Novos registros e reconhecimento morfológico das espécies de Metaxya C. Presl (Metaxyaceae) na Amazônia brasileira¹

New records and morphological recognition of Metaxya C. Presl (Metaxyaceae) species in the Brazilian Amazon

RESUMO

O registro de novas ocorrências de espécies é de suma importância para o estudo da biodiversidade neotropical, precisando estar aliado a um conjunto de caracteres morfológicos bem definidos. Nesse sentido, com foco na biodiversidade Amazônica, o objeto do nosso estudo é o gênero Metaxya C. Presl. (Metaxyaceae). Este gênero apresenta uma ampla distribuição na América Tropical e no Brasil há relato de ocorrência de quatro das seis espécies atualmente reconhecidas no gênero: M. lanosa A. R. Sm. & Tuomisto, M. rostrata (Kunth) C.Presl, M. scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas e M. parkeri (Hook. & Grev.) J. Sm.. Assim, nosso objetivo foi revisitar e buscar características morfológicas diagnósticas de cada espécie que sejam mais intuitivas e que adicione mais um ponto de vista acerca do reconhecimento das espécies, e assim contribuir no entendimento da distribuição geográfica desse grupo. Para isso, foram analisadas cerca de 1.450 exsicatas de Metaxya depositadas nos herbários de instituições nacionais e do exterior. Neste trabalho são apresentadas breves descrições morfológicas das espécies ocorrentes na Amazônia brasileira, comentários sobre as diferenças morfológicas entre as espécies e suas relações filogenéticas. Adicionalmente, apresentamos uma chave de identificação, além de novas ocorrências de M. rostrata para os Estados de Rondônia e Roraima, de M. scalaris para as Antilhas e a primeira citação de M. parkeri para o bioma Cerrado. Também é indicado aqui um isolectotipo de M. parkeri na coleção do Jardim Botânico do Kew (K).

Palavras-chave:
chave de identificação; distribuição geográfica; região neotropical; samambaia

ABSTRACT

The record of new occurrences of species is of paramount importance for the study of neotropical biodiversity, needing to be allied to a set of well-defined morphological characters. Hence, with a focus on Amazonian biodiversity, the object of our study is the genus Metaxya (Metaxyaceae). Metaxya C. Presl. has a wide distribution in Tropical America and in Brazil are recorded four of the six recognized species in the genus: M. lanosa A. R. Sm. & Tuomisto, M. rostrata (Kunth) C.Presl, M. scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas and M. parkeri (Hook. & Grev.) J. Sm. Thus, our aim was to revisit and look for diagnostic morphological traits for each species, adding one more point of view of species recognition, therefore, contribute to the understanding of the geographic distribution of this group. To achieve these aims, around 1,450 Metaxya samples deposited in the herbaria of national and foreign institutions were analyzed. This work presents brief morphological descriptions of species occurring in the Brazilian Amazon, comments on the morphological differences between species and their phylogenetic relationships. Additionally, we provide an identification key, new occurrences of M. rostrata for the States of Rondônia and Roraima, also M. scalaris for the Antilles and the first citation of M. parkeri for the Cerrado biome. Finally, we indicate here an isolectotype of M. parkeri in the collection of the Kew Botanical Garden (K).

Keyword:
fern; geographical distribution; identification key; neotropics

Introdução

Registros de distribuição geográfica de espécies são essenciais no estudo da biodiversidade, tendo aplicações desde o conhecimento do status de conservação de uma espécie (Burns et al. 2013; Maes et al. 2015) até a avaliação de padrões de diversidade de um táxon (Costello et al. 2012), evidenciando a importância dos registros de ocorrências das espécies. Esse fato se faz relevante principalmente dentro de um contexto de biodiversidade neotropical, em especial o estudo das Florestas Atlântica e Amazônica, que apresentam uma grande incidência de espécies com padrões de disjunção (Batalha-Filho et al. 2012, Santos et al. 2007, Siqueira-Filho & Leme 2006). Os avanços dos estudos dessas regiões baseados nos registros de novas ocorrências de espécies fornecem informações importantes acerca dos processos de diversificação e de caracterização de distribuições (Maciel 2017).

Para dar maior subsídio no aprofundamento dos estudos de biogeografia e aprimoramento dos conhecimentos da biodiversidade, também se faz uso dos dados disponíveis para acesso público de literatura taxonômica, que contribuem para a realização de estudos em larga escala (Maldonado et al. 2015).

Diferentemente das famílias com grande representatividade na flora brasileira, Metaxyaceae possui apenas um gênero: Metaxya C. Presl. (Smith et al. 2001, Smith et al. 2006, Góes-Neto & Pietrobom 2014, Pietrobom & Santiago 2020). As espécies de Metaxya distinguem-se das demais samambaias arborescentes em diversos aspectos, dentre estes, por possuir rizoma prostrado dorsiventralmente e tricomas podendo constituir o caule e pecíolos, sistema vascular do tipo sifonostelo anfiflóico (Lucansky 1974), esporos quase esféricos com uma camada de perina (Gastony & Tryon 1976) e por não possuir uma bainha associada ao cilindro vascular do caule (Lucansky 1974, 1982).

A delimitação do gênero Metaxya já foi alvo de incertezas taxonômicas, tendo em vista sua associação a outras famílias, como Cyatheaceae e Dicksoniaceae (Costa & Prado 2005). No entanto, sua morfologia diagnóstica citada acima, além dos dados cromossômicos (94 a 96 em células meióticas e 190 a 192 nas células mitóticas do sistema radicular) são indicativos da separação entre Metaxyaceae e as demais famílias estreitamente relacionadas (Tryon & Tryon 1982, Costa & Prado 2005, Góes-Neto & Pietrobom 2014, PPG I 2016).

As espécies de Metaxya são exclusivamente neotropicais e estão amplamente distribuídas na América tropical (sul do México, Antilhas, Guianas, Colômbia, Venezuela, Equador, Peru, sul da Bolívia e Brasil; Barros & Santiago 2010, Góes-Neto & Pietrobom 2014, Cárdenas et al. 2016, Pietrobom & Santiago 2020), com a maioria das espécies ocorrendo na bacia Amazônica. Apesar de ser uma das maiores florestas tropicais do mundo, a Amazônia é ainda uma enorme lacuna no conhecimento de sua biodiversidade. Isso pode ser observado pela baixa densidade de coletas e listas autenticadas em toda bacia amazônica, tanto para Angiospermas (Hopkins 2007, Ter Steege et al. 2016, Cardoso et al. 2017), quanto para Samambaias e Licófitas (Almeida & Salino 2016).

Metaxya possui espécies que se desenvolvem em lugares sombreados de florestas úmidas (Costa & Prado 2005, Cárdenas et al. 2016) e nas margens de cursos d’água (Zuquim et al. 2008). Também é possível encontrar exemplares nas bordas das florestas, áreas de savanas ou mais raramente entre rochas. Na Amazônia brasileira, ocorre geralmente em solo arenoso de florestas inundadas ou raramente como epífita na base dos troncos de arvores e palmeiras (Costa & Prado 2005, Zuquim et al. 2008). Além disso, o gênero possui espécies que apresentam a capacidade de crescer tanto em solos arenosos e sem muitos nutrientes, como em solos argilosos que apresentam uma maior quantidade de nutrientes (Costa & Prado 2005, Zuquim et al. 2008).

Do ponto de vista da sistemática, por vários anos, considerava-se que o gênero Metaxya era constituído apenas por duas espécies, M. rostrata(Kunth) C.Presl e M. parkeri (Hook. & Grev.) J. Sm. (Smith 1842). Entretanto, após algumas décadas, M. parkeri começou a ser tratada como sinônimo de M. rostrata, levando o gênero a ser considerado monoespecífico até 2001, quando M. lanosa A. R. Sm. & Tuomisto foi descrita utilizando aspectos morfológicos e moleculares, a partir de sequências do gene rbcL, indicando a possibilidade de existirem mais espécies deste gênero (Smith et al. 2001). Recentemente, um estudo feito por Cárdenas et al. (2016), descreveu três novas espécies (M. contamanensis Tuomisto & G.G.Cárdenas, M. elongata Tuomisto & G.G.Cárdenas e M. scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas) e reconheceu as três espécies descritas anteriormente (M. lanosa, M. parkeri e M. rostrata), com base em quatro marcadores plastidiais (genes rbcL, matK e rps4 e espaçador intergênico trnG-trnR), assim como características morfológicas.

Mesmo com um trabalho de revisão recente e melhor e entendimento das relações filogenéticas entre as espécies (Cárdenas et al. 2016), devido ao complexo histórico do grupo e a utilização de caracteres de difícil compreensão na separação entre as espécies nos trabalhos até então publicados (Cárdenas et al. 2016, Pietrobom & Santiago 2020) (ie. textura da lâmina foliar; margem da pina: cartilaginosa vs. não cartilaginosa), além de sobreposições de medidas e de algumas características nas chaves de identificação (ie. largura da pina, número de pinas laterais na folha, distribuição dos soros, ápice das pinas), a delimitação entre as espécies de Metaxya ainda parece um desafio para as identificações dentro das coleções botânicas (Remédios & Amorim obs. pess.).

Com base nisso e contribuindo com o recente aumento do conhecimento das samambaias e licófitas da Amazônia brasileira (Teixeira et al. 2019, Menezes & Labiak 2020, Silva et al. 2020, Oliveira et al. 2021), o presente trabalho tem como objetivo revisitar e buscar características morfológicas diagnósticas de cada espécie que sejam mais intuitivas e que adicione mais um ponto de vista acerca do reconhecimento desses táxons. Para esta finalidade, um grande número de amostras foi estudado e foram elaboradas pequenas descrições e uma chave de identificação. Durante esse processo, novas ocorrências geográficas ainda desconhecidas na literatura também foram registradas. Nosso estudo também contém comentários atualizados sobre a distribuição das espécies, discussões acerca da morfologia e relações filogenéticas entre as Metaxya, além de pranchas fotográficas mostrando a ampla variação morfológica dentro das mesmas.

Material e métodos

As coletas para obtenção do material botânico foram realizadas na Reserva Florestal Adolpho Ducke (Manaus-AM), no Museu da Amazônia-MUSA (Manaus-AM) e em áreas de cachoeiras no município de Presidente Figueiredo (AM) nos meses de abril a junho de 2019. Todas as coletas de samambaias foram depositadas na coleção viva do MUSA e amostras foram herborizadas e depositadas no herbário do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). A coleção do herbário INPA também serviu de base para o estudo, com 161 exsicatas analisadas in loco. Além disso, foi realizado o levantamento em banco de dados de coleções botânicas através do specieslink (CRIA 2018) com a finalidade de mapear a distribuição de diferentes morfotipos, para o planejamento das coletas e solicitação de empréstimos ou doações de exsicatas. Desta maneira, 11 amostras dos Herbários do Jardim Botânico do Rio De Janeiro (RB) e do Museu Paraense Emilio Goeldi (MG) foram recebidas em forma de empréstimo. Além disso, 480 amostras do Herbário do Jardim botânico de New York (NY), 346 do Instituto Smithsonian (US), 248 do Museu de História Natural de Paris (P), 137 da coleção botânica do Field Museum (F), 74 do Herbário do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB) e sete do Jardim Botânico do Kew (K) foram analisadas digitalmente. Os acrônimos dos herbários estão de acordo com o Index Herbariorum (Thiers 2021).

Para o estudo taxonômico, foram realizadas as medições das pinas (comprimento e largura em centímetros) das amostras que estavam férteis, utilizando uma régua e um estereomicroscópio digital Leica M205C com sistema fotográfico de alta resolução Leica MC190HD acoplado, situado no Herbário INPA. Além do tamanho das pinas, foram observados também o formato geral, a base, o ápice e a margem das pinas, assim como a distribuição dos soros. Desse modo, foram feitas observações sobre a variação morfológica em Metaxya ocorrentes na Amazônia brasileira. Os termos de morfologia botânica estão de acordo com Gonçalves & Lorenzi (2007).

A obtenção dos pontos de ocorrência das espécies de Metaxya foram obtidos pelo banco de dados do GBIF - Global Biodiversity Information Facility (gbif.org, 2021) com base em informações de 105 instituições. No total foram obtidos 28.012 registros, validados visualmente de acordo com o conhecimento de distribuição geográfica atual do gênero e para cada uma das espécies, com base nos estudos mais recentes (Cárdenas et al. 2016, Pietrobom & Santiago 2020). Os mapas foram gerados utilizando o SimpleMappr (Shorthouse 2010).

Resultados e discussão

Com base nas ca. 1.450 exsicatas que foram analisadas para este estudo (incluindo visitas in silico e coleções on-line), nós identificamos quatro espécies de Metaxya encontradas na Amazônia brasileira: M. lanosa, M. parkeri, M. rostrata e M. scalaris, corroborando Cárdenas et al. (2016) e Pietrobom & Santiago (2020). De acordo com Cárdenas et al. (2016), este gênero apresenta um total de seis espécies que podem ser reconhecidas com base na variação morfológica e dados moleculares. No entanto, M. contamanensis e M. elongata não são encontradas na Amazônia brasileira, sendo restritas do leste dos Andes (Colômbia e Venezuela) e da América Central com registros na Colômbia e Venezuela, respectivamente (Cárdenas et al. 2016). A distribuição geral das espécies do gênero pode ser visualizada na figura 1.

Figura 1.
Distribuição geográfica das espécies do gênero Metaxya C. Presl. Figure 1. Geographical distribution of the genus Metaxya C. Presl.

Novas Ocorrências Geográficas

Metaxya parkeri é a espécie mais amplamente distribuída do gênero, ocupando a Bolívia, Brasil, Colômbia, Equador, Peru, Venezuela, as Guianas e algumas ilhas caribenhas (Guadelupe e Trinidade; Cárdenas et al. 2016). No Brasil, esta espécie é encontrada tanto na região Amazônica quanto na Floresta Atlântica, nos Estados do Acre, Alagoas, Amazonas, Bahia, Maranhão, Mato Grosso, Pará, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, Rondônia e Roraima (Pietrobom & Santiago 2020). Porém, estes autores citam M. parkeri apenas para os domínios fitogeográficos da Amazônia e Floresta Atlântica, mas as coleções Silva et al. 1085 (INPA!, NY!, US!) e Athayde Filho 1434 (HBRA, NX! SJRP!) são reportadas para margens de córregos em áreas de Cerrado nos Estados do Maranhão e Mato Grosso, respectivamente. Adicionalmente, a coleção Martinelli 18079 (RB!) também tem origem em uma área de ecótono com influência do Cerrado no Estado do Piauí. Sendo assim, nós confirmamos a presença desta espécie também neste domínio fitogeográfico. O Mato Grosso é o único Estado onde M. parkeri ocorre em dois domínios fitogeográficos, na Amazônia e no Cerrado. Além disso, uma coleção registrada para a área de Cerrado foi coletada no município de Barra do Garça, que fica na divisa com Goiás, o que pode ser um indicativo de que M. parkeri também ocorra neste Estado.

Material examinado: BRASIL. Maranhão: Carolina, BR 010, Transamazônica, 13-IV-1983, M.F.F. Silva 1085 (INPA!, NY!, US!). Mato Grosso: Barra da Garça, Fazenda Novo Horizonte, 24-VIII-2003, F.P. Athayde Filho 1434 (HBRA, NX!, SJRP!). Piauí: Caracol, Parque Nacional da Serra das Confusões, 20-II-2013, G. Martinelli 18079 (RB!, TEPB).

Metaxya rostrata ocupa a região Amazônica ocidental (Brasil, Colômbia, Peru e Venezuela) (Cárdenas et al. 2016). No Brasil, esta espécie é conhecida apenas para os Estados do Amazonas e Pará (Pietrobom & Santiago 2020) e aqui nós identificamos o primeiro registro desta espécie nos Estados de Rondônia e Roraima (Figura 2).

Figura 2.
Distribuição deMetaxya rostrata (Kunth) C. Presl. Pontos vermelhos: distribuição conhecida para a espécie. Estrelas amarelas: novas ocorrências deM. rostrata para Rondônia e Roraima. Figure 2. Distribution of Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. Red dots: known distribution of the species. Yellow star: new occurrences of M. rostrata in Rondônia and Roraima states.

Material examinado: BRASIL. Rondônia: Estrada Porto Velho-Cuiabá, BR-354, Km 171, 6-II-1983, C.A.A. Freitas et al. 17 (INPA!); Guajara Mirim, ca. 32Km Se de Guajara Mirim, 23-IV-1987, M. Nee 34811 (NY!). Roraima: Estrada Manaus-Caracarai, Km 329, Posto do Exército ao norte da reserva indígena Waimari-Atoari, 16-XI-1977, W.C. Steward et al. 30 (INPA!).

Metaxya scalaris ocupa o escudo das Guianas (Guiana Francesa, Guiana, Suriname) e a região Amazônica (Brasil e Venezuela; Cárdenas et al. 2016). No Brasil, esta espécie é restrita para a região Amazônica e ocorre no Amapá, Amazonas e Pará (Pietrobom & Santiago 2020) e aqui registramos sua primeira ocorrência para as Antilhas (Trinidade e Tobago) (Figura 3).

Figura 3.
Distribuição deMetaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. Pontos vermelhos: distribuição conhecida para a espécie. Estrelas amarelas: nova ocorrência deM. scalarispara Trinidade e Tobago. Figure 3. Distribution of Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. Red dots: known distribution of the species. Yellow stars: new occurrence of M. scalaris for Trinidad and Tobago.

Material examinado: TRINIDADE E TOBAGO. Balandra Bay: 8-9-III-1920, N.L. Briton et al. 414 (NY!, US!); s.loc., s.dat., A. Hombersley 110 (US!).

Reconhecimento Morfológico

Dentre as quatro espécies analisadas aqui, M. lanosa é descrita como a mais distinta entre elas por apresentar tricomas lanosos no pecíolo e na raque (Figura 4). Esta característica também foi apontada por Cárdenas et al. (2016), além disso, estes autores destacam a textura da pina coriácea e margens de pina cartilaginosas como características diagnósticas. Estas duas últimas características também são mencionadas por Pietrobom & Santiago (2020) na distinção de M. lanosa das demais Metaxya, mas elas não foram selecionadas no nosso estudo devido à sua dificuldade visualização e identificação principalmente no material herborizado. Em relação à largura das pinas, as observações aqui feitas corroboram com Cárdenas et al. (2016) e Pietrobom & Santiago (2020), onde, de modo geral, as espécies M. lanosa (ca. 6,5 cm) e M. rostrata (4-6 cm) apresentam pinas mais largas que M. parkeri (2,3-4,5 cm) e M. scalaris (2,4-5,5 cm). Já o comprimento das pinas, em termos gerais, não varia consideravelmente entre as quatro espécies, estando em torno de 20-26 cm de comprimento.

Figura 4.
Detalhes dos tricomas nos pecíolos das espécies de Metaxya. a. M. lanosa (B. Hoffman, 3007). b. Metaxya parkerii (Hook & Grev.) J.Sm. (J.M Pires 52316). c. Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. (T.B. Croat. 85664). d. Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas (Mexia 5932). Escala 1 cm. As imagens foram uma cortesia do C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/). Figure 4. Detail of petiole trichomes in Metaxya species. a. Metaxya lanosa A.R.Sm. & Tuomisto (B. Hoffman, 3007). b. M. parkerii (Hook & Grev.) J.Sm. (J.M Pires 52316). c. Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. (T.B. Croat. 85664). d. Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas (Mexia 5932). Scale 1 cm. Image courtesy of the C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/).

Os ápices das pinas das amostras aqui analisadas também estão de acordo com observações morfológicas feitas anteriormente (Cárdenas et al. 2016, Pietrobom & Santiago 2020), onde o ápice de M. rostrata e M. lanosa possuem formato cuspidados a caudados, sendo diferenciados pela característica de margens assimétricas na base do apículo em M. rostrata, enquanto M. lanosa apresenta uma margem simétrica na base do apículo. Essa questão morfológica da assimetria no ápice de M. rostrata já foi previamente abordada por Cárdenas et al. (2016) como uma forte característica para o reconhecimento desta espécie, utilizando a terminologia de “grosseiramente denteado”, que também foi adotada por Pietrobom & Santiago (2020). As amostras de M. scalaris e M. parkeri aqui analisadas apresentaram os ápices das pinas atenuados a caudados, entretanto estas espécies podem ser diferenciadas pela margem do ápice e margem da pina. M. scalaris apresenta a margem do ápice crenada, diferentemente de M. parkeri que apresenta margem do ápice serrilhada. Além dessa diferença, M. parkeri também apresenta serrilhas ao longo da margem da pina, o que a diferencia das demais espécies ocorrentes na Amazônia brasileira, que apresentam margem inteira. A comparação das características do ápice entre M. parkeri, M. rostrata e M. scalaris podem ser observadas na figura 5.

Figura 5.
Comparação dos ápices das pinas de Metaxya. Parkeri (Hook & Grev.) J.Sm., Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. e Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a-d. Metaxya parkeri (a. C.A. Cid 3726. b. J.C. Lindeman 781. c. G.T. Prance et al. 5439. d. M.G. Vieira et al. 861). e-h. Metaxya rostrata (setas indicando a presença de assimetria na base do apículo) (e. Conan 910. f. L. Croizat 121. g. L. Croizat 764. h. G.T. Prance et al. 16429). i- m. Metaxya scalaris (i. R.S. Cowan 38336. j. S. Heald 34. l. Maas et al. 5892. m. Pires et al. 50301). Escala 1 cm. As imagens foram uma cortesia do C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/). Figure 5. Comparison of the pine apexes of Metaxya parkeri (Hook & Grev.) J.Sm., Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. and Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a-d. Metaxya parkeri (a. C.A. Cid 3726. b. J.C. Lindeman 781. c. G.T. Prance et al. 5439. d. M.G. Vieira et al. 861). e-h. Metaxya rostrata (arrows indicating the presence of asymmetry at the base of the apiculus) (e. Conan 910. f. L. Croizat 121. g. L. Croizat 764. h. G.T. Prance et al. 16429). i-m. Metaxya scalaris (i. R.S. Cowan 38336. j. S. Heald 34. l. Maas et al. 5892. m. Pires et al. 50301). Scale 1 cm. Image courtesy of the C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/).

Em relação à distribuição dos soros sobre a superfície abaxial da pina, as amostras de M. scalaris apresentam semelhança com os dados de Cárdenas et al. (2016) e Pietrobom & Santiago (2020). Esta espécie apresenta 1-3 soros unisseriados por veia muito próximos ou encostados na veia central, sendo que em alguns raros casos também é possível observar outra linha de soros na parte basal da pina. É importante ressaltar que usualmente os soros de M. scalaris, além de não ficarem amplamente dispersos na pina, também não se aproximam do ápice, ocorrendo da base até a parte mediana da pina, característica também comentada por Cárdenas et al. (2016). Diferentemente, M. lanosa e M. rostrata apresentam soros amplamente distribuídos sobre a superfície abaxial da pina, onde nota-se em M. lanosa um espaço estéril de alguns milímetros entre a veia central e os soros mais próximos, apresentando 1-4 soros por veia, enquanto M. rostrata apresenta 1-6 soros por veia. A característica de espaço estéril em M. lanosa também é encontrada em algumas exsicatas de M. parkeri e M. rostrata (Cárdenas et al. 2016). A espécie em que se observou a maior variação na disposição dos soros foi M. parkeri, apresentando morfotipos com linhas de 1-4 soros por veia amplamente dispersos, exceto próximo à veia central ou em linha única próxima à veia central, mas nunca encostados na mesma. Outro morfotipo encontrado mais raramente foi bastante semelhante ao de M. scalaris, onde os soros estavam ausentes na parte superior da pina e presentes em menor quantidade nas regiões mediana e inferior. Neste caso, a margem serrilhada das pinas foi de fundamental importância para a confirmação da identificação de M. parkeri. Dessa forma, a distribuição dos soros se apresenta como uma boa característica para o reconhecimento geral das espécies de Metaxya, mas devido a sua variação principalmente em M. parkeri, faz-se necessário sua utilização em conjunto com as outras características vegetativas citadas anteriormente. Uma comparação entre as espécies de Metaxya com distribuição de soros mais semelhantes (M. parkeri, M. rostrata e M. scalaris) é apresentada na figura 7. Uma comparação mais detalhada da morfologia entre M. parkeri e M. scalaris com imagens de campo é trazida na figura 7 e imagens do ambiente de ocorrência, coleta e processamento de M. scalaris na figura 8.

Chave de identificação para as espécies de Metaxya ocorrentes na Amazônia brasileira

1. Presença de tricomas lanosos no pecíolo e na raque …...........................................… M. lanosa

1. Ausência de tricomas lanosos no pecíolo e na raque

2. Pinas com margem serrilhada ……….................................................................. M. parkeri

2. Pinas com margem inteira

3. Apículo da pina com margem serreada, base do apículo assimétrica …….... M. rostrata

3. Apículo da pina com margem crenada, base do apículo simétrica …............. M. scalaris

1. Metaxya lanosa A. R. Sm. & Tuomisto. in Systematic Botany. 26(3): 480-486. 2001. Tipo: Peru. Loreto Dept., Maynas, Estação Experimental “El Dorado” de INIA, km 25 próximo da rodovia Iquitos-Nauta, 3°57'05"S, 73°24’31"W, 100 - 200 m, 24 Set. 1998, Tuomisto & Ruokolainen 13054 (holotipo USM; isotipo AMAZ, TUR, UC).

Figura 4 a.

Pina com ca. 6,5 cm de largura, oblonga-lanceolada a oblonga-elíptica, margem inteira; ápice cuspidado a caudado, com margem serreada; (1-2)3-4 soros por veia, amplamente distribuídos na face abaxial da pina, deixando um espaço estéril entre a veia central e os soros.

É a única espécie do gênero que apresenta tricomas lanosos no pecíolo e na raque. Assemelha-se com Metaxya rostrata por ambas apresentarem as pinas com a maior largura (entre 4-6,5 cm) e os soros amplamente distribuídos sobre a superfície abaxial da pina, porém M. lanosa se diferencia pela presença de tricomas lanosos no pecíolo e na raque e por possuir a base o apículo simétrica (vs. ausência de tricomas lanosos no pecíolo e na raque e base do apículo assimétrica em M. rostrata). M. lanosa também pode ser confundida com morfotipo mais comum de M. parkeri que apresenta os soros distribuídos na face abaxial da pina, mas se diferencia por apresentar as pinas mais largas (ca. 6,5 cm), tricomas lanosos no pecíolo e na raque, margem da pina inteira e margem do apículo serreada (vs. pinas mais estreitas com 2,3-4,5 cm de largura, ausência de tricomas lanosos no pecíolo e na raque, margem da pina serreada e margem do apículo serrilhada em M. parkeri).

Apesar de ser morfologicamente mais semelhante a M. rostrata, as relações filogenéticas de M. lanosa com outras espécies do gênero ainda é incerta. Cardenas et al. (2016) trazem um posicionamento sem suporte estatístico como irmã de M. parkeri, enquando estudos preliminares de Remédios et al. (observ. pess.) também indicam um baixo suporte estatístico na relação de M. lanosa como irmã de outras duas espécies (M. rostrata e M. scalaris). São necessários estudos incluindo maior quantidade de regiões de DNA e/ou amostragem para verificar as suas relações filogenéticas.

Material examinado selecionado. BRASIL. Amazonas: Rio Negro, estrada de São Gabriel da Cachoeira para Cucuí, 27-XI-1987, D.W. Stevenson 1082 (INPA!, NY!). COLÔMBIA. Guainía: Puerto Colombia, Caño Mahimachi, 20-X-2009, D. Cárdenas-López 24397 (NY!). GUIANA. Cuyuni-Mazaruni: Pakaraima Mts, rio Mazaruni, 10-II-2004, K.M. Redden et al. 1792 (US!, NY!). PERU. Loreto: Maynas, estrada Iquittos-Nauta, 21-XVIII-1987, S. McDaniel & M. Rimachi 29551 (US!). VENEZUELA. Amazonas: Base de Pedra de Cucuí, 28-X-1987, D.W. Stevenson et al. 843 (INPA!, MO).

2.Metaxya parkeri (Hook. & Grev.) J. Sm. in London Journal of Botany 1:668. 1842. Lectotipo: Guianas. Riacho próximo de R.Mazaronie, Mai 1824, Parker s.n. GH [GH00021875]. Isolectotipo (indicado aqui): K [K000640368]

Figuras 4 b, 5 a-d, 6 a-d, 7 a-b.

Figura 6.
Detalhe da parte média da pina de Metaxya parkeri (Hook & Grev.) J.Sm., Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. e Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas evidenciando a distribuição dos soros das espécies. a-d. Metaxya parkeri (a. C.E. Caldeiron et al. 2872. b. C.A. Cid 3726. c. G.T. Prance et al.5439. d. N.A. Rosa 995). e-f. Metaxya rostrata (e. D.S. Conant 910. f. G.T. Prance 16429). g-h. Metaxya scalaris (g. P.J.M. Maas 5892 . h. S. Heald 34). Escala 1 cm. As imagens foram uma cortesia do C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/). Figure 6. Detail of medial part of the pinna of Metaxya parkeri (Hook & Grev.) J.Sm., Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. and Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas showing the soral arrangement. a-d. Metaxya parkeri (a. C.E. Caldeiron et al. 2872. b. C.A. Cid 3726. c. G.T. Prance et al.5439. d. N.A. Rosa 995). e-f. Metaxya rostrata (e. D.S. Conant 910. f. G.T. Prance 16429). g-h. Metaxya scalaris (g. P.J.M. Maas 5892 . h. S. Heald 34). Scale 1 cm. Image courtesy of the C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/).

Figura 7.
Detalhes morfológicos de Metaxya parkeri (Hook & Grev.) e Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a-b. Metaxya parkeri .a. Ápice da pina. b. Distribuição dos soros. c-d. M. scalaris. c. Ápice da pina. d. Distribuição dos soros. Fotos: B.S. Amorim, coleção viva de samambaias do MUSA, Manaus, Amazonas, Brasil. Figure 7. Morphological detais of Metaxya parkeri (Hook & Grev.) and Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a-b. Metaxya parkeri a. Pinna apex. b. Sori distribution. c-d. M. scalaris. c. Pinna apex. d. Sori distribution. Photos: B.S. Amorim, MUSA live ferns collection, Manaus, Amazonas, Brazil.

Pinas com 2,3-4,5 cm de largura, linear-lanceolada, linear-elíptica ou oblongo-elíptica, margem serrilhada; ápice com formato cuspidado a caudado, com margem serrilhada. Apresenta variações quanto à distribuição de (1-2)3-4 soros por veia na face abaxial da pina foliar, podendo ser amplamente dispersos, exceto próximo a veia central ou em linha única próxima a veia central, mas nunca encostado na mesma.

De maneira geral, o morfotipo mais comum de M. parkeri assemelha-se com M. rostrata por possuir os soros amplamente dispersos na face abaxial da pina, porém se diferencia desta por apresentar pinas mais estreitas com 2,3-4,5 cm de largura, com margens serrilhadas e apículo com base simétrica (vs. pinas com 4-6 cm de largura, com margens inteiras, apículo com base assimétrica em M. rostrata). Este morfotipo de M. parkeri também pode ser confundido com M. lanosa, mas diferencia-se facilmente pelas pinas mais estreitas com 2,3-4,5 cm de largura, margem da pina serrilhada e ausência de tricomas lanosos no pecíolo e na raque (vs. pinas com ca. 6,5 cm de largura, margem da pina inteira e presença de tricomas lanosos no pecíolo e na raque em M. lanosa). Por outro lado, o morfotipo mais raro de M. parkeri, que apresenta soros em linha única próxima a veia central é morfologicamente similar a M. scalaris, que apresenta um padrão semelhante de distribuição dos soros, mas diferencia-se por suas pinas e ápice com margens serrilhadas e ausência de tricomas nos soros (vs. pinas com margem inteira, ápice com margem crenada e presença de tricomas nos soros em M. scalaris; figura 7). Foi observado que este último morfotipo de M. parkeri é mais difícil de ser encontrado e geralmente ocorre no extremo da Amazônia oriental brasileira, no Estado de Rondônia. Por sua vez, o morfotipo mais comum, com os soros amplamente dispersos na face abaxial da pina, ocorre predominantemente em toda a distribuição registrada para esta espécie, inclusive nas populações da Floresta Atlântica.

Dependendo do morfotipo analisado, M. parkeri pode apresentar semelhanças morfológicas tanto com M. rostrata, quanto com M. scalaris, mas filogeneticamente seu posicionamento ainda é incerto. Cardenas et al. (2016) trazem um posicionamento sem suporte estatístico como irmã de M. lanosa, enquanto estudos preliminares de Remedios et al. (observ. pess.) também indicam um baixo suporte estatístico, mas como linhagem irmã de todas as espécies do gênero. São necessários estudos incluindo maior quantidade de regiões de DNA, abordagens de filogenômica, assim como um incremento no universo amostral do grupo, de modo a lançar hipóteses filogenéticas mais aprofundadas.

Material examinado selecionado. BRASIL. Acre: Cruzeiro do Sul, Fazenda Arizona, 15-XI-1985, J.J. Jangoux et al. 85-108 (INPA!). Amazonas: Manaus, Campos da Universidade Federal do Amazonas, 22-VIII-1995, F. Arévalo 613 (INPA!); Presidente Figueiredo, Cachoeira da Iracema, 28-IV-2019, B.S. Amorim & H.L. Ribeiro 2086 (INPA!). Maranhão: Carolina, Pedra Caída, 13-IV-1983, M.F.F. Silva et al. 1085 (INPA!). Mato Grosso: Collider, Serra do Cachimbo, 19-IV-1983, I.L. Amaral et al. 814 (INPA!); Barra da Garça, Fazenda Novo Horizonte, 24-VIII-2003, F.P. Athayde Filho 1434 (HBRA, NX!, SJRP!). Pará: Itaituba, Parque Nacional da Amazônia, 29-V-2016, E.A. Menezes-Júnior 268 (INPA!). Piauí: Caracol, Serra das Confusões, 23-I-2006, G. Sousa 571 (HUEFS). Rio Grande do Norte: Canguaretama, Vicinal BR 101, 11-V-2012, J. Jardim 6280 (NY!). Rondônia: Porto Velho, Módulo Caiçara, 22-VIII-2012, G. Pereira-Silva et al. 16351 (INPA!, CEN, NY!, RON). Roraima: Caracaraí, Parque Nacional do Viruá, 13-X-2011, N.F.O. Mota et al. 2362 (INPA!). COLÔMBIA. Amazonas-Vaupes: Cachoeira de Jirijirimo, 13-VI-1951, R.E. Schultes & I. Cabrera 12489 (US). GUADALUPE. s.d. L’Herminier 175 (K, P); GUIANA. Essequibo: Distrito Rupununi, Terra Kuyuwini, 16-X-1992, M.J. Jansen-Jacobs et al. 2965 (NY!, US!). PERU. Pasco: Oxapampa, Estação Biológica Paujil, 10-V-2003, A.L.M. Mendoza 5140 (NY!). SURINAME. Tafelberg: Acampamento Caiman, 24-VI-2001, T. Hawkins 2034 (MO, US!). TRINIDADE. Centro de Natureza Asa Wright, 01-VII-1984, J.T. Mickel 9436 (NY!, US!). VENEZUELA. Bolívar: El Pauji, “El Abismo”, 21-X-1985, R.L. Liesner & B. Holst 18879 (US!, MO).

3.Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl. Tent. Pterid (1836). 60, t. 1, f. 5. Tipo: Venezuela, Javita, Maio 1800, Bonpland & von Humboldt 966, (B) [B-W 19691-01 0].

Figuras 4 c, 5 e-h, 6 e-f.

Pinas com 4-6 cm de largura, oblonga elíptica a linear lanceolada com margem irregular; ápice cuspidado a caudado com margem assimétrica na base do apículo; (1-2)-3-6 soros por veia amplamente dispersos na pina que podem estar tocando a veia central.

Essa espécie assemelha-se com o morfotipo de Metaxya parkeri que apresenta a padrão de distribuição dos soros amplamente dispersos na pina, porém se diferencia por suas pinas mais largas com 4-6 cm e margem assimétrica na base do ápiculo (vs. pinas com 2,3-4,5 cm de largura e base do ápiculo simétrica em M. parkeri). Metaxya rostrata também pode ser confundida com M. lanosa por compartilharem pinas mais largas que as demais espécies do gênero, mas se diferencia por não apresentar tricomas lanosos no pecíolo e na raque e possuir a base do apículo assimétrica (vs. presença de tricomas lanosos no pecíolo e na raque e base do apículo simétrica em M. lanosa).

Apesar de ser morfologicamente semelhante a M. lanosa e a alguns morfotipos de M. parkeri, M. rostrata é filogeneticamente mais próxima de M. scalaris, formando um clado que possui um elevado suporte estatístico (Cárdenas et al. 2016; Remédios et al., observ. pess.).

Material examinado selecionado. BRASIL. Amazonas: Presidente Figueiredo, Reserva Biológica Uatumã, 05-II-2008, H. Tuomisto et al. 15627 (INPA!). Pará: Bancos do Rio Muirapiranga, Rio Pacaja, 08-X-1965, G.T. Prance et al. 1561 (US!). GUIANA. Essequibo: Acarai Mts; Kashinar Mt, 28-II-1994, T.W. Henkel et al. 4859 (INPA! NY! US!). GUIANA FRANCESA. Saül: Rota Bélizon, 10-X-1991, S. Mori et al. 22048 (US!). PERU. San Martín: Cascatas no Rio Shilcayo, 30-VII-2002, M.J.M. Christenhusz et al. 1930 (NY!).

4.Metaxya scalaris Tuomisto & G. G. Cárdenas. Kew Bulletin (2016). 71(1)-5: 23. Tipo: Guiana Francesa, Commune Roura. Réserve Naturelle Volontaire Trésor, 4°36'N, 52°16'W, 200-267 m, 20 Fev. 2003, Christenhusz & Bollendorff 2418 (holotipo TUR-576502: isotipos TUR-576503 TUR-576504).

Figuras 4 d, 5 i-m, 6 g-h, 7 c-d, 8 a-d.

Figura 8.
Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a. Ambiente de ocorrência. b. Detalhe do hábito rupícola. c. Detalhe da face abaxial da pina. d. processamento das amostras de samambaias. Fotos: B.S. Amorim, Presidente Figueiredo, Amazonas, Brasil. Figure 8. Metaxya scalaris Tuomisto & G.G.Cárdenas. a. Occurence environment. b. Detail of the rupicolous habit. c. Detail of the pina abaxial surface. d. processing the fern samples. Photos: B.S. Amorim, Presidente Figueiredo, Amazonas, Brazil.

Pinas com 2,4-5,5 cm de largura, linear-elíptica a linear-lanceolada, margem inteira; ápice caudado a atenuado com margem crenada. 1-(2-3) soros por veia em linha única, tocando a veia central; presença de tricomas nos soros.

Assemelha-se com morfotipos de Metaxya parkeri que apresentam soros ausentes na porção apical e presentes em menor quantidade nas regiões mediana e inferior da face abaxial da pina e distribuidos em linha única, mas se diferenciam pela pina com margem inteira e ápice crenado em M. scalaris, enquanto M. parkeri apresenta margens da pina e do ápice serrilhados.

Apesar de ser morfologicamente semelhante ao morfotipo de M. parkeri que apresenta soros distribuídos em uma única linha, M. scalaris é filogeneticamente mais próxima de M. rostrata, formando um clado que possui um elevado suporte estatístico (Cárdenas et al. 2016; Remédios et al., observ. pess.;).

Material examinado selecionado. BRASIL. Amapá: Jarí, Montanhas de Tumucumaque, 24-V-2016, M.J.G. Hopkins 2306 (INPA!). Amazonas: Presidente Figueiredo, Cachoeira da Maroca, 27-IV-2019, B.S. Amorim & H.L. Ribeiro 2084 (INPA!). Pará: Bragança, Escola ECRAMA, 12-IV-2016, M.R. Pietrobom et al. 10235 (INPA!, HUCS, IAN, MBM). Roraima: Ilha de Maracá, Reserva Ecológica SEMA, 22-V-1987, W. Milliken & S. Bowles 249 (INPA!, MIRR). GUIANA FRANCESA. Gobaya Soula: Acampamento I, 06-I-1989, G. Cremers et. al. 10141 (NY!, SJRP, US!). SURINAME. Tafelberg: Arrowhead Basin, 09-VII-2001, T. Hawkins 2225 (MO, NY!, US!). VENEZUELA. Bolívar: Serra Imataca, 11-XII-1960, J.A. Steyermark 87952 (F, NY!, US!).

Agradecimentos

Os autores agradecem à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas, pela concessão de bolsas de estudo para o desenvolvimento de projetos de pesquisa no Estado do Amazonas que gratificaram a primeira e segunda Autoras. Agradecemos especialmente a Michael Hopkins e Mariana Mesquita, pelo acesso ao material depositado no herbário INPA; também aos curadores e funcionários do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB) e do Museu Paraense Emilio Goeldi (MG), pelas amostras enviadas por doação e/ou empréstimos; às coleções dos herbários que disponibilizam seus acervos on-line; ao C. V. Starr Virtual Herbarium of The New York Botanical Garden (http://sweetgum.nybg.org/science/vh/), por ter cedido as imagem da coleção para serem utilizadas nessa publicação; à Francisco de Paula Athayde Filho (Herbário NX) e Daniela Sampaio Silveira e Regiane Peres Andreoli (Herbário SJRP), pelo fornecimento das imagens da coleção F.P. Athayde Filho 1434; e ao Museu da Amazônia, por dar acesso à coleção viva de samambaias e por disponibilizar o carro para realizar as coletas em campo. Ao Henrique Lauand Ribeiro, pelo auxílio na coleta do material em campo. Bruno Sampaio Amorim também agradece ao Programa de Pós-Graduação em Biotecnologia e Recursos Naturais da Amazônia, da Universidade do Estado do Amazonas (PPGMBT-UEA) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa de pós-doutorado concedida (processo #88882.315044/2019-01).

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• 1.
  Parte do Trabalho de Conclusão de Curso do primeiro Autor

Editado por

Editor Associado:

Renata Sebastiani

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  30 Nov 2022
• Data do Fascículo
  2022

Histórico

• Recebido
  28 Ago 2021
• Aceito
  11 Maio 2022
• Preprint postado em
  26 Maio 2022
  10.1590/2236-8906-63/2021