SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.44 issue4Sinopse do gênero Jacquemontia Choisy (Convolvulaceae) no Estado de São Paulo, Brasil: notas nomenclaturais, taxonômicas e geográficas author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

Share


Hoehnea

Print version ISSN 0073-2877On-line version ISSN 2236-8906

Hoehnea vol.44 no.4 São Paulo Oct./Dec. 2017

https://doi.org/10.1590/2236-8906-33/2017 

ARTIGOS

Influência da alta concentração atmosférica de CO2(↑[CO2]atm) × disponibilidade hídrica nas relações hídricas, trocas gasosas e acúmulo de carboidratos em Coffea arabica L.1

Rodrigo Fazani Esteves Sanches12  3 

Ingrid Cristina Araujo Catarino2  1

Marcia Regina Braga2 

Emerson Alves da Silva2 

2Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Fisiologia e Bioquímica, Avenida Miguel Estéfano, 3.687, 04301-902 São Paulo, SP, Brasil


RESUMO

(Influência da alta concentração atmosférica de CO2 (↑[CO2]atm) × disponibilidade hídrica nas relações hídricas, trocas gasosas e acúmulo de carboidratos em Coffea arabica L.). O objetivo deste trabalho foi avaliar a influência da ↑[CO2]atm nas relações hídricas, trocas gasosas e acúmulo de carboidratos em Coffea arabica. Cafeeiros foram cultivados sob diferentes [CO2]atm (400 e 760 ppm) e submetidos a dois regimes hídricos: rega diária e ciclos de suspensão de regas por 7, 10, 14 e 37 dias, seguidos de reidratação diária por 7 dias. Alterações significativas no potencial hídrico foram observadas nas plantas sob restrição hídrica a partir do 10º dia com recuperação total após a reidratação. As A foram maiores nos cafeeiros cultivados sob ↑[CO2]atm, mesmo sob restrição hídrica se comparadas aos demais tratamentos. Cafeeiros cultivados em ↑[CO2]atm e restrição hídrica não apresentaram diminuição nos teores de carboidratos em comparação aos cultivados sob ↑[CO2]atm e rega diária. Entretanto, em plantas sob 400 ppm CO2 e restrição hídrica, reduções significativas nos teores de açúcares, principalmente em folhas, foram observadas. Os teores de amido não alteraram em resposta aos tratamentos de CO2 e água. Aumento no nível de prolina foi observado no início da restrição hídrica retornando a níveis basais ao longo do experimento. Nossos resultados apontam para um efeito mitigador do ↑CO2 sobre o déficit hídrico por meio da manutenção no acúmulo de carboidratos das plantas de café.

Palavras-chave: déficit hídrico; fotossíntese; mudanças climáticas

ABSTRACT

(Influence of high atmospheric CO2 concentration (↑[CO2]atm) × water availability in water relations, gas exchange and carbohydrate accumulation in Coffea arabica L.). The aim of this work was to evaluate the combined effects of ↑[CO2]atm and water availability in water relations, gas exchange and carbohydrate accumulation in Coffea arabica L. Plants were cultivated under 400 and 760 ppm of CO2 in open top chambers. For each [CO2]atm, plants were divided into two groups and submitted to the following water regimes: daily watering and withholding watering for 7, 10, 14 and 37 days, followed by daily rehydration for 7 days. From day 10 on, significant changes in leaf water potential were observed in plants under water suppression in both treatments, with total recovery after rehydration. The A was higher in plants submitted to ↑[CO2]atm, even under water suppression, compared to the daily watering regime. No change in the leaf carbohydrate content was observed in plants cultivated under ↑[CO2]atm and water restriction when compared to those under ↑[CO2]atm and daily watered treatment. However, plants submitted to 400 ppm CO2 and water restriction showed a significant decrease in the sugar content, mainly in the leaves. Starch contents did not change in response to CO2 and water treatments. An increase in the rates of leaf proline was observed at the beginning of water restriction, but decreased throughout the experiment. Our results indicate a mitigating effect of the ↑CO2 on water deficit through the maintenance of carbohydrate accumulation of coffee plants.

Keywords: climate changes; photosynthesis; water stress

Introdução

A concentração de dióxido de carbono (CO2) no ar atmosférico tem aumentado nos últimos dois séculos, devido principalmente às emissões associadas à queima de combustíveis fósseis e da cobertura florestal. As medições confirmam que a proporção de CO2, dentre os gases atmosféricos, aumentou globalmente de 280 ppm na era pré-industrial para 379 ppm em 2005 e, atualmente, já está em média 400 ppm (NOAA 2017). Este fato, associado ao potencial que as plantas possuem de assimilar carbono atmosférico por meio da fotossíntese e da produção de compostos de carbono, faz com que estudos sobre o crescimento, desenvolvimento e metabolismo de plantas sob elevadas concentrações de CO2 recebam ampla atenção (Long & Bernarcchi 2003, Braga et al. 2006, Kretzschmar et al. 2009, Oliveira et al. 2013).

O aumento de CO2 atmosférico pode afetar os processos biológicos em diferentes níveis de organização, sendo que os controles fisiológicos e ecológicos são os estudados há mais tempo (Ainsworth & Rogers 2007). Ainsworth & Long (2005) verificaram que as taxas fotossintéticas de plantas cultivadas em ↑[CO2]atm aumentaram em média 28%. O estudo de Ainsworth & Long (2005) também mostra que ocorre redução na taxa de condutância estomática de aproximadamente 20% e aumento na eficiência do uso da água em até 50%. O aumento nas taxas fotossintéticas e a melhora nas relações hídricas observados nas plantas cultivadas em [CO2]atm normalmente geram incrementos de biomassa e altura nestas plantas, que são respectivamente 49% e 12% maiores do que naquelas cultivadas em [CO2]atm ambiente (Poorter & Pérez-Soba 2002, Ainsworth & Long 2005). Não obstante, Oliveira et al. (2010) demonstraram que plantas de Chrysolaena obovata, espécie C3 nativa do cerrado, responderam positivamente à elevada concentração de CO2, apresentando maior crescimento (40%), maior taxa fotossintética (63%), incremento de biomassa aérea (32%) e, ao final do período de exposição ao alto CO2, incremento de biomassa subterrânea (47%) de rizóforos e consequentemente maior produtividade de carboidratos.

Nas condições climáticas atuais, as alterações nas relações hídricas das plantas são uma resposta à disponibilidade hídrica sazonal. No Brasil, onde o clima se caracteriza predominantemente por verões úmidos e invernos secos, os principais processos fisiológicos afetados pelo o déficit hídrico sazonal são a condutância estomática, a fotossíntese e, por extensão, o crescimento das plantas. Entretanto, tais efeitos dependem da espécie estudada bem como da intensidade e duração do déficit hídrico ao qual as plantas ficam expostas (Chaves & Pereira 1992). Essas respostas, aliadas às previsões para esse século de aumento da [CO2]atm. e nas mudanças no regime hídrico com aumento das secas sazonais, sugerem que haverá uma modificação na produtividade líquida e, por extensão, na estrutura e composição da vegetação (IPCC 2007) devido ao déficit hídrico. De fato, na natureza a extensão dos efeitos do déficit hídrico sobre as plantas depende da intensidade e da duração do estresse, bem como da capacidade geneticamente determinada da espécie em lidar com o meio ambiente. Já está bem estabelecido que a taxa de assimilação de carbono nas folhas é suprimida sob déficit hídrico moderado ou mesmo quando há queda na umidade do ar ou no potencial hídrico do solo (Gollan et al. 1986, Chaves 1991). Nesse caso, o controle estomático desempenha importante papel no controle das trocas gasosas quando o período de seca é prolongado (Chaves 1991).

Os efeitos positivos da elevada [CO2]atm podem transcender os aumentos na eficiência do processo fotossintético per se. O aumento do CO2 atmosférico pode atuar mitigando os efeitos negativos de fatores abióticos estressantes, tais como, aumentos de temperatura do ar e alterações nos padrões de precipitação, também esperados por consequência do efeito estufa adicional, favorecendo a manutenção de altas taxas fotossintéticas e acúmulo de carboidratos.

No que diz respeito ao cafeeiro, nenhum trabalho neste sentido ainda foi realizado, a despeito do fato de que no Brasil as estimativas dos modelos climáticos globais observados são de aumento não uniforme na temperatura e diminuição da precipitação (Hamada et al. 2008). Alguns estudos alarmantes sugerem que, para o café, haverá reduções na produtividade de até 92% nas regiões brasileiras atuais de cultivo (Assad et al. 2007). Não obstante, a irrigação tem sido o principal fator que possibilita o estabelecimento do cultivo do café em regiões marginais, de baixa altitude, com temperaturas superiores as principais regiões produtoras do grão sendo uma importante opção de adaptação na cafeicultura frente às mudanças climáticas (Camargo 2010, Ramirez-Villegas et al. 2012).

Assim, medidas integradas de parâmetros ecofisiológicos e bioquímicos ao longo do tempo, podem colaborar no melhor entendimento da interação entre ↑[CO2]atm com diferentes disponibilidades hídricas sobre as relações hídricas, trocas gasosas e bioquímica de carboidratos em C. arabica. Desse modo, o objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito conjunto do aumento da concentração atmosférica de CO2 (↑[CO2]atm) e de diferentes disponibilidades da água no solo, nas relações hídricas, trocas gasosas, acúmulo de carboidratos e osmorreguladores em plantas de café sob condições de câmaras de topo aberto.

Material e métodos

Material Vegetal e Condições de Cultivo - Mudas de Coffea arabica var. Catuaí vermelho variedade IAC-144 com oito meses de idade foram transplantadas individualmente para vasos plásticos de sete litros, contendo substrato Biomix Mudas e Plantio ® e separadas em quatro lotes, cada um contendo 21 plantas. Estes lotes foram então distribuídos em quatro câmaras de topo aberto (OTC) de 1,5 m de diâmetro e 2,0 m de altura, providas de sistema de circulação de ar e instaladas no interior de Casa de Vegetação do Núcleo de Pesquisa em Fisiologia e Bioquímica do Instituto de Botânica (figura 1). Dois lotes foram mantidos em duas OTCs (21 plantas/OTC) com atmosfera ambiente de 400 ppm de CO2, enquanto outros dois lotes foram mantidos em outras duas outras OTCs à 760 ppm de CO2, por meio de injeção de gás a partir de cilindro de CO2 comprimido acoplado ao sistema. As plantas permaneceram nessas condições atmosféricas de CO2 e foram regadas diariamente por 30 dias.

Figura 1 (a) Vista geral das quatro OTCs instaladas no Núcleo de Pesquisa em Fisiologia e Bioquímica do Instituto de Botânica. (b) Plantas de C. arabica e os sensores de monitoramento da radiação solar, temperatura e umidade relativa no interior da câmara. 

Figure 1 (a) Overview of the four OTCs installed in the Department of Plant Physiology and Biochemistry of Institute of Botany. (b) C. arabica plants and sensors for monitoring solar radiation, temperature and relative humidity inside the chamber. 

Após este período, um lote com 21 plantas cultivadas em [CO2] ambiente (400 ppm de CO2) e outro cultivado em ↑[CO2]atm (760 ppm de CO2) foram submetidos aos seguintes regimes de suspensão de regas: dois ciclos de 7 e dois de 10 dias sem rega, seguidos de um ciclo de 14 dias e outro de 37 dias sem rega, após esse período, as plantas restantes foram submetidas à recuperação hídrica com regas diárias por 7 dias.

O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado, em esquema fatorial 2 × 2, sendo duas concentrações atmosféricas de CO2 (400 e 760 ppm CO2) e dois regimes hídricos (regas diárias e suspensão de regas), num total de quatro tratamentos. Todos os parâmetros avaliados e as coletas de material vegetal (folhas e raízes) para as análises bioquímicas foram realizados ao final de cada ciclo de rega, eliminando-se 3 plantas em cada tempo de coleta, num total de 7 coletas.

Análises Ecofisiológicas - As condições edafoclimáticas foram monitoradas continuamente nos interiores das OTCs utilizando-se um sistema constituído de sensores de monitoramento continuo da temperatura (T ºC) e umidade relativa (UR) do ar (107 L em abrigo 41303-5A, Campbell Sci.), radiação fotossinteticamente ativa - DFFFA (Li-190SB, Li-Cor) e controle da concentração de CO2, utilizando analisador de gases no infravermelho (IRGA - WMA-4, PPSystem). Os dados foram coletados a cada 15 minutos e armazenados em Datalogger (CR1000, Campbell Sci.) utilizando o Software de controle do sistema (Datalogger Suport Software PC400 1.5, Campbell Sci.).

O potencial hídrico foliar (Ψw foliar) foi medido em três folhas completamente expandidas do terceiro par a partir do ápice de ramos plagiotrópicos, no período da antemanhã (entre 5:00 e 6:00 h), utilizando-se bomba de pressão tipo Scholander (model 1000, PMS Instrument Co). O teor relativo de água nas folhas foi determinado conforme descrito por Weatherley (1950).

A fotossíntese líquida (A, µmol CO2 m2 s-1), a condutância estomática (gs, mol m2 s-1), a taxa de transpiração foliar (E foliar, µmol H2O m2 s-1) e a concentração interna de CO2 (ci, ppm de CO2) foram determinadas em três folhas completamente expandidas do terceiro par a partir do ápice de ramos plagiotrópicos. A análise foi realizada em sistema aberto, no período da manhã (entre 08:30 e 11:30 h), utilizando-se o analisador de gases a infravermelho portátil (IRGA - LCPro SD, ADC), sob concentrações de CO2 em 400 ppm e 760 ppm e intensidade luminosa de 600 µmol fótons m-2 s-1 (Silva et al. 2004). A partir dos dados de trocas gasosas, foi estimada a eficiência instantânea do uso da água, dada pela razão entre A e Efoliar (EIUA - µmol CO2 mmol-1 H2O).

Análise de carboidratos e prolina - Amostras de folhas e raízes (3 g MF) das plantas de café nos diferentes tratamentos foram coletadas e maceradas em nitrogênio líquido e posteriormente liofilizadas (ModulyoD freezer Dyer 5 L, Thermo Electron). As amostras foram então separadas em alíquotas com 0,5 g e submetidas à extração exaustiva em etanol 80% a 80 ºC por 15 minutos por 4 vezes, obtendo-se os extratos para dosagens de carboidratos e prolina. Os extratos etanólicos de cada extração individual foram reunidos, concentrados em rotavapor (modelo r-215, Buchi) a 40 ºC e ressuspensos em 15 ml de água destilada. As soluções aquosas resultantes foram mantidas a -20 ºC até que se procedesse às dosagens (Carvalho et al. 1998). Os resíduos resultantes da extração etanólica foram liofilizados e utilizados para extração e dosagem de amido.

A quantificação dos açúcares solúveis totais (AST) nos extratos aquosos foi realizada através do método do fenol sulfúrico (Dubois et al. 1956). A leitura da absorbância realizada em espectrofotômetro (SP-22, Biospectro) com comprimento de onda em 490 nm. O conteúdo de açúcares redutores foi determinado segundo método Somogyi-Nelson (1945) a 520 nm. O cálculo da quantificação de AST e AR foi realizado utilizando-se a equação da reta obtida a partir da curva padrão construída utilizando-se 100 µg ml-1 de glicose (Sigma®) como padrão.

A quantificação de amido foi realizada no resíduo da extração etanólica conforme método enzimático proposto por Amaral et al. (2007). O teor de glucose foi determinado em leitor de microplacas de ELISA (KC4, Biotek Instruments) a 490 nm. A curva padrão foi feita com solução de glicose (Sigma®). A prolina livre (Pro) foi quantificada nas frações etanólicas obtidas e reunidas após a extração de carboidratos solúveis, segundo método proposto por Bates et al. (1973) a 520 nm, tendo 100 µg ml-1 de L-prolina (Synth®) como padrão.

Análise Estatística - Os dados obtidos no experimento foram submetidos à análise de variância, sendo todo e qualquer contraste entre médias avaliado pelo teste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. Para cada tempo de coleta considerou-se três repetições por tratamento (n = 3).

Resultados e Discussão

A radiação fotossinteticamente ativa (DFFFA), a temperatura (ºC) e a umidade do ar (%) e a [CO2] no interior das OTCs ao longo do período experimental foram em média, 428 ± 131 (µmol fótons m2 s-1), 22 ± 3 (ºC), 70 ± 12 (%), 700 ± 59 nas câmaras com injeção de CO2 e 458 ± 32 ppm nas câmaras sem injeção extra de CO2, ([CO2]atm, ppm), respectivamente. Estes parâmetros demonstram que as DFFFA ficaram próximas ao ponto de saturação luminoso da fotossíntese do cafeeiro que é de 600 µmol fótons m-2s-1, a temperatura do ar manteve-se dentro da faixa considerada ótima para o crescimento das plantas de café (Silva et al. 2004) e as [CO2] se mantiveram na faixa proposta para este estudo, i.e. 400 e 760 ppm CO2 para as condições de ambiente e elevado CO2, respectivamente.

O Ψw foliar (figura 2) foi sempre menor nas plantas submetidas à suspensão das regas, quando comparadas às plantas submetidas a regas diárias, independente da [CO2]atm, sendo as diferenças significativas observadas somente a partir dos ciclos com 10, 14 e 37 dias sem rega. Destaca-se que os valores de Ψw foliar nas plantas sob restrição hídrica não ultrapassaram -1,0 MPa, não evidenciando aspectos visíveis de deficiência hídrica nas plantas. Valores semelhantes de Ψw foliar foram observados em cafeeiros irrigados sob condições de campo com atmosfera ambiente de CO2 e submetidos à suspensão de irrigação por 30 dias em três diferentes regiões edafoclimáticas no Estado de São Paulo (Silva et al. 2010), que apresentaram Ψw foliar mínimos de -0,9 MPa.

Figura 2 Potencial hídrico de folhas (Ψw folha, MPA) e teor relativo de água (TRA, %) em plantas de C. arabica submetidas aos tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 2 Leaf water potential (Ψw leaf, MPA) and relative water content (TRA, %) in C. arabica submitted to the following treatments: □: 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each sample do not differ statistically by the Tukey test at a 5% probability level. 

Diferente do Ψw foliar, as reduções nos teores relativos de água (figura 2) das plantas submetidas aos ciclos de restrição hídrica, independente do tratamento de CO2, foram sempre significativas, quando comparadas às plantas sob rega diária, o que sugere que as alterações no Ψw foliar se deveram principalmente às variações no conteúdo volumétrico de água das plantas imposto pelos ciclos de restrição hídrica. Não obstante, o retorno da rega diária nas plantas submetidas a restrição hídrica foi suficiente para aumentar o Ψw foliar e TRA nas folhas, a valores semelhantes aos das plantas regadas diariamente em ambos os tratamentos de CO2.

As taxas de fotossíntese líquida (A), foram sempre maiores em plantas cultivadas sob ↑[CO2]atm, independentemente da disponibilidade hídrica. Observa-se na figura 3 que mesmo em plantas submetidas aos diferentes ciclos de suspensão de rega, os valores de A foram sempre maiores, com diferenças significativas ao longo do experimento evidenciando o efeito benéfico da elevada [CO2]atm na fotossíntese dos cafeeiros, mesmo sob condições de déficit hídrico. Os índices de gs e Efoliar não apresentaram variações significativas entre os tratamentos, com exceção das plantas submetidas ao ciclo de 37 dias sem reposição hídrica, na qual verificou-se menor valor de gs (figura 3). Recentemente, DaMatta et al. (2016) demonstraram em cafeeiros cultivados sob condições de campo, em sistema de enriquecimento de CO2 ao ar livre (Ghini et al. 2015), que o ↑[CO2]atm propiciou aumentos significativos nas taxas fotossintéticas das plantas, com pequenas variações na gs.

Figura 3 Fotossíntese (A, µmol CO2 m2 s-1), condutância estomática (gs, mol m2 s-1), transpiração foliar (Efoliar, µmol H2O m2 s-1) e concentração interna de CO2 (ci, ppm de CO2) sob intensidade luminosa de 600 µmol fótons m2 s-1, de plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 3 Photosynthesis (A, µmol CO2 m2 s-1), stomatal conductance (gs, mol m2 s-1), leaf transpiration (Efoliar, µmol H2O m2 s-1) and internal CO2 concentration (ppm CO2) under light intensity of 600 µmol photons m2 s-1, in C. arabica submitted to the following treatments: □: 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each sample do not differ statistically by the Tukey test at a 5% probability level. 

Para Ainsworth & Rogers (2007), a alta disponibilidade de CO2 atmosférico acresce o gradiente de difusão desse gás, da atmosfera para os cloroplastos, e, assim, estimula taxas fotossintéticas maiores que podem ser obtidas com baixas taxas de gs e E foliar o que por seu turno promovem aumentos na eficiência intrínseca do uso da água (EIUA). De fato, nossos resultados demonstram significativos aumentos na concentração interna de CO2 (Ci) das plantas de café cultivadas em ↑[CO2]atm mesmo quando sob restrição hídrica (figura 3). Este comportamento associado às pequenas variações observadas na gs e E foliar, podem explicar os aumentos pontuais na EIUA (figura 4), principalmente nos ciclos de maior restrição hídrica. De acordo com van der Sleen et al. (2015), as altas concentrações de CO2 aumentam as taxas fotossintéticas, bem como a eficiência no uso da água em plantas tropicais, como é o caso do café.

Figura 4 Eficiência instantânea do uso da água (EIUA, µmol CO2 mmol-1 H2O) em plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 4 Water use efficiency (EIUA, µmol CO2 mmol-1 H2O) in C. arabica submitted to the following treatments: □ - 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each collection do not differ statistically by the Tukey test in a 5% probability level. 

A disponibilidade hídrica associada às concentrações atmosféricas dos tratamentos 400 e 760 ppm de CO2 influenciaram o acúmulo de carboidratos nos cafeeiros. Como mostrado nas figuras 5 e 6, foi observada diminuição significativa nos teores de AST e AR nas folhas dos cafeeiros cultivados sob [CO2]atm de 400 ppm e restrição hídrica, e diminuição significativa nos teores de AR nas folhas dos cafeeiros cultivados sob ↑[CO2]atm de 760 ppm de CO2. Por outro lado, os teores de AST nas raízes dos cafeeiros não diferiram significativamente entre os tratamentos ao longo do experimento, com exceção das plantas sob concentração de 400 e 760 ppm de CO2 e restrição hídrica no primeiro ciclo de 7 dias e 14 dias sem rega, respectivamente, nas quais foram observadas reduções nos teores de AST. Entretanto, a reidratação por 7 dias com rega diária nos tratamentos sob suspenção hídrica não foi suficiente para equiparar os níveis de AST a aqueles das plantas regadas diariamente. Os menores níveis desses carboidratos podem indicar a pronta utilização destes na manutenção do crescimento dessas plantas. Verificou-se aumento nos teores de amido (figura 7) em folhas, no início do experimento, e tendência de acúmulo desse carboidrato nas raízes dos cafeeiros cultivados sob ↑[CO2]atm. A redução nos níveis AST sob condições de deficiência hídrica pode indicar baixo potencial osmorregulador das plantas, nas quais, possivelmente esta diminuição está associada ao consumo destes compostos para a manutenção da sobrevivência, enquanto que, os AR compõem formas de carboidratos facilmente mobilizáveis para a produção de energia, que são altamente higroscópicos e apresentam ótima função osmorreguladora (Buckeridge et al. 2000, Melo et al. 2007, Whittaker et al. 2007).

Figura 5 Conteúdo de açúcares solúveis totais em folhas (AST, mg g-1 MS) (A) e raízes (AST, mg g-1 MF) (B) em plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo reste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 5 Total soluble sugar content in leaves (AST, mg g-1 MS) (A) and roots (AST, mg g-1 MF) (B) of C. arabica submitted to the following treatments: □: 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each collection do not differ statistically by the Tukey subtraction at a 5% probability level. 

Figura 6 Conteúdo de açúcares redutores de folhas (AR, mg g-1 MS) e raízes (AR, mg g-1 MF) em plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo reste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 6 Contend of reducing sugars in leaf (AR, mg g-1 MS) and roots (AR, mg g-1 MF) of C. arabica submitted to the following treatments: □: 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each collection do not differ statistically by the Tukey subtraction at a 5% probability level. 

Figura 7 Conteúdo de amido em folhas (mg g-1 MS) (A) e raízes (mg g-1 MF) (B) em plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo reste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 7 Starch content in leaves (mg g-1 MS) (A) and roots (mg g-1 MF) (B) of C. arabica submitted to the following treatments: □: 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each collection do not differ statistically by the Tukey subtraction at a 5% probability level. 

Os níveis de prolina aumentaram nas folhas dos cafeeiros sob restrição hídrica apenas no início da suspensão das regas, o que pode indicar a manutenção do alto Ψw foliar (figura 2) verificado no período. Todavia, os níveis de prolina foram baixos no decorrer da imposição da deficiência hídrica. O acúmulo de prolina, em muitos casos, é tomado como indicador de tolerância ao déficit hídrico, entretanto, segundo Maestri et al. (1995), o aumento dos níveis deste aminoácido, não se correlaciona satisfatoriamente com a tolerância a seca em várias cultivares de café arábico. Com efeito, nossos resultados demonstram, mesmo em plantas mantidas sob ↑[CO2]atm que o ajuste osmótico, frequentemente observado como mecanismo de resposta às condições de seca em muitas espécies, não parece ser um mecanismo relevante no cafeeiro (DaMatta & Ramalho 2006, Silva et al. 2010).

Em conclusão nossos resultados demonstram que as respostas de curto prazo de plantas de café submetidas à atmosfera enriquecida de CO2 em condições de sob condições de câmaras de topo aberto, apontam para o efeito mitigador do CO2 sobre o déficit hídrico, por meio do aumento das taxas fotossintéticas e manutenção no acúmulo de carboidratos nas folhas e raízes do cafeeiro.

Figura 8 Conteúdo de prolina em folhas (mg g-1 MS) e raízes (mg g-1 MF) em plantas de C. arabica submetidas aos seguintes tratamentos: □: 400 ppm CO2 Regado, ■: 400 ppm CO2 Não Regado, ■: 760 ppm CO2 Regado, ■: 760 ppm CO2 Não Regado. A seta indica o retorno das regas diárias nos tratamentos sob restrição hídrica. Barras indicam o desvio padrão da média (n = 3). Médias seguidas de mesma letra em cada coleta não diferem estatisticamente pelo reste de Tukey em nível de 5% de probabilidade. 

Figure 8 Proline content in leaves (mg g-1 MS) and roots (mg g-1 MF) of C. arabica submitted to the following treatments: □ - 400 ppm CO2 Watering, ■: 400 ppm CO2 Not Watered, ■: 760 ppm CO2 Watering, ■: 760 ppm CO2 Not Watered. The arrow indicates the restart of daily watering in the treatments under water restriction. Bars indicate the standard deviation of the mean (n = 3). Means followed by the same letter in each collection do not differ statistically by the Tukey subtraction at a 5% probability level. 

1Parte da Tese de Doutorado do primeiro Autor

Agradecimentos

Os autores são gratos à FAPESP pelo Auxílio Pesquisa (Proc. 12/08874-3) e ao Sr. Paulo GilbertoVenturini - Viveiro Venturini, pela doação das plantas de Café. RFES agradece à Capes pela Bolsa de Doutorado e ICAC ao CNPq pela bolsa PIBIC. MRB agradece ao CNPq pela bolsa de produtividade em pesquisa.

Literatura citada

Ainsworth, E.A. & Rogers, A. 2007. The response of photosynthesis and stomatal conductance to rising (CO2): mechanisms and environmental interactions. Plant, Cell and Environment 30: 258-270. [ Links ]

Ainsworth, E.A. & Long, S.P. 2005. What have we learned from 15 years of free-air CO2 enrichment (FACE)? A meta-analytic review of the responses of photosynthesis, canopy properties and plant production to rising CO2. New Phytologist 165: 351-372. [ Links ]

Amaral, L.I.V., Costa, P.M.F., Aidar, M.P.M., Gaspar, M. & Buckeridge, M.S. 2007. Novo método enzimático rápido e sensível de extração e dosagem de amido em materiais vegetais. Hoehnea 34 : 425-431. [ Links ]

Assad, E.D., Pinto, H.S., Zullo Jr., J. & Marin, F. 2007. Mudanças climáticas e agricultura: uma abordagem agroclimatológica. Ciência e Ambiente 34: 169-182. [ Links ]

Bates, L.S., Waldren, R.P. & Teare, I.D. 1973. Rapid determination of free proline for water-stress studies. Plant and Soil 39: 205-207. [ Links ]

Braga, M.R., Aidar, M.P.M., Marabesi, M.A. & Godoy, J.R.L. 2006. Effects of elevated CO2 on the phytoalexin production of two soybean cultivars differing in the resistance to stem canker disease. Environmental and Experimental Botany 58: 85-92. [ Links ]

Buckeridge, M.S., Tiné, M.A.S., Santos, H.P. dos & Lima, D.U. 2000. Polissacarídeos de reserva de parede celular em sementes. Estrutura, metabolismo, funções e aspectos ecológicos. Revista Brasileira de Fisiologia Vegetal 12: 137-162. [ Links ]

Camargo, M.B.P. de. 2010. The impact variability and climate change on arabic coffee crop in Brazil. Bragantia 69: 239-247. [ Links ]

Carvalho, M.A.M., Pinto, M.M. & Figueiredo-Ribeiro, R.C.L. 1998. Inulin production by Vernonia herbacea as influenced by mineral fertilization and time of harvest. Revista Brasileira de Botânica 21: 281-285. [ Links ]

Chaves, M.M. & Pereira, J.S. 1992. Water Stress, CO2 and Climate Change. Journal of Experimental Botany 43: 1131-1139. [ Links ]

Chaves, M.M. 1991. Effects of water deficits on carbon assimilation. Journal of Experimental Botany 42: 1-16. [ Links ]

DaMatta, F.M. & Ramalho, J.D.C. 2006. Impacts of drought and temperature stress on coffee physiology and production: A review. Brazilian Journal Plant Physiology 18: 55-81. [ Links ]

DaMatta, F.M., Godoy, A.G., Menezes-Silva, P.E., Martins, S.C.V., Sanglard, L.M.V.P., Morais, L.E., Torre-Neto, A. & Ghini, R. 2016. Sustained enhancement of photosynthesis in coffee trees grown under free-air CO2 enrichment conditions: disentangling the contributions of stomatal, mesophyll, and biochemical limitations. Journal of Experimental Botany 67: 341-352. [ Links ]

Dubois, M., Gilles, K.A., Hamilton, J.K., Rebers, P.A. & Smith, F. 1956. Colorimetric method for determination of sugars and related substances. Analytical Chemistry 28: 350-35 [ Links ]

Ghini R., Torre-Neto A., Dentzien A.F.M., Gerreiro- Filho O., Iost R., Patrício F.R.A., Prado J.S.M., Thomaziello R.A., Bettiol W. & DaMatta F.M. 2015. Coffee growth, pest and yield responses to free-air CO2 enrichment. Climatic Change 132: 307-320. [ Links ]

Gollan, T., Richards, R.A., Passioura, J.B., Rawson, H.M., Munns, R. & Johnson, D.A. 1986. Soil water status affects the stomatal conductance of fully turgid wheat and sunflower leaves. Australian Journal Plant Physiology 13: 459-464. [ Links ]

Hamada, E., Ghini, R., Fernandes, J.L., Pedro Jr, M.J. & Rossi, P. 2008. Spatial and temporal variability of leaf wetness duration in the State of São Paulo, Brazil. Scientia Agricola 65: 26-31. [ Links ]

IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change). 2007. The physical science basis. Contribution of working group I to the fourth assessment report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press, Cambridge. [ Links ]

Kretzschmar, F.S., Aidar, M.P.M., Salgado, L. & Braga, M.R. 2009. Elevated CO2 atmosphere enhances production of defense-related flavonoids in soybean elicited by NO and a fungal elicitor. Environmental and Experimental Botany 65: 319-329. [ Links ]

Leakey, A.D.B., Ainsworth, E.A., Bernacchi, C.J., Rogers, A., Long, S.P. & Ort, D.R. 2009. Elevated CO2 effects on plant carbon, nitrogen, and water relations: six important lessons from FACE. Journal of Experimental Botany 60: 2859-2876. [ Links ]

Long, S.P. & Bernacchi, C.J. 2003. Gas exchange measurements, what can they tell us about the underlying limitations to photosynthesis? Procedures and sources of error. Journal of Experimental Botany 54: 2393-2401. [ Links ]

Maestri, M., DaMatta, F.M., Regazzi, A.J. & Barros, R.S. 1995. Accumulation of proline and quaternary ammonium compounds in mature leaves of water- stressed coffee plants (Coffea arabica and C. canephora). Journal of Horticultural Science 70: 229-233. [ Links ]

Oliveira, V.F., Zaidan, L.B.P., Braga, M.R., Aidar, M.P.M. & Carvalho, M.A.M. 2010. Elevated CO2 atmosphere promotes plant growth and inulin production in the cerrado species Vernonia herbacea. Functional Plant Biology 37: 223-231. [ Links ]

Poorter, H., Pérez-Soba, M. 2002. Plant growth at elevated CO2. In: H.A. Mooney & J.G. Canadell (eds.). The Earth system: biological and ecological dimensions of global environmental change. John Wiley & Sons, Inc., Chichester, pp. 489-496. [ Links ]

Ramalho, J.C., Rodrigues, A.P., Semedo, J.N., Pais, I.P., Martins, L.D., Simões-Costa, M.C., Leitão, A.E., Fortunato, A.S., Batista-Santos, P., Palos, I.M., Tomaz, M.A., Scotti-Campos, P., Lindon, F.C. & DaMatta, F.M. 2013. Sustained photosynthetic performance of Coffea spp. under long-term enhanced [CO2]. PLoS One 8: e82712. [ Links ]

Ramirez-Villegas, J., Salazar, M., Jarvis, A. & Navarro-Racines, C.E. 2012. A way forward on adaptation to climate change in Colombian agriculture: perspectives towards 2050. Climatic Change 115: 611-128. [ Links ]

Silva, E.A., DaMatta, F.M., Ducatti, C., Regazzi, A.J. & Barros, R.S. 2004. Seasonal changes in vegetative growth and photosynthesis of Arabica coffee trees. Field Crops Research 89: 349-357. [ Links ]

Silva, V.A., Antunes, W.C., Guimarães, B.L.S., Paiva, R.M.C., Silva, V.DeF., Ferrão, M.A.G., DaMatta, F.M. & Loureiro, M.E. 2010. Resposta fisiológica de clone de café Conilon sensível à deficiência hídrica enxertado em porta-enxerto tolerante. Pesquisa Agropecuária Brasileira 45: 457-464. [ Links ]

Somogyi, M. 1945. A new reagent for the determination of sugars. Jouirnal of Biological Chesmistry 160: 61-63. [ Links ]

van der Sleen, P., Groenendijk, P., Vlam, M., Anten, N.P.R., Boom, A., Bongers, F., Pons, T.L., Terburg, G. & Zuidema, P. A. 2015. No growth stimulation of tropical trees by 150 years of CO2 fertilization but water-use efficiency increased. Nature Geoscience 8:24-28. [ Links ]

Melo, H.C., Castro, E.M., Soares, A.M., Melo, L.A. & Alves, J.D. 2007. Alterações anatômicas e fisiológicas em Setaria anceps Stapf ex Massey e Paspalum paniculatum L. sob condições de déficit hídrico. Hoehnea 34:145-153. [ Links ]

NOAA. 2017. National Climatic Data Center, State of the Climate, published on line May 2017. Available in https://www.esrl.noaa.gov/gmd/ccgg/trends/ (access in 06-VI-2017. [ Links ]

Oliveira, V.F., Silva, E.A., Zaidan, L.B.P. & Carvalho, M.A.M. 2013. Effects of elevated CO2 concentration and water deficit on fructan metabolism in Viguiera discolor Baker. Plant Biology 15: 471-482. [ Links ]

Weatherley, P.E. 1950. Studies in the water relations of the cotton plant. I. The field measurement of water deficits in leaves. New Phytologist 81-97. [ Links ]

Whittaker, A., Martinelli, T., Farrant, J.M., Bochicchio, A. & Vazzana, C. 2007. Sucrose phosphate synthase activity and the co-ordination of carbon partitioning during sucrose and amino acid accumulation in desiccation-tolerant leaf material of the C4 resurrection plant Sporobolus stapfianus during dehydration. Journal of Experimental Botany 58: 3775-3787. [ Links ]

Recebido: 09 de Julho de 2017; Aceito: 27 de Outubro de 2017

3. Autor para correspondência: rodrigo.fazani@gmail.com

Creative Commons License Este é um artigo publicado em acesso aberto (Open Access) sob a licença Creative Commons Attribution, que permite uso, distribuição e reprodução em qualquer meio, sem restrições desde que o trabalho original seja corretamente citado.