Accessibility / Report Error

ESPÉCIES E/OU LINHAGENS DE TRICHOGRAMMA SPP. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE) PARA O CONTROLE DE ANTICARSIA GEMMATALIS (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)

TRICHOGRAMMA SPP. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE) SPECIES AND STRAINS FOR THE CONTROL OF ANTICARSIA GEMMATALIS (LEPIDOPTERA

RESUMO

Trichogramma spp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) parasitam ovos de Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae), o principal desfolhador de soja no Brasil. O objetivo deste trabalho foi avaliar o parasitismo de onze espécies/linhagens de Trichogramma em cartelas de cartolina com vinte ovos de A. gemmatalis por fêmea desse parasitoide durante 24 horas. A linhagem de Trichogramma atopovirilia (Hymenoptera: Trichogrammatidae) de Sete Lagoas, Minas Gerais, apresentou melhor desempenho com 19 ovos de A. gemmatalis parasitados por fêmea em 24 horas, viabilidade de 98% e razão sexual de 0,84. A linhagem de Trichogramma pretiosum de Cristalina, Goiás, parasitou 11,9 ovos de A. gemmatalis por fêmea com 98% de viabilidade e razão sexual de 0,65. Esse trabalho confirma a importância de se avaliar linhagens de Trichogramma antes de programas de controle biológico, pois diferentes linhagens de uma mesma espécie desse parasitoide apresentam resultados distintos.

PALAVRAS-CHAVE
Glycine Max ; lagarta da soja; controle biológico; parasitoide de ovos

ABSTRACT

Several Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) species parasitize Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae) eggs, the major soybean desfoliator in Brazil. The objective of this work was to evaluate the parasitism of eleven Trichogramma species/strains in cardboards with twenty eggs of A. gemmatalis by this parasitoid female for 24 hours. The strain trat - 2 Trichogramma atopovirilia (Hymenoptera: Trichogrammatidae) of Sete Lagoas, Minas Gerais, showed better performance with 19 A. gemmatalis eggs parasitized by female in 24 hours, 98% viability and sex ratio of 0.84. The strain Trichogramma pretiosum of Crystalline, Goiás, parasitized 11.9 A. gemmatalis eggs per female with 98% viability and sex ratio of 0.65. This work confirms the importance of evaluating Trichogramma strains before biological control programs, because different strains of the same species of parasitoid have distinct results.

KEY WORDS
Glycine Max ; velvetbean caterpillar; biological control; egg parasitoid

INTRODUÇÃO

A lagarta da soja Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae) é o principal desfolhador da cultura da soja na América do Norte e do Sul (Macrae et al., 2005MACRAE, T.C.; BAUR, M.E.; BOETHEL, D.J.; FITZPATRICK, B.J.; GAO, A.G.; GAMUNDI, J.C.; HARRISON, L.A.; KABUYE, V.T.; MCPHERSON, R.M.; MIKLOS, J.A.; PARADISE, M.S.; TOEDEBUSCH, A.S.; VIEGAS, A. Laboratory and field evaluations of transgenic soybean exhibiting high-dose expression of a synthetic Bacillus thuringiensis cry1A gene for control of Lepidoptera. Journal of Economic Entomology, v.98, n.2, p.577-587, 2005.). Uma única lagarta pode consumir cerca de 110 cm2 de folhas de soja (Walker et al., 2000WALKER, D.R.; ALL, J.N.; MCPHERSON, R.M.; BOERMA, H.R.; PARROTT, W.A. Field evaluation of soybean engineered with a synthetic cry1Ac transgene for resistance to corn earworm, soybean looper, velvetbean caterpillar (Lepidoptera: Noctuidae), and lesser cornstalk borer (Lepidoptera: Pyralidae). Journal of Economic Entomology, v.93, n.3, p.613-622, 2000.) e aplicações expressivas de inseticidas são feitas em regiões com relatos da ocorrência desse inseto (Macrae et al., 2005MACRAE, T.C.; BAUR, M.E.; BOETHEL, D.J.; FITZPATRICK, B.J.; GAO, A.G.; GAMUNDI, J.C.; HARRISON, L.A.; KABUYE, V.T.; MCPHERSON, R.M.; MIKLOS, J.A.; PARADISE, M.S.; TOEDEBUSCH, A.S.; VIEGAS, A. Laboratory and field evaluations of transgenic soybean exhibiting high-dose expression of a synthetic Bacillus thuringiensis cry1A gene for control of Lepidoptera. Journal of Economic Entomology, v.98, n.2, p.577-587, 2005.; Miklos et al., 2007MIKLOS, J.A.; ALIBHAI, M.F.; BLEDIG, S.A.; CONNORWARD, D.C.; GAO, A.G.; HOLMES, B.A.; KOLACZ, K.H.; KABUYE, V.T.; MACRAE, T.C.; PARADISE, M.S.; TOEDEBUSCH, A.S.; HARRISON, L.A. Characterization of soybean exhibiting high expression of a synthetic Bacillus thuringiensis cry1A transgene that confers a high degree of resistance to Lepidopteran pests. Crop Science, v.47, p.148-157, 2007.).

Inseticidas químicos, utilizados no controle de lagartas desfolhadoras de soja, provocam prejuízos financeiros, desequilibram a cadeia alimentar, elevam pragas secundárias à categoria de pragas-chave, causam surgimento de novas pragas e pragas resistentes. Essas consequências estão diretamente relacionadas ao largo espectro desses produtos e às aplicações realizadas de forma intensiva e indiscriminada deles (Thomas; Boethel, 1994THOMAS, J.D.; BOETHEL, D.J. Synergism of insecticides in tests with resistant soybean looper larvae (Lepidoptera: Noctuidae) in the laboratory and field. Journal of Economic Entomology, v.87, n.6, p.1416-1422, 1994.; Hegazi et al., 2007HEGAZI, E.; HERZ, A.; HASSAN, S.A.; KHAFAGI, W.E.; AGAMY, E.; ZAITUN, A.; EL-AZIZ, G.A.; SHOWEIL, S.; EL-SAID, S.; KHAMIS, N. Field efficiency of indigenous egg parasitoids (Hymenoptera, Trichogrammatidae) to control the olive moth (Prays oleae, Lepidoptera, Yponomeutidae) and the jasmine moth (Palpita unionalis, Lepidoptera, Pyralidae) in an olive plantation in Egypt. Biological Control, v.43, n.2, p.171-187, 2007.).

A globalização dos mercados consumidores e a exigência de alimentos de melhor qualidade têm levado ao desenvolvimento de métodos de manejo de pragas como práticas culturais para favorecer o estabelecimento de inimigos naturais (Hummel et al., 2002HUMMEL, R.L.; WALGENBACH, J.F.; HOYT, G.D.; KENNEDY, G.G. Effects of production system on vegetable arthropods and their natural enemies. Agricultural Ecosystems and Environment, v.93, n.1-3, p.1-12, 2002.; Grieshop et al., 2008GRIESHOP, M.J.; FLINN, P.W.; NECHOLS, J.R.; CAMPBELL, J.F. Effects of fine-grain habitat complexity on egg parasitism by three species of Trichogramma. Biological Control, v.45, n.3, p.328-336, 2008.; Sharley et al., 2008SHARLEY, D.J.; HOFFMANN, A.A.; THOMSON, L.J. The effects of soil tillage on beneficial invertebrates within the vineyard. Agricultural and Forest Entomology, v.10, n.3, p.233-243, 2008.); ao desenvolvimento de variedades precoces ou resistentes, como a soja IAC 100, que afetam o desenvolvimento de pragas (Lourenção et al., 2000LOURENÇÃO, A.L.; PEREIRA, J.C.V.N.A.; MIRANDA, M.A.C.; AMBROSANO, G.M.B. Avaliação dos danos causados por percevejos e por lagartas em genótipos de soja de ciclos precoce e semiprecoce. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.35, n.5, p.879-886, 2000.; Matos Neto et al., 2002MATOS NETO, F.C.; ZANUNCIO, J.C.; PICANÇO, M.C.; CRUZ, I. Reproductive characteristics of the predator Podisus nigrispinus fed with an insect resistent soybean variety. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.37, n.7, 917-924, 2002.).

Trichogramma spp. destacam-se entre os agentes biológicos, por parasitarem ovos de pragas agrícolas (Pratissoli et al., 2004aPRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; VIANNA, U.R.; ANDRADE, J.S.; GUIMARÃES, E.M.; ESPINDULA, M.C. Fertility life table of Trichogramma pretiosum and Trichogramma acacioi on eggs of Anagasta kuehniella at different temperatures. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.39, n.2, p.193-196, 2004a.) e florestais (Oliveira et al., 2000OLIVEIRA, H.N.; ZANUNCIO, J.C.; PRATISSOLI, D.; CRUZ, I. Parasitism rate and viability of Trichogramma maxacalii (Hym.: Trichogrammatidae) parasitoid of the Eucalyptus defoliator Euselasia apisaon (Lep.: Riodinidae), on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae). Forest Ecology and Management, v.130, n.1, p.1-6, 2000.; Oliveira et al., 2003OLIVEIRA, H.N. DE; PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; SERRÃO, J.E. Influência da idade de ovos de Oxydia vesulia no parasitismo de Trichogramma maxacalii. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.38, n.4, p.551-554, 2003.; Soares et al., 2007SOARES, M.A.; LEITE, G.L.D.; ZANUNCIO, J.C.; ROCHA, S.L.; DE SÁ, V.G.M.; SERRÃO, J.E. Flight capacity, parasitism and emergence of five Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) species from forest areas in Brazil. Phytoparasitica, v.35, n.2, p.314-318, 2007.), principalmente da ordem Lepidoptera. Esses parasitoides são utilizados em programas de controle biológico de pragas de diferentes culturas, em liberações inundativas, em cerca de 30 países (Pratissoli et al., 2002PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; VIANNA, U.R.; ANDRADE, J.S.; GUIMARÃES, E.M.; ESPINDULA, M.C. Fertility life table of Trichogramma pretiosum and Trichogramma acacioi on eggs of Anagasta kuehniella at different temperatures. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.39, n.2, p.193-196, 2004a.).

O sucesso de programas de controle biológico com Trichogramma spp. depende de etapas como a coleta, identificação, manutenção no laboratório e seleção de espécies e/ou linhagens do parasitoide para a praga visada (Pratissoli et al., 2002PRATISSOLI, D.; FORNAZIER, M.J.; HOLTZ, A.M.; GONÇALVES, J.R.; CHIORAMITAL, A.B.; ZAGO, H. Ocorrência de Trichogramma pretiosum em áreas comerciais de tomate, no Espírito Santo, em regiões de diferentes altitudes. Horticultura Brasileira, v.21, n,1, p.73-76, 2002.). O potencial de Trichogramma em soja no Brasil foi demonstrado com o relato de ocorrência de ovos de A. gemmatalis parasitados naturalmente em campo (Cañete; Foerster, 2003CAÑETE, C.L.; FOERSTER, L.A. Incidência natural e biologia de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera, Noctuidae). Revista Brasileira de Entomologia, v.47, n.2, p.201-204, 2003.). Assim, o objetivo deste trabalho foi selecionar espécies e/ou linhagens de Trichogramma com potencial de serem utilizadas para o controle de A. gemmatalis.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi realizado no Setor de Entomologia do Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário de Pragas e Doenças (NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo (CCA-UFES) em Alegre, Espírito Santo, em câmaras climáticas a 25 ± 1º C, 70 ± 10% UR e fotoperíodo de 12 horas.

As espécies de parasitoides foram retiradas da coleção estoque do NUDEMAFI onde são mantidas com ovos do hospedeiro alternativo Anagasta kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae), criado em dieta à base de farinha de trigo integral (60%) e de milho (37%) e levedura de cerveja (3%).

Adultos das espécies e/ou linhagens de Trichogramma (Tabela 1) foram mantidos em recipientes de vidro (3 x 9 cm) e alimentados com gotículas de mel depositados na parede interna deles.

Tabela 1
Espécies e/ou linhagens de Trichogramma(Hymenoptera: Trichogrammatidae), códigos para sua identificação e locais de coleta.

Ovos de A. gemmatalis, obtidos da criação estoque para o processo de seleção da espécie e/ou linhagem de Trichogramma, foram acondicionados em potes plásticos de 1.100 mL com a tampa furada e vedada com organza para aumentar a aeração. Após o nascimento das lagartas, essas foram alimentadas com dieta artificial (Greene et al., 1976GREENE, G.L.; LEPPLA, N.C.; DICKERSON, W.A. Velvetbean caterpillar: a rearing procedure and artificial medium. Journal of Economic Entomology, v.69, n.4, p.487-488, 1976.).

Adultos de A. gemmatalis foram acondicionados em gaiolas de madeira (40 x 40 x 40 cm) com as laterais teladas e com tampa de vidro em salas climatizadas a 25 ± 2° C e fotofase de 12h e com pouca luminosidade (penumbra) na escotofase para estimular a cópula. Esses adultos foram alimentados com uma solução nutritiva (mel 10,5 g, água destilada 1,05 L, cerveja 350 mL, sacarose 60 g, nipagin 1,05 g, acido ascórbico 1,05 g) embebida em chumaço de algodão em uma placa de Petri (15 x 1,5 cm) para o fornecimento de nutrientes necessários à maturação dos ovários das fêmeas e aumentar a longevidade dos adultos. As posturas foram coletadas em folhas de papel branco no interior das gaiolas, as quais foram recortadas e colocadas nos potes de criação com a dieta artificial.

Fêmeas das espécies e/ou linhagens de Trichogramma, com até 24 horas de idade, foram individualizadas em tubos de vidro (7,0 x 1,3 cm) tampados com filme plástico de PVC (Magipack®) e alimentadas com uma gotícula de mel puro. Vinte ovos de A. gemmatalis com, no máximo, 48 horas de desenvolvimento embrionário foram oferecidos por fêmea do parasitoide. O parasitismo foi permitido por 24 horas, após o qual as fêmeas foram retiradas dos tubos de vidro e as cartelas com os ovos, novamente, acondicionadas em outros tubos tampados com filme plástico de PVC.

Cada espécie e/ou linhagem (tratamento) foi representada por 15 repetições, com uma fêmea de um dos parasitoides por tubo. O número de ovos parasitados, percentual de emergência, o número de adultos emergidos por ovo, a razão sexual e o total de indivíduos por fêmea foram avaliados. Os dados foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Tukey (P ≤ 0,05) com o programa SAS (SAS Institute, 1999SAS INSTITUTE. “SAS/STAT 1999” User’s guide: statistics, version 8, v.2, SAS Institute Inc., Cary, NC, USA. 1999.). Os dados da razão sexual foram transformados em log (x + 1)e a porcentagem de emergência em arc sen x + 1.

RESULTADOS

O parasitismo apresentado pela linhagem do Trat 2 foi o maior entre todas as linhagens testadas com 19 ovos parasitados de A. gemmatalis por fêmea. Essa linhagem teve desempenho 1,6 vezes maior que a do Trat 9, a qual se destacou, entre as demais, em segundo lugar e sem diferença significativa para as dos Trat 3, Trat 4, Trat 5 e Trat 6 (p < 0,0001). O parasitismo das demais espécies e/ou linhagens de Trichogramma testadas variou de 6,8 a 8,10 ovos parasitados (Tabela 2).

Tabela 2
Número de ovos parasitados e emergência (%) de espécies e/ ou linhagens de Trichogramma(Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis(Lepidoptera: Noctuidae). 25 ± 1° C, 70 ± 10% UR e fotoperíodo de 12 horas.

A emergência dos descendentes de todas as espécies e/ou linhagens de Trichogramma em ovos de A. gemmatalis foi considerada elevada, tendo como destaque as dos Trat 8 e Trat 12 com 100% de emergência, sendo que elas diferiram apenas do Trat 10 que apresentou a menor taxa com 89,70% (p = 0,0227) (Tabela 2).

A razão sexual foi o parâmetro que apresentou maior variação nos resultados (p < 0,0001). As linhagens dos Trat 7 e Trat 8 apresentaram uma razão sexual de 1,00, o que representa a emergência de 100% de indivíduos fêmea. Para as outras linhagens, as taxas de razão sexual também foram elevadas, no entanto, houve nascimento de machos, ficando entre 0,66 a 0,90 (Tabela 3).

Tabela 3
Razão sexual, número de adultos emergidos por ovo e total de fêmeas emergidas de espécies e/ou linhagens de Trichogramma(Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis(Lepidoptera: Noctuidae). 25 ± 1° C, 70 ± 10% UR e fotoperíodo de 12 horas

O número de adultos de Trichogramma, emergidos por ovo de A. gemmatalis, para as diferentes espécies e/ou linhagens, apresentou grande variação estatística (p < 0,0001), no entanto, esta variação apresentada na análise não se refletiu nos números, sendo que os valores médios ficaram bem próximos variando de 1,53 a 2,35 para as Trat 7 e Trat 12, res-pectivamente (Tabela 3).

O total médio de fêmeas das diferentes espécies e/ou linhagens Trichogramma emergidas mostra que a do Trat 2 foi a que melhor apresentou desempenho em ovos de A. gemmatalis, sendo confirmado pela análise estatística, pois a do Trat 6 que se destacou em segundo lugar neste parâmetro apresentou nascimento de 17,40 indivíduos fêmea contra 29,20 da Trat 2 (p < 0,0001), sendo esta diferença significativa para um experimento que objetiva verificar desempenho de diferentes espécies/linhagens (Tabela 3).

DISCUSSÃO

As espécies e/ou linhagens testadas apresentaram grande variação em relação ao número de ovos parasitados, sendo que a linhagem do Trat 2 teve destaque no seu desempenho em parasitar ovos de A. gemmatalis. É esperado que estas variações ocorram principalmente por se tratar de indivíduos provenientes de diferentes regiões e por este motivo terem comportamento diferenciado, sendo que estas diferenças no potencial de parasitismo entre espécies e/ou linhagens têm sido relatadas (Pratissoli et al., 2008PRATISSOLI, D.; POLANCZYK, R.A.; HOLTZ, A.M.; DALVI, L.P.; SILVA, A.F.; SILVA, L.N. Selection of Trichogramma species for controlling the diamondback moth. Horticultura Brasileira, v.26, n.2, p.259-261, 2008.).

Além das características comportamentais intrínsecas, outros fatores podem estar relacionados ao potencial em parasitar de cada espécie e/ou linhagem do parasitoide, sendo que entre estes destacam-se os fatores do próprio hospedeiro utilizado (Pratissoli et al., 2004bPRATISSOLI, D.; OLIVEIRA, H.N.; GONÇALVES, J.R.; ZANUNCIO, J.C.; HOLTZ, A.M. Changes in biological characteristics of Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) reared on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae) for 23 generations. Biocontrol Science and Technology, v.14, n.3, p.313-319, 2004b.). Este fator é preponderante para que estes experimentos sejam realizados antes de se iniciar um programa de manejo fitossanitário onde se pretende utilizar parasitóides do gênero Trichogramma como uma das táticas de controle.

Dentre as características do ovo do hospedeiro que influi no parasitismo de espécies e/ou linhagens de Trichogramma estão o volume do ovo, espessura do córion, conteúdo nutricional, pois é conhecida a capacidade que estes parasitoides têm em reconhecer a qualidade do hospedeiro. Idade e forma de postura também podem afetar, além da taxa de parasitismo, a qualidade dos parasitoides emergidos (Hoffmann et al., 2001HOFFMANN, M.P.; ODE, P.R.; WALKER, D.L.; GARDNER, J.; VAN NOUHUYS, S.; SHELTON, A.M. Performance of Trichogramma ostriniae (Hymenoptera: Trichogrammatidae) reared on factitious hosts, including the target host, Ostrinia nubilalis (Lepidoptera: Crambidae). Biological Control, v.21, p.1-10, 2001.; Roriz, et al., 2006; Rukmowati-Brotodjojo; Walter, 2006RUKMOWATI-BROTODJOJO, R.R.; WALTER, G.H. Oviposition and reproductive performance of a generalist parasitoid (Trichogramma pretiosum) exposed to host species that differ in their physical characteristics. Biological Control, v.39, n.3, p.300-312, 2006.).

Os fatores comportamentais de Trichogramma mostram também que, independente do hospedeiro utilizado, algumas espécies e/ou linhagens possuem maior capacidade em parasitar ovos do que outras devido à sua agressividade, mesmo sobre condições adversas (Vianna et al., 2009VIANNA, U.R.; PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; LIMA, E.R.; BRUNNER, J.; PEREIRA, F.F.; SERRÃO, J.E. Insecticide toxicity to Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) females and effect on descendant generation. Ecotoxicology, v.18, n.2, p.180-186, 2009.), e isto confirma que A. gemmatalis é um excelente hospedeiro para Trichogramma e ainda apresenta grande potencial de ser controlado por esses parasitoides, pois todas as espécies/linhagens utilizadas parasitaram seus ovos e apresentaram descendentes.

Os ovos de A. gemmatalis demonstraram possuir características físico-químicas adequadas, que os tornam um hospedeiro em potencial para Trichogramma, pois todas as espécies e/ou linhagens testadas apresentaram emergência superior a 94%, exceto na do Trat 10 que, mesmo com emergência de 89,70%, foi superior ao indicado como aceitável em programas de produção massal desse parasitoide (Nava et al., 2007NAVA, D.E.; TAKAHASHI, K.M.; PARRA, J.R.P. Linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea para o controle de Stenoma catenifer. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.42, n.1, p.9-16, 2007.; Dias et al., 2008DIAS, N.S.; PARRA, J.R.P.; LIMA, T.C.C. Seleção de hospedeiro alternativo para três espécies de tricogramatídeos neotropicais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.43, n.11, p.1467-1473, 2008.).

A razão sexual foi alta para a maioria das espécies e/ou linhagens utilizadas no experimento, sendo que o nascimento de uma maior quantidade de fêmeas é bastante desejável em programas de controle biológico, pois quanto maior o número de fêmeas maior o potencial de controle (Cañete; Foerster, 2003CAÑETE, C.L.; FOERSTER, L.A. Incidência natural e biologia de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera, Noctuidae). Revista Brasileira de Entomologia, v.47, n.2, p.201-204, 2003.; Pratissoli et al., 2004bPRATISSOLI, D.; OLIVEIRA, H.N.; GONÇALVES, J.R.; ZANUNCIO, J.C.; HOLTZ, A.M. Changes in biological characteristics of Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) reared on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae) for 23 generations. Biocontrol Science and Technology, v.14, n.3, p.313-319, 2004b.; Wakeil et al., 2008WAKEIL, N.E.; FARGHALY, H.T.; RAGAB, Z.A. Efficacy of inundative releases of Trichogramma evanescens in controlling Lobesia botrana in vineyards in Egypt. Journal of Pesticide Science, v.81, n.1, p.49-55, 2008.). As taxas são consideradas altas com diferentes espécies de Trichogramma e hospedeiros (Pratissoli et al., 2004bPRATISSOLI, D.; OLIVEIRA, H.N.; GONÇALVES, J.R.; ZANUNCIO, J.C.; HOLTZ, A.M. Changes in biological characteristics of Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) reared on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae) for 23 generations. Biocontrol Science and Technology, v.14, n.3, p.313-319, 2004b.; Pereira et al., 2004PEREIRA, F.F.; BARROS, R.; PRATISSOLI, D.; PARRA, J.R.P. Biologia e exigências térmicas de Trichogramma pretiosum Riley e T. exiguum Pinto & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) criados em ovos de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae). Neotropical Entomology, v.33, n.2, p.231-236, 2004.; Pratissoli et al., 2008PRATISSOLI, D.; POLANCZYK, R.A.; HOLTZ, A.M.; DALVI, L.P.; SILVA, A.F.; SILVA, L.N. Selection of Trichogramma species for controlling the diamondback moth. Horticultura Brasileira, v.26, n.2, p.259-261, 2008.), pois a razão sexual ideal deve ser superior a 0,5, para criação massal de espécies de Trichogramma que representa a emergência de, pelo menos, um indivíduo fêmea por macho emergido (Nava et al., 2007NAVA, D.E.; TAKAHASHI, K.M.; PARRA, J.R.P. Linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea para o controle de Stenoma catenifer. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.42, n.1, p.9-16, 2007.; Dias et al., 2008DIAS, N.S.; PARRA, J.R.P.; LIMA, T.C.C. Seleção de hospedeiro alternativo para três espécies de tricogramatídeos neotropicais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.43, n.11, p.1467-1473, 2008.). Esses resultados comprovam a qualidade do hospedeiro utilizado, pois a alocação sexual de fêmeas é, principalmente, devido à qualidade do hospedeiro e a competição (Kapranas et al., 2008KAPRANAS, A.; PACHECO, P.; FORSTER, L.D.; MORSE, J.G.; LUCK, R.F. Precise sex ratios manifested by several encyrtid parasitoids (Hymenoptera: Encyrtidae) of brown soft scale, Coccus hesperidum L. (Hemiptera: Coccidae). Behavioral Ecology of Sociobiology, v.62, n.6, p.901-912, 2008.).

O número de adultos de Trichogramma, emergidos por ovo de A. gemmatalis, variou de 1,53 a 2,35 (Tabela 3). O volume do ovo é o principal fator que influencia o número de parasitoides emergidos por ovo do hospedeiro, o que também influencia o tamanho do adulto de Trichogramma dependendo dos recursos nutricionais disponíveis para seu desenvolvimento (Honda; Luck, 2001HONDA, J.Y.; LUCK, R.F. Interactions between host attributes and wasp size: a laboratory evaluation of Trichogramma platneri as an augmentative biological control agent for two avocado pests. Entomologia Experimentalis et Applicata, v.100, n.1, p.1-13, 2001.; Nava et al., 2007NAVA, D.E.; TAKAHASHI, K.M.; PARRA, J.R.P. Linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea para o controle de Stenoma catenifer. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.42, n.1, p.9-16, 2007.; Dias et al., 2008DIAS, N.S.; PARRA, J.R.P.; LIMA, T.C.C. Seleção de hospedeiro alternativo para três espécies de tricogramatídeos neotropicais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.43, n.11, p.1467-1473, 2008.). A variação no número de indivíduos emergidos por ovo do hospedeiro pode estar relacionada à capacidade de espécies e/ou linhagens do parasitoide apresentarem maior capacidade de reconhecer o ovo de A. gemmatalis (Roriz et al., 2006RORIZ, V.; OLIVEIRA, L.; GARCIA, P. Host suitability and preference studies of Trichogramma cordubensis (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Biological Control, v.36, n.3, p.331-336, 2006.; Facknath; Wright, 2007FACKNATH, S.; WRIGHT, D.J. Is host selection in leafminer adults influenced by pre-imaginal or early adult experience? Journal of Applied Entomology, v.131, n.8, p.505-512, 2007.), pois todas as espécies e/ou linhagens avaliadas eram mantidas em laboratório em ovos de A. kuehniella. Assim, A. gemmatalis tem potencial como hospedeiro de Trichogramma, no entanto, podemos observar que a linhagem do parasitoide também afeta o número de adultos emergidos por ovo desse parasitoide.

O total de fêmeas de Trichogramma spp. emergida por tratamento tem sido pouco utilizado para discutir trabalhos de comportamento de parasitismo desse parasitoide, porém, é um parâmetro que engloba todas as características desejáveis de um parasitoide tanto para sua criação massal como para a sua utilização no controle biológico de pragas. O maior total de fêmeas produzidas confirma o melhor desempenho do Trat 2, embora a do Trat 9 seja proveniente de ovos de A. gemmatalis em soja. Isto mostra que espécies não coletadas no hospedeiro de origem podem apresentar potencial de controle para determinada espécie. Além disso, diferenças para as outras espécies/linhagens podem estar relacionadas ao fato desses parasitoides terem passado gerações sucessivas em laboratório em ovos de A. kuehniella (Pratissoli et al., 2004bPRATISSOLI, D.; OLIVEIRA, H.N.; GONÇALVES, J.R.; ZANUNCIO, J.C.; HOLTZ, A.M. Changes in biological characteristics of Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) reared on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae) for 23 generations. Biocontrol Science and Technology, v.14, n.3, p.313-319, 2004b.; Dias et al., 2008DIAS, N.S.; PARRA, J.R.P.; LIMA, T.C.C. Seleção de hospedeiro alternativo para três espécies de tricogramatídeos neotropicais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.43, n.11, p.1467-1473, 2008.). A linhagem do Trat 2 apresentou melhores resultados, o que mostra que, apesar dessa linhagem não ter sido coletada em ovos do hospedeiro estudado e o fato dela ter passado por sucessivas gerações em ovos de A. kuehniella, não afetou sua capacidade de reconhecer outros hospedeiros. Isto mostra que outras linhagens podem apresentar alta capacidade de reprodução em um hospedeiro de qualidade independente de sua origem (Reitdorf; Steidle, 2002REITDORF, K.; STEIDLE, J.L.M. Was Hopkins right? Influence of larval and early adult experience on the olfactory response in the granary weevil Sitophilus granarius (Coleoptera, Curculionidae). Physiological Entomology, v.27, n.2, p.223-227, 2002.; Chow et al., 2005CHOW, J.K.; AKHTAR, Y.; ISMAN, M.B. The effects of larval experience with a complex plant latex on subsequent feeding and oviposition by the cabbage looper moth: Trichoplusia ni (Lepidoptera: Noctuidae). Chemoecology, v.15, n.3, p.129-133, 2005.; Facknath; Wright, 2007FACKNATH, S.; WRIGHT, D.J. Is host selection in leafminer adults influenced by pre-imaginal or early adult experience? Journal of Applied Entomology, v.131, n.8, p.505-512, 2007.).

T. atopovirilia (linhagem do Trat 2) foi coletada na cultura do milho e, mesmo assim, apresentou potencial para o controle de A. gemmatalis, isto se deve também ao fato de ter relatos dessa espécie ocorrendo naturalmente, parasitando ovos dessa praga (Cañete; Foerster, 2003CAÑETE, C.L.; FOERSTER, L.A. Incidência natural e biologia de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera, Noctuidae). Revista Brasileira de Entomologia, v.47, n.2, p.201-204, 2003.). No entanto, a linhagem do Trat 3 também é da espécie T. atopovirilia e ela apresentou resultados inferiores aos apresentados para a do Trat 2, o que mostra a importância de se estudar o comportamento de diferentes espécies e linhagens antes de se iniciar um programa de controle biológico com Trichogramma.

Apesar do fato da linhagem do Trat 2 ter apresentado melhor desempenho em ovos de A. gemmatalis, as outras linhagens de Trichogramma também apresentaram resultados promissores para o controle dessa praga. Essas variações entre espécies de Trichogramma, principalmente no parasitismo, mostram a importância de se avaliar o maior número de espécies e linhagens desse parasitoide.

CONCLUSÕES

A linhagem do Trat 2 apresentou melhor desempenho em ovos de A. gemmatalis. Anticarsia gemmatalis tem potencial de ser controlada por espécies de Trichogramma.

REFERÊNCIAS

  • CAÑETE, C.L.; FOERSTER, L.A. Incidência natural e biologia de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera, Noctuidae). Revista Brasileira de Entomologia, v.47, n.2, p.201-204, 2003.
  • CHOW, J.K.; AKHTAR, Y.; ISMAN, M.B. The effects of larval experience with a complex plant latex on subsequent feeding and oviposition by the cabbage looper moth: Trichoplusia ni (Lepidoptera: Noctuidae). Chemoecology, v.15, n.3, p.129-133, 2005.
  • DIAS, N.S.; PARRA, J.R.P.; LIMA, T.C.C. Seleção de hospedeiro alternativo para três espécies de tricogramatídeos neotropicais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.43, n.11, p.1467-1473, 2008.
  • FACKNATH, S.; WRIGHT, D.J. Is host selection in leafminer adults influenced by pre-imaginal or early adult experience? Journal of Applied Entomology, v.131, n.8, p.505-512, 2007.
  • GREENE, G.L.; LEPPLA, N.C.; DICKERSON, W.A. Velvetbean caterpillar: a rearing procedure and artificial medium. Journal of Economic Entomology, v.69, n.4, p.487-488, 1976.
  • GRIESHOP, M.J.; FLINN, P.W.; NECHOLS, J.R.; CAMPBELL, J.F. Effects of fine-grain habitat complexity on egg parasitism by three species of Trichogramma. Biological Control, v.45, n.3, p.328-336, 2008.
  • HEGAZI, E.; HERZ, A.; HASSAN, S.A.; KHAFAGI, W.E.; AGAMY, E.; ZAITUN, A.; EL-AZIZ, G.A.; SHOWEIL, S.; EL-SAID, S.; KHAMIS, N. Field efficiency of indigenous egg parasitoids (Hymenoptera, Trichogrammatidae) to control the olive moth (Prays oleae, Lepidoptera, Yponomeutidae) and the jasmine moth (Palpita unionalis, Lepidoptera, Pyralidae) in an olive plantation in Egypt. Biological Control, v.43, n.2, p.171-187, 2007.
  • HOFFMANN, M.P.; ODE, P.R.; WALKER, D.L.; GARDNER, J.; VAN NOUHUYS, S.; SHELTON, A.M. Performance of Trichogramma ostriniae (Hymenoptera: Trichogrammatidae) reared on factitious hosts, including the target host, Ostrinia nubilalis (Lepidoptera: Crambidae). Biological Control, v.21, p.1-10, 2001.
  • HONDA, J.Y.; LUCK, R.F. Interactions between host attributes and wasp size: a laboratory evaluation of Trichogramma platneri as an augmentative biological control agent for two avocado pests. Entomologia Experimentalis et Applicata, v.100, n.1, p.1-13, 2001.
  • HUMMEL, R.L.; WALGENBACH, J.F.; HOYT, G.D.; KENNEDY, G.G. Effects of production system on vegetable arthropods and their natural enemies. Agricultural Ecosystems and Environment, v.93, n.1-3, p.1-12, 2002.
  • KAPRANAS, A.; PACHECO, P.; FORSTER, L.D.; MORSE, J.G.; LUCK, R.F. Precise sex ratios manifested by several encyrtid parasitoids (Hymenoptera: Encyrtidae) of brown soft scale, Coccus hesperidum L. (Hemiptera: Coccidae). Behavioral Ecology of Sociobiology, v.62, n.6, p.901-912, 2008.
  • LOURENÇÃO, A.L.; PEREIRA, J.C.V.N.A.; MIRANDA, M.A.C.; AMBROSANO, G.M.B. Avaliação dos danos causados por percevejos e por lagartas em genótipos de soja de ciclos precoce e semiprecoce. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.35, n.5, p.879-886, 2000.
  • MACRAE, T.C.; BAUR, M.E.; BOETHEL, D.J.; FITZPATRICK, B.J.; GAO, A.G.; GAMUNDI, J.C.; HARRISON, L.A.; KABUYE, V.T.; MCPHERSON, R.M.; MIKLOS, J.A.; PARADISE, M.S.; TOEDEBUSCH, A.S.; VIEGAS, A. Laboratory and field evaluations of transgenic soybean exhibiting high-dose expression of a synthetic Bacillus thuringiensis cry1A gene for control of Lepidoptera. Journal of Economic Entomology, v.98, n.2, p.577-587, 2005.
  • MATOS NETO, F.C.; ZANUNCIO, J.C.; PICANÇO, M.C.; CRUZ, I. Reproductive characteristics of the predator Podisus nigrispinus fed with an insect resistent soybean variety. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.37, n.7, 917-924, 2002.
  • MIKLOS, J.A.; ALIBHAI, M.F.; BLEDIG, S.A.; CONNORWARD, D.C.; GAO, A.G.; HOLMES, B.A.; KOLACZ, K.H.; KABUYE, V.T.; MACRAE, T.C.; PARADISE, M.S.; TOEDEBUSCH, A.S.; HARRISON, L.A. Characterization of soybean exhibiting high expression of a synthetic Bacillus thuringiensis cry1A transgene that confers a high degree of resistance to Lepidopteran pests. Crop Science, v.47, p.148-157, 2007.
  • NAVA, D.E.; TAKAHASHI, K.M.; PARRA, J.R.P. Linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea para o controle de Stenoma catenifer. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.42, n.1, p.9-16, 2007.
  • OLIVEIRA, H.N.; ZANUNCIO, J.C.; PRATISSOLI, D.; CRUZ, I. Parasitism rate and viability of Trichogramma maxacalii (Hym.: Trichogrammatidae) parasitoid of the Eucalyptus defoliator Euselasia apisaon (Lep.: Riodinidae), on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae). Forest Ecology and Management, v.130, n.1, p.1-6, 2000.
  • OLIVEIRA, H.N. DE; PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; SERRÃO, J.E. Influência da idade de ovos de Oxydia vesulia no parasitismo de Trichogramma maxacalii. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.38, n.4, p.551-554, 2003.
  • PEREIRA, F.F.; BARROS, R.; PRATISSOLI, D.; PARRA, J.R.P. Biologia e exigências térmicas de Trichogramma pretiosum Riley e T. exiguum Pinto & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) criados em ovos de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae). Neotropical Entomology, v.33, n.2, p.231-236, 2004.
  • PRATISSOLI, D.; FORNAZIER, M.J.; HOLTZ, A.M.; GONÇALVES, J.R.; CHIORAMITAL, A.B.; ZAGO, H. Ocorrência de Trichogramma pretiosum em áreas comerciais de tomate, no Espírito Santo, em regiões de diferentes altitudes. Horticultura Brasileira, v.21, n,1, p.73-76, 2002.
  • PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; VIANNA, U.R.; ANDRADE, J.S.; GUIMARÃES, E.M.; ESPINDULA, M.C. Fertility life table of Trichogramma pretiosum and Trichogramma acacioi on eggs of Anagasta kuehniella at different temperatures. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.39, n.2, p.193-196, 2004a.
  • PRATISSOLI, D.; OLIVEIRA, H.N.; GONÇALVES, J.R.; ZANUNCIO, J.C.; HOLTZ, A.M. Changes in biological characteristics of Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) reared on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae) for 23 generations. Biocontrol Science and Technology, v.14, n.3, p.313-319, 2004b.
  • PRATISSOLI, D.; POLANCZYK, R.A.; HOLTZ, A.M.; DALVI, L.P.; SILVA, A.F.; SILVA, L.N. Selection of Trichogramma species for controlling the diamondback moth. Horticultura Brasileira, v.26, n.2, p.259-261, 2008.
  • REITDORF, K.; STEIDLE, J.L.M. Was Hopkins right? Influence of larval and early adult experience on the olfactory response in the granary weevil Sitophilus granarius (Coleoptera, Curculionidae). Physiological Entomology, v.27, n.2, p.223-227, 2002.
  • RORIZ, V.; OLIVEIRA, L.; GARCIA, P. Host suitability and preference studies of Trichogramma cordubensis (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Biological Control, v.36, n.3, p.331-336, 2006.
  • RUKMOWATI-BROTODJOJO, R.R.; WALTER, G.H. Oviposition and reproductive performance of a generalist parasitoid (Trichogramma pretiosum) exposed to host species that differ in their physical characteristics. Biological Control, v.39, n.3, p.300-312, 2006.
  • SAS INSTITUTE. “SAS/STAT 1999” User’s guide: statistics, version 8, v.2, SAS Institute Inc., Cary, NC, USA. 1999.
  • SHARLEY, D.J.; HOFFMANN, A.A.; THOMSON, L.J. The effects of soil tillage on beneficial invertebrates within the vineyard. Agricultural and Forest Entomology, v.10, n.3, p.233-243, 2008.
  • SOARES, M.A.; LEITE, G.L.D.; ZANUNCIO, J.C.; ROCHA, S.L.; DE SÁ, V.G.M.; SERRÃO, J.E. Flight capacity, parasitism and emergence of five Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) species from forest areas in Brazil. Phytoparasitica, v.35, n.2, p.314-318, 2007.
  • THOMAS, J.D.; BOETHEL, D.J. Synergism of insecticides in tests with resistant soybean looper larvae (Lepidoptera: Noctuidae) in the laboratory and field. Journal of Economic Entomology, v.87, n.6, p.1416-1422, 1994.
  • VIANNA, U.R.; PRATISSOLI, D.; ZANUNCIO, J.C.; LIMA, E.R.; BRUNNER, J.; PEREIRA, F.F.; SERRÃO, J.E. Insecticide toxicity to Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) females and effect on descendant generation. Ecotoxicology, v.18, n.2, p.180-186, 2009.
  • WAKEIL, N.E.; FARGHALY, H.T.; RAGAB, Z.A. Efficacy of inundative releases of Trichogramma evanescens in controlling Lobesia botrana in vineyards in Egypt. Journal of Pesticide Science, v.81, n.1, p.49-55, 2008.
  • WALKER, D.R.; ALL, J.N.; MCPHERSON, R.M.; BOERMA, H.R.; PARROTT, W.A. Field evaluation of soybean engineered with a synthetic cry1Ac transgene for resistance to corn earworm, soybean looper, velvetbean caterpillar (Lepidoptera: Noctuidae), and lesser cornstalk borer (Lepidoptera: Pyralidae). Journal of Economic Entomology, v.93, n.3, p.613-622, 2000.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    31 Ago 2020
  • Data do Fascículo
    Jan-Mar 2011

Histórico

  • Recebido
    01 Fev 2010
  • Aceito
    09 Jan 2011
Instituto Biológico Av. Conselheiro Rodrigues Alves, 1252 - Vila Mariana - São Paulo - SP, 04014-002 - São Paulo - SP - Brazil
E-mail: arquivos@biologico.sp.gov.br