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Zumbido crônico: análise das contribuições clínicas de diferentes avaliações audiológicas

RESUMO

Objetivo

Investigar se há diferenças nos achados audiológicos periféricos e centrais entre indivíduos com limiares auditivos normais com e sem zumbido crônico e, com isso, entender quais exames auditivos são importantes nessa população.

Métodos

A amostra foi composta por conveniência, incluindo indivíduos de 18 a 59 anos, divididos em dois grupos: grupo 1 (G1), formado por sujeitos sem queixa de zumbido crônico e grupo 2 (G2), por indivíduos com zumbido crônico. A avaliação consistiu nos seguintes procedimentos: anamnese, audiometria de altas frequências (AAF), emissões otoacústicas transientes (EOAT), potencial evocado auditivo de tronco encefálico (PEATE)-clique, frequency following response (FFR) e o potencial evocado auditivo de longa latência (PEALL)-fala.

Resultados

O G2 apresentou valores aumentados para a AFF, com diferenças significativas. Para ambos os grupos, a EOAT mostrou predominância de presença de respostas. No PEATE, não houve diferenças estatisticamente significativas. No FFR, o G1 obteve maior amplitude de onda V e houve maior ocorrência de ausências no PEALL dos potenciais P1, N2 e P300, no G2.

Conclusão

A AAF, a análise da relação da onda V/I do PEATE, o FFR e o PEALL identificaram alterações nos indivíduos com zumbido crônico, demonstrando que tais procedimentos são promissores na avaliação dessa população.

Palavras-chave:
Zumbido; Potenciais evocados; Audição; Adulto; Córtex auditivo

ABSTRACT

Purpose

To investigate whether there are differences in peripheral and central audiological findings between individuals with normal hearing thresholds with and without chronic tinnitus, and thereby understand which hearing tests are most important in this population.

Methods

The sample was composed of convenience, including individuals from 18 to 59 years old, divided into two groups: Group 1 (G1) composed of subjects without complaints of chronic tinnitus, and Group 2 (G2) composed of individuals with chronic tinnitus. The evaluation consisted of the following procedures: Anamnesis, High-frequency audiometry (HFA), Transient Otoacoustic emissions (TOAEs), Auditory Brainstem Response (ABR)-click, Frequency Following Response (FFR), and Long Latency Auditory Evoked Potential (LLAEP)-speak.

Results

G2 showed increased values for HFA, with significant differences. For both groups, TOAEs showed a predominance of responses. In ABR there were no statistically significant differences. In FFR, G1 obtained a greater amplitude of wave V and there was a greater absence in LLAEP of P1, N2, and P300 in G2.

Conclusion

The HFA, the analysis of the wave V/I ratio in ABR, the FFR, and the LLAEP identified alterations in individuals with chronic tinnitus, demonstrating that such procedures are promising in the evaluation of this population.

Keywords:
Tinnitus; Evoked potential; Hearing; Adult; Auditory cortex

INTRODUÇÃO

O zumbido é caracterizado como um sintoma ocasionado por mecanismos subjacentes e de heterogêneas manifestações(11 Cederroth CR, Gallus S, Hall DA, Kleinjung T, Langguth B, Maruotti A, et al. Towards an understanding of tinnitus heterogeneity. Front Aging Neurosci. 2019;11:53. http://dx.doi.org/10.3389/fnagi.2019.00053. PMid:30941029.
http://dx.doi.org/10.3389/fnagi.2019.000...
). Nesse sentido, em 2021, pesquisadores apresentaram a teoria do caos frente ao zumbido crônico, que tem como enfoque o funcionamento dinâmico e não linear do cérebro humano, reforçando que qualquer pequena alteração no sistema auditivo, mesmo que muito pequena, ocasiona uma deaferentação auditiva, que pode produzir mudanças generalizadas e difusas em muitas áreas cerebrais e manifestar-se como um zumbido desagradável(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.). Desse modo, a deaferentação neural resultante de qualquer diminuição nas entradas auditivas e pelo desequilíbrio entre a excitação e a inibição, ativa um mecanismo compensatório, que resulta em aumento da atividade neural espontânea e síncrona.

Diante do conceito de zumbido crônico, faz-se necessária a avaliação de diferentes áreas auditivas e cerebrais, visto que, hoje, os métodos de manejo, baseados principalmente nas teorias contemporâneas, podem não ser eficientes(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.). O sintoma está presente frequentemente em indivíduos com algum tipo de comprometimento auditivo, porém, há relatos cada vez mais frequentes da presença em indivíduos com limiares auditivos dentro dos padrões de normalidade(33 McCormack A, Edmondson-Jones M, Somerset S, Hall D. A systematic review of the reporting of tinnitus prevalence and severity. Hear Res. 2016;337:70-9. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.05.009. PMid:27246985.
http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016....
).

Recentemente, recomendou-se que a avaliação médica e audiológica seja detalhada nos indivíduos com zumbido crônico, sendo esse o caminho ideal para aperfeiçoar e direcionar o tratamento aos subtipos de zumbido. Sendo assim, esse pode ser o ponto de partida para a remissão total ou parcial do sintoma, visto que, ao compreender os processos fisiológicos envolvidos no funcionamento do sistema nervoso auditivo periférico e central nesses indivíduos, torna-se possível realizar um manejo clínico mais adequado(44 Valim CCA, Sanchez TG. The tinnitus total remission: targeting treatment to the etiological hypothesis. J Otorinolaringol ENT Res. 2018;10(3):153-5. http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.10.00335.
http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.1...
).

Na avaliação audiológica, a busca por uma possível deaferentação deve ser fortemente considerada(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.). A deaferentação neural, resultante de um dano coclear ou por sinaptopatia subclínica, causa alterações no funcionamento neuroelétrico cerebral, reorganização do mapa tonotópico cortical, hiperatividade no córtex auditivo e tálamo, bem como o aumento da sincronia neural, especialmente em áreas relacionadas ao córtex auditivo(55 De Ridder D, Vanneste S, Langguth B, Llinas R. Thalamocorti- cal dysrhythmia: a theoretical update in tinnitus. Front Neurol. 2015;6:124. http://dx.doi.org/10.3389/fneur.2015.00124. PMid:26106362.
http://dx.doi.org/10.3389/fneur.2015.001...
). Diante disso, centra-se a justificativa deste estudo, visto que há a necessidade de se ter uma análise detalhada do sistema auditivo, em busca do(s) procedimento(s) com maior potencial diagnóstico para auxílio nas condutas e manejo terapêutico.

Logo, o objetivo da presente pesquisa foi comparar os achados audiológicos periféricos e centrais entre indivíduos com limiares auditivos normais, com e sem zumbido crônico, buscando fortalecer a hipótese de que um diagnóstico preciso é mais assertivo na busca da remissão do sintoma(44 Valim CCA, Sanchez TG. The tinnitus total remission: targeting treatment to the etiological hypothesis. J Otorinolaringol ENT Res. 2018;10(3):153-5. http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.10.00335.
http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.1...
).

MÉTODO

Estudo de caráter analítico, transversal e quantitativo. A amostra foi composta por conveniência e os procedimentos da pesquisa foram realizados em um hospital-escola no Sul do Brasil, no período de julho de 2017 a fevereiro de 2018. O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos - CEP da Universidade Federal de Santa Maria, sob o número 77611417.5.0000.5346.

A pesquisa seguiu as normas e diretrizes da Resolução 466/12 do Conselho Nacional de Saúde e todos os indivíduos que consentiram em participar assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE), receberam uma via e foram informados sobre os procedimentos, riscos e benefícios.

Os participantes foram captados em um ambulatório de audiologia clínica, agendados via Secretaria Municipal de Saúde de Santa Maria (RS) para uma avaliação audiológica. Foram atendidos 151 indivíduos de ambos os gêneros, com idades entre 18 e 59. Desses, 129 foram excluídos pelos seguintes motivos: 70 apresentavam perda auditiva neurossensorial; 23, perda auditiva mista; quatro, perda auditiva condutiva; 11, perda auditiva em frequência isolada e 21 com perda auditiva nas frequências agudas. Tal exclusão ocorreu, pois buscou-se considerar somente indivíduos com zumbido crônico e limiares auditivos até 25 dBNA(66 OMS: Organização Mundial da Saúde. Guia de orientação na avaliação audiológica [Internet]. Brasília: Sistema de Conselhos de Fonoaudiologia; 2020 [citado em 2022 Mar 8]. Disponível em: https://www.fonoaudiologia.org.br/wp-content/uploads/2020/09/CFFa_Manual_Audiologia-1.pdf
https://www.fonoaudiologia.org.br/wp-con...
). Desse modo, a casuística total do estudo foi composta por 22 indivíduos.

Critérios de elegibilidade

Para composição amostral, foram incluídos sujeitos de ambos os gêneros, que tiveram limiares auditivos dentro dos padrões de normalidade de 250 Hz a 8000 Hz (até 25 dBNA), curvas timpanométrica do tipo A e reflexos acústicos estapedianos contralaterais presentes bilateralmente, com ou sem percepção de zumbido crônico, sem histórico de doenças neurológicas e/ou psiquiátricas autorreferidas ou diagnosticadas, bem como exposição contínua ao ruído.

Após atender aos critérios de inclusão, os participantes da pesquisa foram distribuídos em dois grupos: grupo 1 (G1), composto por sujeitos sem percepção de zumbido crônico e grupo 2 (G2), por indivíduos com queixas de percepção de zumbido crônico, por tempo mínimo de seis meses, com manifestação unilateral ou bilateral e nota de incômodo de, no mínimo, 5 na Escala Visual Analógica (EVA).

O protocolo foi baseado em dois estágios: procedimentos de avaliação (para composição inicial da casuística) e procedimentos de pesquisa (para análise dos dados), perfazendo o tempo total de três horas para a sua finalização.

Procedimentos de avaliação

Para composição amostral, inicialmente foi realizada a avaliação audiológica básica, por meio de anamnese audiológica, inspeção visual do meato acústico externo, audiometria tonal liminar (ATL), logoaudiometria e medidas de imitância acústica, a fim de selecionar os indivíduos que atendiam aos critérios de elegibilidade atribuídos pelo estudo.

Para a mensuração do zumbido, foi realizada a EVA, aplicada com o auxílio de uma régua impressa, ou seja, uma linha com as extremidades numeradas de 0-10. Uma extremidade da linha é marcada com “nenhum zumbido” e a outra, com “pior zumbido que se possa imaginar”. Pede-se, então, para que o paciente avalie e marque na linha o desconforto presente naquele momento. Além disso, com o objetivo de classificar subjetivamente os prejuízos atribuídos ao sintoma, foi realizado o Tinnitus Handicap Inventory (THI), a respeito do qual o avaliador explicou, inicialmente, as possibilidades de resposta: “sim” (4 pontos), “às vezes” (2 pontos) e “não” (0 pontos), aplicando oralmente as 25 questões, que, ao final, foram somadas para se obter o escore total e caracterizar o grau de severidade do sintoma: desprezível (0 a 16%), leve (18 a 36%), moderado (38 a 56%), severo (58 a 76%) e catastrófico (78 a 100%)(77 Figueiredo RR, Azevedo AA, Oliveira PM. Correlation analysis of the visualanalogue scale and the Tinnitus Handicap Inventory in tinnitus patients. Rev Bras Otorrinolaringol. 2009;75(1):76-9. http://dx.doi.org/10.1016/S1808-8694(15)30835-1. PMid:19488564.
http://dx.doi.org/10.1016/S1808-8694(15)...
,88 Schmidt LP, Teixeira VN, Dall’Igna C, Dallagnol D, Smith MM. Brazilian Portuguese Language version of the “Tinnitus Handicap Inventory”: validity and Reproducibility. Rev Bras Otorrinolaringol. 2006;72(6):808-10. http://dx.doi.org/10.1016/S1808-8694(15)31048-X. PMid:17308834.
http://dx.doi.org/10.1016/S1808-8694(15)...
).

Procedimentos de pesquisa

Audiometria de altas frequências (AAF)

Realizou-se a pesquisa de sons extremos agudos, contemplando as frequências de 9 kHz a 18 kHz até a intensidade máxima do equipamento (110 dB). Foi realizada por meio do audiômetro de modelo AS10 HF da marca Interacustics, com fones de ouvido do tipo KOSS e com limiares expressos em dBNPS, seguindo a normativa da literatura(99 Oppitz SJ, Silva LCL, Garcia MV, Silveira AF. High-frequency auditory thresholds in normal hearing adults. CoDAS. 2018;30(4):e20170165. PMid:30066724.).

Emissões otoacústicas evocadas por estímulo transiente (EOAT)

Foram pesquisadas bilateralmente, utilizando o equipamento modelo Smart EP da marca Intelligent Hearing Systems (IHS). O exame foi realizado em uma sala acusticamente tratada, com estímulo clique, do tipo não linear, com uma janela de 20 ms, 1024 estímulos, em uma intensidade de 80 dBSP, sendo aceitos artefatos até 15% desse valor. Desse modo, foi adotado para o estudo o protocolo screening, sendo avaliadas a banda das frequências de 1000, 1500, 2000, 3000 e 4000 Hz, considerando como normalidade de funcionamento de células ciliadas externas respostas em, no mínimo, três das cinco frequências, adotando como critério ‘passa’ a relação sinal/ruído maior que 3 dB(1010 Durante AS, Carvalho RMM, Costa FS, Soares JS. Characteristics of transient evoked otoacoustic emissions in newborn hearing screening program. Pro Fono. 2005;17(2):133-40. http://dx.doi.org/10.1590/S0104-56872005000200002. PMid:16909523.
http://dx.doi.org/10.1590/S0104-56872005...
).

Avaliação eletrofisiológica

Para os potenciais evocados auditivos, foi utilizado o equipamento modelo Smart EP da marca IHS, de dois canais, sendo a média de tempo de avaliação de uma hora e trinta minutos.

Foram fixados eletrodos em pontos específicos para cada potencial, sendo inicialmente realizada uma limpeza da pele com gel esfoliante da marca Nuprep®. Os eletrodos de superfície foram fixados com pasta eletrolítica da marca Maxxi Fix® e colados com fita adesiva, sendo mantida a impedância elétrica intereletrodos igual ou menor a 3kΩ. Vale salientar que, durante as avaliações, os indivíduos foram orientados a manter os olhos fechados, permanecer com o mínimo de movimentos e que a luz da sala foi desligada, objetivando evitar artefatos musculares e interferências elétricas.

Para o potencial evocado auditivo de tronco encefálico (PEATE) e o frequency following response (FFR), os eletrodos foram posicionados da seguinte forma: eletrodo ativo em Fz; eletrodo terra em Fpz; eletrodo referência nas mastoides direita e esquerda(1111 Filippini R, Befi-Lopes DM, Schochat E. Efficacy of auditory training using the auditory brainstem response to complex sounds: auditory processing disorder and specific language impairment. Folia Phoniatr Logop. 2012;64(5):217-26. http://dx.doi.org/10.1159/000342139. PMid:23006808.
http://dx.doi.org/10.1159/000342139...
). Para o potencial evocado auditivo de longa latência (PEALL) os eletrodos foram assim posicionados: Fz= eletrodo terra (na fronte); Cz= eletrodo ativo (no vértex craniano) e nas mastoides direita e esquerda (eletrodos referência). Considerou-se esse posicionamento para os potenciais, visto que essa norma é a mais descrita na literatura, bem como objetivando a agilidade do exame(1212 Jasper HH. Appendix to report to committee on clinical examination in EEG: the ten-twenty electrode system of the international federation. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1958;10:371-5.). Tais captações foram realizadas monitorando impedância entre os eletrodos menor ou igual a 3 K Ohms, de acordo com recomendação do manual de instruções do equipamento, análise do ruído residual <0.11uV, a relação sinal/ruído>1.0 e o número máximo de artefatos aceitos foi de 10% do total de estímulos, com a finalidade de manter a confiabilidade dos traçados obtidos.

Potencial evocado auditivo de tronco encefálico (PEATE)

As respostas foram eliciadas utilizando um estímulo clique, com polaridade rarefeita, intensidade de 80 dBnHL, velocidade 27.7/sec, filtro de 100-3000 Hz, janela de 12 ms, 2048 varreduras, sendo necessária a reprodutibilidade a partir de duas coletas. O critério para identificação da integridade da via auditiva foi a presença das ondas I, III e V, análise de latência e intervalos interpicos. Os valores foram registrados segundo a literatura e levando em consideração dois desvios padrões (2 DP)(1313 Webster R. The Auditory Brainstem Response (ABR): a normative study using the Intelligent Hearing System’s Smart Evoked Potential System [thesis]. Towson: Towson University; 2016 [citado em 2022 Mar 8]. Disponível em: https://mdsoar.org/bitstream/handle/11603/3281/TSP2016Webster.pdf?sequence=1&isAllowed=y
https://mdsoar.org/bitstream/handle/1160...
). A medida da amplitude foi realizada através do pico positivo até o vale negativo seguinte.

Frequency following response (FFR)

A resposta foi eliciada utilizando a sílaba /da/ de 40 ms, de polaridade alternada, intensidade 80 dBNA, velocidade 10.9/sec e EEG em 30%, aplicada somente na orelha direita(1414 Hornickel J, Skoe E, Kraus N. Subcortical laterality of speech encoding. Audiol Neurotol. 2009;14(3):198-207. http://dx.doi.org/10.1159/000188533. PMid:19122453.
http://dx.doi.org/10.1159/000188533...
). Foram realizadas duas varreduras com 3000 estímulos, livres de artefatos. Posteriormente, as respostas foram adicionadas, dando origem a uma onda resultante, composta por 6000 estímulos. Na mesma janela do registro, foi ativado um filtro na barra de ferramentas, selecionado process, filter type, F/R 19 pnt e band pass 100 Hz-2000 Hz, aplicado apenas na onda resultante, para uma análise mais fidedigna(1515 Russo N, Nicol T, Musacchia G, Kraus N. Brainstem responses to speech syllables. Clin Neurophysiol. 2004;115(9):2021-30. http://dx.doi.org/10.1016/j.clinph.2004.04.003. PMid:15294204.
http://dx.doi.org/10.1016/j.clinph.2004....
).

A avaliação do FFR foi realizada por análise de domínio de tempo, contemplando a identificação de sete ondas: um pico positivo (V), seguido de sucessivos picos negativos (A, C, D, E, F e O). Na sequência, as medidas do complexo VA (slope) e de intervalos interpicos, que correspondem significativamente ao comprimento de onda da frequência fundamental(1515 Russo N, Nicol T, Musacchia G, Kraus N. Brainstem responses to speech syllables. Clin Neurophysiol. 2004;115(9):2021-30. http://dx.doi.org/10.1016/j.clinph.2004.04.003. PMid:15294204.
http://dx.doi.org/10.1016/j.clinph.2004....
,1616 Johnson KL, Nicol TG, Kraus N. Brainstem response to speech: a biological marker of auditory processing. Ear Hear. 2005;26(5):424-34. http://dx.doi.org/10.1097/01.aud.0000179687.71662.6e. PMid:16230893.
http://dx.doi.org/10.1097/01.aud.0000179...
). A análise foi realizada unindo os dados de latência e representatividade neural, levando em consideração o valor zero na linha de pré-estimulação para a marcação e colocando o cursor na extremidade de cada pico ou vale para a marcação da amplitude.

Para a marcação do slope, foram aplicados os valores de amplitude e latência das ondas V e A, considerando a seguinte fórmula: amplitude de V - amplitude de A dividida pela latência de A - latência de V(1717 Kraus N, Anderson S, White-Schwoch T. The frequency-following response: a window into human communication. In: Kraus N, Anderson S, White-Schwoch T, Fay RR, Popper AN, editores. The frequency-following response. Cham: Springer; 2017. p. 1-15. http://dx.doi.org/10.1007/978-3-319-47944-6_1.
http://dx.doi.org/10.1007/978-3-319-4794...
). Para a análise dos interpicos, foi considerado o cálculo: latência de V - latência de A = valor do interpico VA e, nesta sequência, foi realizado da mesma maneira para os demais.

Foram considerados os valores normativos do equipamento Navigator Pro (1111 Filippini R, Befi-Lopes DM, Schochat E. Efficacy of auditory training using the auditory brainstem response to complex sounds: auditory processing disorder and specific language impairment. Folia Phoniatr Logop. 2012;64(5):217-26. http://dx.doi.org/10.1159/000342139. PMid:23006808.
http://dx.doi.org/10.1159/000342139...
). Salienta-se que foram utilizados os valores de um equipamento diferente, pois, no ano em que ocorreu a coleta dos dados ainda não havia valores de referência para o equipamento IHS. Entretanto, destaca-se que o protocolo empregado foi igual ao estudo de referência e que há semelhanças entre as respostas nos diferentes equipamentos.

Potencial evocado auditivo de longa latência (PEALL)

Foram apresentados de forma binaural 300 estímulos verbais, com fones de inserção e intensidade de 80 ndBHL, compostos pela sílaba /ba/, que representou o estímulo frequente (80% das vezes), e pela sílaba /di/, que representou o estímulo raro (20% das vezes), no paradigma oddball tradicional(1818 Oppitz SJ, Didoné DD, da Silva DD, Gois M, Folgearini J, Ferreira GC, et al. Long-latency auditory evoked potentials with verbal and nonverbal stimuli. Rev Bras Otorrinolaringol. 2015;81(6):647-52. PMid:26480901.). Inicialmente, o examinador fez uma simulação oral do teste, emitindo uma sequência de /ba/ e /di/, a fim de que os sujeitos compreendessem o teste. O indivíduo foi orientado a atentar para o estímulo raro /di/, contando mentalmente e, ao final, o examinador perguntava quantos alvos não frequentes foram contados, para que fossem comparados ao total apresentado pelo equipamento, garantindo, dessa forma, que o sujeito realizou corretamente a atividade proposta(1919 Bruno RS, Oppitz SJ, Garcia MV, Biaggio EPV. Potencial evocado auditivo de longa latência: diferenças na forma de contagem do estímulo raro. Rev CEFAC. 2016;18(1):1982-0216. http://dx.doi.org/10.1590/1982-021620161816415.
http://dx.doi.org/10.1590/1982-021620161...
).

A velocidade do estímulo foi de 1.1/sec, número de varreduras de 300 sweeps, com filtro de 1-30 Hz e janela de tempo de 510 ms. Os valores de latência (ms) e amplitude (µs) foram obtidos pela identificação das ondas P1, N1, P2, N2 e P3(2020 Jasper HH. Appendix to report to committee on clinical examination in EEG: the ten-twenty electrode system of the international federation. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1958;10:371-5.,2121 McPherson DL. Long Latency auditory evoked potentials. In: McPherson DL, editor. Late potentials of the auditory system. San Diego: Singular Publishing Group; 1996. p. 7-21.). Após a realização, na ausência do potencial P300, aguardava-se alguns minutos de descanso e repetia-se o exame para confirmar tal achado, objetivando garantir o alerta e o processo atencional durante o procedimento, bem como a fidedignidade da resposta apresentada.

Os dados foram alocados em uma planilha do Excel. Inicialmente, foi utilizado o teste Shapiro-Wilk para determinar a distribuição da amostra (normal ou não). Para as análises estatísticas, utilizaram-se os testes t-Student, t-Student pareado e o teste Qui-Quadrado, sendo atribuído com nível de significância 5% (p<0,05).

RESULTADOS

A casuística total do estudo foi composta por 22 indivíduos, 11 incluídos no G1 e 11 no G2, totalizando 22 orelhas para cada grupo e 44 orelhas no total. Para o G1, a média de idade foi de 40,4 anos, com mínima de 27 e máxima de 57 anos e, para o G2, a média de idade foi de 44 anos, com mínima de 26 e máxima de 59 anos.

A distribuição da amostra encontra-se no Quadro 1. Destaca-se a distribuição entre os gêneros (p-valor = 0,183) e a média de idade (0,43), demonstrando que a amostra era homogênea (Quadro 1).

Quadro 1
Análise estatística da amostra considerando as variáveis gênero e idade entre os grupos

No G2, o tempo de percepção do sintoma variou de 8 meses a 15 anos (média de 4 anos e 6 meses). Em relação ao THI, foi de grau 1 (desprezível) a 5 (catastrófico), com média de 3,09 (grau moderado). Para a EVA, foi observada uma pontuação mínima de 7 e máxima de 10 pontos, com média de 8,36.

Ao realizar a análise descritiva dos dados em relação à percepção do sintoma, foi observado que 63,63% referiram zumbido do tipo apito e 36,36% do tipo cachoeira. Desses, 90,90% apresentaram sensação contínua e 9,09%, pulsátil, com manifestação constante em 100% da amostra. Além disso, 63,63% tiveram percepção súbita e 36,36% de forma gradual. Para a localização, 18,18% referiram localização em ambas as orelhas (AO), sendo pior a direita; 45,45% referiram em AO, sendo pior a esquerda; 9,09% referiram “na cabeça”; 18,18% na orelha direita e 9,09% na orelha esquerda.

A seguir, as comparações entre os grupos considerando o agrupamento das orelhas direita e esquerda, totalizando um número de 44 orelhas.

Na AFF, a análise foi realizada de forma independente, ou seja, o G2 apresentou valores elevados de forma significativa, quando comparado com o G1 (Tabela 1).

Tabela 1
Comparação entre os grupos para a audiometria de altas frequências para ambas as orelhas

Houve presença das EOAT em ambos os grupos, com respostas similares, sem diferenças significativas (Tabela 2).

Tabela 2
Comparação dos grupos em relação à presença das emissões otoacústicas transientes

O PEATE demonstrou similaridade de respostas para as latências e amplitudes entre os grupos, sem diferenças significativas entre eles, em todas as comparações (Tabela 3).

Tabela 3
Comparação entre grupos para as latências no potencial evocado auditivo de tronco encefálico em ambas as orelhas

Os achados das latências, dos intervalos interpicos e amplitudes do FFR entre os grupos mostrou similaridade de respostas com apenas uma diferença significativa (Tabela 4).

Tabela 4
Comparação das latências, intervalos interpicos e amplitudes do frequency following response entre os grupos

No PEALL, o G1 apresentou achados melhores para a latência do componente P300 e nenhuma diferença na comparação das amplitudes (Tabela 5).

Tabela 5
Comparação dos grupos para as latências e amplitudes em ambas as orelhas no potencial evocado auditivo de longa latência

Na análise da relação presença/ausência das ondas do PEALL, houve diferenças significativas para a maioria das variáveis (Quadro 2).

Quadro 2
Relação entre os grupos para a ausência/presença das latências do potencial evocado auditivo de longa latência em ambas as orelhas

A representação gráfica para o PEATE com maiores amplitudes de resposta para a onda V no G2 é apresentada na Figura 1.

Figura 1
Representação gráfica dos traçados obtidos no potencial evocado auditivo de tronco encefálico para o grupo 1 (grupo controle) e grupo 2 (grupo estudo)

A representação gráfica para o FFR com maiores latências para os componentes V e A no G2 é apresentada na Figura 2.

Figura 2
Representação gráfica dos traçados obtidos no frequency following response para o grupo 1 (grupo controle) e grupo 2 (grupo estudo)

A representação gráfica para o PEALL com aumento de latência para os componentes P1 e N1, bem como maiores amplitudes de resposta para a o P300 no G2 é apresentada na Figura 3.

Figura 3
Representação gráfica dos traçados obtidos no potencial evocado auditivo de longa latência para o grupo 1 (grupo controle) e grupo 2 (grupo estudo)

DISCUSSÃO

O tema do presente estudo está em total consonância com a literatura atual, que traz a necessidade de unificar os critérios de avaliação do zumbido, o que permitirá realizar um manejo clínico mais adequado, objetivando remissão total do sintoma(2222 Wang H, Tang D, Wu Y, Zhou L, Sun S. The state of the art of sound therapy for subjective tinnitus in adults. Ther Adv Chronic Dis. 2020;11:2040622320956426. http://dx.doi.org/10.1177/2040622320956426. PMid:32973991.
http://dx.doi.org/10.1177/20406223209564...
).

A AAF demonstrou limiares mais elevados em relação ao G1. Os achados concordam com pesquisadores(2323 Vielsmeier V, Lehner A, Strutz J, Steffens T, Kreuzer PM, Schecklmann M, et al. The relevance of the high frequency audiometry in tinnitus patients with normal hearing in conventional pure-tone audiometry. BioMed Res Int. 2015;2015(3):302515. http://dx.doi.org/10.1155/2015/302515. PMid:26583098.
http://dx.doi.org/10.1155/2015/302515...
) que estudaram a relevância da AAF em indivíduos com zumbido e limiares auditivos normais na ATL. Tal estudo verificou que a AAF fornece informações adicionais úteis nessa população, demonstrando que os sujeitos com zumbido tendem a apresentar alterações na região basal da cóclea. Desse modo, o aumento dos limiares auditivos em altas frequências pode ser um fator etiológico para a percepção do zumbido crônico, devido aos mecanismos de deaferentação auditiva decorrentes desses danos(2424 Morgan AE, Elghandour AMA, Abdeltawwab MM. Hidden or subclinical cochleopathy in idiopathic subjective tinnitus: extended high frequency audiometry and otoacoustic emission. Hear Balance Commun. 2021;19(3):212-8. http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021.1943774.
http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021....
).

A literatura especializada(2424 Morgan AE, Elghandour AMA, Abdeltawwab MM. Hidden or subclinical cochleopathy in idiopathic subjective tinnitus: extended high frequency audiometry and otoacoustic emission. Hear Balance Commun. 2021;19(3):212-8. http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021.1943774.
http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021....
) enfatiza a importância dos limiares elevados em altas frequências em sujeitos com zumbido crônico com acuidade auditiva periférica preservada até 8000 Hz, concluindo que esse exame torna-se importante na bateria de avaliações para o diagnóstico do zumbido. A AAF fornece informações clínicas adicionais úteis, visto que, por estarem correlacionadas com a lateralidade, tom e gravidade do zumbido, as alterações nas regiões basais cocleares são consideradas como um fator etiológico para a percepção do sintoma(2323 Vielsmeier V, Lehner A, Strutz J, Steffens T, Kreuzer PM, Schecklmann M, et al. The relevance of the high frequency audiometry in tinnitus patients with normal hearing in conventional pure-tone audiometry. BioMed Res Int. 2015;2015(3):302515. http://dx.doi.org/10.1155/2015/302515. PMid:26583098.
http://dx.doi.org/10.1155/2015/302515...
).

Nas EOATs (Tabela 2), houve ausência de respostas em apenas dois sujeitos, demonstrando a similaridade entre os grupos, no que se refere à funcionalidade das células ciliadas externas. Esse achado difere de um estudo(2424 Morgan AE, Elghandour AMA, Abdeltawwab MM. Hidden or subclinical cochleopathy in idiopathic subjective tinnitus: extended high frequency audiometry and otoacoustic emission. Hear Balance Commun. 2021;19(3):212-8. http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021.1943774.
http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021....
), que encontrou diferenças nas EOATs e EOAPDs entre os sujeitos com e sem zumbido. Entretanto, essas diferenças são justificadas devido à análise realizada, na qual foi mensurada a amplitude de resposta e não só presença e ausência, como realizado na presente pesquisa. Desse modo, evidencia-se que a amplitude de respostas das células ciliadas externas é menor em indivíduos com zumbido crônico, mas essa redução não inibe a presença de respostas na banda de frequências avaliadas pela EOAT. Porém, as regiões mais agudas, analisadas por meio das EOAPDs aumentam sua amplitude de resposta, a fim de compensar a redução neural em nível de VIII par craniano(2424 Morgan AE, Elghandour AMA, Abdeltawwab MM. Hidden or subclinical cochleopathy in idiopathic subjective tinnitus: extended high frequency audiometry and otoacoustic emission. Hear Balance Commun. 2021;19(3):212-8. http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021.1943774.
http://dx.doi.org/10.1080/21695717.2021....
).

Diante do supracitado, sugere-se que, sempre que possível, a utilização dos dois métodos de mensuração das EOAs e análise da amplitude das respostas, não somente a sua presença ou ausência, pois, conhecer a mecânica coclear é de suma importância, já que pequenas diminuições de entrada sensorial da cóclea resultam em aumento compensatório de amplificação neural do sistema auditivo, manifestando-se como o zumbido crônico(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.,2525 Bramhall NF, McMillan GP, Mashburn AN. Subclinical auditory dysfunction: relationship between distortion product otoacoustic emissions and the audiogram. Am J Audiol. 2021;30(3S):854-69. http://dx.doi.org/10.1044/2020_AJA-20-00056.
http://dx.doi.org/10.1044/2020_AJA-20-00...
). No entanto, vale destacar um estudo recente(2626 Han BI, Lee HW, Ryu S, Kim JS. Tinnitus update. J Clin Neurol. 2021 Jan;17(1):1-10. http://dx.doi.org/10.3988/jcn.2021.17.1.1. PMid:33480192.
http://dx.doi.org/10.3988/jcn.2021.17.1....
) que descreveu e trouxe como ênfase aos clínicos que o zumbido nem sempre é iniciado na cóclea, sendo necessário que estratégias de diagnóstico e terapêuticas também foquem no sistema nervoso auditivo central, sistema límbico e sistema nervoso autônomo.

Uma pesquisa recente evidenciou que a medida de amplitude V/I no PEATE serviu como métrica confiável para identificar objetivamente o zumbido, bem como no monitoramento das mudanças neuroplásticas da via auditiva com o tempo de percepção, sendo observada a importância de tal análise no potencial(2727 Lu J, West MB, Du X, Cai Q, Ewert DL, Cheng W, et al. Electrophysiological assessment and pharmacological treatment of blast-induced tinnitus. PLoS One. 2021;16(1):e0243903. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0243903.
http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0...
). A presente pesquisa concorda com o estudo referido, visto que, na análise do PEATE, foi observado apenas o aumento nas respostas da relação V/I nos sujeitos com zumbido crônico. Essa prerrogativa vai ao encontro da teoria do ganho central, já que, ao observar valores da onda I similares entre os grupos, os aumentos de respostas na relação da onda V/I são justificados pela saída reduzida do nervo auditivo que ocasiona a amplificação neural em nível de tronco encefálico, contribuindo para percepção e caracterização do sintoma como um distúrbio de neuroplasticidade(2727 Lu J, West MB, Du X, Cai Q, Ewert DL, Cheng W, et al. Electrophysiological assessment and pharmacological treatment of blast-induced tinnitus. PLoS One. 2021;16(1):e0243903. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0243903.
http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0...

28 Sedley W. Tinnitus: does gain explain? Neuroscience. 2019 Maio 21;407:213-28. http://dx.doi.org/10.1016/j.neuroscience.2019.01.027. PMid:30690137.
http://dx.doi.org/10.1016/j.neuroscience...
-2929 Johannesen PT, Lopez-Poveda EA. Age-related central gain compensation for reduced auditory nerve output for people with normal audiograms, with and without tinnitus. iScience. 2021;24(6):102658. http://dx.doi.org/10.1016/j.isci.2021.102658.
http://dx.doi.org/10.1016/j.isci.2021.10...
).

No FFR, as respostas mostraram similaridade entre os grupos, com diferença pontual. Destaca-se que o G2 apresentou maiores latências, quando comparado com o G1, principalmente no complexo VA, demonstrando que sujeitos com zumbido apresentam maiores dificuldades na decodificação das mudanças temporais rápidas inerentes às consoantes(3030 Sanfins MD, Colella-Santos MF. Frequency following response. In: Menezes PL, editor. Tratado de eletrofisiologia para audiologia. 1ª ed. Ribeirão Preto: Book Toy; 2018. p. 97-112.). Desse modo, destaca-se a hipótese compensatória, em que alguns aspectos do processamento auditivo se recuperam devido a uma plasticidade compensatória progressiva em estágios superiores da via auditiva central, pois, apesar das dificuldades iniciais, observa-se uma compensação em níveis mais elevados do sistema auditivo no processamento do sinal acústico(3131 Omidvar S, Mahmoudian S, Khabazkhoob M, Ahadi M, Jafari Z. Tinnitus impacts on speech and non-speech stimuli. Otol Neurotol. 2018;39(10):e921-8. http://dx.doi.org/10.1097/MAO.0000000000002002. PMid:30239441.
http://dx.doi.org/10.1097/MAO.0000000000...
,3232 Chambers AR, Resnik J, Yuan Y, Whitton JP, Edge AS, Liberman MC, et al. Central gain restores auditory processing following near-complete cochlear denervation. Neuron. 2016;89(4):867-79. http://dx.doi.org/10.1016/j.neuron.2015.12.041. PMid:26833137.
http://dx.doi.org/10.1016/j.neuron.2015....
).

Nas amplitudes do FFR, foi possível registrar as sete ondas, com uma diferença significativa na amplitude da onda V, menor no G2. Nesse sentido, é possível observar que indivíduos com zumbido apresentam uma plasticidade subcortical mal adaptativa, além de prejuízo nas funções cognitivas de atenção e memória. Sendo assim, esses indivíduos podem apresentar dificuldades no processamento da fala nas situações de escuta difícil, visto que esse processamento depende de todos os níveis de capacidade atencional, podendo ser prejudicado após o desenvolvimento do sintoma(3333 Ivansic D, Guntinas-Lichius O, Müller B, Volk GF, Schneider G, Dobel C. Impairments of speech comprehension in patients with tinnitus: a review. Front Aging Neurosci. 2017;9:224. http://dx.doi.org/10.3389/fnagi.2017.00224.
http://dx.doi.org/10.3389/fnagi.2017.002...
).

Duas revisões sistemáticas recentes destacaram o P300 como potencial biomarcador para o zumbido subjetivo, justificando que o sintoma ocasiona a inibição da atenção ao estímulo exterior, decorrente das mudanças no funcionamento cerebral auditivo e cognitivo(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.,3434 Azevedo AA, Figueiredo RR, Penido NO. Tinnitus and event related potentials: a systematic review. Rev Bras Otorrinolaringol. 2020;86(1):119-26. PMid:31753780.,3535 Cardon E, Joossen I, Vermeersch H, Jacquemin L, Mertens G, Vanderveken OM, et al. Systematic review and meta-analysis of late auditory evoked potentials as a candidate biomarker in the assessment of tinnitus. PLoS One. 2020;15(12):e0243785. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0243785.
http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0...
). Diante disso, tem-se a hipótese de disfunção cortical ligada ao tálamo, em que o PEAAL pode auxiliar na correlação do zumbido com as alterações neurobiológicas.

As disfunções corticais ligadas ao tálamo contribuem para a percepção do sintoma, já que, quando presentes, ocorrem prejuízos no mecanismo de bloqueio inibitório. No funcionamento auditivo típico, o sinal do zumbido é cancelado no nível do tálamo por uma alça de retroalimentação inibitória que se origina nas estruturas paralímbicas. No entanto, como observado na presente pesquisa, o comprometimento desse mecanismo de bloqueio pode interromper a inibição do sinal no nível talâmico, resultando na retransmissão do sinal ao córtex auditivo para ser percebido como zumbido(2626 Han BI, Lee HW, Ryu S, Kim JS. Tinnitus update. J Clin Neurol. 2021 Jan;17(1):1-10. http://dx.doi.org/10.3988/jcn.2021.17.1.1. PMid:33480192.
http://dx.doi.org/10.3988/jcn.2021.17.1....
).

Ao mesmo tempo, na análise de ausência ou presença dos componentes do PEALL, os indivíduos com zumbido apresentaram um número muito maior de ausências dos potenciais. Isso demonstra que essas mudanças não se restringem somente às regiões auditivas, mas há modificações de rotas subcorticais, ou seja, o sintoma gera o envolvimento de uma rede de estruturas em áreas não auditivas, incluindo regiões temporoparietais, pré-frontais e límbicas(3636 Zhou GP, Shi XY, Wei HL, Qu LJ, Yu YS, Zhou QQ, et al. Disrupted intraregional brain activity and functional connectivity in unilateral acute tinnitus patients with hearing loss. Front Neurosci. 2019;13:1010. http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2019.01010.
http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2019.010...
,3737 Rauschecker JP, Leaver AM, Muhlau M. Tuning out the noise: limbic-auditory interactions in tinnitus. Neuron. 2010;66(6):819-26. http://dx.doi.org/10.1016/j.neuron.2010.04.032. PMid:20620868.
http://dx.doi.org/10.1016/j.neuron.2010....
). Nesse sentido, as mudanças neuroplásticas iniciam-se em nível de tronco encefálico atingindo os estágios superiores da via auditiva. Desse modo, essas mudanças ocasionam prejuízos na decodificação de fala, no processo atencional e na memória, justificando as ausências do potencial cognitivo, o qual tem plena dependência desses aspectos para o seu eliciamento.

Os achados do presente estudo demonstraram que o sintoma, mesmo que gerado a partir das alterações periféricas, ocasiona mudanças neurobiológicas na via auditiva central. Nessa prerrogativa, o zumbido crônico pode ser caracterizado como um distúrbio de neuroplasticidade, justificado pela teoria do caos, que relata o funcionamento não linear e dinâmico cerebral, demonstrando que pequenas mudanças na entrada sensorial, ocasionam alterações enormes e irregulares na função cerebral geral, manifestando-se como prejuízos funcionais no processamento da informação acústica e nos aspectos cognitivos, impactando negativamente a qualidade de vida dos sujeitos(22 Sadeghijam M, Moossavi A, Akbari M. Does tinnitus lead to chaos? Rev Bras Otorrinolaringol. 2021;87(2):125-6. PMid:33500207.).

Ainda, os achados desta pesquisa confirmaram as evidências atuais quanto à avaliação do paciente com zumbido crônico e limiares normais até 8000 Hz. É imprescindível que os profissionais entendam a importância da agilidade nas escolhas de avaliação, visto que o tempo de percepção reduzido proporciona melhor prognóstico para a remissão do sintoma(44 Valim CCA, Sanchez TG. The tinnitus total remission: targeting treatment to the etiological hypothesis. J Otorinolaringol ENT Res. 2018;10(3):153-5. http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.10.00335.
http://dx.doi.org/10.15406/joentr.2018.1...
).

Limitação do estudo

Além do baixo número amostral, não foi possível realizar análises frequenciais no FFR no equipamento Smart EP, em razão da indisponibilidade do programa BioMARK™. Salienta-se, também, a necessidade de caracterização de tais procedimentos em indivíduos com zumbido e que tiveram COVID-19, a fim de compará-los com os dados evidenciados na presente pesquisa.

CONCLUSÃO

A AAF, a análise da relação da onda V/I no PEATE, o FFR e o PEALL identificaram alterações nos indivíduos com zumbido crônico, demonstrando que tais procedimentos são promissores na avaliação dessa população.

  • Trabalho realizado no Curso de Fonoaudiologia, Departamento de Fonoaudiologia, Universidade Federal de Santa Maria - UFSM - Santa Maria (RS), Brasil.
  • Financiamento: Nada a declarar.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    07 Nov 2022
  • Data do Fascículo
    2022

Histórico

  • Recebido
    13 Abr 2022
  • Aceito
    08 Set 2022
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