Criptógamos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil. Algas 40: Chlorophyceae (Hydrodictyaceae)

Cryptogams of Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, São Paulo State, Brazil. Algae 40: Chlorophyceae (Hydrodictyaceae)

ARTIGOS

Criptógamos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil. Algas 40: Chlorophyceae (Hydrodictyaceae)

Cryptogams of Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, São Paulo State, Brazil. Algae 40: Chlorophyceae (Hydrodictyaceae)

Ana Margarita Loaiza-Restano; Carlos Eduardo de Mattos Bicudo^*

Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Ecologia, Caixa Postal 68041, 04045-972 São Paulo, Brasil

RESUMO

O levantamento florístico da família Hydrodictyaceae (Sphaeropleales, Chlorophyceae) foi realizado para a área do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, Município e Estado de São Paulo, Brasil sudeste. Foram identificados seis gêneros (Chlorotetraedron, Lacunastrum, Monactinus, Pediastrum, Stauridium e Tetraedron), oito espécies, três variedades taxonômicas típicas e uma que não é a típica de sua respectiva espécie. Lacunastrum gracillimum e Monactinus simplex var. echinulatum tiveram sua ocorrência citada pela primeira vez no Parque. Stauridium tetras foi a espécie melhor representada na área de estudo, tendo sido coletada em três localidades (reservatórios).

Palavras-chave: algas verdes cocoides, fitoplâncton, perifíton, reservatório urbano, taxonomia

ABSTRACT

A floristic survey of the family Hydrodictyaceae (Sphaeropleales, Chlorophyceae) was carried out for the Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, municipality of São Paulo, São Paulo State, southeast Brazil. Six genera (Chlorotetraedron, Lacunastrum, Monactinus, Pediastrum, Stauridium, and Tetraedron), eight species, three typical varieties, and one that is not the typical from its respective species were identified. Identification of L. gracillimum and M. simplex var. echinulatum is pioneer for the park. Stauridium tetras is the best represented species in the area, being collected from three different localities (reservoirs).

Keywords: coccoid green algae, periphyton, phytoplankton, taxonomy, urban reservoir

Introdução

O primeiro levantamento florístico e, ao mesmo tempo, a maior contribuição ao conhecimento da flórula de Hydrodictyceae do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI) é a Dissertação de Mestrado de Célia Romano Leite (Leite 1974). O intervalo de 39 anos, entretanto, decorrido entre esse primeiro levantamento e os dias atuais permitiu adicionar um número relativamente grande de táxons de Chlorococcales e, inclusive, de Hydrodictyaceae para a área. Tais adições constaram, principalmente, no levantamento realizado para o Estado de São Paulo na Tese de Doutorado da mesma autora (Leite 1979) publicada cinco anos depois (Sant'Anna 1984). Ocorreu também, paralela e principalmente nos últimos cinco anos, considerável desatualização nomenclatural provocada pelo avanço da taxonomia nesse ínterim. Avanços produzidos pela biologia molecular na última década proporcionaram a inclusão de dois gêneros unicelulares na família Hydrodictyaceae, que antes pertenciam à ordem Chlorococcales e que são: 1) Chlorotetraedron McEntee, Bold & Archibald antes na família Palmellaceae, principalmente, de C. incus; e 2) Tetraedron Kützing antes na família Chlorococcaceae com suas duas variedades, T. minimum var. minimum e T. minimum var. caudatum. Foi também imperativa a divisão de Pediastrum em cinco novos gêneros, Monactinus Corda, Parapediastrum E. Hegewald, Pediastrum Meyen (sensu stricto), Pseudopediastrum E. Hegewald e Stauridium Corda; e a adição de um novo gênero, Lacunastrum H. McManus, totalizando 11 gêneros na família ao lado de Hydrodictyon Roth e Euastropsis Lagerheim (Krienitz & Bock 2012).

Leite (1974) é o trabalho de cunho taxonômico mais abrangente para o PEFI. Esse trabalho incluiu chaves para identificação dos gêneros, espécies, variedades e formas taxonômicas das clorococcales planctônicas nele incluídas, além de descrições abrangentes e ampla ilustração. O dito trabalho descreveu e ilustrou 60 táxons considerando espécies, variedades e formas taxonômicas, entre os quais figuram dois da família Hydrodictyaceae, Pediastrum duplex Meyen e P. tetras (Ehrenberg) Ralfs. Mencionou também entre as Chlorococcaceae Tetraedron minimum (A. Braun) Hansgirg var. scrobiculatum Lagerheim e T. arthrodesmiforme (G.S. West) Woloszyńska [identificado em Sant'Anna (1984) como T. incus]; e sugeriu a necessidade de estudos mais detalhados para estabelecer o nível de semelhança entre as duas espécies, ratificando o que alguns autores já haviam observado, isto é, que T. arthrodesmiforme é uma espécie que demanda revisão, como já havia sido apontado por Kovácik (1975). Não existe até agora, entretanto, qualquer estudo que comprove a identidade taxonômica dessas duas espécies, como foi sugerido por Sant'Anna (1984).

Existem, além de Leite (1974), mais quatro trabalhos de caráter taxonômico produzidos de material de algas do PEFI, que são: Sant'Anna et al. (1989, com ilustrações) que registraram a presença de três espécies de Pediastrum [P. duplex Meyen, P. simplex Meyen e P. tetras (Ehrenberg) Ralfs] e duas de Tetraedron [T. minimum var. minimum e T. incus (Teiling) G.M. Smith] ao efetuarem o levantamento florístico do fitoplâncton do Lago das Garças; Tucci et al. (2006, com ilustrações) que confirmaram a informação em Sant'Anna et al. (1989) e acrescentaram a presença de T. caudatum no mesmo reservatório; e Ferragut et al. (2005, com ilustrações) que descreveram brevemente e ilustraram P. tetras, T. caudatum (Corda) Hansgirg e T. minimum ao realizarem o levantamento da ficoflórula do Lago do IAG (Lago do Centro de Ciência e Tecnologia).

Finalmente, no levantamento das famílias Chlorococcaceae e Coccomyxaceae do PEFI, Fernandes & Bicudo (2009) documentaram, com descrição e ilustração, a presença de 10 espécies de Tetraedron, duas das quais (T. minimum var. minimum e T. caudatum) foram identificadas de material coletado do plâncton do Lago das Garças e T. caudatum do plâncton e do perifíton do Lago do IAG.

Os seguintes trabalhos de cunho ecológico realizados com material do PEFI apresentaram apenas listas que confirmaram a presença de representantes de Hydrodictyaceae nos ambientes estudados: Xavier (1979), Moura (1996), Ramírez (1996), Bicudo et al. (1999), Lopes (1999), Gentil (2000), Vercellino (2001), Tucci (2002), Crossetti (2002, 2006), Barcelos (2003), Ferragut (2004), Biesemeyer (2005) e Fermino (2006).

A presente pesquisa objetivou ao levantamento taxonômico das Hydrodictyaceae do PEFI promovendo, ao mesmo tempo, a atualização dos nomes dos táxons antes identificados para a área.

Material e métodos

O trabalho de identificação taxonômica foi realizado, sempre que possível, a partir de populações, a fim de conhecer a variação morfológica das características usadas na identificação de espécies, variedades e formas taxonômicas em cada espécie em cada população e entre distintas populações. Os métodos empregados para coleta, fixação e preservação das amostras encontram-se descritos com detalhes em Loaiza-Restano (2013).

Entre os trabalhos utilizados para identificar espécies e variedades taxonômicas destacaram-se os de Bourrelly (1972), Komárek & Fott (1983), Sant'Anna (1984) e Buchheim et al. (2005). A classificação dos gêneros em famílias e ordens foi realizada com base em Buchheim et al. (2005) e Guiry & Guiry (2013). A atualização nomenclatural foi providenciada, sobretudo, a partir dos trabalhos de Buchheim et al. (2005) e Krienitz & Bock (2012). O sistema de classificação dos gêneros em família e ordem é o de Bourrelly (1972), por ser o único a reunir todos os gêneros conhecidos até então.

Os materiais estudados estão depositados no Herbário Científico do Estado "Maria Eneyda P. Kauffmann Fidalgo" (SP), do Instituto de Botânica da Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo.

A sequência dos gêneros no trabalho e das espécies em cada gênero segue a ordem alfabética crescente.

A figura 1 apresenta as diferentes formas das células dos materiais encontrados no PEFI.

Resultados e Discussão

Os seis gêneros identificados para o PEFI e suas respectivas espécies são:

Classe Chlorophyceae

Ordem Sphaeropleales

Família Hydrodictyaceae

Chlorotetraedron

Lacunastrum

Monactinus

Pediastrum sensu stricto

Stauridium

Tetraedron

Família HYDRODICTYACEAE

Conforme o Código Internacional de Nomen-clatura para Algas, Fungos e Plantas (McNeill et al. 2012), a descrição da família Hydrodictyaceae feita por Dumortier (1829: 77, como Hydrodictyneae) prevalece sobre a de Cohn (1880: 289), pelo princípio da prioridade; e a correção da ortografia do nome Hydrodictyaceae não justifica a autoria de quem a providenciou.

A família Hydrodictyaceae reúne, segundo Cohn (1880), as algas verdes cocoides que formam cenóbios planos, radiais, discoides, arredondados ou em forma de rede, constituídos por duas ou até centenas de células que estão, na maioria, dispostas em uma única camada. As células estão fortemente aderidas umas às outras por suas faces laterais podendo, entretanto, deixar espaços (perfurações) livres entre elas. As células são cilíndricas ou possuem ramificações e processos que saem do centro de seu corpo. Elas possuem apenas um cloroplastídio de situação parietal na célula, com um ou vários pirenoides. A parede celular pode ser lisa ou ornamentada com verrugas ou costelas irregulares.

A reprodução ocorre, principalmente, por zoos-porulação. Os zoósporos são biflagelados e ativamente móveis por curto intervalo de tempo e ainda no interior da parede da célula-mãe. Próximo à imobilidade arranjam-se conforme a organização do cenóbio da espécie e sucederá, então, a fase de crescimento do cenóbio. Em alguns gêneros pode ocorrer reprodução sexuada isogâmica. Em Hydrodictyon, os gametas biflagelados unem-se para constituir zigoto esférico. O zigoto sofre meiose e produz quatro zoósporos que se grupam em uma célula poliédrica semelhante a um Tetraedron. Esta célula produzirá um elevado número de zoósporos que passarão por um curto período de motilidade no interior da parede da célula poliédrica, após o que se organizam para constituir a cenóbio reticulado típico de Hydrodictyon. A reprodução sexuada em Pediastrum é bastante semelhante à de Hydrodictyon, mas o zigoto não produz só quatro, senão um elevado número de zoósporos que se transformarão em células tetraédricas. Paralelamente, cada célula de um cenóbio pode se transformar em um hipnósporo de parede espessa, que nada mais é do que um cisto de resistência.

Chave para os gêneros de Hydrodictyaceae

1. Célula solitária, raro gregária

2. Célula 3-5-angular, pirenoide 1 .......................................................................................................... Tetraedron

2. Célula tetraédrica a poliédrica, pirenoide 1 ou vários ................................................................. Chlorotetraedron

1. Células arranjadas em cenóbio

3. Cenóbio circular, células periféricas 1-lobadas continuadas em 1 processo terminando em

papila levemente retusa .................................................................................................................... Monactinus

3. Cenóbio circular ou irregular, células periféricas 2-lobadas

4. Lobos 2-lobulados, lóbulos desiguais (interno maior que o externo) ............................................. Stauridium

4. Lobos não lobulados

5. Processos mais longos que a largura celular .............................................................................. Lacunastrum

5. Processos do mesmo comprimento que a largura celular ........................................ Pediastrum sensu stricto

Chlorotetraedron McEntee, Bold & Archibald.

Indivíduos de vida livre, solitários ou raramente formando cenóbios; célula variando de tetraédrica a poliédrica e, em cultivo, quase esférica, neste caso podendo apresentar vestígios dos ângulos sob a forma de papilas ou espessamentos da parede. Cada célula possui um cloroplastídio parietal, maciço, que envolve internamente toda ou quase toda a parede celular nos indivíduos jovens, ou é reticulado nos indivíduos adultos. Existe, geralmente, um pirenoide por plastídio, mas também podem existir vários.

Apenas uma espécie identificada:

C. incus (Teiling) Komárek & Kovačik, Preslia 57: 295. 1985 ≡ Tetraëdron regulare Kützing var. incus Teiling, Svensk Botanisk Tidskrift 6: 277, fig.12. 1912.

Figura 2

Célula tetraédrica, margens côncavas, ângulos prolongados em espinho reto; cloroplastídio 1, parietal, 1 ou vários pirenoides. Célula 18-37 µm larg. com espinhos, espinhos 0,4-0,7 µm compr.

Hábitat: plâncton do Lago das Garças (Sant'Anna et al. 1989, Tucci et al. 2006) e no Lago das Ninféias (Leite 1974, Sant'Anna 1984; como Tetraedron incus).

Chlorotetraedron incus pode ser confundido com Tetraedron caudatum, pois ambas possuem espinhos nos polos, porém, C. incus carece da concavidade profunda em um dos lados, que é a característica diagnóstica de T. caudatum.

Na família Palmellaceae das Chlorococcales, Chlorotetraedron McEntee, Bold & Archibald inclui três espécies, C. polymorphum, C. bitridens e C. incus (Bicudo & Menezes 2006), esta última documentada anteriormente para o Brasil como Tetraedron incus (Teiling) G.M. Smith (Uherkovich & Schmidt 1974, Nogueira 1999). Estudos recentes de biologia molecular constataram que C. polymorphicum e C. incus pertencem, filogeneticamente, à família Hydrodictyaceae, ordem Sphaeropleales (Krienitz & Bock 2012), mas C. bitridens deve ser considerada Tetraedron bitridens, apesar de se reproduzir por zoósporos, desde que não apresentou, nas análises realizadas, estreita relação com C. incus nem com C. polymorphum, mas com Tetraedron pentaedricum e T. caudatum.

Buchheim et al. (2005) afirmaram que Chlorotetraedron necessita de mais estudo, uma vez que sua espécie-tipo, C. polymorphum, apresenta cloroplastídio estrelado que jamais foi observado em C. incus ou em T. bitridens.

Lacunastrum H. McManus

Cenóbios planos, arredondados, constituídos por células alongadas. Os lobos das células marginais são terminados em processos alongados, cilíndricos, mais longos do que a largura da célula e que se encontram distribuídos no mesmo plano do cenóbio, terminados em uma papila levemente retusa. Os espaços intercelulares são tipicamente mais longos do que o diâmetro da célula. A parede celular é lisa.

Apenas uma espécie identificada:

L. gracillimum (West & West) McManus, Journal of Phycology 47(1): 128, 129, fig. 4. 2011 ≡ Pediastrum duplex Meyen var. gracillimum West & West, Journal of Botany, British and Foreign 33: 52. 1895.

Figura 3

Cenóbio plano, circular a oval, 16-celulado, clatrado; células marginais em forma de "H" assimétrico, base côncava, 2 processos delgados, compridos, terminados em papila levemente retusa, incisão em "U" profundamente escavada; células internas similares às externas, processos de igual comprimento; cloroplastídio com a forma da célula, 1 pirenoide, central. Cenóbio 45-109 µm compr., 52-115 µm larg. Célula periférica 17-28 µm compr. com processos, 11-22 µm larg.; célula interna 11-19 µm compr., 13-20 µm larg.

Hábitat: plâncton no Lago das Garças (SP428248, SP428249).

Komárek & Jankovská (2001) sugeriram, anteriormente, que Pediastrum duplex Meyen var. gracillimum West & West poderia ser uma expressão morfológica de P. duplex Meyen var. duplex devida às condições ambientais ("ecoforma"), ou seja, induzida por algum fator ambiental então desconhecido; ou, então, que as duas variedades poderiam ser entidades taxonômicas realmente diferentes. Neustupa & Hodač (2005) relacionaram as mudanças na forma de P. duplex var. duplex com as modificações no teor de pH da água podendo, por isso, usar tais expressões morfológicas na interpretação das condições ambientais pretéritas. Mas, os referidos autores não conseguiram demonstrar, de maneira efetiva, a transição da forma da variedade-tipo à de P. duplex var. gracillimum.

Análises moleculares recentes, junto com outras da forma da célula e da ultraestrutura da parede celular em membros da família Hydrodictyaceae, definiram três linhagens filogenéticas independentes, cujos fenótipos são similares ao de Pediastrum duplex (McManus & Lewis 2011, McManus et al. 2011). Pediastrum duplex var. gracillimum deve, por isso, ser considerado uma unidade taxonômica independente, já que difere morfologicamente dos outros dois grupos. Por esta razão, propuseram elevá-lo ao nível espécie. As características diferenciais desta espécie transferida para o gênero Lacunastrum - L. gracillimum (West & West) McManus - são: 1) cenóbios com espaços intercelulares maiores do que a largura da célula; 2) células com lobos alongados; e 3) padrão liso de ornamentação da parede celular (McManus et al. 2011).

Possivelmente cosmopolita (Komárek & Fott 1983), a espécie é pouco frequente no Estado de São Paulo, aparecendo em um lago no Zoológico Quinzinho de Barros, no Município de Sorocaba (Cerioni et al. 2008, sem ilustração), em dois reservatórios do Município de São Paulo [represas Billings (braço Taquacetuba) e Guarapiranga (Rodrigues et al. 2010)] e em tanques de piscicultura da Região Metropolitana de São Paulo (Rosini et al. 2012).

Os exemplares ora observados possuem maior semelhança com os ilustrados em Smith (1920) e Philipose (1967).

Esta é a primeira referência da ocorrência da espécie no Lago das Garças.

Monactinus Corda

Cenóbios mais ou menos discoides, com células marginais unilobadas e um único processo. Parede celular granulada.

Chave para as variedades de Monactinus

1. Cenóbio clatrado, células com base rapezoidal arqueada; parede celular lisa ... M. simplex var. simplex

1. Cenóbio clatrado ou não, células com a base trapezoidal reta; parede celular com espinhos (exceto no terço terminal) .................................................................................. M. simplex var. echinulatum

M. simplex (Meyen) Corda var. simplex, Almanach de Carlsbad 9: 239. 1839 ≡ Pediastrum simplex Meyen, Nova Acta Physico-Medica Academiae Caesareae Leopoldino Carolinae Germanicae Naturae Curiosorum 14: 772, pl. 43, fig. 1-5. 1839.

Figuras 4-5

Cenóbio circular, clatrado, 8-16-celulado, célula marginal obpiriforme, raro obturbinada, processo 1, cônico, acuminado, margem apical levemente retusa a quase reta; células unidas pelas bases laterais, base 3-5-angular, bordo livre reto ou levemente côncavo; células internas 7-angulares, unidas pelas bases, ângulo superior encaixa com as bases de 2 células marginais; margens livres levemente côncavas; cloroplastídio com a forma da célula, pirenoide 1, central. Cenóbio 8-celulado (28-)38-79 µm compr., (31-)40-82 µm larg., 16-celulado (26-)43-110 µm compr., 45-112(-38) µm larg., célula marginal com processo 8,5-35,4 µm compr., 4,6-19,5 µm larg., processo 1,5-13,1 µm compr., célula interna 5,4-15,4 µm compr., 4,6-17,7 µm larg.

Hábitat: fitoplâncton no Lago das Garças (Sant'Anna et al. 1989, Tucci et al. 2006).

A característica diagnóstica desta espécie é a presença de um único processo encimando cada célula marginal e que tem base celular arqueada e parede celular lisa.

Sant'Anna (1984) definiu que todas as variações morfológicas apresentadas pelos cenóbios, seja o número de células, seja a ornamentação da parede (com espinhos), não são relevantes no momento de delimitar as espécies, e as incluiu em P. simplex var. simplex. Não existem, atualmente, estudos que sustentem a tese de que todas essas expressões morfológicas podem - ou devem - ser consideradas espécies diferentes.

M. simplex (Meyen) Corda var. echinulatum (Wittrock) Pérez-Baliero et al., Acta Botanica Croatica 68: 22, fig. 7a. 2009 ≡ Pediastrum simplex (Meyen) Corda var. echinulatum Wittrock, Algae aquae dulcis exiccatae, Fasc. 5: nº 235. 1879.

Figura 6

Esta variedade difere da típica da espécie pela forma de fole de ferreiro truncado na base das células marginais, onde as margens laterais são mais altas, retas, o processo é mais alongado, delgado, a margem apical é reta, os espaços intercelulares são pequenos, irregulares ou ausentes e os espinhos são pequenos, exceto no terço distal do processo. Cenóbio 8-celulado 62-86,9 µm compr., 62-92,3 µm larg. Célula marginal com processo 19,2-34,6 µm compr., 9,2-17,3 µm larg.; processo 5-13,8 µm compr., célula interna 10-19,6 µm compr. 10-17,7 µm larg.

Hábitat: plâncton no Lago das Garças (SP428249).

A presença de espinhos na parede celular e os cenóbios principalmente clatrados caracterizam esta variedade e diferem-na de M. simplex (Meyen) Corda var. sturmii (Reinsch) Pérez-Baliero et al.

Pediastrum Meyen sensu stricto

Cenóbios de vida livre formados por uma única camada de células, planos, que variam de circulares a ovais, mas que também podem ser irregulares. Células dispostas concentricamente, raro ordenadas em espiral ou irregularmente. O número de células no cenóbio corresponde a 2n, porém "n" raramente é superior a 7 (= 128 células). As células podem estar fortemente aderidas umas às outras ou existirem espaços intercelulares. A forma celular é principalmente quadrática ou poligonal e as espécies diferem pela presença de lobos, processos do mesmo comprimento que a largura celular. As células marginais são diferentes das centrais. O cloroplastídio é único, parietal, tem a forma aproximada à da célula e possui um só pirenoide. A parede celular pode ser lisa ou ornamentada.

Apenas uma espécie identificada:

P. duplex Meyen var. duplex, Nova Acta Physico-Medica Academiae Caesareae Leopoldino Carolinae germanicae naturae curiosorum 14(2): 772, pl. 43, fig. 6-20. 1829.

Figura 7

Cenóbio mais ou menos circular, oval ou irregular, clatrado, 16-celulado, células marginais em forma de "H" assimétrico, 2 processos com base aproximadamente bulbosa, estreitados para o ápice, terminados em papila levemente retusa a quase truncada, incisão em forma de "U" ou "V", profundamente escavada, ampla na altura do ápice, base celular 5-angular, extremos retos em ângulo obtuso, lado central livre côncavo, células unidas pelas bases laterais; células internas análogas às marginais, 4 concavidades, uma em cada lado, extremos terminados em ângulo obtuso; perfurações arredondadas, ovais ou irregulares; cloroplastídio 1, com a forma da célula, pirenoide 1, central. Cenóbio 30,8-96,2 µm diâm.; célula marginal 7,7-23,1 µm compr., 6,2-18,5 µm larg., processo 3,8-13,8 compr., papila 07-1,9 µm compr., incisão 3,1-12,3 µm compr.; célula interna 5,4-16,2 µm compr., 6,9-18,5 µm larg.

Hábitat: fitoplâncton no Lago das Garças (Sant'Anna et al. 1989, Tucci et al. 2006).

De acordo com as análises moleculares realizadas por Buchheim et al. (2005), Pediastrum sensu stricto está constituído por duas espécies, P. duplex e P. berolinense E. Hegewald. Komárek & Fott (1983) admitiram P. duplex como uma espécie rica em formas, porém, com variedades taxonômicas não muito bem definidas, que precisam ser revisadas o quanto antes. Os indivíduos observados neste estudo incluem-se na variedade típica da espécie.

Stauridium Corda

Cenóbios arredondados, 4, 8 ou 16 células dispostas concentricamente, muito juntas, sem espaços intercelulares. Células marginais bilobadas, lobos bilobulados, incisão em "V", lóbulos desiguais, sendo o interno maior que o externo.

Apenas uma espécie identificada:

S. tetras (Ehrenberg) E. Hegewald, Journal of Phycology 41: 1051. 2005 ≡ Micrasterias tetras Ehrenberg, Die Infusionsthierchen als vollkommene Organismen. 155, pl. 11, fig. 1. 1838.

Figuras 8-10

Cenóbio circular, oval, quadrático ou raramente irregular, não clatrado, 4-8 células dispostas concentricamente; células externas 4-6-angulares, margem lateral entre as células reta; células marginais com 1 incisão em forma de "V" mais ou menos estreito, variável em comprimento, maioria das vezes igual à metade do comprimento celular, incisão divide a célula em 2 lobos, divididos por 1 incisão menor em 2 lóbulos desiguais, o interno mais longo que o externo, ápices com bordo arredondado ou raro terminado em papila; células centrais poligonais, incisão em "U" muito estreita; cloroplastídio 1, com a forma da célula, pirenoide 1, basal; parede celular lisa. Cenóbio 4-celulado 16-18 µm compr., 17,5-19 µm larg., 8-celulado (11-)15-46 µm compr., 16-48(-56) µm larg.; célula 10-11 µm larg.

Hábitat: fitoplâncton no Lago das Garças (Sant'Anna et al. 1989, Bicudo et al. 1999, Vercellino 2001, Crossetti 2002, Tucci 2002, Barcelos 2003, Tucci et al. 2006). Perifíton no Lago do IAG (Ferragut et al. 2005), Lago das Ninféias (SP427661, SP427665, SP427667, SP427669, SP427673, SP427675).

Stauridium tetras é considerada espécie cosmopolita adaptável a diferentes ambientes, sendo usualmente encontrada em corpos d'água ácidos e eutróficos (Sulek 1969, Parra 1979, Komárek & Fott 1983, Sant'Anna 1984, Komárek & Jankovská 2001). Esta espécie é a melhor representada no Estado de São Paulo (Sant'Anna 1984). A ampla distribuição da espécie é confirmada na área do presente estudo, pois S. tetras superou os demais representantes em presença, pois foi coletada nos três lagos rasos maiores e melhor estudados do PEFI.

Segundo Sant'Anna (1984), S. tetras é um táxon bastante polimórfico quanto à profundidade da incisão na margem livre da célula, a qual pode ser considerada profunda se for maior do que a metade do comprimento celular, média se for igual à metade do comprimento celular e rasa se for menor do que a metade do comprimento celular. No presente levantamento, encontrou-se que a maioria dos espécimes apresentou incisão média.

Esta é a primeira notícia sobre a ocorrência de S. tetras no Lago das Ninféias, a qual foi coletada de material obtido de substrato natural de plantas de Nimphaea sp. e Utricularia sp., obtido nas épocas de inverno e verão e nas zonas pelágica e litorânea do sistema.

Tetraedron Kützing

Células solitárias, simples, morfologia variada, 3-4-angular ou exibindo formas desde tetraédrica até poliédrica, sendo a tetraédrica a mais comum. Podem apresentar espessamentos angulares em forma de papila ou espinhos de diferentes formas, como também processos angulares simples ou ramificados. A parede celular pode ser lisa ou ornamentada com verrugas ou escrobículos. O cloroplastídio é único e parietal, tem a forma da célula e um pirenoide geralmente central.

Os representantes de Tetraedron possuem hábito sempre solitário, são livre-flutuantes e tipicamente triangulares, quadrangulares ou poligonais (Bicudo & Menezes 2006). No Brasil, o gênero é amplamente distribuído.

Probst (1926) e Starr (1954) sugeriram que o gênero Tetraedron devesse ser incluído na família Hydrodictyaceae por conta da morfologia da célula e de seu desenvolvimento. Mas, foi Philipose (1967) o primeiro a classificar o gênero nessa família e, mais especificamente, na subfamilia Tetraedronoideae junto com Closteridium e Polyedropsis por conta da semelhança na forma de reprodução (autósporos dentro de uma vesícula intracelular). Esta ideia foi posteriormente apoiada por Hindák (1980), mas não foi aceita por Comas (1996) nem por Komárek & Fott (1983), que se basearam na ausência de cenóbios, na ultraestrutura da parede celular e na formação de autósporos e não de hemizoósporos [termo proposto por Ettl (1980) para identificar os zoósporos particulares das Hydrodictyaceae]. Para Komárek & Fott (1983) e Comas (1996), o gênero Tetraedron deveria de ser mantido entre as Chlorellaceae. Certos autores classificaram Tetraedron em outras famílias como, por exemplo, na Oocystaceae (Smith 1950) e/ou na Chlorococcaceae (Bourrelly 1972). Ainda outros como Ettl & Gärtner (1995) identificaram Tetraedron e Chlorotetraedron como um só gênero, sinonimizando-os. Dada à existência de tantas contradições na literatura e para estarem seguros sobre o atual posicionamento filogenético de Tetraedron, McManus & Lewis (2005) recomendaram fazer uma grande amostragem para testar melhor a posição dos isolados.

Na atualidade, a biologia molecular tem dado razão a Philipose (1967) e Hindák (1980), apesar de que os marcadores usados ainda não estabelecem ramos consistentes. Assim, Buchheim et al. (2005) e Krienitz & Bock (2012) situaram os gêneros Tetraedron e Chlorotetraedron na família Hydrodictyaceae, ordem Sphaeropleales, após examinarem três espécies, Tetraedron caudatum, T. minimum e T. pentaedricum. Dessas três espécies, exceto à última as demais duas já haviam sido referidas para o Estado de São Paulo (Sant'Anna 1984).

Com a transferência de Tetraedron incus para Chlorotetraedron (Komárek & Kovačik 1985, Bicudo & Menezes 2006), permaneceram ainda outras espécies como T. tumidulum (Reinsch) Hansgirg (Bicudo & Bicudo 1967), T. gracile (Reinsch) Hansgirg, T. planctonicum G.M. Smith, T. trigonum (Nägeli) Hansgirg f. trigonum, T. trigonum (Nägeli) Hansgirg f. gracile (Reinsch) De Toni (Leite 1974, Fernandes & Bicudo 2009), T. minimum (A. Braun) Hansgirg var. scrobiculatum Lagerheim (Leite 1974, Sant'Anna 1984, Sant'Anna et al. 1989, Tucci et al. 2006, Fernandes & Bicudo 2009), T. quadrilobatum G.M. Smith (Sant'Anna 1984, Sant'Anna et al. 1989, Tucci et al. 2006, Fernandes & Bicudo 2009), T. regulare Kützing (Bicudo & Bicudo 1967, Leite 1974, Tucci et al. 2006, Fernandes & Bicudo 2009) e T. triangulare Koršikov (Tucci et al. 2006, Fernandes & Bicudo 2009) que, muito provavelmente, também deverão ser transferidas para a família Hydrodictyaceae ou alguma outra, após estudos moleculares.

As duas espécies de Tetraedron tratadas no presente trabalho estavam incluídas na família Chlorococcaceae, ordem Chlorococcales. O número exato de espécies já transferidas de Tetraedron é incerto e várias foram classificadas em outros gêneros como, por exemplo, em Polyedropsis e Treubaria das Chlorophyceae e em Pseudostaurastrum, Goniochloris, Isthmochloron, Ophiocytium, Tetragoniella e Tetraedriella das Xanthophyceae (Bicudo & Menezes 2006).

Chave para as espécies de Tetraedron

1. Célula 4-lobada, 1 papila em cada lobo ........................................................ T. minimum var. minimum

1. Célula 5-lobada, 1 espinho em cada lobo ........................................................................... T. caudatum

T. caudatum (Corda) Hansgirg, Hedwigia 27: 131. 1888 ≡ Astericium caudatum Corda, Almanach de Carlsbad 9: 238, pl. 1, fig. 2. 1839.

Figura 11

Célula solitária, plana, 5-angular, 4 lados côncavos e 1 com 1 incisão profunda em "U", ângulos arredondados, cada um provido de 1 processo, 3 processos voltados em uma direção e 2 em outra; cloroplastídio 1, parietal, 1 pirenoide. Célula 19-21 µm larg. com espinhos, espinhos ca. 3 µm compr.

Hábitat: plâncton e perifíton no Lago do IAG [SP390905; Lopes 1999, Vercellino 2001, Ferragut et al. (2005)], plâncton no Lago das Garças (Moura 1996, Bicudo et al. 1999, Vercellino 2001, Tucci 2002, Tucci et al. 2006), perifíton no Lago das Ninféias (SP427664, SP427665, SP427670).

Trata de uma espécie pouco frequente, porém, de fácil identificação pela forma 5-lobada e a incisão pronunciada em "U" em um de seus lados.

Esta é a primeira notícia da ocorrência da espécie no Lago das Ninféias, a partir de material obtido tanto do fitoplâncton quanto de substrato natural de plantas de Nimphaea sp. e Utricularia sp. Ocorreu em épocas de inverno e verão e na zona pelágica e na litorânea.

T. minimum (A. Braun) Hansgirg var. minimum, Hedwigia 27: 131. 1888 ≡ Polyedrium minimum A. Braun, Algarum unicellularium genera nova et minus cognita. 94. 1855.

Figura 12

Célula solitária, plana, 5-angular, margens côncavas, ângulos arredondados, sem espinhos ou processos, às vezes 1 papila em cada ângulo, parede celular lisa, 10-11 µm compr., 10-11 µm larg.; cloroplastídio 1, parietal, 1 pirenoide.

Hábitat: plâncton no Lago das Garças (Sant'Anna et al. 1989, Bicudo et al. 1999, Gentil 2000, Vercellino 2001, Tucci et al. 2006) e no Lago do IAG (Lopes 1999, Vercellino 2001, Ferragut et al. 2005).

Segundo Komárek & Fott (1983), existem muitas variedades taxonômicas descritas de T. minimum que, possivelmente, constituam espécies independentes.

Chave para identificação dos gêneros, espécies e variedades de Hydrodictyaceae do PEFI

1. Célula solitária, raro gregária

2. Célula 3-4-angular ou tetraédrica (mais comum), pirenoide 1 .......................................................... (Tetraedron)

3. Célula 4-lobada, 1 papila em cada lobo ................................................................... T. minimum var. minimum

3. Célula 5-lobada, 1 espinho em cada lobo ...................................................................................... T. caudatum

2. Célula tetraédrica a poliédrica, pirenoide 1 a vários ................................................ (Chlorotetraedron) C. incus

1. Células arranjadas em cenóbio

4. Cenóbio circular; células periféricas 1-lobadas, lobos terminados em processo finalizado em

papila levemente retusa ............................................................................................................. (Monactinus)

5. Cenóbio clatrado; célula com base trapezoidal arqueada; parede lisa .......................... M. simplex var. simplex

5. Cenóbio clatrado ou não; célula com base trapezoidal reta; parede com espinhos (exceto no terço terminal) ................................................................................................ M. simplex var. echinulatum

4. Cenóbio circular ou irregular; células periféricas não lobadas

6. Lobos 2-lobulados, lóbulos desiguais (interno maior que o externo).............................. (Stauridium) S. tetras

6. Lobos não lobulados

7. Processos mais longos que a largura celular ............................................. (Lacunastrum) L. gracillimum

7. Processos do mesmo comprimento da largura celular ............................ (Pediastrum) P. duplex var. duplex

Considerações finais

O ambiente taxonomicamente mais rico no que tange às Hydrodictyaceae foi o Lago das Garças, apresentando seis gêneros e oito espécies. O Lago do IAG foi o segundo em riqueza, com dois gêneros e três espécies. A maior riqueza taxonômica detectada no Lago das Garças pode ser devida, simplesmente, por ser o corpo d'água mais amostrado e estudado no PEFI. Curiosamente, em contraposição às formas planas de cenóbio, não se encontrou uma tridimensional, seja radiada como a de Sorastrum, seja reticulada como a de Hydrodictyon. Stauridium tetras foi a espécie mais amplamente distribuída no PEFI, pois foi amostrada de três reservatórios: Garças, IAG e Ninféias.

Foram observados poucos indivíduos repre-sentantes desta família em cada unidade amostral examinada, o que pode ter três possíveis explicações: 1) dominância de certos competidores como as cianobactérias (exemplo Microcystis sp.) nos momentos de coleta; 2) os representantes desta família serem pouco frequentes em relação a outras clorofíceas presentes nos reservatórios e 3) hervivoria por parte do zooplâncton e outros animais.

Não foi encontrada qualquer forma de reprodução vegetativa ou sexuada durante todo o tempo desta pesquisa, talvez pela ausência de condições apropriadas para o processo nos momentos da coleta do material ou porque a sexualidade seja um evento de ocorrência rara na natureza neste grupo de algas.

Agradecimentos

Os Autores desejam agradecer à Drª Andréa Tucci, por ceder amostras recentes do PEFI; à CAPES, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal em Nível Superior, por bolsa de Mestrado outorgada a AMLR; e ao CNPq, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, por bolsa de Produtividade outorgada a CEMB (processo nº 309474/2010-8).

Literatura citada

Recebido: 16.07.2013

Aceito: 4.02.2014

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  30 Set 2014
• Data do Fascículo
  Set 2014

Histórico

• Recebido
  16 Jul 2013
• Aceito
  04 Fev 2014