Checklist das abelhas coletoras de óleos do Estado de São Paulo, Brasil

Checklist of oil bees from São Paulo State, Brazil

INVENTÁRIOS

Checklist das abelhas coletoras de óleos do Estado de São Paulo, Brasil

Checklist of oil bees from São Paulo State, Brazil

Maria Cristina Gaglianone^I; Antonio José Camillo de Aguiar^II; Felipe Vivallo^III; Isabel Alves-dos-SantosIV, ^*

^ICentro de Biociências e Biotecnologia, Universidade Estadual do Norte Fluminense - UENF, Campos dos Goytacazes, CEP 28013-602, RJ, Brasil

^IIDepartamento de Zoologia, Universidade de Brasília - UNB, CEP 70910-900, Brasília, DF, Brasil

^IIILaboratório de Biologia Comparada de Hymenoptera, Universidade Federal do Paraná - UFPR, CP 19020, CEP 81531-980, Curitiba, PR, Brasil

^IVDepartamento de Ecologia, Instituto de Biociências,Universidade de São Paulo - USP, CEP 05508-900, São Paulo, SP, Brasil

RESUMO

Neste trabalho uma lista atualizada das espécies de abelhas coletoras de óleo do Estado de São Paulo é apresentada, com suas ocorrências associadas aos grandes biomas do estado: Floresta Atlântica e Cerrado. Alguns dados sobre a biologia das espécies mais comuns são apresentados. Discutem-se as lacunas existentes em termos de amostragem no estado.

Número de espécies: no mundo: 400, no Brasil: 300, estimadas no Estado de São Paulo: 94.

Palavras-chave: abelhas coletoras de óleos, Centridini, Tapinotaspidini, Tetrapediini, Cerrado, Floresta Atlântica, biota paulista, Programa BIOTA/FAPESP.

ABSTRACT

In this study a current list of the oil-collecting bees from São Paulo State is presented, with their occurrences associated to the mainly biomes of the state: Atlantic Rainforest and Cerrado. Some data on the biology of the common species are presented. We discuss about the sample gaps for the state.

Number of species: in the world: 400, in Brazil: 300, estimated in São Paulo State: 94.

Keywords: oil bees, Centridini, Tapinotaspidini, Tetrapediini, Cerrado, Atlantic Rainforest, biodiversity of the State of São Paulo, BIOTA/FAPESP Program.

Introdução

Abelhas são importantes componentes dos ecossistemas terrestres, pois promovem eficientemente o serviço da polinização, transferindo os grãos de pólen entre as flores e favorecendo assim a reprodução sexual de muitas plantas. Entre as mais de 16 mil espécies de abelhas descritas e conhecidas no mundo (Michener 2000, Moure et al. 2007a) existem mais de 400 espécies que coletam óleo em flores e utilizam este recurso para alimentar as larvas e revestir as células de cria (Alves dos Santos et al. 2007). Estas abelhas pertencem às tribos Macropidini, Redivivini (Melittinae), Ctenoplectrini, Centridini, Tapinotaspidini e Tetrapediini (Apinae). As três últimas são exclusivas das Américas e especialmente diversas na região Neotropical.

As abelhas coletoras de óleo perfazem cerca de 20% da riqueza da melissofauna do Cerrado (Alves dos Santos et al. 2007) e 21% das espécies de abelhas de área de restinga na Floresta Atlântica (Gaglianone 2006), percentagens bastante significativas para abelhas solitárias. Além de polinizadoras de plantas silvestres, são os principais polinizadores de espécies de interesse econômico como a aceroleira, Malpighia emarginata Sessé & Moc. ex DC. (Vilhena & Augusto 2007, Oliveira & Schlindwein 2009) e o maracujazeiro doce, Passiflora alata Curtis (Gaglianone et al. 2010).

O número de espécies de abelhas coletoras de óleos nas Américas ainda não é conhecido já que vários gêneros e subgêneros carecem de revisão taxonômica. Mas, sem dúvida, os Centridini e Tapinotaspidini são as tribos mais diversas e numerosas (Moure et al. 2007b, Aguiar 2007, respectivamente).

As plantas que oferecem óleos florais pertencem a 11 famílias botânicas: Calceolariaceae, Cucurbitaceae, Iridaceae, Krameriaceae, Malpighiaceae, Myrsinaceae, Orchidaceae, Plantaginaceae, Scrophulariaceae, Solanaceae e Stilbaceae (Vogel 1974, 1986, Buchmann 1987, Steiner & Whitehead 1988, Machado 2002, 2004, Renner & Schaefer 2010). Entre elas a família com maior número de espécies é Malpighiaceae. Dos 60 gêneros reconhecidos desta família, 47 são exclusivamente neotropicais e somente as espécies destes gêneros possuem glândulas de óleo funcionais (Anderson 1979, 1990, Vogel 1990). Possivelmente, a grande riqueza de espécies de Malpighiaceae e Centridini é reflexo de interações antigas, de cerca de 70 milhões de anos (Vogel 1974, 1988, Buchmann 1987, Sazima & Sazima 1989, Rego & Albuquerque 1989, Pedro 1994, Vinson et al. 1997, Teixeira & Machado 2000, Gaglianone 2001a, 2003, Sigrist & Sazima 2004, Ribeiro et al. 2008, Renner & Schaefer 2010).

As abelhas são relativamente bem amostradas no estado de São Paulo devido a diversos levantamentos realizados principalmente em fragmentos de Floresta Atlântica e Cerrado, além de áreas antrópicas. Apesar dos inventários padronizados em localidades específicas, as abelhas coletoras de óleos foram registradas para somente 61 dos 645 municípios do estado.

Pedro & Camargo (2000) apresentaram uma compilação das abelhas que ocorrem no Estado de São Paulo somando 729 espécies. Dentre este total, 96 espécies listadas pertencem às abelhas coletoras de óleos florais, sendo: 46 Centridini, 38 Tapinotaspidini e 12 Tetrapediini, perfazendo cerca de 13% da melissofauna do estado. Dados sobre a relação das abelhas de óleo com as plantas e processos de nidificação de várias destas espécies foram obtidos nos últimos anos no Brasil (Camargo et al. 1975, Rozen 1984, Camillo et al. 1993, Pedro 1994, Morato et al. 1999, Jesus & Garófalo 2000, Teixeira & Machado 2000, Gaglianone 2001a, 2001b, 2005a, 2005b, Alves dos Santos 2003, Aguiar & Gaglianone 2003, Cunha & Blochtein 2003, Aguiar et al. 2004, Sigrist & Sazima 2004, Melo & Gaglianone 2005, Mickeliunas et al. 2006, Aguiar & Melo 2009).

No presente trabalho uma lista atualizada das abelhas coletoras de óleo do Estado de São Paulo é apresentada com acréscimo de informações de ocorrência nos grandes biomas do estado (Floresta Atlântica e Cerrado) e informações sobre a biologia das espécies mais comuns. Discutem-se as lacunas existentes em termos de amostragem no estado, o que certamente poderá contribuir para indicar áreas prioritárias para futuros estudos sobre esta guilda, possivelmente aumentando o número de espécies registradas.

Metodologia

Tendo como base a lista provida por Pedro & Camargo (2000) para as abelhas do Estado de São Paulo, bem como as espécies mencionadas em Silveira et al. (2002), Aguiar (2007), Moure (2007) e Moure et al. (2007b), as novas ocorrências foram acrescentadas através de consultas a publicações recentes (trabalhos de inventários, interações, biologia da nidificação, entre outros), pela identificação de novas espécies por especialistas, por recentes revisões como Zanella (2002), Aguiar & Melo (2007), Aguiar (2009), além de novas amostragens dos autores.

Da mesma forma, para completar a lista com dados dos biomas associados consultaram-se artigos científicos, teses e dissertações, bancos de dados e coleções entomológicas da Universidade de São Paulo (CEPANN) e Universidade Estadual do Norte Fluminense (Coleção de Zoologia, Laboratório de Ciências Ambientais).

A classificação dos grupos taxonômicos segue a apresentada no Catálogo de Abelhas da Região Neotropical (Moure et al. 2007a). Da lista prévia, publicada por Pedro & Camargo (2000), foram retiradas as espécies com sp., sp.n. ou spp. Os limites dos domínios dos biomas de Floresta Atlântica e Cerrado basearam-se em Olson et al. 2001. O mapa foi construído com o programa ArcGIS 9.3 (ESRI, Inc.).

Resultados e Discussão

1. Lista das espécies do Estado de São Paulo

Foram contabilizadas até o momento para o Estado de São Paulo 94 espécies de abelhas coletoras de óleo (Tabela 1). Centridini é a tribo com a maior riqueza específica (56), seguida por Tapinotaspidini (29) e Tetrapediini (9). Considerando o número de espécies identificadas em nível específico nos trabalhos anteriores, a presente compilação representa um acréscimo de aproximadamente 49% na listagem de abelhas coletoras de óleo com ocorrência no Estado de São Paulo apresentada por Pedro & Camargo (2000 - 63 spp.) e 24% comparando-se com a listagem indicada em Silveira et al. (2002 - 76 spp.).

Grande parte das espécies compiladas neste trabalho (36) está presente nos dois principais ecossistemas do estado, enquanto que 31 espécies foram registradas somente no Cerrado e 19 na Floresta Atlântica. Para oito espécies, o ecossistema de ocorrência não foi identificado.

Dentre os Centridini, 28 espécies ocorrem nos dois ecossistemas, enquanto que 14 ocorrem exclusivamente no Cerrado. Somente oito espécies foram exclusivas no domínio da Floresta Atlântica: E. (Cyphepicharis) morio, E. (Epicharana) pygialis, E. (Epicharitides) obscura, C. (Hemisiella) merrillae, C. (Melacentris) discolor, C. (Melacentris) confusa, C. (Melacentris) conspersa e C. (Paracentris) klugii, pertencentes a diferentes subgêneros dos dois gêneros reconhecidos na tribo. Informações sobre nidificação destas espécies estão disponíveis somente para E. obscura (Bertoni 1911, Laroca et al. 1993), enquanto que dados de interações entre algumas destas espécies com flores em áreas de Floresta Atlântica podem ser encontrados em Wilms (1995) e Sigrist & Sazima (2004). Epicharis morio parece estar associado a florestas, com distribuição restrita à região sudeste do Brasil (Gaglianone 2001a).

Para as espécies de Centridini amostradas somente no Cerrado, dados de biologia de nidificação estão disponíveis para Epicharis nigrita (Gaglianone, 2005a), E. bicolor (Rocha Filho et al. 2008) e E. fasciata (Vesey-FitzGerald 1939), cujos ninhos são escavados no solo, como todas as espécies do gênero. Epicharis minima, assim como E. nigrita e E. fasciata apresentam atividade dos adultos na estação chuvosa e podem restringir a coleta de óleos florais a poucas ou a uma única fonte (Pedro 1994; Gaglianone 2005a). Epicharis bicolor tem atividade em período mais amplo, utilizando diversas espécies de Malpighiaceae do Cerrado para a coleta de óleos (Gaglianone 2005a; Rocha Filho et al. 2008).

Centris (Centris) flavifrons, C. (Centris) spilopoda, C. (Melacentris) violacea, C. (Trachina) longimana e C. (Trachina) similis também parecem estar restritas, no estado de São Paulo, ao domínio das savanas, assim como duas espécies de C. (Ptilotopus) Klug, 1807 (Tabela 1). As espécies deste último subgênero nidificam exclusivamente em termiteiros (Gaglianone 2001b). Informações sobre períodos de atividade dos adultos destas espécies no Cerrado, assim como interações com flores podem ser obtidas em Pedro (1994), Silveira & Campos (1995), Mateus (1998) e Gaglianone (2005a).

Dentre os Centridini que ocorrem nos domínios de Cerrado e Floresta Atlântica no estado de São Paulo estão espécies com ampla distribuição geográfica, cujos ninhos são escavados no solo, como Epicharis (Epicharana) flava e Centris (Centris) aenea (Camargo et al. 1975 e Aguiar & Gaglianone 2003, respectivamente), ou que constroem ninhos em cavidades preexistentes, como Centris (Hemisiella) tarsata e C. (Heterocentris) analis, utilizando uma mistura de óleo com areia (Aguiar & Garófalo 2004) ou com fragmentos vegetais (Jesus & Garófalo 2000). Entre as espécies com distribuição mais restrita, pode ser citada Epicharis (Anepicharis) dejeanii, com ocorrência em florestas e Cerrado nas regiões sul e sudeste do Brasil (Gaglianone 2001a). Os ninhos desta espécie estudados por Hiller & Wittmann (1994) localizavam-se em extensas agregações, também frequentadas por parasitas do gênero Rhathymus (Apinae: Rhathymini), semelhante ao observado para outras espécies do gênero como E. nigrita (Gaglianone 2005a) e E. bicolor (Rocha Filho et al. 2008). Abelhas do gênero Rhathymus parasitam exclusivamente ninhos de Epicharis, enquanto que outros cleptoparasitas associados, como Mesoplia, Mesonychium (Apinae: Ericrocidini) e besouros Meloidae, também atacam ninhos de Centris (Morato et al. 1999).

Dentre as abelhas coletoras de óleos, Centridini é sem dúvida a mais estudada e para a qual existe a maior quantidade de informação publicada. O comportamento de machos é menos conhecido do que o das fêmeas, porém alguns dados estão disponíveis. Agregações de machos de C. (Centris) decolorata, citada como C. leprieuri (Spinola, 1841), foram descritas por Alves dos Santos et al. (2009) em formações arenosas dominadas por Ipomoea pes-caprae (L.) R. Br. (Convolvulaceae) e Canavalia rosea (Sw.) DC (Leguminosae), enquanto que dormitórios de machos de C. (Xanthemisia) lutea foram observados em frutos secos de Kielmeyera coriacea Mart. ex Saddi (Clusiaceae) em vegetação de Cerrado. Dormitórios de machos de C. (Trachina) fuscata foram observados por Azevedo & Faria-Jr (2007), em ninhos de gravetos de Phacellodomus rufifrons (Wid, 1821) (Aves, Furnariidae).

As abelhas da tribo Tapinotaspidini apresentam tamanho menor e são menos conspícuas quando comparadas aos Centridini. No entanto, entre os grupos de abelhas coletoras de óleo esta é a única tribo com chaves de identificação. Estas são disponíveis para as espécies dos gêneros Caenonomada (Zanella 2002), Chalepogenus (Roig-Alsina 1999), Tropidopedia (Aguiar & Melo 2007), Lophopedia (Aguiar 2009), Tapinotaspoides (Melo & Aguiar 2008) e Paratetrapedia (Aguiar & Melo, in press). As espécies de Paratetrapedia, Lophopedia e Tropidopedia constroem ninhos em madeira podre e úmida, em troncos ou mesmo em raízes (Aguiar et al. 2004), enquanto os demais gêneros nidificam no solo. Para as espécies com ocorrência no estado, a biologia da nidificação está descrita para Paratetrapedia lugubris (citada como P. gigantea (Schrottky, 1909)) em Camillo et al. (1993) e Monoeca schrottkyi em Schrottky (1901). Também foram estudados ninhos de M. lanei (Rozen, 1984) e M. haemorrhoidalis (Rozen et al. 2006), tendo a última ocorrência exclusiva na Floresta Atlântica. Segundo Aguiar & Melo (2007), os gêneros Caenonomada e Tapinotaspoides são de ocorrência restrita às áreas abertas de savana ou xéricas, sendo que os gêneros Tropidopedia, Paratetrapedia, Lophopedia e Trigonopedia são relacionados a áreas de floresta, com algumas poucas espécies relacionadas a áreas abertas de Cerrado. O comportamento de machos também é pouco conhecido. Existem registros de agregações de machos de Paratetrapedia sp. e de Monoeca brasiliensis, presos a folhagens para passar a noite (Alves dos Santos et al. 2009).

Cinco das nove espécies de Tetrapedia encontradas no Estado de São Paulo parecem ocorrer exclusivamente no Cerrado, T. amplitarsis, T. curvitarsis, T. garofaloi, T. peckoltii e T. rugulosa, sendo que as duas primeiras possivelmente têm distribuição geográfica bastante restrita (Moure 2007). Já T. diversipes, uma espécie com ocorrência tanto no Cerrado quanto na Floresta Atlântica, apresenta ampla distribuição geográfica (Moure, op. cit.). Para a tribo Tetrapediini, informações sobre ninhos e estágios imaturos de T. diversipes estão descritas em Alves dos Santos et al. (2002) e o comportamento de machos em Alves dos Santos et al. (2009). Embora a nidificação em cavidades pré-existentes facilite o estudo destas abelhas em ninhos-armadilha, o número de espécies estudadas quanto a aspectos biológicos ainda é pequeno.

2. Principais avanços relacionados ao Programa BIOTA/FAPESP

O Programa BIOTA/FAPESP permitiu importantes avanços na listagem de abelhas do Estado de São Paulo. No que se refere às abelhas coletoras de óleos as amostragens foram intensificadas e aumentaram os pontos de coletas em áreas anteriormente pouco conhecidas, como é o caso da região oeste do estado. Além disso, nos projetos várias espécies foram estudadas quanto a sua biologia. Entretanto, a localização das áreas amostradas até o momento (Figura 1) revela a grande concentração de estudos na região leste do Estado de São Paulo, incluindo áreas de domínio do Cerrado e Floresta Ombrófila. Algumas áreas foram bem amostradas, como é o caso da Estação Ecológica de Jataí, em Luiz Antônio, local de estudo de pelo menos três inventários (Mateus 1998, Gaglianone 2001a, Pinheiro-Machado 2002) ou o Cerrado em Corumbataí, cuja melissofauna foi descrita por Silveira & Campos (1995) e Andena (2002) e no Município de Cajuru estudado por Pedro (1994). Os inventários na Floresta Atlântica ficaram restritos ao leste do estado (Knoll 1990, Ramalho 1995, Wilms 1995, Aguilar 1998). Somente para 17 espécies da Tabela 1 há registro em mais de cinco municípios no estado.

Portanto, ainda existe uma grande lacuna nas regiões central e oeste do estado, com relação à amostragem de abelhas coletoras de óleos e de abelhas de um modo geral. Vale ressaltar que estas regiões onde tínhamos, por exemplo, a presença de Floresta Semidecídua estão em sua maior parte tomadas por monoculturas e pastagens. Nossa recomendação seria a realização de coletas nos remanescentes florestais do oeste e centro do estado e incentivo à preservação dos fragmentos em todas as fisionomias do estado de São Paulo.

3. Principais grupos de pesquisa sobre abelhas coletoras de óleos

No Estado de São Paulo os principais grupos de pesquisa com abelhas coletoras de óleo são: Laboratório de Abelhas do Instituto de Biociências e Depto. de Biologia, FFCLRP, ambos na Universidade de São Paulo. Além destes dois núcleos, temos vários pesquisadores trabalhando indiretamente com abelhas coletoras de óleo, sejam aspectos da nidificação (UNESP Rio Claro), da interação com plantas (Depto. Botânica, UNICAMP) e genética de população (UFSCAR).

No Brasil o número de pessoas estudando abelhas coletoras de óleo é felizmente muito grande. Os principais núcleos de pesquisa que tratam sobre aspectos da biologia e interação com plantas são: Lab. Ciências Ambientais UENF no estado do Rio de Janeiro; Depto. de Ciências Biológicas, UEFS, na Bahia; Depto. de Botância da UFPE em Pernambuco. Além disso temos núcleos estudando a taxonomia das abelhas coletoras de óleo no Depto. Zoologia da UnB em Brasília; Depto. de Zoologia da UFPR em Curitiba; e Depto. de Engenharia Florestal, UFCG na Paraíba.

4. Principais acervos

Os acervos com maior número de espécimes depositados das abelhas coletoras de óleo estão nas mesmas Instituições citadas no item anterior. Mas, sem dúvida as principais coleções para estas abelhas são: Coleção Moure, UFPR; CEPANN - Coleção Entomológica Paulo Nogueira Neto e coleção Camargo -FFCLRP ambas na USP; Coleção de Zoologia LCA/UENF e Coleção de abelhas da UFMG.

5. Principais lacunas do conhecimento

Como mencionado no item "Principais avanços", apesar dos muitos inventários realizados sobre abelhas nativas, ainda temos grandes regiões sem nenhuma amostragem sistematizada. No caso do estado de São Paulo a região mais carente seria o oeste do estado. Além de conhecer as espécies ocorrentes temos necessidade de ampliar o conhecimento sobre as interações com flores, comportamento, hábitos de nidificação e parasitas associados em todos os grupos. Na tribo Centridini, onde temos algumas espécies potenciais para uso agrícola (por exemplo para polinização de acerola e caju), dados populacionais seriam importantes para domínio do seu manejo. O gênero Tetrapedia (Tetrapediini) carece de completa revisão taxonômica.

6. Perspectivas de pesquisa com abelhas para os próximos 10 anos

Felizmente temos muitas pessoas estudando abelhas no estado de São Paulo e no Brasil, sob diferentes aspectos. No caso das abelhas coletoras de óleo recomendamos inventários em áreas ainda não estudadas; estudos demográficos e genéticos das populações; efeitos da fragmentação e perda de habitat nas comunidades e populações; identificação de polinizadores para espécies nativas e cultivadas visando, respectivamente, recuperação/regeneração de áreas e eficiência na polinização e frutificação; e por fim desenvolvimento de técnicas de manejo para multiplicação de ninhos em áreas de interesse.

Agradecimentos

Agradecemos a colaboração dos biólogos e estudantes: Anna Hautequestt, Carlos Eduardo Pinto da Silva, Mariana Taniguchi, Sandra Naxara, Tereza Cristina Giannini, pelo auxílio na compilação destes dados. Somos gratos aos órgãos financiadores de nossas pesquisas: Fapesp (Processo 04/00274-4; 04/15801-0), CNPq (Processo 303771/2008-9) e Capes (Procad 158/07).

Recebido em 15/09/2010

Versão reformulada recebida em 08/10/2010

Publicado em 15/12/2010

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  03 Out 2012
• Data do Fascículo
  Dez 2011

Histórico

• Recebido
  15 Set 2010
• Aceito
  15 Dez 2010