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Relações entre as características intervalo desmame-cio, duração do cio e momento da ovulação diagnosticado pela ultra-sonografia em fêmeas da espécie suína

Relationships between the characteristics weaning-to-estrus interval, estrus duration and moment of ovulation by ultrasonography in sows

Resumos

Estudaram-se as relações entre o intervalo desmame-cio (IDC), a duração do cio (DC) e o momento da ovulação (MO). Foram observadas 236 fêmeas para a obtenção dos dados de IDC e DC, as quais eram testadas para o diagnóstico de cio 4 vezes ao dia, na presença do macho. A ovulação foi diagnosticada em 77 fêmeas, pela ultra-sonografia, por via transcutânea, em 3 exames diários com 8 horas de intervalo. Houve correlação negativa entre intervalo desmame-cio e duração do cio (r=-0,4657; p=0,0001) e entre intervalo desmame-cio e momento da ovulação (r=-0,3955; p=0,0004), no entanto, não houve correlação entre duração do cio e momento da ovulação (r=0,2201; p=0,0578). A porcentagem de fêmeas que ovularam entre 0 e 24, 24 e 48, 48 e 72 e acima de 72 horas após o início do cio foi de, respectivamente, 0%, 58,4%, 37,5% e 4,2% para o IDC de 3 dias, 3,2%, 67,7%, 29,2% e 0% para o IDC de 4 dias, 0%, 91,6%, 8,3% e 0% para o IDC de 5 dias e 10%, 90%, 0% e 0% para o IDC de 6 e 7 dias. Nestas condições, o IDC não se mostrou uma referência confiável para ser utilizado como um preditor do momento ideal da inseminação. No entanto, o conhecimento das características IDC, DC e MO dentro de cada rebanho ajuda a apontar falhas e elaborar programas eficientes de IA.

Estro; Ovulação; Ultra-sonografia; Suínos


Relationships between weaning-to-estrus interval (WEI), duration of estrus (DE) and moment of ovulation (MO) were studied. A total of 236 sows were observed to record the data of WEI and DE, which were tested by back pressure 4 times a day, in the presence of a boar. The ovulation was diagnosed in 77 sows, by transcutaneous ultrasonography, 3 times a day at 8-hour interval. There was negative correlation between WEI and DE (r=-0.4657; p=0.0001) and between WEI and MO (r=-0.3955; p=0.0004), however, there was no correlation between DE and MO (r=0.2201; p=0.0578). The percentage of females that ovulated between 0 to 24, 24 to 48, 48 to 72 and over 72 hours after the onset of estrus was, respectively, 0%, 58.4%, 37.5% and 4.2% to WEI of 3 days, 3.2%, 67.7%, 29.2% and 0% to WEI of 4 days, 0%, 91.6%, 8.3% e 0% to WEI of 5 days and 10%, 90%, 0% and 0% to WEI of 6 and 7 days. In these conditions, the WEI was not a good reference to be utilized as a predictor of ideal moment of insemination. However, the information about the characteristics WEI, DE and MO within each herd help to point the mistakes and to develop AI programs.

Oestrus; Ovulation; Ultrasonography; Swine


Relações entre as características intervalo desmame-cio, duração do cio e momento da ovulação diagnosticado pela ultra-sonografia em fêmeas da espécie suína

Relationships between the characteristics weaning-to-estrus interval, estrus duration and moment of ovulation by ultrasonography in sows

Carlos Henrique Cabral VIANA1 1 Departamento de Reprodução Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP 2 Centro Nacional de Pesquisa em Suínos e Aves/EMBRAPA 3 Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP ; Paulo Roberto Souza da SILVEIRA2 1 Departamento de Reprodução Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP 2 Centro Nacional de Pesquisa em Suínos e Aves/EMBRAPA 3 Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP ; Anibal Sant’Anna MORETTI3 1 Departamento de Reprodução Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP 2 Centro Nacional de Pesquisa em Suínos e Aves/EMBRAPA 3 Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP ; Paulo Henrique Mazza RODRIGUES3 1 Departamento de Reprodução Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP 2 Centro Nacional de Pesquisa em Suínos e Aves/EMBRAPA 3 Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP

CORRESPONDÊNCIA PARA:

Carlos Henrique Cabral Viana

Departamento de Reprodução Animal

Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP

Cidade Universitária Armando de Salles Oliveira

Av. Orlando Marques de Paiva, 87

05508-900 – São Paulo – SP

e-mail: chcabral@usp.br

RESUMO

Estudaram-se as relações entre o intervalo desmame-cio (IDC), a duração do cio (DC) e o momento da ovulação (MO). Foram observadas 236 fêmeas para a obtenção dos dados de IDC e DC, as quais eram testadas para o diagnóstico de cio 4 vezes ao dia, na presença do macho. A ovulação foi diagnosticada em 77 fêmeas, pela ultra-sonografia, por via transcutânea, em 3 exames diários com 8 horas de intervalo. Houve correlação negativa entre intervalo desmame-cio e duração do cio (r=-0,4657; p=0,0001) e entre intervalo desmame-cio e momento da ovulação (r=-0,3955; p=0,0004), no entanto, não houve correlação entre duração do cio e momento da ovulação (r=0,2201; p=0,0578). A porcentagem de fêmeas que ovularam entre 0 e 24, 24 e 48, 48 e 72 e acima de 72 horas após o início do cio foi de, respectivamente, 0%, 58,4%, 37,5% e 4,2% para o IDC de 3 dias, 3,2%, 67,7%, 29,2% e 0% para o IDC de 4 dias, 0%, 91,6%, 8,3% e 0% para o IDC de 5 dias e 10%, 90%, 0% e 0% para o IDC de 6 e 7 dias. Nestas condições, o IDC não se mostrou uma referência confiável para ser utilizado como um preditor do momento ideal da inseminação. No entanto, o conhecimento das características IDC, DC e MO dentro de cada rebanho ajuda a apontar falhas e elaborar programas eficientes de IA.

UNITERMOS: Estro; Ovulação; Ultra-sonografia; Suínos.

INTRODUÇÃO

No campo da reprodução de suínos, a inseminação artificial (IA) vem-se constituindo numa prática indispensável à qualificação da produtividade, possibilitando melhora nos índices reprodutivos e oferecendo novas perspectivas tecnológicas à atividade.

No manejo reprodutivo específico, o momento ideal de inseminar tem sido considerado condição essencial para a obtenção de índices que acompanhem a dinâmica de crescentes aumentos na produtividade, levando os pesquisadores à procura da determinação precisa deste momento, pois guarda relação estreita com a ovulação. O diagnóstico do provável intervalo de ocorrência da ovulação baseou-se em técnicas como dosagens hormonais e indução da ovulação3,5. Com o advento da ultra-sonografia, o diagnóstico tornou-se mais acurado sem levar o animal a qualquer tipo de stress, não influenciando assim o processo ovulatório10,17,18.

Outro aspecto, dentro desta análise, é que os esquemas atuais de IA consideram o intervalo médio de provável ocorrência da ovulação como base para a sua realização. No entanto, há nos suínos grande variabilidade na duração do cio e no momento da ovulação, o que evidencia a pouca acuracidade na determinação do momento ideal, pois algumas fêmeas poderiam estar sendo inseminadas precocemente ou tardiamente em relação à ovulação6. Deste modo, os estudos vêm sendo conduzidos com o intuito de procurar características que se relacionem diretamente com o momento da ovulação. A correlação positiva entre a duração do cio e o momento da ovulação vem sendo confirmada, ocorrendo a ovulação aproximadamente no terço final do período de cio. Com base nestas informações acrescidas da determinação de correlação negativa entre o intervalo desmame-cio (IDC) e a duração do cio (DC)10, poderíamos inferir que o IDC seria utilizado como um preditor do provável momento da ovulação, levando assim a um esquema diferenciado de IA.

Com a determinação do momento ideal para a inseminação, através do diagnóstico da ovulação, seria possível diminuir o número de doses de sêmen por porca, além de evitar falhas no esquema de inseminação que comprometem os índices de produtividade.

Diante do exposto, o presente estudo teve os seguintes objetivos: estudar as inter-relações entre o intervalo desmame-cio (IDC), a duração do cio e o momento da ovulação com o auxílio da ultra-sonografia, com a intenção de empregar o IDC como um preditor do momento da ovulação e propor um esquema diferenciado de IA, que alcance melhores índices de eficiência e diminuição do número de doses utilizadas por fêmea; e adequar o diagnóstico de cio como parâmetro para a determinação do esquema ideal de IA.

MATERIAL E MÉTODO

Local

O trabalho foi realizado numa unidade de produção intensiva de suínos, no oeste do Estado de Santa Catarina e dividiu-se em 2 períodos correspondentes à primavera e ao outono, nos meses de novembro e dezembro de 1996 e março e abril de 1997, respectivamente.

Animais

Foram utilizadas duzentas e trinta e seis (236) fêmeas das raças Landrace e Large White. A ordem de parto variou entre 1.º e 10.º partos, sendo as porcas alojadas, durante a lactação, no setor de maternidade, onde receberam ração de lactação e água à vontade. No período entre o desmame e o início de cio, a ração de lactação era oferecida em duas refeições diárias, num total aproximado de 4 kg e a água fornecida ad libitum. Após o desmame, as fêmeas eram levadas para as instalações de gestação, sendo confinadas em gaiolas individuais. A condição corporal das fêmeas foi medida ao desmame, classificando-as segundo Roppa14, de 1 a 9. Apenas fêmeas acima da classificação 3 fizeram parte do experimento, a fim de evitar influências nutricionais.

Determinação do intervalo desmame-cio (IDC)

O desmame foi realizado semanalmente, às quintas-feiras. Consideraram-se 3, 4, 5, 6 e 7 dias de IDC como domingo, segunda, terça, quarta e quinta, respectivamente. Para o cálculo do IDC, em horas, o início da mensuração foi no momento do desmame, às 7 horas da quinta-feira ou do sábado, e o final, no momento em que a porca mostrava o reflexo de tolerância positivo na presença do macho.

Detecção do cio

Esta observação foi realizada a partir do terceiro dia após o desmame, considerando intervalos de 6 horas, nos horários de 1, 7, 13 e 19 horas. A ocorrência de cio foi definida pelo teste de tolerância positivo na presença do macho, com ou sem apresentação prévia de edema e hiperemia da vulva ou comportamento característico de pré-cio. Determinou-se como parâmetro o início como teste positivo diminuído de 3 horas. Também como parâmetro determinou-se o final do cio como igual ao teste negativo diminuído de 3 horas. Foram utilizadas apenas as porcas que entraram em cio entre 3 e 7 dias após o desmame, sendo eliminadas as que já apresentavam reflexo de tolerância positivo na primeira observação do terceiro dia.

Detecção da ovulação

Através da técnica da ultra-sonografia, 77 das 236 fêmeas foram examinadas por via transcutânea, utilizando o aparelho Concept - Dynamic Imaging, com transdutor setorial, na freqüência de 5 MHz. Os intervalos entre os exames foram de 7, 7 e 10 horas respectivamente, às 8h30, 15h30 e 22h30. As porcas destinadas à ultra-sonografia foram colocadas em uma fileira de gaiolas e agrupadas de forma a separá-las por uma gaiola vazia. Esta serviu como espaço necessário para que o operador tivesse acesso ao local de exame nos dois lados do animal. O diagnóstico da ovulação foi determinado quando, ao exame ultra-sonográfico, nenhum folículo era encontrado ou quando o número de folículos fosse menor que no exame anterior.

Análise Estatística

As análises de variância foram processadas pelo método dos quadrados mínimos em modelos lineares (Proc. GLM do SAS-1998). Foram realizadas análises de correlação e regressão entre intervalo desmame-cio, duração do cio e momento da ovulação. Para a análise das freqüências de distribuição da provável ovulação dentro das divisões (intervalos de 24 horas) da duração do cio foi utilizado o teste de qui-quadrado.

RESULTADOS

Distribuição das porcas de acordo com o IDC, DC e MO

Os valores médios e desvios padrões para as características intervalo desmame-cio (IDC), duração do cio (DC) e momento da ovulação (MO) das 236 porcas foram respectivamente 106,73 ± 19,6 horas (78 a 180 horas), 67,4 ± 12.2 horas (42 a 108 horas) e 44,23 ± 9,65 horas (23 a 75 horas).

Distribuição das porcas de acordo com o horário de início do cio

A distribuição das porcas de acordo com o horário de observação em que estas iniciaram o cio foi de 24% à 1 hora, 38% às 7 horas, 24,9% às 13 horas e 13,1% às 19 horas.

Relações entre IDC, DC e MO

As análises revelaram correlações negativas significativas entre o intervalo desmame-cio e a duração do cio, com um coeficiente de correlação de r= -0,4657 (p<0,0005) e entre o intervalo desmame-cio e o intervalo início do cio-ovulação com um coeficiente de correlação de r=-0,3955 (p<0,0005). Não foi verificada correlação significativa entre duração do cio e intervalo início do cio-ovulação (r=0,2201; p<0,01). As Figs. 1, 2 e 3 identificam as relações entre as características IDC, DC e MO.




Os valores médios de DC e MO foram respectivamente de 73,9 ± 10,4 e 48,3 ± 11,0 horas, para porcas com IDC de 3 dias, de 66,7 ± 11,4 e 44,5 ± 8,4 horas, para porcas com IDC de 4 dias, de 61,8 ± 11,4 e 41,25 ± 8,6 horas, para porcas com IDC de 5 dias e de 56,5 ± 12,6 e 37,0 ± 6,0 horas, para porcas com IDC de 6 a 7 dias. A ovulação ocorreu, em média, aos 69,4 ± 16,41% (25,5 a 109,3%) do período de duração do cio independente do IDC (Tab. 1).

Tabela 1

Distribuição do momento da ovulação pela ultra-sonografia (MO) em intervalos de 24 horas

Considerando MO, a distribuição das fêmeas nos diferentes intervalos desmame-cio mostrou que 58,4% ovularam entre 24 e 48 horas, 37,5% ovularam entre 48 e 72 horas e 4,2% ovularam entre 72 e 96 horas para fêmeas de IDC de 3 dias. Quanto às fêmeas de IDC de 4 dias, 3,2% ovularam entre 0 e 24 horas, 67,7% ovularam entre 24 e 48 horas e 29,2% ovularam entre 48 e 72 horas. Com relação àquelas com IDC de 5 dias, 91,6% ovularam entre 24 e 48 horas e 8,3% ovularam entre 48 e 72 horas. Finalmente, para as de IDC de 6 e 7 dias, 10% ovularam entre 0 e 24 horas e 90% ovularam entre 24 e 48 horas, de acordo com a Tab. 1.

DISCUSSÃO

O IDC médio de 106,73 horas encontra-se próximo dos valores encontrados na literatura mais recente, nos experimentos realizados na Alemanha24, Holanda6 e Dinamarca10 e, principalmente, naqueles realizados no Brasil2,4. O valor médio da DC (67,4 horas) também se mostrou próximo dos encontrados na literatura consultada, muito embora a maior parte dos trabalhos tenha mostrado uma DC substancialmente menor (59,6 horas24, 53,0 horas6, 60,0 horas10, 56,5 horas4). Estas diferenças na DC ocorreram provavelmente pelas variações do manejo no diagnóstico de cio adotado neste estudo, em que as fêmeas duvidosas em relação ao final de cio eram levadas à baia do macho para diagnóstico mais preciso, com associação dos estímulos olfatório, auditivo, visual e tátil em maior intensidade, embasados nos achados referenciais de Signoret15.

A distribuição das porcas de acordo com o horário de início do cio foi semelhante à maioria dos resultados encontrados na literatura consultada11,12,16, evidenciando que na maior parte das porcas (acima de 60%) observadas o início do cio ocorreu durante a noite, ou seja, foram diagnosticadas em cio pela manhã. Neste experimento, 24% das porcas foram diagnosticadas em cio à 1h e outros autores encontraram resultados ainda superiores, assim como 50% às 23h25 e 32,7% às 20h e 9,3% às 24h9. Os resultados alertam para o fato de que, quando programas de IA são embasados em duas observações de cio por dia com intervalos irregulares (às 8 e às 16 horas, por exemplo), uma parte representativa das fêmeas que são diagnosticadas em cio pela manhã inicia o cio aproximadamente 9 horas antes. Este intervalo entre o início e o diagnóstico do cio constituiria uma observação particularmente importante para fêmeas com IDC longo e, conseqüentemente, manifestação de cio curto.

A relação inversa entre IDC e DC (R2= 0,22, p<0,0001) observada no presente trabalho também foi verificada em outros estudos2,6,10,13,24. No entanto, a magnitude das correlações foi diferente entre os experimentos, como, por exemplo, Kemp; Soede6 (R2= 0,25, p<0,001), Nissen et al.10 (R2= 0,45, p<0,0001) e Corrêa et al.2 (R2= 0,50, p<0,0001). Houve relação inversa também entre IDC e MO (R2= 0,16, p=0,0004), que também foi observada no experimento de Nissen et al.10 (R2= 0,29, p<0,0001). Considerando estas informações, podemos afirmar que o IDC influencia negativamente a DC e o MO. Contudo, a diferença de magnitude destas influências, encontrada nos experimentos acima, sugere que elas variam de rebanho para rebanho. Estas diferenças de magnitude também foram constatadas comparando-se as DC médias para os grupos de IDC de 3 e 6 a 7 dias do presente experimento, as quais mostraram diferença de 17,4 horas comparadas às de Weitze et al.24, que conseguiram diferença ainda maior (aproximadamente 20 horas) comparando grupos de porcas com IDC abaixo de 93 horas e de 107 a 120 horas. As mesmas comparações foram feitas para as médias de MO, as quais destacaram diferença de 11,3 horas no presente trabalho e de 14,5 horas no experimento de Weitze et al.24. Deste modo, o IDC poderia ser utilizado como um preditor do MO em programas de IA considerando sua influência local. De acordo com informações já referidas e discutidas, de que a DC e o MO também podem variar de rebanho para rebanho, as informações detalhadas sobre estas características, ao nível de avaliação de sistema de produção, deveriam ser analisadas e conhecidas para o sucesso da técnica, através do emprego de programas diferenciados de IA.

Apesar de não ter havido correlação entre DC e MO (R2= 0,05, p=0,0578) no presente experimento, outros autores encontraram correlação positiva entre DC e MO (R2= 0,45, p<0,0001, Nissen et al.10; R2= 0,68, p=0,0001, Heck et al.4). Talvez a baixa correlação encontrada no presente experimento esteja relacionada a um menor número de animais (n=77) utilizados no diagnóstico da ovulação em comparação aos experimentos de Nissen et al.10 (n=118) e Heck et al.4 (n=398), justificando o que já foi anteriormente exposto a respeito da variabilidade particular da característica.

Considerando as informações de que os melhores resultados são obtidos quando a IA é realizada entre 0 e 24 horas antes da ovulação10,18,19,22,23, Kemp; Soede6 estimaram a porcentagem de fêmeas que seriam inseminadas precocemente, tardiamente e dentro do intervalo ideal para cada grupo de IDC (3, 4, 5 e 6 dias), na suposição de que fosse realizada uma IA 24 horas após o início do cio. Os resultados obtidos por estes autores foram que 70% seriam inseminadas dentro do intervalo ideal, 22% precocemente e 8% tardiamente para fêmeas com IDC de 3 dias e que 45% seriam inseminadas dentro do intervalo ideal, 9% precocemente e 45% tardiamente para fêmeas com IDC de 6 dias, admitindo ainda que o grupo de IDC que apresentaria maior porcentagem de fêmeas dentro do intervalo ideal seria o de 4 dias com 86%. No presente experimento, assumindo as mesmas condições de Kemp; Soede6, 58,4% das fêmeas seriam inseminadas dentro do intervalo ideal e 41,7% precocemente para fêmeas com IDC de 3 dias e 90% dentro intervalo ideal e 10% tardiamente para fêmeas com IDC de 6 e 7 dias, sendo que o grupo de IDC que apresentaria maior porcentagem de fêmeas dentro do intervalo ideal seria o de 5 dias com 91,6%. Estas estimativas reforçam a afirmação de que o programa ideal de inseminação é bastante flexível e dependente das características do rebanho. Deste modo, o esquema de IA proposto por Weitze et al.24 talvez não seja válido para a generalização em rebanhos distintos.

As observações de que fêmeas com IDC variando entre 3 e 5 dias são mais férteis que as que apresentam IDC entre 6 e 15 dias8, 20 têm algumas possíveis justificativas. Leman7 considera que esta baixa fertilidade poderia ser confundida com um efeito de utilização excessiva do macho, já que estas fêmeas são as últimas a serem cobertas do grupo de desmame. No entanto, Vesseur et al.20 observaram esta baixa fertilidade mesmo quando as porcas foram inseminadas. Leman8 já sugere uma DC mais curta para porcas de IDC entre 6 e 15 dias, diminuindo a oportunidade de múltiplas coberturas. Provavelmente a baixa fertilidade parece estar ligada a uma menor DC nestas porcas, não pela menor oportunidade de coberturas múltiplas, mas devido à maior dificuldade de se cobrir ou inseminar dentro do intervalo ideal6, principalmente em granjas que apresentam deficiências quanto ao diagnóstico de cio. Os resultados de Vesseur et al.21 mostraram a importância da duração do cio, pois porcas com IDC de 5 dias apresentaram proporção maior de descendentes da primeira inseminação que porcas com IDC de 4 dias, as quais apresentaram uma proporção maior de descendentes da segunda inseminação.

A ocorrência da ovulação aos 69,4 ± 16,41% (25,5 a 109,3%) do período de cio mostrou-se muito próxima às obtidas nos experimentos de Soede et al.17 (72 ± 8%; 54-86%), Soede et al.8 (72 ± 15%; 39-133%) e Nissen et al.10 (71,14%). Estes dados suportam as informações de Anderson1, de que a ovulação ocorre sempre no início do terço final do estro.

CONCLUSÕES

Os resultados do presente experimento permitem as seguintes conclusões:

1. houve relação inversa entre intervalo desmame-cio e duração do cio e entre intervalo desmame-cio e momento da ovulação, no entanto, devido à grande variabilidade destas relações, a proposta de um esquema diferenciado de IA não seria segura. Por outro lado, o conhecimento destas relações nos rebanhos individualmente seria muito útil para apontar falhas no programa de IA;

2. a observação de cio quatro vezes ao dia mostrou que nos atuais programas de IA, baseados em duas observações diárias, pode haver um lapso entre o momento real de início de cio e o observado. Este lapso deve ser considerado na determinação do esquema de IA, já que a maioria das granjas não tem condições práticas de realizar mais que duas observações diárias.

SUMMARY

Relationships between weaning-to-estrus interval (WEI), duration of estrus (DE) and moment of ovulation (MO) were studied. A total of 236 sows were observed to record the data of WEI and DE, which were tested by back pressure 4 times a day, in the presence of a boar. The ovulation was diagnosed in 77 sows, by transcutaneous ultrasonography, 3 times a day at 8-hour interval. There was negative correlation between WEI and DE (r=-0.4657; p=0.0001) and between WEI and MO (r=-0.3955; p=0.0004), however, there was no correlation between DE and MO (r=0.2201; p=0.0578). The percentage of females that ovulated between 0 to 24, 24 to 48, 48 to 72 and over 72 hours after the onset of estrus was, respectively, 0%, 58.4%, 37.5% and 4.2% to WEI of 3 days, 3.2%, 67.7%, 29.2% and 0% to WEI of 4 days, 0%, 91.6%, 8.3% e 0% to WEI of 5 days and 10%, 90%, 0% and 0% to WEI of 6 and 7 days. In these conditions, the WEI was not a good reference to be utilized as a predictor of ideal moment of insemination. However, the information about the characteristics WEI, DE and MO within each herd help to point the mistakes and to develop AI programs.

UNITERMS: Oestrus; Ovulation; Ultrasonography; Swine.

Recebido para publicação: 29/07/1998

Aprovado para publicação: 11/06/1999

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    Departamento de Reprodução Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP
    2 Centro Nacional de Pesquisa em Suínos e Aves/EMBRAPA
    3 Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da USP
  • Datas de Publicação

    • Publicação nesta coleção
      28 Set 2000
    • Data do Fascículo
      1999

    Histórico

    • Aceito
      11 Jun 1999
    • Recebido
      29 Jul 1998
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