HEMOPARASITAS EM JACARÉ AÇU E JACARÉ TINGA CAPTURADOS NA APA MEANDROS DO RIO ARAGUAIA

HEMOPARASITES IN BLACK CAIMANS AND SPECTACLED CAIMANS TRAPPED IN THE MEANDROS EPA OF THE ARAGUAIA RIVER

A.L.Q Santos H.C. Pereira J.M.M Silva L.Q.L. Hirano Sobre os autores

RESUMO

As infecções são comuns tanto em populações silvestres como nas de cativeiro e a ocorrência de doenças está entre as maiores ameaças à diversidade biológica que podem resultar da atividade humana. A maioria das espécies de vida livre enfrenta problemas que aceleram a sua trajetória em direção a uma possível extinção. Haja vista a importância da pesquisa de parasitas em animais silvestres como uma ferramenta para o estudo sanitário de uma população e da qualidade do ambiente, objetivou-se investigar a presença e frequência de hemoparasitas em jacaré açu (Melanosuchus niger) e jacaré tinga (Caiman crocodilus) de vida livre, na Área de Proteção Ambiental Meandros do Rio Araguaia, Goiás, Brasil. Foram avaliados esfregaços sanguíneos de 65 espécimes, 26 M. niger e 39 C. crocodilus, corados com Wright. As coletas ocorreram no período de outubro de 2006 a junho de 2007. Os eritrócitos foram analisados em 20 campos por lâmina. Verificou-se a presença de hemoparasitas intraeritrocitários em 46 (70,76%) dos animais analisados, os quais foram reconhecidos como pertencentes ao gênero Coccidia e da família Haemogregarinidae, revelando um alto índice de hemoparasitose em crocodilianos desta região.

PALAVRAS-CHAVE
Caiman crocodilus ; Coccidia ; Haemogregarinidae; Melanosuchus niger ; parasita

ABSTRACT

Infections are common in both wild and captive populations, and the occurrence of diseases is among the greatest threats to biodiversity that can result from human activity. Most free-living species face problems that accelerate them along a path towards possible extinction. Given the importance of the research of parasites in wild animals as a tool to study the health of a population and the environment, this work aimed to investigate the presence and frequency of blood parasites in free-living black caimans (Melanosuchus niger) and spectacled caimans (Caiman crocodilus) in the Meandros Environmental Protection Area of the Araguaia River, in Goiás, Brazil. Evaluations were made of the blood smears of 65 specimens, comprising 26 Melanosuchus niger and 39 Caiman crocodilus, stained with Wright’s stain. Samples were collected during the period of October 2006 to June 2007. The erythrocytes were analyzed in 20 fields per slide. There was a presence of intra-erythrocytic blood parasites in 46 (70.76%) animals, which were recognized as belonging to the genus Coccidia and the family Haemogregarinidae, revealing a high rate of crocodilian hemoparasitosis in this region.

KEY WORDS
Caiman crocodilus ; Coccidia ; Haemogregarinidae; Melanosuchus niger ; parasite

As infecções são comuns tanto em populações silvestres como nas de cativeiro (Daszak; Cunningham, 2002DASZAK, P.; CUNNINGHAM, A.A. Emerging Infectious Diseases: a key role for Conservation Medicine. In: AGUIRRE, A.A.; STARKEY, E.E. (Ed.). Conservation medicine ecological health in practice. New York: Oxford University Press, 2002. cap.5, p.40-61.) e a maior parte dos patógenos está presente na corrente sanguínea de seus hospedeiros como parte normal do seu ciclo vital (Hahn, 1999HAHN, N.E. Parasitas do Sangue. In: SLOSS, M.W.; ZAJAC, A.M.; KEMP, R.L. Parasitologia clínica veterinária. São Paulo: Manole, 1999. p.101-120.). Com a redução da biodiversidade ocasionada pela perda de áreas naturais observa-se grande perturbação na composição de espécies diversas, o que faz com que os processos ecológicos sejam rompidos e, consequentemente, ocorra o surgimento de problemas sanitários, favorecendo altas taxas de transmissão de doenças (Primack; Rodrigues, 2001PRIMACK, B.R.; RODRIGUES, E. Ameaças a diversidade biológicas. In: PRIMACK, B.R.; RODRIGUES, E. Biologia da conservação. Londrina: Vida, 2001. cap.2, p.69-134.).

Na medicina de animais selvagens, os exames laboratoriais podem ser considerados métodos para diagnosticar e prevenir doenças, uma vez que a saúde do meio ambiente influencia na biologia e ecologia dos organismos que vivem nele (Almosny; Monteiro, 2007ALMOSNY, N.R.P.; MONTEIRO, A.O. Patologia Clínica. In: CUBAS, Z.S.; SILVA, J.C.R.; CATÃO DIAS, J.L. (Ed.). Tratado de animais selvagens. São Paulo: Roca, 2007. cap.59, p.939-966.). Assim, avaliações hematológicas são de conspícua importância para o estudo sanitário de uma população e da qualidade do ambiente, podendo-se compreender determinadas relações entre os parasitos-hospedeiros e o ecossistema em que vivem (Almosny; Santos, 2001ALMOSNY, N.R.P.; SANTOS, L.C. Laboratory Support in wild Animal Medicine. In: FOWLER, M.E.; CUBAS, Z.S. (Ed.). Biology, medicine and surgery of South American wild animals. Iowa: Iowa State University, 2001. cap.43, p.500-504.; Almosny; Monteiro, 2007ALMOSNY, N.R.P.; MONTEIRO, A.O. Patologia Clínica. In: CUBAS, Z.S.; SILVA, J.C.R.; CATÃO DIAS, J.L. (Ed.). Tratado de animais selvagens. São Paulo: Roca, 2007. cap.59, p.939-966.).

De acordo com Olsen (1977)OLSEN, O.W. Parasitologia veterinária. Barcelona: Aedos, 1977. 284p., a família Haemogregarinidae compreende quatro gêneros, dentre eles o gênero Haemogregarina do grupo dos coccídios. Esse parasita é encontrado em eritrócitos dos répteis, anfíbios, peixes e aves e sua distribuição geográfica está de acordo com seu hospedeiro invertebrado. Além de parasitar hemácias do sangue circulante dos vertebrados, esse hemoparasita localiza-se em órgãos internos como fígado e medula óssea.

Os eritrócitos parasitados frequentemente sofrem alterações de forma e tamanho, na maioria das vezes, os répteis, mesmo em infecções maciças, não apresentam sinais clínicos, mas em alguns casos pode-se observar anemia. A transmissão para répteis, comprovada por projetos experimentais, está ligada ao momento do repasto sanguíneo por mosquito (Culicídeos e Anofelídeos) ou outros vetores invertebrados hematófagos (carrapatos, sanguessugas) infectados; ou por meio de ingestão de presas (hospedeiro intermediário) que se alimentaram com vetores infectados ou, ainda, pela própria ingestão do invertebrado. Como as Haemogregarinas são transmitidas por vetores invertebrados a transmissão em cativeiro é limitada (Garcia-Navarro; Pachaly, 1994GARCIA-NAVARRO, C.E.K.; PACHALY, J.R. Manual de hematologia veterinária. São Paulo: Livraria Varela, 1994. 169p.).

Embora as informações sobre a incidência de hemoparasitoses sejam importantes para avaliação da saúde dos animais, dados de ocorrência de Haemogregarinas em répteis são escassos e baseados em uma pequena quantidade de amostras de animais em cativeiro ou de histórico desconhecido (Bolten; Bjorndal, 1992BOLTEN, A.B.; BJORNDAL, K.A. Blood profiles for a wild population of green turtles (Chelonia mydas) in the southern Bahamas: size-specific and sex-specific relationships. Journal of Wildlife Diseases, v.28, n.3, p.407-413, 1992.). Aqui, é informada a presença de hemoparasitas, bem como a frequência de incidência, em Melanosuchus niger e Caiman crocodilus de vida livre, na Área de Proteção Ambiental Meandros do Rio Araguaia.

Foram capturados 65 espécimes, 26 Melanosuchus niger e 39 Caiman crocodilus, sob licença nº 16693-1 IBAMA/ICMBio, em lagos da Área de Proteção Ambiental (APA) Meandros do rio Araguaia (13°21’55,23’’S 50°38’39,24’’ W), no médio Araguaia (Fig. 1), no período de outubro de 2008 a junho de 2009. Foram realizadas biometria e marcação dos animais por tip tag e por remoção de duas escamas da quilha dupla, uma referente ao ano e outra relativa ao local. Desse grupo de animais de vida livre, 16 eram fêmeas e 49 machos.

Fig. 1
Fotografia de satélite mostrando a região de captura dos jacarés. APA meandros do Rio Araguaia, Brasil, 2007.

O sangue foi coletado no seio vertebral, porção cervical, com acesso pela superfície dorsal do pescoço, promovendo-se a penetração da agulha até o canal vertebral, em posição imediatamente dorsal à medula espinhal. Foram utilizadas seringas e agulhas estéreis e descartáveis. Foram feitos esfregaços sanguíneos logo após a colheita de sangue, corados pela técnica de Wright. Realizou-se a leitura das lâminas no microscópio óptico com objetiva de 100x, em vinte campos por lâmina.

Espécies de Hepatozoon foram diagnosticadas em lagartos por vários autores que não citam prevalência delas como é o caso da H. sauromali encontrada em iguana Sauromalus hispidus (Lewis; Wagner, 1964LEWIS, J.E.; WAGNER, E.D. Hepatozoon sauromali sp.n., a haemogregarine from the chuckwalla (Sauromalus spp.) with notes on the life history. Journal of Parasitology, v.50, p.11-14, 1964.), H. domerguei (Landau et al., 1972LANDAU, I.; MICHEL, J.C.; CHABAUD, A.G. Cycle biologique d’Hepatozoon domerguei; discussion sur les caractères fondamentaux d’un cycle de Coccidie. Zeitschrift fur parasitenkunde, v.38, p.250-270, 1972.), H. caimani (Moço et al., 2002MOÇO, T.N.; DWYER, L.H.O.; VILELA, F.C.; BARRELLA, T.H.; SILVA, R.J. Morphologic and morphometric analysis of Hepatozoon spp. (Apicomplexa, Hepatozoidae) of snakes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.97, n.8, p.1169-1176, 2002.) e H. kisrae do lagarto Agama stellio (Paperna et al., 2002PAPERNA, I.; KREMER-MECABELL, T.; FINKELMAN, S. Hepatozoon kisrae n. sp. infecting the lizard Agama stellio is transmitted by the tick Hyalomma cf. aegyptium. Parasite, v.9, p.17-27, 2002.), Hemolivia mariae, no Tiliqua rugosa (Paperna; Smallridge, 2001PAPERNA, I.; SMALLRIDGE, C.J. Ultrastructure of developmental stages of Hemolivia mariae (Apicomplexa: Haemogregarinidae), natural parasite of the Australian sleepy lizard, in experimentally infected deviant hosts. Folia Parasitologica, v.48, p.225-262, 2001.). Também há relatos semelhantes em serpentes de H. juxtanuclearis (Carini, 1947CARINI, A. Contribuição ao estudo das hemogregarinas de serpentes da família Boídeos. Arquivos de Biologia, n.31, p.61-63, 1947.; Pessoa, 1967PESSOA, S.B. Notas sobre hemogregarinas de serpentes brasileiras. V: hemogregarinas da cascavel. Revista Brasileira de Biologia, v.27, p.381-384, 1967.), H. terzii (Sambon, 1909SAMBON, W. The hemogregarines of snakes. Journal of Tropical Medicine and Hygiene, v.12, p.48-55, 1909.) e H. fusifex (Ball et al., 1969BALL, G.H.; CHAO, J; TELFORD, S.J. Hepatozoon fusifex sp. n., a hemogregarine from Boa constrictor producing marked morphological changes in infected erythrocytes. Journal of Parasitology, v.55, p.800-813, 1969.), parasitas de Boa constrictor. H. romani e H. capsulata (Phisalix, 1931PHISALIX, M. Les hémogrégarines de Crotalus terrificus Lau. Bulletin de la Societe de Pathologie Exotique, n.24, p.190-194, 1931.) em Crotalus durissus terrificus. H. philodryasi (Carini, 1910CARINI, A. Sobre uma hemogregarina de Philodryas schottii. Revista de Medicina Veterinária, n.23, p.339-340, 1910.) parasita de Philodryas patagoniensis. H. migonei (Arantes, 1934ARANTES, J.V. Haemogregarina cyclagrasi n. sp. Parasita da serpente Cyclagras gigas (Duméril e Bribon, 1854). Revista de biologia e higiene, v.5, p.5-9, 1934.; Schouten, 1934SCHOUTEN, G.B. Haemogregarina migonei n. sp. hematozoário de ofídio, Cyclagras gigas D e B. Revista de la Sociedad Cientifica del Paraguay, v.3, p.145-157, 1934.; Pessoa et al., 1970PESSOA, S.B.; SACCHETA, L.; CAVALHEIRO, J. Notas sobre hemogregarinas de serpentes brasileiras. X: Hemogregarina de Hydrodynastes gigas (Duméril et Bibron) e sua evolução. Revista Latino-americana de Microbiologia, v.12, p.197-200, 1970.) e H. cyclagrasi (Pessoa et al., 1970PESSOA, S.B.; SACCHETA, L.; CAVALHEIRO, J. Notas sobre hemogregarinas de serpentes brasileiras. X: Hemogregarina de Hydrodynastes gigas (Duméril et Bibron) e sua evolução. Revista Latino-americana de Microbiologia, v.12, p.197-200, 1970.) parasitas de Hydrodynastes gigas e Hepatozoon sipedon em cobras d’água (Smith; Desser, 1998SMITH, T.G.; DESSER, S.S. Ultrastructural features of cystic and merogonic stages of Hepatozoon sipedon (Apicomplexa: Adeleorina) in Northern Leopard frogs (Rana pipiens) and Northern water snakes (Nerodia sipedon) from Ontario, Canada. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.45, n.4, p.19-25, 1998.).

Na análise dos esfregaços sanguíneos, verificou-se a presença de hemogregarinas em 46 (70,76%) animais analisados (Fig. 2). Em alguns espécimes foi encontrado apenas um parasita nos vinte campos analisados, no entanto, a maioria apresentou mais de dez hemoparasitas, um deles chegando a ter 21 parasitas nos campos analisados. Em recente pesquisa sobre a presença de haemogregarinas em lagartos da região Noroeste de Portugal, Roca; Gáldon (2010)ROCA, V.; GALDÓN, M.A. Haemogregarine blood parasites in the lizards Podarcis bocagei (Seoane) and P. carbonelli (Pérez-Mellado) (Sauria: Lacertidae) from NW Portugal. Systematic Parasitology, v.75, p.75-79, 2010. observaram prevalência similar ao deste trabalho com 74,7% e 69,7% para as espécies Podarcis bocagei e P. carbonelli, respectivamente, e ainda destacam a presença dos hemoparasitas não apenas no interior de eritrócitos, mas também no fígado.

Fig. 2
Esfregaço sanguíneo de Melanosuchus niger de vida livre, evidenciando eritrócito parasitado por Haemogregarina (seta). APA meandros do Rio Araguaia, Brasil, 2007.

Lainson (1977)LAINSON, R. Trypanosoma cecili n.sp., a parasite of the South American cayman Caiman crocodylus crocodylus (Linnaeus, 1758) (Crocodilia: Alligatoridae). In: CANNING, E.U. (Ed.). Protozoology. Berkhampstead: Clunbury Cottrell Press, 1977. p.87-93. encontrou haemogregarinas no interior de eritrócitos de 46 em 60 (76,7%) exemplares de Caiman c. crocodilus jovens, da região de Bragança, no Estado do Pará, classificados como sendo do gênero Hepatozoon. Essa porcentagem também foi aproximada aos resultados da região do Araguaia, abordada no presente trabalho.

Diferentes resultados foram encontrados por autores de todo o mundo, o que reafirma a importância do estudo de hemoparasitas em regiões variadas. Desser (1997)DESSER, S.S. Blood parasites of the iguanid lizard, Ctenosaura similis from Costa Rica, with a description of Hepatozoon gamezi N. sp. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.44, n.2, p.162-167, 1997. investigou a frequência de Hepatozoon em Ctenosaura similis na Costa Rica e verificou que 13% dos animais apresentavam o protozoário. Já Araújo et al. (1999)ARAUJO, T.; MORO, L.; LUCIA, M.; GOLLOUBEFF, B.; VASCONCELOS, A.C. Ocorrência de alguns endo e ectoparasitos no serpentário da UNIFENAS - Universidade de Alfenas - MG. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, v.36, n.1, p.19-32, 1999., ao pesquisarem endoparasitas em cascavéis e urutus, observaram a presença de protozoários do gênero Haemogregarina parasitando as hemácias do sangue circulante de todas as serpentes do experimeno. Ball (1967)BALL, G.H. Some blood sporozoans from East African reptiles. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.14, n.2, p.198-210, 1967., ao analisar esporozoários do sangue de lagartos e serpentes de espécies variadas, originárias do Leste da África, encontrou oito espécies de lagartos e quatro de serpentes positivas, sendo que os parasitas encontrados eram dos gêneros Plasmodium, Haemoproteus, Haemogregarina ou Hepatozoon e Pirhemocyton.

Em estudo feito com Caiman crocodilus e Boa constrictor no Norte do Brasil, as espécies de haemogregarina mais visualizadas no esfregaço sanguíneo foram a Hepatozoon caimani e Hepatozoon. H. terzii e H. juxtanuclearis, respectivamente (Ball et al., 1969BALL, G.H.; CHAO, J; TELFORD, S.J. Hepatozoon fusifex sp. n., a hemogregarine from Boa constrictor producing marked morphological changes in infected erythrocytes. Journal of Parasitology, v.55, p.800-813, 1969.). No presente estudo não foram feitas análises detalhadas sobre a espécie do hemoparasita devida semelhanças entre os gêneros, optou-se, assim, por classificá-los como pertencentes da família Haemogregarinidae e gênero Coccidia.

Em trabalho realizado por Ball (1958)BALL, G.H. A Haemogregarine from a water snake, Natrix piscator. Taken in the vicinity of Bombay, India. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.5, n.4, p.274-281, 1958., na Índia, aproximadamente 15% dos espécimes de Natrix piscator apresentaram a espécie Haemogregarina mirabilis no sangue periférico, capilares pulmonares e outros órgãos internos. Mohiuddin et al. (1967)MOHIUDDIN, A.; PAL, R.A.; WARSI, A.A. Haemogregarina echisi n. sp. from the Saw-scaled Viper Echis carinatus of the sind region of West Pakistan. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.14, n.2, p.255–259, 1967., em estudo com sangue de Echis carinatus do Oeste do Paquistão, encontraram 11 animais positivos para Haemogregarina echisi.

Esfregaços sanguíneos de 112 espécies de répteis da Guiana Francesa foram examinados por de Thoisy et al. (2000)DE THOISY, B.; MICHEL, J.C.; VOGEL, I.; VIÉ, J.C. A survey of hemoparasite infections in free-ranging mammals and reptiles in French Guiana. Journal of Parasitology, v.86, n.5, p.1035-1040, 2000., quanto à presença de hemoparasitas, os três maiores grupos de parasitas encontrados foram Apicomplexa (incluindo haemogregarinas, piroplasmas e Plasmodium spp.), Trypanosomatidae e Filaroidea, sendo que 50% dos animais estavam infectados por pelo menos um grupo. As haemogregarinas, identificadas como sendo da espécie Hepatozoon sp., parasitavam 103 serpentes das famílias Boidae, Colubridae, Elapidae e Vipeidae, com alta prevalência (30-100%), diferentemente da espécie estudada por Mansour; Mohammed (1966)MANSOUR, N.S.; MOHAMMED, A.H.H. Development of Haemogregarina pestanae in the toad Bufo regularis. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.13, n.2, p.265-269, 1966. que, ao analisarem 689 animais da espécie Bufo regularis, concluíram que o parasita Haemogregarina pestanae é raro no Egito, pois, da totalidade avaliada apenas um animal se encontrava positivo.

Grande parte dos animais capturados na APA Meandros do rio Araguaia possui eritrócitos parasitados por espécies da ordem Coccidia, família Haemogregarinidae. Isto significa que nesse local há presença de grande quantidade de hospedeiros invertebrados, os quais transmitem o hemoparasita aos jacarés açu e tinga da região.

REFERÊNCIAS

  • ALMOSNY, N.R.P.; SANTOS, L.C. Laboratory Support in wild Animal Medicine. In: FOWLER, M.E.; CUBAS, Z.S. (Ed.). Biology, medicine and surgery of South American wild animals Iowa: Iowa State University, 2001. cap.43, p.500-504.
  • ALMOSNY, N.R.P.; MONTEIRO, A.O. Patologia Clínica. In: CUBAS, Z.S.; SILVA, J.C.R.; CATÃO DIAS, J.L. (Ed.). Tratado de animais selvagens São Paulo: Roca, 2007. cap.59, p.939-966.
  • ARANTES, J.V. Haemogregarina cyclagrasi n. sp. Parasita da serpente Cyclagras gigas (Duméril e Bribon, 1854). Revista de biologia e higiene, v.5, p.5-9, 1934.
  • ARAUJO, T.; MORO, L.; LUCIA, M.; GOLLOUBEFF, B.; VASCONCELOS, A.C. Ocorrência de alguns endo e ectoparasitos no serpentário da UNIFENAS - Universidade de Alfenas - MG. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, v.36, n.1, p.19-32, 1999.
  • BALL, G.H. A Haemogregarine from a water snake, Natrix piscator Taken in the vicinity of Bombay, India. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.5, n.4, p.274-281, 1958.
  • BALL, G.H. Some blood sporozoans from East African reptiles. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.14, n.2, p.198-210, 1967.
  • BALL, G.H.; CHAO, J; TELFORD, S.J. Hepatozoon fusifex sp. n., a hemogregarine from Boa constrictor producing marked morphological changes in infected erythrocytes. Journal of Parasitology, v.55, p.800-813, 1969.
  • BOLTEN, A.B.; BJORNDAL, K.A. Blood profiles for a wild population of green turtles (Chelonia mydas) in the southern Bahamas: size-specific and sex-specific relationships. Journal of Wildlife Diseases, v.28, n.3, p.407-413, 1992.
  • CARINI, A. Sobre uma hemogregarina de Philodryas schottii Revista de Medicina Veterinária, n.23, p.339-340, 1910.
  • CARINI, A. Contribuição ao estudo das hemogregarinas de serpentes da família Boídeos. Arquivos de Biologia, n.31, p.61-63, 1947.
  • DASZAK, P.; CUNNINGHAM, A.A. Emerging Infectious Diseases: a key role for Conservation Medicine. In: AGUIRRE, A.A.; STARKEY, E.E. (Ed.). Conservation medicine ecological health in practice New York: Oxford University Press, 2002. cap.5, p.40-61.
  • DE THOISY, B.; MICHEL, J.C.; VOGEL, I.; VIÉ, J.C. A survey of hemoparasite infections in free-ranging mammals and reptiles in French Guiana. Journal of Parasitology, v.86, n.5, p.1035-1040, 2000.
  • DESSER, S.S. Blood parasites of the iguanid lizard, Ctenosaura similis from Costa Rica, with a description of Hepatozoon gamezi N. sp. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.44, n.2, p.162-167, 1997.
  • GARCIA-NAVARRO, C.E.K.; PACHALY, J.R. Manual de hematologia veterinária São Paulo: Livraria Varela, 1994. 169p.
  • HAHN, N.E. Parasitas do Sangue. In: SLOSS, M.W.; ZAJAC, A.M.; KEMP, R.L. Parasitologia clínica veterinária São Paulo: Manole, 1999. p.101-120.
  • LAINSON, R. Trypanosoma cecili n.sp., a parasite of the South American cayman Caiman crocodylus crocodylus (Linnaeus, 1758) (Crocodilia: Alligatoridae). In: CANNING, E.U. (Ed.). Protozoology Berkhampstead: Clunbury Cottrell Press, 1977. p.87-93.
  • LANDAU, I.; MICHEL, J.C.; CHABAUD, A.G. Cycle biologique d’Hepatozoon domerguei; discussion sur les caractères fondamentaux d’un cycle de Coccidie. Zeitschrift fur parasitenkunde, v.38, p.250-270, 1972.
  • LEWIS, J.E.; WAGNER, E.D. Hepatozoon sauromali sp.n., a haemogregarine from the chuckwalla (Sauromalus spp.) with notes on the life history. Journal of Parasitology, v.50, p.11-14, 1964.
  • MANSOUR, N.S.; MOHAMMED, A.H.H. Development of Haemogregarina pestanae in the toad Bufo regularis The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.13, n.2, p.265-269, 1966.
  • MOÇO, T.N.; DWYER, L.H.O.; VILELA, F.C.; BARRELLA, T.H.; SILVA, R.J. Morphologic and morphometric analysis of Hepatozoon spp. (Apicomplexa, Hepatozoidae) of snakes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.97, n.8, p.1169-1176, 2002.
  • MOHIUDDIN, A.; PAL, R.A.; WARSI, A.A. Haemogregarina echisi n. sp. from the Saw-scaled Viper Echis carinatus of the sind region of West Pakistan. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.14, n.2, p.255–259, 1967.
  • OLSEN, O.W. Parasitologia veterinária Barcelona: Aedos, 1977. 284p.
  • PAPERNA, I.; SMALLRIDGE, C.J. Ultrastructure of developmental stages of Hemolivia mariae (Apicomplexa: Haemogregarinidae), natural parasite of the Australian sleepy lizard, in experimentally infected deviant hosts. Folia Parasitologica, v.48, p.225-262, 2001.
  • PAPERNA, I.; KREMER-MECABELL, T.; FINKELMAN, S. Hepatozoon kisrae n. sp. infecting the lizard Agama stellio is transmitted by the tick Hyalomma cf. aegyptium Parasite, v.9, p.17-27, 2002.
  • PESSOA, S.B. Notas sobre hemogregarinas de serpentes brasileiras. V: hemogregarinas da cascavel. Revista Brasileira de Biologia, v.27, p.381-384, 1967.
  • PESSOA, S.B.; SACCHETA, L.; CAVALHEIRO, J. Notas sobre hemogregarinas de serpentes brasileiras. X: Hemogregarina de Hydrodynastes gigas (Duméril et Bibron) e sua evolução. Revista Latino-americana de Microbiologia, v.12, p.197-200, 1970.
  • PHISALIX, M. Les hémogrégarines de Crotalus terrificus Lau. Bulletin de la Societe de Pathologie Exotique, n.24, p.190-194, 1931.
  • PRIMACK, B.R.; RODRIGUES, E. Ameaças a diversidade biológicas. In: PRIMACK, B.R.; RODRIGUES, E. Biologia da conservação Londrina: Vida, 2001. cap.2, p.69-134.
  • ROCA, V.; GALDÓN, M.A. Haemogregarine blood parasites in the lizards Podarcis bocagei (Seoane) and P. carbonelli (Pérez-Mellado) (Sauria: Lacertidae) from NW Portugal. Systematic Parasitology, v.75, p.75-79, 2010.
  • SAMBON, W. The hemogregarines of snakes. Journal of Tropical Medicine and Hygiene, v.12, p.48-55, 1909.
  • SCHOUTEN, G.B. Haemogregarina migonei n. sp. hematozoário de ofídio, Cyclagras gigas D e B. Revista de la Sociedad Cientifica del Paraguay, v.3, p.145-157, 1934.
  • SMITH, T.G.; DESSER, S.S. Ultrastructural features of cystic and merogonic stages of Hepatozoon sipedon (Apicomplexa: Adeleorina) in Northern Leopard frogs (Rana pipiens) and Northern water snakes (Nerodia sipedon) from Ontario, Canada. The Journal of Eukaryotic Microbiology, v.45, n.4, p.19-25, 1998.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    21 Set 2020
  • Data do Fascículo
    Jul-Sep 2011

Histórico

  • Recebido
    24 Set 2010
  • Aceito
    29 Jul 2011
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