A contribuição da anatomia foliar para a taxonomia das espécies de Cyperus L. subg. Cyperus (Cyperaceae) ocorrentes no sul do Brasil

Contribution of leaf anatomy to the taxonomy Cyperus L. subg. Cyperus (Cyperaceae) species from southern Brazil

ARTIGOS

A contribuição da anatomia foliar para a taxonomia das espécies de Cyperus L. subg. Cyperus (Cyperaceae) ocorrentes no sul do Brasil¹

Contribution of leaf anatomy to the taxonomy Cyperus L. subg. Cyperus (Cyperaceae) species from southern Brazil

Sonia Marisa Hefler^I,II,*; Hilda Maria Longhi-Wagner^I

^IUniversidade Federal do Rio Grande do Sul, Departamento de Botânica, Porto Alegre, RS, Brasil

^IIUniversidade Federal do Rio Grande, Instituto de Ciências Biológicas, Rio Grande, RS, Brasil

RESUMO

Foi analisada a anatomia foliar de 15 táxons de Cyperus subg. Cyperus ocorrentes na Região Sul do Brasil, na busca de caracteres anatômicos auxiliares para a sua identificação. Todos os táxons analisados possuem clorênquima radiado em torno dos feixes vasculares, anatomia Kranz do tipo Clorociperóide e cavidades aeríferas com diafragma de células estreladas. Os caracteres que mostraram maior valor diagnóstico foram a forma da lâmina foliar em secção transversal, a distribuição e estratificação da hipoderme e das células buliformes, o grau de desenvolvimento das cavidades aeríferas, e a distribuição dos feixes vasculares. Os resultados permitiram separar algumas espécies com morfologia externa semelhante, porém, não foram conclusivos para a definição de todos os complexos específicos e infra-específicos observados. Por outro lado, reforçaram a proposição de sinonímias já indicadas por dados da morfologia externa e da micromorfologia da superfície do fruto obtidos em estudos anteriores. É discutida a importância diagnóstica dos caracteres analisados e fornecida uma tabela comparativa entre os táxons.

Palavras-chave: monocotiledôneas, morfoanatomia, plantas C4

ABSTRACT

The leaf anatomy of 15 taxa of Cyperus subg. Cyperus from Southern Brazil was analyzed aiming to find anatomic characteristics useful for identification. All the taxa studied have radiate chlorenchyma around the vascular bundles, Kranz anatomy of the Chlorocyperoid type and air cavities with starred cells in the diaphragms. The most important diagnostic characters are leaf-blade shape in cross section, arrangement and stratification of hypoderm and bulliform cells, degree of air-cavity development, and vascular-bundle arrangement. The results were useful to separate some exomorphologically similar species but were not conclusive for the definition of all specific or infra-specific complexes observed. On the other hand, the results reinforced the proposition of synonymies indicated by previous exomorphological analyses and micromorphological data of the fruit surface. The diagnostic value of the analyzed data is discussed and a comparative table is provided.

Key words: monocotyledons, morphoanatomy, C4 plants

Introdução

Cyperaceae Juss., terceira maior família entre as monocotiledôneas, é constituída por aproximadamente 104 gêneros e 5000 espécies de regiões temperadas e tropicais (Goetghebeur 1998).

Estudos da anatomia de órgãos vegetativos como escapos, rizomas, raízes ou lâminas foliares têm revelado bons resultados para a separação de táxons em Cyperaceae, como na tribo Sclerieae (Koyama 1967), em diferentes gêneros (Metcalfe 1969; 1971; Bruhl 1995), nos gêneros Eleocharis R. Br. (Govindarajalu 1990), Remirea Aublet (Estelita 1993), Trilepis Nees (Arruda & Neves 2005), Cyperus L. (Govindarajalu 1974; 1979; Denton 1983; Estelita-Teixeira & Handro 1987; Estelita 1992; Araújo & Longhi-Wagner 1997; Rodrigues & Estelita 2002; 2003; Martins et al. 2008), Fimbristylis Vahl (Estelita-Teixeira & Handro 1987), Hypolytrum Rich. (Alves et al. 2002), Carex L. (Shepherd 1976; Standley 1990; Luceño 1992; Starr & Ford 2001), e em diferentes seções do gênero Rhynchospora Vahl (Guaglianone 2001).

Entre as características anatômicas mais utilizadas na família, a anatomia foliar é considerada um parâmetro indispensável (Koyama 1967; Metcalfe 1971; Bruhl 1995). Uma das razões para a forte valorização da análise anatômica dos órgãos fotossintéticos está relacionada às variações que estes apresentam quanto à via de assimilação do carbono, C3 ou C4.

Soros & Bruhl (2000) relataram que aproximadamente 32% das espécies de Cyperaceae utilizam o mecanismo fotossintético C4. Nestas, o parênquima clorofiliano geralmente é arranjado radialmente em torno dos feixes vasculares. Estes, dependendo do tipo Kranz presente, podem ser circundados por duas ou por três bainhas, e separados por duas a quatro células (Soros & Dengler 1998; 2001; Soros & Bruhl 2000). Soros & Dengler (1998) e Soros & Bruhl (2000) enfatizaram como principais características anatômicas das espécies C4 a presença de dois tipos de tecidos fotossintéticos especializados: o parênquima radiado, conhecido como tecido de assimilação do carbono primário (PCA), correspondente às células do mesofilo, e a bainha do feixe vascular, onde ocorre a redução dos ácidos C4 (PCR). A anatomia Kranz de muitas espécies C4 de Cyperaceae difere de outras famílias que também possuem esta via em um aspecto: pelo menos uma camada de células não fotossintéticas ocorre entre as células PCA e PCR, enquanto que nas variantes anatômicas encontradas em todas as outras famílias com táxons C4, os tecidos PCA e PCR são adjacentes (Soros & Dengler 2001). Exceção a isto, nas Cyperaceae, é o tipo anatômico Rincosporóide, onde a Kranz é a própria mestoma (Soros & Dengler 2001).

Muitos autores, como Ueno & Koyama (1987) e Goetghebeur (1998), citaram apenas três padrões para as espécies de Cyperaceae que apresentam anatomia Kranz, diferenciados pela organização das bainhas em torno dos feixes vasculares: Fimbristilóide, Clorociperóide e Rincosporóide. Em Cyperaceae C4 do tipo anatômico Clorociperóide há uma dupla bainha em torno do feixe, a mestoma, mais externa, e a mais interna do tipo Kranz, esta interrompida por elementos de metaxilema nos feixes maiores (Soros & Bruhl 2000). Em Rincosporóide, a Kranz também é a bainha mais interna, correspondente à mestoma, que é rodeada por uma bainha parenquimática. Em Bulbostylis e Fimbristylis, que apresentam o tipo anatômico Fimbristilóide, com três bainhas, a Kranz e a mestoma são como em Clorociperóide, porém são rodeadas por uma terceira bainha, que é parenquimática (Soros & Bruhl 2000). Um quarto tipo, Eleocaróide, é referido para parte das espécies do gênero Eleocharis e é semelhante ao tipo Clorociperóide, porém a Kranz interna é contínua (Soros & Bruhl 2000; Soros & Dengler 2001).

De acordo com Bruhl (1995), poucos gêneros de Cyperaceae incluem espécies C3 e C4, como Abildgaardia Vahl, Fimbristylis, Eleocharis, Rhynchospora e Cyperus, e esta é uma das características utilizadas para a divisão deste último em dois subgêneros.

A circunscrição aceita para o gênero Cyperus L. varia conforme o autor considerado (Tucker 1994; Bruhl 1995; Goetghebeur 1998; Muasya et al. 2002). A circunscrição aceita no presente trabalho segue Goetghebeur (1989; 1998), considerando Cyperus sensu stricto, com cerca de 550 espécies incluídas em dois subgêneros, Cyperus L. e Anosporum (Nees) C.B. Clarke, sendo Kyllinga Rottb. e Pycreus P. Beauv. aceitos como gêneros independentes. As espécies incluídas no subgênero Cyperus possuem as espiguetas dispostas em espiga do tipo antelódio, e são C4, com anatomia Kranz do tipo Clorociperóide. Por sua vez, Anosporum apresenta a inflorescência também do tipo antelódio, porém com as espiguetas dispostas em fascículos ou glomérulos, e inclui plantas C3, sem anatomia Kranz (Goetghebeur 1989; 1998).

O presente trabalho apresenta uma análise foliar de táxons de Cyperus subg. Cyperus com o objetivo de buscar caracteres diagnósticos que possam auxiliar na delimitação dos mesmos, especialmente daqueles com morfologia externa semelhante.

Material e métodos

Foi analisada a anatomia foliar de 15 táxons de Cyperus subg. Cyperus coletados na Região Sul do Brasil (Tab. 1).

O material testemunho está depositado no Herbário do Departamento de Botânica do Instituto de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (ICN), exceto Cyperus mundulus, depositado no Herbário Barbosa Rodrigues (HBR). Para as espécies com alta variabilidade morfológica e para as quais vários táxons infra-específicos haviam sido propostos anteriormente, a amostragem incluiu todos os "morfotipos" observados.

A análise anatômica foi realizada no Laboratório de Anatomia Vegetal da UFRGS. Foi utilizada a porção mediana da segunda lâmina foliar abaixo da inflorescência, de dois a três exemplares de cada táxon, exceto em Cyperus imbricatus Retz. e C. mundulus Kunth, das quais foi analisado um exemplar de cada, devido à insuficiência de material.

Porções da lâmina foliar foram coletadas e conservadas em etanol 70% (Johansen 1940). Na ausência de material fixado, foram utilizadas amostras de material herborizado, submerso em liquido para hidratação por cinco a oito dias.

As amostras foram submetidas à desidratação em série etílica, seguida de clorofórmio (Gerrits & Smid 1983), deixadas em câmara a vácuo e, posteriormente, em solução de pré-infiltração (resina e álcool 1:1) em aparelho rotador de tubos, acondicionadas em microtubos de 1,5 ml, durante uma noite. O próximo passo foi a infiltração e o emblocamento em resina hidroxietilmetacrilato. Foram obtidos cortes de 5 µm de espessura em micrótomo de deslize Leitz 1400, corados com azul de toluidina 0,05% em tampão benzoato, pH 4,4 (Feder & O' Brien 1968) e montadas lâminas permanentes. Este procedimento incluiu um exemplar de cada táxon, marcados com asterisco na lista de materiais examinados acima (Tab. 1). Nos demais exemplares listados foram feitos cortes à mão livre, para a confirmação dos resultados. Para este método, as secções transversais foram feitas com lâmina de barbear, em seguida diafanizadas em hipoclorito de sódio a 13% e submetidas ao processo de coloração com safranina e azul de astra 9:1 (Bukatsch 1972 modificado por Kraus & Arduin 1997). Lâminas semi-permanentes foram montadas em glicerina 50%.

Fotomicrografias foram obtidas com câmara Olympus LM-C35B adaptada a fotomicroscópio Olympus BX 41, usando-se filme Kodak Gold 100. Os aumentos variaram entre 40 e 400 vezes.

A terminologia utilizada seguiu Metcalfe (1971) e Denton (1983).

Após a análise do material, foi elaborada uma lista de caracteres que se mostraram importantes no grupo, acompanhados dos estados observados, dados estes utilizados na comparação dos táxons (Tab. 2).

Resultados

Todas as espécies de Cyperus subg. Cyperus analisadas são C4 e apresentam anatomia Kranz do tipo Clorociperóide.

Os caracteres anatômicos analisados que se mostraram relevantes para a separação dos táxons, com seus estados, estão listados abaixo. A comparação entre os táxons encontra-se na Tabela 2.

I. Forma da lâmina foliar em secção transversal: (0) em "V" (Fig. 1); (1) "V" com sulco mediano adaxial (Fig. 2 e 10); (2) "V" expandido (Fig. 3); (3) "W" invertido (Fig. 4); (4) crescentiforme (Fig. 5 e 6).

 

II. Superfície das faces da lâmina em secção transversal: (0)retilínea em ambas as faces (Fig.17); (1) retilínea na face abaxial e ondulada na face adaxial; (2) retilínea na face adaxial e ondulada na face abaxial (Fig. 19).

 

III. Altura das células epidérmicas nas faces abaxial e adaxial: (0) alturas semelhantes em ambas as faces (Fig. 19); (1) mais altas na face adaxial (Fig. 17 e 18).

IV. Distribuição e localização das células buliformes na epiderme: (0) presentes somente na face adaxial e restritas à região da nervura mediana (Fig. 9 e 11); (1) presentes somente na face adaxial e distribuídas tanto na região da nervura mediana quanto ao longo da lâmina; (2) presentes em ambas as faces, sendo restritas à região da nervura mediana na face adaxial e distribuídas ao longo da lâmina foliar na face abaxial (Fig. 10 e 19).

V. Disposição das células buliformes em relação às demais células epidérmicas na porção da nervura mediana (face adaxial): (0) no mesmo plano (Fig. 6; 11); (1) elevadas (Fig. 7).

VI. Estratificação das células buliformes na porção da nervura mediana: (0) não estratificadas (Fig. 11); (1) estratificadas (Fig. 8 e 9).

VII. Disposição da hipoderme na face adaxial da lâmina: (0) em uma camada descontínua, às vezes células isoladas (Fig. 16 e ²⁰); (1) em duas camadas, sendo a primeira contínua e a segunda descontínua (Fig. 17); (2) em duas ou mais camadas contínuas (Fig. 19 e ²¹).

 

VIII. Grau de desenvolvimento das cavidades aeríferas no mesofilo: (0) inconspícuas (^{Fig. 20} e ²²); (1) restritas à metade abaxial do mesofilo (^{Fig. 21}); (2) ocupando grande parte do mesofilo (Fig. 16, 18 e 19).

IX. Cordões esclerenquimáticos na face abaxial na região da nervura mediana: (0) dois cordões isolados (Fig. 12); (1) três cordões isolados, às vezes o central mais desenvolvido (Fig. 8, 11); (2) mais de três cordões (Fig. 9).

X. Calota de fibras associada ao xilema no feixe vascular mediano: (0) ausente (Fig. 12); (1) presente e pouco desenvolvida (Fig. 9); (2) presente e bem desenvolvida (Fig. 8).

XI. Presença de feixe vascular de segunda ou terceira ordens abaixo do feixe vascular mediano: (0) ausente (Fig. 12); (1) presente (Fig. 9 e 10).

XII. Distribuição dos feixes vasculares no mesofilo: (0) em fileira mais ou menos central (^{Fig. 20}); (1) em fileira deslocada para a face adaxial (Fig. 16 e 18); (2) feixes distribuídos em torno da cavidade aerífera ("Kranzkette") (Fig. 19).

XIII. Forma do bordo foliar: (0) arredondada, levemente truncada (^{Fig. 24}); (1) aguda ou obtusa (^{Fig. 25}).

XIV. Distribuição dos feixes de segunda e terceira ordens na região do bordo foliar: (0) em fileira única mediana (^{Fig. 25}); (1) em duas fileiras (^{Fig. 23}); (2) aleatória (^{Fig. 24}).

Nos táxons estudados a lâmina foliar é dorsiventral, com nervura mediana sempre de posição central. De acordo com características da quilha (face abaxial), da região da nervura central na face adaxial, e da presença ou não de costelas laterais no mesofilo, foi possível determinar cinco tipologias da lâmina em secção transversal (Tab. 2, I). Estas, quando possuem quilha bem marcada, geralmente determinam a presença de feixe vascular de segunda (C. ligularis) e também de terceira ordem (C. mundulus) abaixo do feixe vascular mediano (Fig. 9 e 10, respectivamente, Tab. 2, XI).

A epiderme é unisseriada, com células da face adaxial geralmente mais altas (Fig. 17 e 18, Tab. 2, III), sem células papilosas, com células silicosas (Fig. 15) e estrias epicuticulares (Fig. 14).

As células buliformes podem ser estratificadas (Fig. 8 e 9) ou não (Fig. 11) e apresentam localização e distribuição variáveis (Tab. 2, IV e VI).

No mesofilo, a diferenciação de colunas típicas, formadas pela extensão da bainha parenquimática (Fig. 16, 18 e ²¹) e por número variado de fileiras de células, está associada com a formação de cavidades aeríferas que apresentam diferentes graus de desenvolvimento (Fig. 16, 18 e 19, Tab. 2, VIII). Em Cyperus ligularis e C. mundulus os feixes vasculares menores distribuem-se em forma de anel em torno das cavidades aeríferas, estrutura esta denominada de "Kranzkette", por Li & Jones (1994) (Fig. 19).

A hipoderme está presente em ambas as faces da epiderme, embora na face abaxial geralmente constituída por células menores e isoladas. Na face adaxial pode ser contínua e multisseriada (Fig. 8, 10, 19 e ²¹) ou descontínua, neste último caso interrompida pelo clorênquima radiado em torno dos feixes, enquanto que na face abaxial sempre é descontínua, interrompida pelo complexo estomático ou pelas cavidades aeríferas (Fig. 16 e ²⁰, Tab. 2, VII).

Na região da nervura mediana verificou-se, na maior parte dos táxons, a presença de uma calota de fibras associada ao xilema do feixe principal (Fig. 8, Tab. 2, X) e pelo menos três cordões esclerenquimáticos abaxiais (Fig. 8 e 11, Tab. 2, IX).

No bordo foliar, além de dois padrões de forma (^{Fig. 24} e ²⁵, Tab.2, XIII), verificou-se que os feixes vasculares de segunda e terceira ordens distribuem-se diferentemente (^{Fig. 23}, ²⁴ e ²⁵, Tab. 2, XIV).

De acordo com os resultados obtidos, os táxons de Cyperus subg. Cyperus analisados podem ser distribuídos em quatro grupos:

1) táxons bem delimitados tanto pela morfologia externa quanto pela anatomia foliar, como C. ligularis, C. prolixus e C. corymbosus var. subnodosus, especialmente pela forma da lâmina foliar, características das células buliformes, da hipoderme e das cavidades aeriferas.

2) táxons com variação contínua da morfologia externa formando complexos de espécies ou correspondendo a táxons infra-específicos aceitos por outros autores, e que apresentam a anatomia foliar semelhante. Isto foi verificado no complexo "C. esculentus/C. rotundus", em C. hermaphro ditus e nas divisões infra-específicas propostas por diferentes autores para C. rigens e C. aggregatus.

3) Espécies bem delimitadas pela morfologia externa, porém com muitas características anatômicas em comum, como C. odoratus e C. rotundus, C. prolixus e C. rigens, C.sphacelatus e C. esculentus.

4) Espécies semelhantes pela morfologia externa, porém bem delimitadas pela anatomia foliar, como "C. distans/C. mundulus/C. pohlii" e "C. iria/C. imbricatus". Neste caso, a anatomia foliar forneceu valiosos caracteres diagnósticos.

Discussão

Em Cyperaceae, a forma da lâmina foliar em secção transversal tem sido um caráter relevante na delimitação genérica e específica, em alguns grupos (Metcalfe 1969; 1971; Standley 1990; Alves et al. 2002). Neste estudo, a forma em "V" expandido da lâmina foliar foi verificada como a mais comum, confirmando a informação de Metcalfe (1971) e Denton (1983). Segundo Alves et al. (2002), a forma "V" ("canaliculada") diminui a superfície de exposição à luz, conferindo também suporte mecânico. Segundo Martins et al. (2008), esta forma pode ser uma estratégia para redução da perda de água por evaporação. No caso das espécies analisadas, esta característica foi diagnóstica apenas para Cyperus corymbosus var. subnodosus, com lâmina foliar crescentiforme (Fig. 5 e 6), e C. ligularis, com forma "V" e sulco mediano adaxial (Fig. 2 e 10).

A epiderme é unisseriada, concordando com o que foi observado por Denton (1983) para espécies de Cyperus do grupo informal Luzulae, e por Araújo & Longhi-Wagner (1997), para espécies de Cyperus subg. Anosporum, assim como por Alves et al. (2002), para espécies de Hypolytrum.

Células epidérmicas da face adaxial mais altas do que as da face abaxial foram consideradas comuns em Carex (Standley 1990), em Hypolytrum (Alves et al. 2002), e em espécies de Cyperus subg. Anosporum (Denton 1983; Araújo & Longhi-Wagner 1997). Este estado foi confirmado neste trabalho como sendo o mais comum, pois apenas C. ligularis e C. mundulus apresentaram as células epidérmicas de tamanhos semelhantes nas duas faces (Fig. 19), o que permite diferenciá-las das demais, inclusive de algumas com morfologia externa semelhante.

A superfície de ambas as faces da lâmina foliar é retilínea, na maior parte dos táxons analisados, como também descrito para espécies de Hypolytrum e Mapania por Alves et al. (2002). Apenas em Cyperus ligularis e C. imbricatus a superfície da lâmina apresenta ondulações na face abaxial e na adaxial, respectivamente, devido à presença de grupos de células buliformes ao longo do mesofilo. Isto permite separálas de outras espécies com morfologia externa semelhante.

Células buliformes restritas à face adaxial, na região da nervura mediana da lâmina foliar, parece ser uma condição comum em Cyperaceae. Isto foi constatado em espécies de Carex (Shepherd 1976; Standley 1990), Cyperus (Govindarajalu 1974; 1979; Denton 1983; Araújo & Longhi-Wagner 1997), Kyllinga e Pycreus (Govindarajalu 1968; 1978), e Hypolytrum (Alves et al. 2002), assim como na maior parte dos táxons estudados. A ocorrência de células buliformes ao longo da lâmina, além de na região da nervura mediana, foi aqui constatada em C. ligularis e C. imbricatus, assim como em C. andreanus Maury e C. virens Michx., por Araújo & Longhi-Wagner (1997). Este estado de caráter foi importante para diferenciá-las de outras espécies do gênero cuja morfologia externa é similar. Na maior parte dos táxons analisados, as células buliformes ocorrem apenas em uma camada, exceto em C. corymbosus var. subnodosus, C. ligularis, C. mundulus e C. prolixus (Fig. 9 e 10, Tab. 2). A presença de células buliformes na face abaxial da epiderme, caráter pouco comum em Cyperaceae, foi observada apenas em C. ligularis (Fig. 10), o que serviu para reforçar sua diferençiação das demais espécies.

Estrias epicuticulares, associadas à redução da perda de água durante a transpiração (Martins et al. 2008), foram referidas apenas para Cyperus consanguineus por Araújo & Longhi-Wagner (1997), em análise de 14 táxons de C. subg. Anosporum. Entretanto, foram constatadas em todas as espécies analisadas no presente estudo, sendo mais abundantes e, portanto, mais evidentes em algumas, como C. aggregatus (Fig. 14), C. ligularis, C. hermaphroditus e C. rigens, não auxiliando na separação de táxons. Por outro lado, este possivelmente possa ser um caráter diferencial entre os dois subgêneros de Cyperus,, mas é necessário uma maior amostragem para confirmar este aspecto.

A presença de cristais de sílica na epiderme, característica que auxilia na redução da transpiração em folhas e no aumento da eficiência no uso da água (Prichid et al. 2004), é comum em Cyperaceae (Metcalfe 1969; 1971; Standley 1990), como já descrito para outras espécies de Cyperus (Govindarajalu 1974; 1979; Araújo & Longhi-Wagner 1997), Fimbristilys (Sharma & Mehra 1972) e Hypolytrum (Alves et al. 2002), neste último denominado de grânulos translúcidos. No presente estudo foram observados cristais de sílica em todos os táxons, localizados geralmente acima dos cordões de fibras e em ambas as faces da epiderme (Fig. 15), não auxiliando na delimitação de táxons.

A presença de hipoderme no mesofilo de gêneros de Cyperaceae foi verificada em Carex (Standley 1990), em Cyperus subg. Anosporum (Araújo & Longhi-Wagner 1997), neste denominado de parênquima incolor, e em Hypolytrum (Alves et al. 2002), entre outros. Nos táxons analisados a hipoderme está sempre presente, geralmente constituída de uma camada descontínua. Em C. coymbosus var. subnodosus, C. ligularis, C. mundulus, C. prolixus e em parte de C. pohlii, táxons que ocorrem principalmente em regiões litorâneas, esta apresenta-se multisseriada (Fig. 19 e ²¹). De acordo com Menezes et al. (2003), a hipoderme tem presença marcante em xerófitas, e é grande armazenadora de água.

Denton (1983), analisando algumas espécies de Cyperus subg. Anosporum, denominou de cavidades aeríferas os espaços resultantes do desaparecimento, durante a ontogênese, de células translúcidas com paredes delgadas, exceto em alguns pontos onde constituem o diafragma. Os espaços intercelulares contidos no diafragma promovem a comunicação entre as cavidades aeríferas, formando um aerênquima (Metcalfe 1971; Denton 1983). Cavidades aeríferas também foram descritas para espécies de Cyperus por Govindarajalu (1974; 1979) e Araújo & Longhi-Wagner (1997), para Carex por Shepherd (1976), que as denominou "espaços aéreos", e para Hypolytrum por Alves et al. (2002), que as consideraram como parênquima aerífero.

Nos táxons de Cyperus subg. Cyperus analisados no presente trabalho as cavidades aeríferas estão sempre presentes, embora com graus diferentes de desenvolvimento. O diafragma sempre é constituído de células estreladas, diferentemente do referido por Araújo & Longhi-Wagner (1997) onde, dos 14 táxons de Cyperus subg. Anasporum analisados, apenas dois apresentaram diafragma com células estreladas, sendo os demais com células arredondadas. Do mesmo modo que para as estrias epicuticulares, este possivelmente, possa ser um caráter diferencial entre os subgêneros de Cyperus, necessitando de mais estudos para confirmar.

A presença de cavidades aeríferas desenvolvidas e diafragmas bem evidentes são características comuns em plantas de ambientes inundados e conferem sustentação às folhas (Scatena & Scremin-Dias 2003). Esta observação ecológica foi confirmada para os táxons de Cyperus subg. Cyperus analisados. Indivíduos ocorrentes em locais inundados, ou com maior umidade, sempre apresentam cavidades aeríferas bem desenvolvidas (Fig. 16, 18 e 19) e com diafragma conspícuo, enquanto aqueles de ambientes mais secos, cavidades pouco desenvolvidas (^{Fig. 20}) e com diafragma reduzido.

O padrão de anatomia Kranz denominado "Kranzkette" por Li & Jones (1994) foi observado em Cyperus ligularis e em C. mundulus, servindo para diferenciá-las das demais espécies, especialmente C. mundulus de C. distans e de C. polhii, muito confundidas pela morfologia externa. Embora Li & Jones (1994) tenham descrito este padrão como exclusivo para C. japonicus Mak., outros autores (Metcalfe 1971; Govindarajalu 1974; Bruhl 1995) já descreveram estrutura similar em outras espécies de Cyperus.

Estudos ecológicos e biogeográficos realizados com espécies C4 relatam a preferência dessas plantas por determinados ambientes, como campos tropicais, savanas, dunas litorâneas e pântanos salinos, com poucas plantas sobrevivendo em florestas sombreadas, onde a intensidade luminosa é baixa (Estelita 1992; Li et al. 1999; Sage 2001). Soros & Bruhl (2000) afirmaram que as variações existentes nos padrões fotossintéticos em Cyperaceae são estreitamente associadas a diferentes características anatômicas, ultraestruturais, fisiológicas e ecológicas.

Nas espécies de Cyperaceae C4 há um maior número de feixes vasculares, quando comparado às espécies C3, assim como em outros grupos de plantas, sendo os feixes vasculares geralmente separados por somente duas células do PCA (Soros & Dengler 1998; Soros & Bruhl 2000). No material estudado, estas células correspondem ao parênquima radiado e, em alguns casos, a mais uma camada de células translúcidas. Esta pequena distância constitui-se como uma das principais características utilizadas para identificar anatomicamente as espécies C4 (Soros & Dengler 1998; Soros & Bruhl 2000; Li & Jones 1994). Deste modo, nos táxons analisados, a anatomia Kranz caracteriza-se pela presença da camada MS (mestoma) não fotossintética entre as células PCA e PCR, confirmando as informações de Soros & Dengler (2001).

Tal como no estudo de Alves et al. (2002) com espécies de Hypolytrum, no presente trabalho a forma dos cordões esclerenquimáticos em secção transversal, referida por Metcalfe (1971) como caráter representativo em Cyperaceae, mostrou-se variável e pouco confiável, não sendo utilizada como característica diagnóstica. Da mesma forma, o número e a distribuição destes cordões não foram diagnósticos.

Standley (1990) mencionou que, em Cyperaceae, há algumas tribos com anatomia foliar relativamente homogênea, com todos os seus membros possuindo um determinado caráter, como a presença de dois cordões de esclerênquima na porção mediana da lâmina foliar, típica da tribo Cypereae. Isto foi também verificado em espécies de Cyperus do grupo informal Luzulae (Denton 1983), onde há a presença de dois cordões de fibras eslerenquimáticas associados à nervura mediana. Entretanto, no presente estudo, a presença de três cordões de fibras foi mais comum, apenas C. imbricatus, C. iria e parte dos exemplares de C. corymbosus var. subnodosus, C. hermaphroditus e C. ligularis apresentaram dois (Tab. 2), demonstrando uma importância diagnóstica relativa para os táxons analisados.

A forma arredondada e levemente truncada do bordo foliar, constatada apenas em Cyperus rigens e C. odoratus, serviu para reforçar sua separação das demais espécies estudadas, já apontada pela morfologia externa. Em estudos de Alves et al. (2002), a forma do bordo foliar teve uma maior importância dignóstica separando espécies de Hypolytrum e Mapania.

A distribuição dos feixes de segunda e terceira ordens na região do bordo foliar foi importante para a separação de espécies com os feixes em duas fileiras (^{Fig. 23}, Tab. 2) e com distribuição aleatória (^{Fig. 24}, Tab. 2), servindo inclusive para separar espécies muito semelhantes pela morfologia externa, como Cyperus distans de C. mundulus e C. prolixus de C. polhii.

Os dados anatômicos analisados no presente estudo demonstraram relevância taxonômica, mas não com tanta importância como em Alves et al. (2002), para espécies de Hypolytrum Rich., e em Araújo & Longhi-Wagner (1997), para espécies de Cyperus subg. Anosporum. onde foi possível, inclusive, fornecer chaves de identificação com base na anatomia foliar para todos os táxons analisados.

Li et al. (1999) mencionaram que C. aggregatus não possui anatomia Kranz, ao contrário do que foi confirmado no presente estudo, onde apresentou anatomia C4. Portanto, o exemplar estudado por Li et al. (1999) precisa ser mais bem analisado, pois pode ter havido erro de identificação.

Os resultados obtidos permitem o diagnóstico específico da maioria dos táxons estudados. No entanto, não foram suficientes para separar algumas espécies muito semelhantes pela morfologia externa e para sustentar categorias infra-especificas anteriormente propostas em Cyperus subg. Cyperus. Deste modo, não auxiliaram na diferenciação do Complexo "C. esculentus/C. rotundus", e "C. hermaphroditus/C. meyenianus" e nem sustentaram categorias infra-específicas para C. rigens e C. aggregatus. Isto foi constatado também em análises prévias da superfície do fruto em microscópio eletrônico de varredura, auxiliando na proposta de sinonimização de alguns táxons de Cyperus subg. Cyperus ocorrentes na Região Sul do Brasil (Hefler & Longhi-Wagner 2008).

A maior contribuição do estudo para a separação de espécies deu-se entre os Complexos "C. distans/C. mundulus/C. pohlii" e "C. iria/C. imbricatus", cuja morfologia externa é muito semelhante. Cyperus mundulus caracteriza-se pela distribuição dos feixes vasculares do mesofilo em "Kranzkete" e pela estratificação das células buliformes. Cyperus distans caracteriza-se pela hipoderme em camada única ou com células isoladas e pelos feixes vasculares distribuídos em duas fileiras na região do bordo foliar, enquanto C. pohlii, especialmente, pelas células buliformes elevadas na região da nervura central na face adaxial. Cyperus imbricatus diferencia-se de C. iria por apresentar células buliformes ao longo do mesofilo, característica pouco comum em Cyperaceae.

Agradecimentos

Ao Dr. Jorge Ernesto Mariath, pela atenção dispensada e pela disponibilidade do laboratório de Anatomia Vegetal da Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Ao Dr. Paulo Oliveira, pela atenção e sugestões. Aos colegas, estagiários e funcionários do laboratório de Anatomia Vegetal, pelo auxílio na obtenção das fotomicrografias e na montagem das lâminas. Ao CNPq, pela Bolsa de Produtividade em Pesquisa concedida à segunda autora.

Recebido em 17/02/2009.

Aceito em 25/05/2010

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1

Parte da tese de Doutorado da primeira Autora

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  10 Nov 2010
• Data do Fascículo
  Set 2010

Histórico

• Recebido
  17 Fev 2009
• Aceito
  25 Maio 2010