por forma de vida em: arbórea (vegetal lenhoso que ramifica acima de 0,5 m), arbustiva (vegetal lenhoso que ramifica abaixo de 0,5 m de altura), liana (toda planta de hábito escandente de forma ampla, tanto herbácea quanto lenhosa) e herbácea (vegetal não lignificado) (Aubréville 1963). Todas as espécies também foram classificadas pela síndrome de dispersão das sementes em: espécies zoocóricas, anemocóricas e autocóricas, com base em Pijl (1982).

As espécies arbustivas e arbóreas também foram classificadas em grupos ecológicos, segundo as estratégias de regeneração em: i) intolerantes à sombra, equivalente às pioneiras (Swaine & Whitmore 1988), composto por espécies cujas sementes podem germinar somente em clareiras em que a luz atinge diretamente a superfície do solo pelo menos em parte do dia; ii) tolerantes à sombra, equivalente às não pioneiras (Swaine & Whitmore 1988), composto por espécies que germinam em condições de sombra no interior da floresta. A classificação das espécies em pioneiras e não pioneiras foi realizada mediante consulta à literatura (Gandolfi 1991, 2000, Tabarelli & Mantovani 1997, Sztutman & Rodrigues 2002, Oliveira-Filho et al. 2004, Alves & Metzger 2006, Bernacci et al. 2006). As demais formas de vida não foram classificadas quanto a esta característica devido à inexistência de informações.

Análise dos dados - Os dados obtidos (número de indivíduos por unidade amostral) foram testados quanto à normalidade pelo Teste de Lilliefors e a homogeneidade de variância pelo Teste de Bartlett (Zar 1999). Foi aplicado o teste de Kruskall-Wallis para comparar a densidade de sementes entre as coletas, já que os dados não apresentaram normalidade e homogeneidade de variância, mesmo quando transformados em raiz quadrada e log (n + 1).

A similaridade florística entre as coletas foi avaliada entre as espécies arbustivas e arbóreas e entre as demais formas de vida, pelo índice de Sørensen (Mueller-Dombois & Ellenberg 1974), utilizando-se o software R versão 3.3.3 por meio do pacote vegan (R Development Core Team 2017).

Avaliou-se a similaridade entre as 25 parcelas para cada coleta pelo método de distância euclidiana simples, utilizando-se os dados de abundância das espécies.

Para as espécies com mais de um indivíduo em cada coleta, foi calculada a distribuição espacial pelo índice de Morisita padronizado (I_p) segundo formulário descrito por Krebs (1998). A distribuição, com 95% de confiança, foi considerada agregada quando os valores foram iguais ou acima de 0,5 e uniforme quando os valores foram menores ou iguais a -0,5. Dentro deste limite de valores a distribuição foi considerada aleatória (Krebs 1998).

Para verificar a estrutura temporal do banco de sementes, investigou-se, por meio de dendrogramas, a existência de parcelas que formaram grupos consistentes durante as diferentes coletas. Os dendrogramas foram construídos pelo método de Ward (variância mínima), a partir de matrizes de similaridades calculadas pela distância euclidiana simples, utilizando-se, para tanto, os dados de abundância das espécies presentes nas 25 parcelas em cada coleta. Para os referidos cálculos utilizamos o software R versão 3.3.3, pacote vegan (R Development Core Team 2017).

A proporção entre as espécies arbustivas e arbóreas tolerantes e intolerantes à sombra foi testada a partir de um teste de χ² de aderência, com o nível de significância de 5% (Gotelli & Ellison 2004).

Resultados

Nas quatro coletas de solo, germinaram 3.204 sementes, de 93 espécies, resultando em densidade absoluta de 170,9 ± 42,6 sementes m^-2 (sem m^-2). As espécies mais abundantes foram: Cecropia glaziouii (56,2 sem m^-2), Begonia cucullata (25,2 sem m^-2), Celosia grandifolia (22,3 sem m^-2) e Mikania glomerata (6,1 sem m^-2) (tabela 1).

Tabela 1
Lista das espécies encontradas no banco de sementes de um trecho de floresta no Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brasil. Número da coleta: (1, 2, 3, 4), DA: densidade absoluta (sementes m^-2), FV: forma de vida (A: árvore, E: epífita, H: erva, L: liana, N: indeterminada, S: arbusto), I_p: índice de agregação de Morisita, SD: síndrome de dispersão (U: autocórica, W: anemocórica, Z: zoocórica), e TS: tolerância à sombra (I: intolerante à sombra, T: tolerante à sombra).
Table 1
List of species found in the seed bank of a forest stretch in the Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil. Collecting number (1, 2, 3, 4), DA: absolute density (seed m^-2), FV: life form (A: tree, E: epiphyte, H: herb, L: vine, N: undetermined, S: shrub), I_p: Morisita aggregation index, SD: dispersal syndrome (U: autochorous, W: anemochorous, Z: zoochorous), TS: shade tolerance (I: shade intolerant, T: shade tolerant).

Famílias/Espécies	FV	SD	TS	DA	DA	DA	DA	DA	Ip	Ip	Ip	Ip
				1	2	3	4	Total	1	2	3	4
Acanthaceae
Aphelandra ornata (Ness) T. Anderson	H	U	-	2,8	0,9	3,6	1,5	2,2	0,58	-0,07	0,66	0,51
Amaranthaceae
Celosia grandifolia Moq.	H	U	-	23,0	22,4	24,7	19,2	22,3	0,54	0,55	0,61	0,55
Annonaceae
Annona neosericea H. Rainer	A	Z	T	0,4	0,9	0,0	0,0	0,3	0,61	-	-	-
Araceae
Monstera adansonii Schott	E	Z	-	0,0	0,4	0,0	0,6	0,3	-	1,00	-	-0,05
Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch.	E	Z	-	0,0	0,0	0,0	0,4	0,1	-	-	-	1,00
Philodendron appendiculatumNadruz & Mayo	E	Z	-	0,0	0,0	0,6	0,0	0,2	-	-	-0,02	-
Philodendron sp.	E	Z	-	0,0	0,0	0,9	0,0	0,2	-	-	0,52	-
Arecaceae
Euterpe edulis Mart.	A	Z	-	0,0	4,9	0,0	0,6	1,4	-	0,50	-	-0,05
Geonoma elegans Mart.	A	Z	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Asteraceae
Baccharis cf. trinervis Pers.	H	W	-	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Baccharis dracunculifoliaDC.	S	W	I	0,4	0,6	0,2	0,0	0,3	-0,02	-0,05	-	-
Baccharis sp. 1	N	W	-	1,7	0,2	0,0	0,0	0,5	-0,16	-	-	-
Baccharis sp. 2	N	W	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Baccharis trimera (Less.) DC.	H	W	-	0,4	0,0	0,0	0,0	0,1	-0,02	-	-	-
Chromolaena laevigata(Lam.) R.M. King & H. Rob.	H	W	-	1,5	0,0	0,0	0,0	0,4	-0,35	-	-	-
Conyza bonariensis (L.) Cronquist	H	W	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Cyrtocymura scorpioides(Lam.) H.Rob.	H	W	-	0,2	1,3	1,3	0,0	0,7	-	0,56	0,56	-
Erechtites sp.	H	W	-	0,0	0,0	0,0	0,6	0,2	-	-	-	-0,05
Mikania glomerata Spreng.	L	W	-	3,0	7,5	11,9	2,1	6,1	-0,19	0,52	0,51	0,51
Pluchea sagittalis (Lam.) Cabrera	H	W	-	0,0	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Vernonanthura phosphorica(Vell.) H.Rob.	A	W	I	0,6	0,0	0,0	0,6	0,3	0,59	-	-	-0,05
Vernonia sp.	N	W	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Begoniaceae
Begonia cucullata Willd.	H	U	-	0,0	0,0	79,1	21,5	25,2	-	-	0,51	0,51
Begonia fischeri Schrank	H	U	-	0,2	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Begonia radicans Vell.	L	U	-	0,0	0,0	1,9	0,4	0,6	-	-	0,53	-0,02
Boraginaceae
Cordia silvestris Fresen.	A	Z	I	0,0	0,0	0,0	0,6	0,2	-	-	-	0,59
Bromeliaceae
Canistropsis billbergioides(Schult. & Schult.f.) Leme	E	W	-	0,0	0,4	0,4	0,0	0,2	-	-0,02	-0,02	-
Clethraceae
Clethra scabra Pers.	A	W	I	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Clusiaceae
Clusia criuva Cambess.	E	Z	-	0,2	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Convulvulaceae
Ipomoea grandifolia (Dammer) O’Donell	L	W	-	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Costaceae
Costus spiralis (Jacq.) Roscoe	H	Z	-	0,2	0,6	0,6	0,0	0,4	-	-0,05	-0,05	-
Cuccurbitaceae
Sicyos polyacanthus Cogn.	L	Z	-	0,2	0,6	0,0	0,0	0,2	-	-0,05	-	-
Cyperaceae
Cyperus luzulae (L.) Retz.	H	W	-	0,0	0,0	4,9	6,0	2,7	-	-	0,84	0,64
Pleurostachys stricta Kunth	H	W	-	0,0	0,0	1,3	0,0	0,3	-	-	-0,11	-
Pleurostachys urvillei Brongh.	H	Z	-	0,0	0,0	4,9	2,8	1,9	-	-	0,80	0,60
Dilleneaceae
Davilla sp.	L	Z	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Euphorbiaceae
Alchornea glandulosa Poepp. & Endl.	A	Z	I	0,2	15,4	0,0	0,2	3,9	-	0,51	-	-
Alchornea triplinervia(Spreng.) Müll. Arg.	A	Z	I	5,5	0,0	0,2	0,4	1,5	0,50	-	-	-0,02
Croton macrobothrys Baill.	A	Z	I	1,7	0,0	1,3	0,9	1,0	0,75	-	0,60	0,52
Dalechampia brevipes Müll . Arg .	L	Z	-	0,2	0,0	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Sapium glandulosum (L.) Morong	A	Z	T	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Tetrorchidium rubriveniumPoepp.	A	Z	I	3,0	0,0	1,9	3,0	2,0	-0,05	-	0,53	-0,44
Fabaceae
Schnella microstachya Raddi	L	U	-	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Gesneriaceae
Nematanthus striatus (Handro)Chautems	E	Z	-	0,2	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Iridaceae
Trimezia martinicensis (Jacq.)Herb.	H	W	-	0,0	0,0	0,0	0,6	0,2	-	-	-	-0,05
Juncaceae
Juncus microcephalus Kunth	H	W	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Loganiaceae
Spigelia beyrichiana Cham & Schltdl.	H	Z	-	0,0	0,0	0,9	1,3	0,5	-	-	0,52	0,53
Marantaceae
Calathea communis Wand. & S. Vieira	H	Z	-	3,6	2,1	2,8	0,9	2,3	0,52	0,51	0,63	0,52
Marcgraviaceae
Marcgravia polyantha Delpino	E	Z	-	0,4	0,0	0,0	4,9	1,3	1,00	-	-	-0,47
Melastomataceae
Clidemia hirta (L.) D. Don	E	Z	-	0,0	10,2	4,3	5,1	4,9	-	0,51	-0,08	0,52
Miconia cinnamomifolia (DC.) Naudin	A	Z/U	I	0,0	1,9	0,0	0,2	0,5	-	0,51	-	-
Tibouchina pulchra Cogn.	A	W	I	0,0	10,7	1,7	2,3	3,7	-	0,52	-0,16	-0,23
Menispermaceae
Cissampelos andromorpha DC.	L	Z	-	0,2	0,0	1,1	2,1	0,9	-	-	-0,09	-0,48
Moraceae
Coussapoa microcarpa (Schott)Rizzini	A	Z	T	0,2	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Dorstenia hirta Desv.	H	Z	-	0,0	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Myrtaceae
Eugenia mosenii (Kasusel) Sobral	A	Z	T	0,0	0,4	0,0	0,0	0,1	-	-0,02	-	-
Eugenia pruinosa D. Legrand	A	Z	T	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Eugenia verticillata (Vell.) Angely	A	Z	T	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Nyctaginaceae
Guapira opposita (Vell.) Reitz	A	Z	T	0,0	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Olacaceae
Tetrastylidium grandifolium(Baill.) Sleumer	A	Z	T	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Orchidaceae
Morfo sp.	E	W	-	0,0	0,4	0,0	0,0	0,1	-	-0,02	-	-
Passifloraceae
Passiflora edulis Sims	L	Z	-	0,2	1,3	0,2	0,0	0,4	-	0,53	-	-
Passiflora porophylla Vell.	L	Z	-	0,0	0,0	0,4	0,2	0,2	-	-	-0,02	-
Phyllanthaceae
Hyeronima alchorneoidesAllemão	A	Z	I	1,1	2,6	7,9	4,7	4,1	-0,09	0,51	0,51	0,50
Piperaceae
Piper aduncum L.	H	Z	-	0,9	0,9	1,1	0,9	0,9	0,52	-0,07	0,50	-0,07
Piper sp. 1	H	Z	-	0,0	1,3	1,3	0,9	0,9	-	-0,11	-0,11	-0,07
Piper sp. 2	H	Z	-	1,7	3,4	3,0	2,8	2,7	0,60	0,52	0,52	0,62
Piper umbellatum L.	H	Z	-	0,0	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Poaceae
Chusquea oligophylla Rupr.	H	W	-	0,0	0,0	0,0	0,2	0,1	-	-	-	-
Setaria parviflora (Poir.) Kerguélen	H	W	-	0,0	0,0	0,4	0,0	0,1	-	-	-0,02	-
Primulaceae
Myrsine coriacea (Sw.) R.Br. exRoem. & Schult.	A	Z	I	0,2	2,8	1,5	1,5	1,5	-	-0,52	0,54	-0,14
Rubiaceae
Alseis floribunda Schott	A	W	I	0,0	0,0	0,6	0,0	0,2	-	-	0,52	-
Bathysa australis (A.St.-Hil) K.Schum.	A	W	I	0,4	16,0	0,2	2,3	4,7	-0,02	0,63	-	0,54
Coccocypselum geophiloidesWawra	H	Z	-	0,2	0,0	0,2	0,4	0,2	-	-	-	-0,02
Manettia paraguariensisChodat	L	Z	-	0,0	0,4	0,2	0,6	0,3	-	-0,02	-	-0,05
Psychotria mapourioides DC.	A	Z	T	0,0	0,0	0,2	0,6	0,2	-	-	-	-0,05
Rudgea jasminoides (Cham.) Müll.Arg.	A	Z	T	0,0	0,2	0,0	0,0	0,1	-	-	-	-
Rutaceae
Zanthoxylum rhoifolium Lam.	A	Z	T	0,0	0,0	0,2	0,2	0,1	-	-	-	-
Salicaceae
Casearia obliqua Spreng.	A	Z	I	0,0	0,9	0,0	0,6	0,4	-	-0,07	-	0,59
Casearia sylvestris Sw.	A	Z	I	0,6	0,4	1,7	0,6	0,9	-0,05	-0,02	0,60	0,59
Sapotaceae
Chrysophyllum inornatumMart.	A	Z	T	0,0	0,4	0,0	0,0	0,1	-	-0,02	-	-
Schlegeliaceae
Schlegelia parviflora (Oerst.) Monach.	E	Z	-	0,0	0,2	0,6	0,0	0,2	-	-	-0,05	-
Solanaceae
Brunfelsia pauciflora (Cham. &Schltdl.) Benth.	S	Z	-	3,4	0,0	0,2	0,2	1,0	-0,51	-	-	-
Cestrum cf. intermediumSendtn.	A	Z	I	0,4	0,0	1,9	0,6	0,7	-0,02	-	-0,18	0,59
Solanum melissarum Bohs	A	Z	I	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Solanum sp.	N	Z	-	0,0	0,0	0,2	0,0	0,1	-	-	-	-
Solanum swartzianum Roem. &Schult.	A	Z	I	0,0	0,0	0,0	0,6	0,2	-	-	-	-0,05
Solanum vaillantii Dunal	H	Z	-	0,6	0,0	0,2	1,5	0,6	-0,05	-	-	0,56
Thyphaceae
Typha sp.	H	Z	-	0,0	0,0	0,0	3,4	0,9	-	-	-	-0,51
Ulmaceae
Trema micrantha (L.) Blume	A	U/Z	I	0,0	0,6	0,6	0,0	0,3	-	0,59	1,00	-
Urticaceae
Cecropia glaziovii Snethl.	A	Z	I	65,7	57,6	50,1	51,4	56,2	0,50	0,50	0,50	0,50
Violaceae
Noisettia orchidiflora (Rudge)Ging.	H	Z	-	0,0	3,4	0,9	0,2	1,1	-	0,51	0,52	-

Considerando todas as coletas, as espécies arbóreas foram as mais abundantes (em número de sementes germinadas) com densidade relativa de 50%, seguidas das espécies herbáceas (39%), lianas (5%), epífitas (4%), arbustivas (1%) e indeterminadas (1%). A forma de vida com o maior número de espécies foi a arbórea com 34 espécies, seguida pela herbácea (30), epífita (12), liana (11), indeterminada (4) e arbustiva (2) (tabela 2).

Tabela 2
Número de sementes e de espécies do banco de sementes do Parque Estadual Carlos Botelho, separadas de acordo com a forma de vida, Sete Barras, SP, Brasil. N (%): número de sementes e respectiva porcentagem entre parênteses, Sp: número de espécies.
Table 2
Number of seeds and species in the seed bank of Parque Estadual Carlos Botelho, separated according to the life form, Sete Barras, São Paulo State, Brazil. N (%): number of seeds and respective percentage in parentheses, Sp: number of species.

	2004				2005				Total
Coletas	Verão		Inverno		Verão		Inverno
	N(%)	Sp	N (%)	Sp	N (%)	Sp	N (%)	Sp	N (%)	Sp
Árvores	376 (64)	13	543 (66)	16	334 (31)	18	342 (47)	22	1595 (50)	34
Arbustos	18 (3)	2	3 (0,4)	1	2 (0,2)	2	1 (0,1)	1	24 (0,7)	2
Ervas	166 (28)	12	174 (21)	13	617 (58)	19	304 (42)	18	1261 (39)	30
Lianas	18 (3)	6	46 (6)	4	75 (7)	8	28 (4)	7	167 (5)	11
Epífitas	4 (1)	3	56 (7)	6	33 (3)	6	52 (7)	4	145 (5)	12
Indeterminadas	8 (1)	1	1 (0,1)	1	3 (0,9)	3	0 (0)	0	12 (0,4)	4
Número total	590	36	823	41	1064	56	727	52	3204	93

A coleta de verão de 2005 foi a que apresentou o maior número de sementes, 227,0 sem m^-2, seguida da coleta de inverno de 2004 (175,6 sem m^-2), inverno de 2005 (155,1 sem m^-2) e verão de 2004 com 125,9 sem m^-2. O maior número de espécies foi encontrado na coleta de verão de 2005 (56 espécies), seguida pela coleta de inverno de 2005 (52), inverno de 2004 (41) e verão de 2004 com 36 espécies (tabela 2).

Foram encontradas diferenças significativas no número de sementes germinadas entre as coletas do banco de sementes de inverno e verão em 2004 (p = 0,003) e 2005 (p = 0,003). Entre as coletas de verão, em março de 2004 e março de 2005, também foram encontradas diferenças significativas (p = 0,00), indicando variação no número de sementes germinadas entre estações e anos.

Os valores de similaridade florística entre coletas, considerando todas as formas de vida, foram menores que 0,5, indicando que a composição florística do banco de sementes foi distinta entre as coletas (tabela 3). Considerando separadamente, as espécies arbustivas e arbóreas das demais formas de vida foi observado menores valores de similaridade entre as espécies arbustivas e arbóreas do que entre as demais formas de vida (tabela 3).

Tabela 3
Similaridade florística de Sørensen considerando todas as formas de vida (T), entre as espécies arbóreas (A) e entre as demais formas de vida (D) encontradas no banco de sementes do Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brasil.
Table 3
Sørensen floristic similarity calculated for all life forms (T), among the arboreal species (A) and the other life forms (D) found in the seed bank of Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil.

		2004			2005
		Inverno			Verão			Inverno
		T	A	D	T	A	D	T	A	D
2004	Verão	0,36	0,25	0,55	0,40	0,32	0,49	0,33	0,28	0,40
2004	Inverno				0,32	0,21	0,51	0,28	0,24	0,42
2005	Verão							0,49	0,33	0,59

Consequentemente, o banco de sementes apresentou uma grande variação na composição de espécies entre as coletas (figuras 1-2). Em todas as coletas observamos a existência de dois grupos de parcelas. No entanto, apenas a separação da parcela B7 é constante ao longo do tempo, enquanto as demais variam, formando grupos distintos a cada coleta. A manutenção da parcela B7 como um grupo isolado se deve à presença de Celosia grandifolia formando um banco homogêneo e permanente neste ponto da floresta, diferente do que ocorre no restante da comunidade.

Figura 1
Dendrograma construído pelo método de Ward sobre a matriz de distância euclidiana entre as parcelas onde foram realizadas as coletas de solo no Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brazil. Verão de 2004 (a), verão de 2005 (b).
Figure 1
Dendrogram elaborated according to Ward’s method on the euclidian distance matrix between the plots where the soil samples were collected in the Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil. Summer 2004 (a), Summer 2005 (b).

Figura 2
Dendrograma construído pelo método de Ward sobre a matriz de distância euclidiana entre as parcelas onde foram realizadas as coletas de solo no Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brazil. Inverno 2004 (a), inverno 2005 (b)
Figure 2
Dendrogram elaborated according to Ward’s method on the euclidian distance matrix between the plots where the soil samples were collected in the Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil. Winter 2004 (a), Winter 2005 (b).

A distribuição espacial agregada, índice de agregação maior que 0,5 foi atribuída a 38 espécies, em pelo menos uma coleta. Destas, 68% possuem síndrome de dispersão zoocórica, 21% anemocórica e 11% autocórica (tabela 1).

A síndrome de dispersão predominante, considerando o número de espécies e sementes germinadas foi a zoocórica, com 57 espécies e 55% do total das sementes germinadas, seguida pela anemocórica com 28 espécies e 14% do total das sementes germinadas e, por último, a autocórica com apenas 8 espécies, mas com 31% do total das sementes germinadas. Em relação às formas de vida, a síndrome zoocórica teve uma maior proporção de sementes germinadas para árvores, arbustos e epífitas; entre as ervas prevaleceu a autocoria e entre as lianas a anemocoria (figura 3).

Figura 3
Distribuição das síndromes de dispersão em porcentagem de sementes para cada forma de vida encontrada no banco de sementes do Parque Estadual de Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brasil.
Figure 3
Distribution of the dispersal syndromes for each life form, in percentage of seeds, found in the seed bank of the Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil.

Dentre as espécies arbustivas e arbóreas, as que apresentaram os maiores valores de densidade relativa no banco de sementes foram aquelas classificadas como intolerantes à sombra: Cecropia glaziovii (56%), Bathysa australis (5%), Hyeronima alchorneoides (4%) e Alchornea glandulosa (4%) (tabela 1).

Analisando-se a composição do banco de sementes sob o aspecto de tolerância à sombra, dentre as espécies arbustivas e arbóreas, o grupo das espécies intolerantes foi o mais abundante, com 97,0% de todas as sementes germinadas no banco, enquanto as espécies tolerantes foram representadas por apenas 3,0% das sementes germinadas (tabela 1, figura 4). Não foram encontradas diferenças significativas entre o número de espécies intolerantes (21 espécies) e tolerantes à sombra (13 espécies) (χ² = 1,88; gl = 1; p = 0,170).

Figura 4
Porcentagem de sementes e de espécies separados por tolerância à sombra no Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brasil.
Figure 4
Percentage of seeds and species classified by shade tolerance in the Parque Estadual Carlos Botelho, Sete Barras, São Paulo State, Brazil.

Discussão

A densidade de sementes registradas nas quatro coletas apresentou valores intermediários, se comparada a outros estudos conduzidos em áreas preservadas em florestas tropicais. Putz & Appanah (1987), em área de floresta na Malásia, encontraram 131 sem m^-2; Saulei & Swaine, (1988), em uma floresta tropical na Nova Guiné, encontrou, em média, menos de 500 sem m^-2; Garwood (1989), em uma revisão sobre o banco de sementes em florestas tropicais preservadas verificou que em média ocorre menos de 500 sem m^-2 nessas áreas; Grombone-Guaratini et al. (2004) encontraram em uma mata de Galeria na Floresta Estacional Semidecidual, 371 sem m^-2; Leal-Filho et al. (2013), na Floresta Amazônica, 461 sem m^-2 e Correia & Martins (2015), na Floresta Ombrófila Densa, 251 sem m^-2.

A densidade do banco de sementes depende de vários fatores: estrutura da floresta, composição de espécies, chuva de sementes, duração da dormência das sementes e, principalmente do estado de conservação e intensidade de perturbação da área estudada (Garwood 1989, Dalling et al. 1997, Castillo & Stevenson 2010). As áreas perturbadas apresentam densidades superiores as áreas preservadas, como nos estudos de Baider et al. (2001), que encontrou 11.000 sem m^-2; Araújo et al. (2001), 2.848 sem m^-2; Souza (2002) 1.556 sem m^-2 e Franco et al. (2012), 1.039 sem m^-2. A alta densidade encontrada nestes estudos é decorrente do predomínio de espécies herbáceas no banco de sementes, em média 75% em áreas alteradas, segundo Garwood (1989).

O número de espécies encontradas no presente estudo situou-se entre os mais altos para as florestas tropicais preservadas, estudos recentes apresentaram valores que variaram de 22 espécies (Correia & Martins 2015) a 103 espécies (Ávila et al. 2013). A inclusão de todas as formas de vida foi determinante no elevado número de espécies, pois apenas 50% das espécies germinadas foram classificadas como de árvores ou arbustos, os outros 50% consistiu nas demais formas de vida, dentre as quais predominou a herbácea.

Embora tenha sido constatada sazonalidade no banco de sementes, este padrão provavelmente não decorre da fenologia, uma vez que Morellato et al. (2000), em estudo em que foi realizada a comparação da fenologia das espécies arbóreas de diferentes trechos da floresta pluvial atlântica no sudeste do Brasil, inclusive em área próxima à Parcela Permanente de Carlos Botelho, no Parque Estadual de Intervales (núcleo Saibadela), não verificaram padrão sazonal para a frutificação. A sazonalidade encontrada no banco de sementes pode estar relacionada à viabilidade das sementes no banco, que é influenciada por patógenos, predação (Orozco-Segovia et al. 1993) e dormência das sementes (Whitmore 1998). Espécies que dispersam num período restrito de tempo e apresentam sementes de curta longevidade, podem compor o chamado banco de sementes transitório (Garwood 1989) e ocasionar alta variabilidade entre coletas (Dalling et al. 1997, Butler & Chazdon 1998, Grombone-Guaratini et al. 2004).

A alta densidade de sementes observada no verão de 2005 foi significativamente maior que a do verão em 2004. Esta diferença foi devida à alta germinação de apenas uma espécie, Begonia cucullata, que não foi registrada nas coletas anteriores, mas foi a de maior densidade absoluta na coleta de verão de 2005. O aparecimento de B. cucullata em alta densidade em apenas uma coleta deve decorrer da provável reprodução em pulsos desta espécie (Spina 2001, Lima et al. 2011).

Os valores de similaridade florística encontrados foram baixos, um único grupo se manteve durante as quatro coletas, a manutenção desse grupo foi predominantemente influenciada pela presença de Celosia grandifolia, espécie herbácea com síndrome de dispersão autocórica, estas características podem explicar o seu alto índice de agregação que, por consequência, limita a sua sombra de dispersão. Esta aparente desvantagem em relação às demais espécies amostradas é compensada pela grande produção de sementes viáveis ao longo do ano, garantindo a esta espécie maiores oportunidades de estabelecimento em uma eventual clareira na área que a sua dispersão alcança.

Esses resultados corroboram a hipótese inicial deste estudo de que a composição florística do banco de sementes é em grande parte variável no tempo, sugerindo a possibilidade de diferentes caminhos sucessionais em grandes clareiras abertas em áreas preservadas, em estações distintas do ano, já que o banco de sementes é o principal mecanismo de regeneração na fase inicial de estabelecimento de pioneiras nessas áreas; esse padrão também se destacou em Grombone-Guaratini & Rodrigues (2002) e Leal-Filho et al. (2013).

A abundância de espécies arbustivas e arbóreas no banco de sementes foi comparável à de outros estudos com banco de sementes em áreas tropicais conservadas, como o realizado na Costa Rica, Lawton & Putz (1988) obtiveram 77%; no México, Williams-Linera (1993) encontrou 59%, no Brasil em área de Floresta Estacional Semidecídua, Grambone-Guaratini & Rodrigues (2002) obtiveram 65-86%; e na Floresta Amazônica, Leal-Filho et al. (2013) encontraram 55% de espécies deste grupo.

Foi observado um predomínio de espécies zoocóricas no banco de sementes. O predomínio de espécies que dependem de mecanismos bióticos de dispersão é comum em florestas tropicais (Howe & Smallwood 1982). Nas florestas neotropicais ocorrem riquezas elevadas de árvores e arbustos pioneiros zoocóricos, como os pertencentes aos gêneros Cecropia (Urticaceae), Piper (Piperaceae), Solanum (Solanaceae), Myrsine (Myrsinaceae) (Whitmore 1998, Gómez-Pompa et al. 1991, Grombone-Guaritini et al. 2004, Correia & Martins 2015).

Considerando o número de sementes, dentre as espécies herbáceas houve um predomínio daquelas com dispersão autocórica, em decorrência da presença de duas espécies: Celosia grandifolia e Begonia cucullata. A espécie C. grandifolia foi encontrada com alta abundância em todas as coletas, enquanto a espécie B. cucullata foi encontrada com alta abundância apenas nas duas últimas coletas.

Embora a porcentagem, em número de sementes germinadas de espécies autocóricas tenha sido a mesma das espécies anemocóricas, o número de espécies anemocóricas foi mais de três vezes maior, indicando que a estratégia de formação de banco de sementes é mais comum entre espécies autocóricas, que são na sua maioria espécies herbáceas de ciclo de vida curto.

Os indivíduos oriundos de espécies arbustivas e arbóreas intolerantes à sombra apresentaram dominância no banco de sementes. Desta forma, aceita-se a hipótese deste estudo, de que as espécies arbustivas e arbóreas que formam banco de sementes são predominantemente intolerantes à sombra. Este resultado tem sido frequente em estudos com o banco de sementes. Baider et al. 1999, estudando o banco de sementes de um trecho de Floresta Atlântica Montana madura, verificaram que 98% dos indivíduos amostrados no banco eram de espécies pioneiras, assim como, Leal-Filho et al. (2013) na Floresta Amazônica. Por outro lado, merece destaque o fato de que o desequilíbrio entre esses grupos é muito maior quando se compara o número de indivíduos (mais de 30 vezes maior para intolerantes em relação às tolerantes) do que se comparando o número de espécies (menos de duas vezes maior).

As espécies intolerantes à sombra geralmente apresentam sementes pequenas e de baixa biomassa (Ressel et al. 2004). Vários autores já relacionaram estas características com a formação de banco de sementes (Harper 1977, Baider et al. 1999, Baider et al. 2001). Entre as vantagens adaptativas, comumente conferidas a essa característica, estão: menor pressão de predação, menor vulnerabilidade ao ataque de fungos e maior facilidade de incorporação ao estoque do solo (Orozco-Segovia et al. 1993).

Outra relação importante tem sido encontrada entre o peso das sementes e características cotiledonares de posição, textura e exposição, que, segundo Ressel et al. (2004), podem ser correlacionados com os grupos sucessionais. As espécies de estágios sucessionais iniciais investem em produzir grande quantidade de sementes leves, com peso inferior a 0,1 g, ou seja, com pouca ou nenhuma capacidade de armazenamento, de modo que estas espécies geralmente possuem cotilédones expostos e fotossintetizantes, que rapidamente assumem a função de nutrir a plântula em desenvolvimento, sendo uma das causas destas espécies serem predominantemente intolerantes à sombra. Por outro lado, as espécies de estádios finais de sucessão apresentam sementes mais pesadas (≥1,5 g) e investem em poucas sementes, porém ricas em reservas nutritivas, o que confere reservas suficientes e certa independência em relação à luminosidade, para o estabelecimento de plântulas (Whitmore 1998).

A dormência das sementes também parece estar correlacionada com o estágio sucessional das espécies, pois é mais comum nas sementes das espécies pioneiras do que nas espécies pertencentes aos estádios finais de sucessão (Bazzaz & Pickett 1980, Whitmore 1998, ). Entre as espécies pioneiras, a duração da dormência das sementes presentes no solo varia bastante. Experimentos nos quais foi estimada a sobrevivência de sementes mostraram que 100% das sementes de algumas espécies pioneiras podem permanecer viáveis no solo sem germinar pelo período de dois anos, sendo que nestes casos o sucesso reprodutivo da espécie pode aumentar em até 2.000% (Murray 1986). Já outras espécies apresentam marcada redução na germinabilidade depois de um ano (Hopkins & Graham 1987) ou em um período menor, como observado neste estudo, no qual a composição florística variou no tempo entre coletas.

Espécies de hábito arbóreo, consideradas pioneiras ou intolerantes à sombra, como Cecropia glaziovii, Bathysa australis e as grandes pioneiras, como Alchornea triplinervia, Alchornea glandulosa, Hyeronima alchorneioides, encontradas no local deste estudo, são comuns em bancos de sementes (Baider et al. 1999). Em um número elevado de estudos em florestas tropicais, espécies arbóreas têm sido encontradas, em especial pioneiras e grandes pioneiras (Hall & Swaine 1980, Baider et al. 1999, Nóbrega et al. 2009, Correia & Martins 2015), representando entre 18% e 98% do total de espécies encontradas no banco.

Em síntese, a partir deste estudo foi possível aceitar as hipóteses de que as espécies presentes no banco de sementes são predominantemente arbustivas e arbóreas, intolerantes à sombra e zoocóricas e que a sua composição florística varia no tempo e no espaço. Considerando-se a Floresta Ombrófila Densa Submontana como uma formação predominantemente perenifólia, conclui-se que parte da diversidade da regeneração de espécies desta formação depende de um contínuo processo de formação e colonização de clareiras.

• 1
  Parte da Tese de Doutorado do primeiro Autor

Agradecimentos

Ao CNPq, pela bolsa de estudos concedida nos primeiros dois anos deste estudo. À equipe de apoio do Projeto temático 40 ha de Parcelas Permanentes.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Jul-Sep 2017

Histórico

• Recebido
  21 Jul 2016
• Aceito
  15 Maio 2017