Funga faloide e floriforme (Phallales, Basidiomycota) no Estado da Bahia, Brasil.

Phalloid and floweroid funga (Phallales, Basidiomycota) in Bahia State, Brazil.

RESUMO

A ordem Phallales abriga fungos gasteroides conhecidos como chifres-fedidos, falsas trufas, gaiolas-de-bruxa e véus-de-noiva, e é caracterizada principalmente pelo cheiro fétido do basidioma, mecanismo de dispersão associado a insetos e gleba mucilaginosa. A ordem tem sido bem estudada no Brasil, com maior ocorrência nas regiões Sul e Nordeste do país. O Estado da Bahia apresenta apenas registros das espécies Abrachium floriforme e Lysurus sphaerocephalum. O objetivo deste estudo é apresentar novas ocorrências de Phallales para o Estado. As espécies foram coletadas na Bahia, nos municípios de Elísio Medrado, Mucugê, Salvador e Uruçuca. Um espécime herborizado coletado em Lençóis foi incluído nas análises. Sete espécies foram identificadas: Abrachium floriforme, Itajahya galericulata, Mutinus caninus, M. elegans, M. verrucosus, Phallus denigricans e P. merulinus. Todas representam novas ocorrências para o Estado da Bahia, com exceção de A. floriforme. Descrições, chave de identificação, notas e fotos das espécies são disponibilizadas.

Palavras-chaves:
Clathraceae; Gasteroides; Nordeste brasileiro; Phallaceae; Taxonomia

ABSTRACT

The order Phallales harbors gasteroid fungi known as stinkhorns, false-truffles, witches’cages and bridal veils, and is mainly characterized by the fetid smelling basidiome, insect-associated dispersal mechanism, and mucilaginous gleba. The order has been well studied in Brazil, with greater occurrence in the southern and northeastern regions of the country. The state of Bahia has only records of the species Abrachium floriforme and Lysurus sphaerocephalum. The objective of this study is to present new occurrences of Phallales for the State. The species were collected in the Bahia State, in the municipalities of Elísio Medrado, Mucugê, Salvador and Uruçuca. One herborized specimen from Lençóis was included in the analyses. Seven species were identified: Abrachium floriforme, Itajahya galericulata, Mutinus caninus, M. elegans, M. verrucosus, Phallus denigricans and P. merulinus. All represent new occurrences for the State of Bahia, except A. floriforme. Descriptions, identification key, notes and photos of the species are provided.

Keywords:
Brazilian Northeast; Clathraceae; Gasteroids; Phallaceae; Taxonomy

Introdução

Flora e Fauna são termos amplamente difundidos pra referir-se à diversidade de plantas e animais, respectivamente. Durante muito tempo, os fungos, organismos com características próprias e hoje alocados dentro do reino Fungi (Whittaker 1969), foram tratados como plantas. Recentemente, Kuhar e colaboradores (2018) propuseram o termo Funga para referir-se à diversidade de fungos.

A ordem Phallales abriga fungos gasteroides popularmente conhecidos como chifres-fedidos, gaiolas-de-bruxa (Hosaka et al. 2006) e véus-de-noiva (Trierveiler-Pereira 2019), além de alguns táxons com hábito sequestroide, conhecidos como falsas-trufas (Hibbet et al. 2014). Estes organismos possuem hábito saprofítico, participando ativamente da ciclagem de nutrientes.

Como todos os gasteroides, os fungos da ordem Phallales apresentam um mecanismo passivo de dispersão de seus basidiósporos (Baseia et al. 2014), e na maioria dos casos depende das interações com insetos que são atraídos pelo cheiro produzido pelos basidiomas. Geralmente, este cheiro remete a carne em decomposição, o que explica a frequência com que as moscas (ordem Diptera) são encontradas nos basidiomas alimentando-se da gleba (massa de esporos) produzida nas espécies desta ordem. Além das moscas, abelhas, formigas, vespas (ordem Hymenoptera) e gafanhotos (ordem Orthoptera) também podem ser encontrados alimentando-se dos esporos, sendo o registro das abelhas relacionado ao gênero Staheliomyces E. Fisch., uma exceção dentro da ordem, o qual produz um cheiro floral (Burr et al. 1966, Suetsugu et al. 2019). Para além do seu papel ecológico, algumas espécies de fungos da ordem Phallales são comestíveis e têm importância econômica, tais como o Phallus dongsun T.H. Li, T. Li, Chun Y. Deng, W.Q. Deng & Zhu L. Yang (Li et al. 2020), uma espécie descrita recentemente para a China, comercialmente cultivada; e Phallus indusiatus Vent., espécie comestível que pode ser encontrada no Brasil (Trierveiler-Pereira 2019).

Nos últimos anos, vários estudos com esta ordem foram realizados na região Nordeste do Brasil, com 23 espécies registradas até o momento (Lloyd 1906, Baseia & Calonge 2005, Baseia et al. 2006, 2014, Leite et al. 2007, Bezerra et al. 2009, Ottoni et al. 2010, Trierveiler-Pereira & Baseia 2011, Cabral et al. 2012, Magnago et al. 2013, Rodrigues & Baseia 2013, Crous et al. 2017, 2018, Lima & Baseia 2018, Lima et al. 2019, 2021, Melanda et al. 2020, Azevedo et al. 2021). Neste contexto se insere a Bahia, porém apenas duas ocorrências são conhecidas para o estado: Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral (Bezerra et al. 2009) e Lysurus sphaerocephalum (Schltdl.) Hern. Caff., Urcelay, Hosaka & L.S. Domínguez (Azevedo et al. 2021). Almejando mitigar a escassez de dados relativos a esta ordem no maior Estado do nordeste brasileiro e contribuir para os estudos de distribuição das espécies de Phallales no Brasil, este trabalho apresenta seis novas ocorrências de Phallales para o Estado da Bahia.

Materiais e métodos

Area de estudo - Expedições foram realizadas no Estado da Bahia, Brasil (Figura 1), durante as estações chuvosas de 2017 a 2019, nos municípios de Elísio Medrado (Serra da Jiboia - Floresta Ombrófila), Uruçuca (Parque Estadual da Serra do Condurú - Floresta Ombrófila), Mucugê (Campo Rupestre) e Salvador (Floresta Ombrófila - Ambiente Antropizado). Foram registrados dados relacionados ao número de basidiomas, fitofisionomia de ocorrência e substrato onde os espécimes foram coletados. Um espécime herborizado de Phallus Junius ex L. (depositado no Herbário Alexandre Leal Costa, ALCB), do município de Lençóis (Campo rupestre - Ambiente Antropizado) foi incluído nas análises do material.

Figura 1.
Mapa das áreas de coleta nos municípios de Elísio Medrado, Lençóis, Mucugê, Salvador e Uruçuca, Estado da Bahia, Brasil. Sistema de coordenadas geográficas: Datum SIRGAS 2000. Figure 1: Map of collected areas in the municipalities of Elísio Medrado, Lençóis, Mucugê, Salvador and Uruçuca, Bahia State, Brazil. Geographic coordinate system: Datum SIRGAS 2000.

Coleta e análise dos espécimes - Basidiomas foram fotografados no campo, para registrar as cores dos espécimes, pois elas mudam após o processo de herborização e constituem uma importante característica taxonômica para a ordem Phallales. As medidas das macroestruturas foram obtidas de espécimes frescos (exceções estão sinalizadas nas descrições) usando um paquímetro digital. As cores foram padronizadas de acordo com a tabela de cores de Küppers (2002). Os exemplares foram desidratados a 40°C em um desidratador de alimentos domésticos da marca Fun Kitchen, modelo FD-880A, por no mínimo 24 horas, dependendo do tamanho do basidioma. Após a secagem, o material foi embalado em sacos ziplock e depositado no Herbário Alexandre Leal Costa (ALCB), no Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia (UFBA), Brasil.

Foram preparadas lâminas para analisar a composição citológica das macros e microestruturas, como rizomorfas, exoperídio, endoperídio, pseudoestipe, indúsio e gleba. As células foram analisadas em um microscópio óptico Olympus CX31 e medidas com um retículo acoplado às lentes do microscópio. As lâminas foram feitas utilizando água para material fresco e KOH 5% para material herborizado, e corante vermelho Congo para melhor visualização das estruturas hialinas, quando necessário. Foi padronizada a quantidade de 20 células aleatórias para a obtenção das medidas de todas as macros e microestruturas estudadas. A nomenclatura utilizada para a forma dos esporos seguiu o método proposto por Bas (1969).

Resultados

Após nossas análises, foram identificadas sete espécies, distribuídas em duas famílias: Clathraceae, representada pela espécie Abrachium floriforme, e Phallaceae, representada pelas espécies Itajahya galericulata Möller, Mutinus caninus (Huds.) Fr., M. elegans (Mont.) E. Fisch., M. verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, M.P. Martín & Baseia, Phallus denigricans T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia e P. merulinus (Berk.) Cooke. Todas as espécies de Phallaceae caracterizam novas ocorrências para o Estado da Bahia, enquanto Abrachium floriforme, única espécie de Clathraceae analisada, representa a segunda ocorrência para o Estado.

Descrições completas com notas, chave de identificação, distribuição das espécies no Brasil e figuras coloridas são disponibilizadas abaixo.

Chave de identificação para as espécies de Phallales conhecidas no Estado da Bahia

1. Basidioma floriforme, presença de um disco vermelho central contendo a gleba ............................................................................................................................. Abrachium floriforme

1. Basidioma faloide ou lisuroide, ausência de um disco central contendo a gleba

2. Basidioma lisuroide; receptáculo clatrado ........................................... Lysurus sphaerocephalum

2. Basidioma faloide; receptáculo campanulado, lamelar ou ausente

3. Receptáculo presente

4. Receptáculo lamelar; pseudoestipe em tons amarelados; presença de uma capa membranosa (caliptra), indúsio (véu) ausente ........................................................................................................................................Itajahya galericulata

4. Receptáculo campanulado; pseudoestipe branco; ausência de caliptra; indúsio (véu) presente

5. Receptáculo merulinoide; volva branca acinzentada .............................. Phallus merulinus

5. Receptáculo reticulado; volva marrom pastel ...................................... Phallus denigricans

3. Receptáculo ausente

6. Pseudoestipe em tons rosados; porção fértil não delimitada, de lisa a rugosa ..................................................................................................................................... Mutinus elegans

6. Pseudoestipe branco ou amarelado; porção fértil delimitada, rugulosa ou verrucosa

7. Pseudoestipe amarelado; porção fértil vermelha, rugulosa ........................ Mutinus caninus

7. Pseudoestipe branco; porção fértil alaranjada, fortemente verrucosa ... Mutinus verrucosus

Taxonomia

CLATHRACEAE Chevall.

Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral, Mycotaxon 119: 424 (2012)

Figuras 2a-b

Figura 2.
Espécimes faloides e floriforme encontrados no Estado da Bahia, Brasil. Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral. a. Detalhe do receptáculo (escala = 5 mm). b. Detalhe do perfil do basidioma (escala = 10mm). Itajahya galericulata Möller. c. Basidioma expandido (escala = 20 mm). d. Detalhe da caliptra (escala = 10 mm). e. Corte longitudinal de um basidioma imaturo (escala = 5 mm). Mutinus caninus (Huds.) Fr. f. Basidioma expandido (escala = 20 mm). g. Detalhe da porção fértil (escala = 10 mm). h. Detalhe da volva (10 mm). Fotos por Mateus Ribeiro e Bianca Silva.

Descrição: Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido medindo 36,7 mm alt., hábito solitário. Volva epígea, lisa, branca, (Y₀₀M₀₀C₀₀), medindo 13 mm diam. × 15 mm alt., composta por duas camadas, rizomorfas numerosas, brancas (Y₀₀M₀₀C₀₀). Pseudoestipe cilíndrico, medindo 07 mm diam. × 08-12 mm alt., esponjoso, rosa claro, (N₀₀Y₀₀M₁₀). Receptáculo em forma floral, medindo 22-25 mm diam., sem braços, com um disco vermelho central e perfurado (N₀₀Y₈₀M₉₀), 10 mm larg., contendo a gleba. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, de globosas a subglobosas, 21-70 × 19-40 µm, hialinas. Gleba verde oliva (Y₈₀M₄₀C₇₀), mucilaginosa, de odor fétido. Exoperídio formado por hifas filamentosas, medindo 4-6 µm diam., septadas, ramificadas e hialinas. Endoperídio formado por hifas filamentosas, medindo 1-4 µm diam., septadas e hialinas. Rizomorfas compostas por hifas filamentosas, medindo 3-5 µm diam., hialinas. Basidiósporos baciliformes (Qm = 3,7), 4-5 × 1-2 µm, lisos, hialinos.

Habitat: Floresta ombrófila, crescendo solitário em meio ao folhiço.

Material examinado: Brasil. Bahia: Elísio Medrado, Serra da Jiboia,12°54’59’’S 39°28’15’’W, 16-VI-2017, B.D.B. Silva, R.R. Fermiano, R.V.B. Araújo, M.S. Silva, (ALCB048951).

Distribuição: Até a presente data, endêmico do Brasil. Bahia (Bezerra et al. 2009; presente estudo), Ceará (Leite et al. 2007, Baseia et al. 2014, Lima et al. 2021), Espírito Santo (Magnago et al. 2013), Paraíba (Trierveiler-Pereira & Baseia 2011), Rio Grande do Norte (Baseia & Calonge 2005, Baseia et al. 2006, Cabral et al. 2012, Lima & Baseia 2018, Lima et al. 2021) e Santa Catarina (Trierveiler-Pereira et al. 2019).

Notas: Abrachium é um gênero distinto e peculiar dentro da ordem Phallales, em decorrência de seu receptáculo com forma de flor e do seu disco vermelho central que comporta a massa de esporos. Trata-se de um gênero monotípico, sendo a sua única espécie Abrachium floriforme, inicialmente descrita como Aseroë floroformisBaseia & Calonge (Baseia & Calonge 2005) e posteriormente alocada em um novo gênero, baseando-se em dados moleculares (Cabral et al. 2012). O espécime apresentado neste estudo caracteriza a segunda ocorrência registrada para o Estado da Bahia, sendo o primeiro registro publicado em 2009 por Bezerra et al. (2009).

PHALLACEAE Corda

Itajahya galericulataMöller, Bot. Mitt. Trop. 7: 79, 148 (1895)

Figuras 2c-e

Descrição: Basidioma imaturo subgloboso, medindo 36 mm alt. × 20 mm diam. (seco), amarelo esbranquiçado (N₀₀Y₁₀M₀₀), semi hipógeo, rizomorfa única e central, amarelo esbranquiçada (N₀₀Y₁₀M₀₀). Basidioma expandido medindo 135,8 mm alt. × 27 mm diam., hábito solitário. Volva epígea, amarelo esbranquiçada (N₀₀Y₁₀M₀₀), medindo 35-36 mm alt. × 24-26 mm diam., composta por duas camadas. Pseudoestipe cilíndrico, medindo 66-74,9 mm alt. × 17-18,2 mm diam., esponjoso, oco, amarelo claro (N₀₀Y₃₀M₀₀ - N₀₀Y₄₀M₀₀ - N₀₀Y₅₀M₀₀). Receptáculo medindo 14-20 mm alt. × 19-25 mm diam. Caliptra variando de subglobosa a elipsoide. Gleba preta esverdeada (N₉₉C₅₀Y₉₉), mucilaginosa, odor fétido. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, cilíndricas a elipsoides, 11-83 × 9-63 µm, hialinas. Caliptra composta por hifas pseudoparenquimatosas subglobosas, 19-79 × 10-27 µm, hialinas. Exoperídio formado por hifas filamentosas, 4-9 µm, septada, hialina, com cristais em forma de roseta. Endoperídio formado por hifas filamentosas, medindo 1-3 µm, hialinas. Cristais em forma de roseta observados no exoperídio. Rizomorfa formada por hifas filamentosas, 2-4 µm, raros septos, hialinas, algumas com terminações infladas. Basidiósporos cilíndricos (Qm = 2.2), medindo 3-4.5 × 2 µm, lisos, hialinos.

Habitat: Campo rupestre, solitário em solo arenoso.

Material examinado: Brasil. Bahia: Mucugê, 41°00’34”S 41º23’45”W, 16-IV-2018, B.D.B Silva, M.S. Ribeiro, R.R. Fermiano, R.V.B. Araújo, (ALCB050406).

Distribuição: Bahia (presente estudo), Rio de Janeiro (Möller 1895), Rio Grande do Sul (Trierveiler-Pereira et al. 2019), Santa Catarina (Möller 1895).

Notas: Itajahya é um gênero raro de fungo faloide, tipicamente brasileiro, tendo a sua primeira espécie descrita em 1895 por Alfred Möller na região de Blumenau (Möller 1895). Este táxon possui semelhanças com o gênero Phallus, mas pode ser distinguido do mesmo pela presença de uma capa membranosa no topo de seu receptáculo, denominada caliptra. Atualmente, este gênero possui apenas quatro espécies, Itajahya argentina (Speg.) Speg., I. galericulata, I. hornseyi Hansf. e I. rosea (Delile) E. Fisch, das quais apenas I. galericulata e I. rosea ocorrem no Brasil. Para a região nordeste, há registro apenas de Itajahya rosea (Ottoni et al. 2010). Itajahya galericulata, apresentado neste estudo, representa uma nova ocorrência para o nordeste brasileiro.

Mutinus caninus (Huds.) Fr., Summa veg. Scand., Sectio Post. (Stockholm): 434 (1849

Figuras 2 f-h

Descrição: Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido medindo 50-82 mm alt. Volva epígea, branca (Y₀₀M₀₀C₀₀), medindo 23mm alt. × 4-12 mm diam., rizomorfas presentes, brancas, (Y₀₀M₀₀C₀₀), ramificadas. Pseudoestipe cilíndrico, medindo 16-34 mm alt. × 4 -12 mm diam., esponjoso, oco, amarelo esbranquiçado (N₀₀Y₁₀M₀₀), porção fértil vermelha (N₁₀Y₉₀M₉₉ - N_1OY₉₀M₉₀), rugulosa, medindo 16-30 mm alt. × 11 mm diam. Gleba olivácea (Y₉₉M₆₀C₉₀), mucilaginosa, de odor fétido. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a subglobosas, medindo 21-65 × 21-50 μm, hialinas. Exoperídio composto por hifas filamentosas, septadas, ramificadas, medindo 4-7 μm diam., hialinas. Endoperídio composto por hifas filamentosas, 2-6 μm diam., hialinas. Rizomorfas compostas por hifas filamentosas, medindo 2-4 μm diam., hialinas. Basidiósporos baciliformes (Qm = 3.2), medindo 4-5 × 1-2 μm, lisos, hialinos.

Habitat: Ambiente antropizado, crescendo em solo com folhiço.

Material examinado: Brasil. Bahia: Salvador, Universidade Federal da Bahia, campus Ondina, 13º00’18’’S 38º30’37’’W, V/2017, B.D.B Silva, M.L.V.D. Costa, R.R. Fermiano, (ALCB129341).

Distribuição: Bahia (presente estudo), Paraíba (Magnago et al. 2013), Rio Grande do Norte (Baseia et al. 2006) e Roraima (Trierveiler-Pereira et al. 2011).

Notas: Este é um táxon com distribuição cosmopolita (Baseia et al. 2006). O gênero Mutinus Fr. Foi proposto por Elias Magnus Fries em 1849, sendo Mutinus caninus a espécie tipo. Este táxon pode ser confundido com Mutinus elegans (Mont.) E. Fisch e M. ravenelii (Mont.) E. Fisch., podendo ser distinguido por sua porção fértil de lisa a rugosa e sem delimitação em M. elegans, e por seu pseudoestipe com tons amarelados e vermelhos em M. ravenelii (Baseia et al. 2014).

Mutinus elegans (Mont.) E. Fisch., Syll. fung. (Abellini) 7(1): 13 (1888)

Figuras 3a-c

Figura 3.
Espécimes faloides encontradas no Estado da Bahia, Brasil. Mutinus elegans (Mont.) E. Fisch.a. Basidioma expandido (escala = 10 mm). b. Detalhe da porção fértil (escala = 5 mm). c. Detalhe do pseudoestipe (escala = 5 mm). Mutinus verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, M.P. Martín & Baseia. d. Basidiomas expandidos (escala = 10 mm). e. Detalhe da porção fértil (escala = 10 mm). f. Detalhe da porção fértil mostrando poro apical (escala = 10 mm). Phallus denigricans T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia. g. Basidioma expandido (escala = 20 mm). Phallus merulinus (Berk.) Cooke. h. Basidioma expandido (escala = 20 mm). i. Detalhe do receptáculo merulinoide com alguns espécimes de Drosophilidae Rondani 1856 (escala= 10 mm). j. Basidioma imaturo desenvolvendo-se em madeira morta (escala = 10 mm). Fotos por Mateus Ribeiro e Bianca Silva (10-15, 17-19); Blandina Viana (16).

Descrição: Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido medindo 68-82 mm alt. Volva branca (Y₀₀M₀₀C₀₀), medindo 14-22 mm alt. × 04 mm diam., rizomorfas presentes, numerosas, brancas (Y00M₀₀C₀₀). Pseudoestipe cilíndrico, medindo 22-32 mm alt. × 4 mm diam., esponjoso, oco, variando do branco amarelado (Y₁₀M₀₀C₀₀) ao rosa pastel (N₀₀Y₁₀M₁₀ - N₀₀Y₁₀M₃₀); porção fértil rosa avermelhada (N₀₀Y₅₀M₈₀), ocupando o terço superior do basidioma, de lisa a rugosa. Gleba mucilaginosa, amarronzada (Y₆₀M₅₀C₅₀), odor fétido. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a subglobosas, medindo 20-63 × 15-60 μm diam., hialinas. Exoperídio composto por hifas filamentosas, septadas, ramificadas, hialinas, medindo 2-5 μm diam., com terminações globosas infladas, medindo 7-12 alt. × 7-9 μm diam., aparentemente com lúmens ligados através de poros. Endoperídio composto por hifas filamentosas, septadas, ramificadas, hialinas, medindo 2-9 μm. Rizomorfas compostas por hifas filamentosas, 2-6 μm, hialinas. Basidiósporos baciliformes (Qm = 3.1), medindo 4.5-5 × 1-2 μm, lisos, hialinos.

Habitat: Ambiente antropizado, solitário em solo com folhiço.

Material examinado: Brasil. Bahia: Salvador, Universidade Federal da Bahia, campus Ondina 13º00’00’’S 38º30’35’’W, 19-V-2017, B.D.B Silva, M.L.V.D Costa, R.R. Fermiano (ALCB129336).

Distribuição: Bahia (presente estudo) Ceará (Baseia et al. 2014), Rio Grande do Sul (Cortez et al. 2008).

Notas: Mutinus elegans pode ser reconhecido pela sua porção fértil não delimitada com um ápice afilado (Baseia et al. 2014). O epíteto específico “elegans” faz referência a sua porção fértil, dita elegante. Mutinus elegans pode ser diferenciado de M. caninus pela ausência de delimitação em sua porção fértil e por seu pseudoestipe me tons rosados (Baseia et al. 2014).

Mutinus verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, M.P. Martín & Baseia, Persoonia 39: 317 (2017)

Figuras 3d-f

Descrição: Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido medindo 82-106 mm alt. Volva epígea, amarelo esbranquiçada (N₀₀Y₁₀M₀₀ - N₀₀Y₂₀M₀₀), medindo 26-28 mm alt. × 9-10 mm diam., rizomorfas presentes, branco amareladas, (N₀₀Y₁₀M₀₀). Pseudoestipe branco (N₀₀Y₀₀M₀₀)_, cilíndrico, medindo 33-40 mm alt. × 6-7 mm diam., esponjoso, oco, perfurado no ápice, porção fértil laranja, (Y₉₉M₄₀C₀₀ - Y₉₉M₅₀C₀₀ - Y₉₉M₆₀C₀₀), ocupando quase a metade superior do pseudoestipe, fortemente verrucosa. Gleba amarronzada (Y₉₉M₆₀C₈₀), mucilaginosa, odor fétido. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a elipsoides, medindo 29-84 × 20-73 μm, hialinas. Exoperídio composto por hifas filamentosas, medindo 4-7 μm diam., septadas, ramificadas, hialinas. Endoperídio composto por hifas filamentosas, medindo 1-4 μm diam., septadas, hialinas, com terminações globosas infladas, medindo 6-10 μm diam., grampos de conexão presentes. Rizomorfas compostas por hifas filamentosas, medindo 2-4 μm diam., hialinas. Basidiósporos cilíndricos (Qm= 2,5) 3-4 × 1-2 μm, lisos, hialinos.

Habitat: Floresta ombrófila, solitário em solo com folhiço.

Material examinado: Brasil. Bahia: Uruçuca, Parque Estadual Serra do Condurú, 13º35’30’’S 39º17’04’’W, 04-V-2019, A.B. Pires, B.D.B. Silva, M.S. Ribeiro (ALCB048951).

Distribuição: Até a presente data, endêmico do Brasil (Crous et al. 2017; presente estudo).

Notas: Mutinus verrucosus é a espécie mais recente descrita para o gênero. Esta espécie é caracterizada por sua porção fértil oboclavada e fortemente verrucosa, e levemente truncada no ápice (Crous et al. 2017). Observando a porção fértil, Mutinus verrucosus torna-se próximo de M. proximus Berk. Ex Massee e M. penzigii E. Fisch. Mutinus proximus tem um basidioma menor, de até 5 mm de altura, de cor vermelho alaranjado e sem perfuração no ápice, enquanto M. penzigii é caracterizado pelos processos em forma de pino na superfície do basidioma (Crous et al. 2017). Nenhuma destas duas espécies ocorre no Brasil. O espécime encontrado na Bahia, embora apresentando uma porção fértil laranja, a sua porção fértil fortemente verrucosa e truncada o confirma como Mutinus verrucosus. O espécime coletado na Bahia é a terceira ocorrência deste táxon para o mundo e a segunda ocorrência para o Nordeste brasileiro.

Phallus denigricans T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia, MycoKeys 58: 109 (2019)

Figura 3g

Descrição: Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido medindo 113.53 mm alt., oco, hábito solitário. Volva epígea, marrom pastel, (N₁₀Y₃₀M₂₀), medindo 40 mm alt. × 15 mm diam., rizomorfas não observadas. Pseudostipe cilíndrico, medindo 11.46 mm, cilíndrico, esponjoso, oco, branco, (Y₀₀M₀₀C₀₀). Indúsio estendendo-se até 2/3 do pseudoestipe, branco (Y₀₀M₀₀C₀₀), preso ao ápice do pseudoestipe, malha poligonal a irregular. Gleba olivácea, (C₉₉Y₉₀M₈₀), mucilaginosa, odor fétido. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a subglobosas, medindo 16-55 × 16-45 µm, hialinas. Indúsio composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a subglobosas, medindo 22-55 × 19-35, hialina. Receptáculo medindo 24.95 × 21.26 mm, campanulado, levemente constrito na base, com um poro apical proeminente, superfície reticulada. Exoperídio composto por hifas filamentosas, medindo 4-9 µm diam., septadas. Endoperídio não observado devido as condições do material herborizado. Basidiósporos baciliformes (Qm = 3,3), medindo 3-4 × 1-1.5 µm, lisos, hialinos.

Habitat: Campo rupestre, ambiente antropizado, solo com plantas herbáceas.

Material examinado: Brasil. Bahia: Lençóis, 12º33’30’’S 41º23’04’’W, 08-IV-2018, B.F. Viana, (ALCB050405).

Distribuição: Até a presente data, endêmico para o Brasil (Cabral et al. 2019, presente estudo).

Notas: A diversidade críptica em Phallus indusiatus foi revelada recentemente com o trabalho de Cabral et al. (2019), que identificou um complexo composto de quatro espécies, P. denigricans, P. indusiatus Vent., P. purpurascens T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia e P. squamulosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia. Phallus denigricans é caracterizada principalmente pelo receptáculo campanulado ligeiramente constrito na base, amarelo pálido, reticulado, com um poro apical proeminente (Cabral et al. 2019). A espécie é conhecida apenas para Mata Atlântica e Amazônia, sendo esta a primeira ocorrência em Campo Rupestre (ambientes antropizados).

Phallus merulinus (Berk.) Cooke, Grevillea 11(58): 57 (1882)

Figuras 3h-j

Descrição: Basidioma imaturo subgloboso, medindo 26 mm alt. × 24 mm diam. Basidioma expandido medindo 131.69 mm alt. Rizomorfas brancas (Y₀₀M₀₀C₀₀). Volva epígea, branca na base (Y₀₀M₀₀C₀₀) e branco acinzentada nas regiões mediana e apical (N₁₀C₀₀Y₀₀), medindo 20 mm alt. × 24.5 mm diam. Pseudoestipe medindo 119.7 × 24.5 mm, cilíndrico, esponjoso, oco, branco, (Y₀₀M₀₀C₀₀). Receptáculo medindo 20,5 × 17,9 mm, campanulado com um pequeno poro apical coberto por uma fina membrana, superfície merulinoide. Indúsio estendendo-se a até 2/3 do comprimento total do pseudoestipe, branco (Y₀₀M₀₀C₀₀), preso ao ápice do pseudoestipe, malhas poligonais a irregulares. Gleba bege (N₁₀Y₄₀M₁₀), mucilaginosa, odor fétido. Pseudostipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, globosas a cilíndricas, medindo 19,9-68 × 16-67 µm, hialinas. Indúsio composto por hifas pseudoparenquimatosas globosas, medindo 34-105 × 21-88 µm. Exoperídio composto por hifas filamentosas, medindo 2-12 µm diam., septadas, ramificadas, grampos de conexão presentes, hialinas. Endoperídio composto por hifas filamentosas, ramificadas, medindo 2-7 µm diam., hialinas. Rizomorfas compostas por hifas filamentosas, medindo 2-12 µm diam. Cristais com forma de roseta dentro de células globosas foram observadas nas rizomorfas. Basidiósporos cilíndricos (Qm = 2,4), 3-4 × 1-2 µm, lisos, hialinos.

Habitat: Ambiente antropizado, solitário em folhiço e em madeira.

Material examinado: Brasil. Bahia: Salvador, 21-V-2018, B.D.B Silva, (ALCB141104).

Distribuição: Amazonas (Cabral et al. 2014) e Bahia (presente estudo).

Notas: Phallus merulinus se aproxima de P. atrovolvatus Kreisel & Calonge pela natureza merulinoide do receptáculo e do complexo P. indusiatus pelo do indúsio branco. No entanto, Phallus atrovolvatus apresenta volva de coloração negra (Calonge et al. 2005) e o complexo P. indusiatus apresenta receptáculos reticulados (Cabral et al. 2019). A espécie era conhecida apenas para a Floresta Amazônica, sendo esta a primeira ocorrência para o nordeste do Brasil.

Agradecimentos

Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela Bolsa de Graduação concedida a Mateus S. Ribeiro, e Bolsa de Doutorado a Gislaine C. S. Melanda (Proc. 140541/2018-7), e pelo financiamento da pesquisa (Projeto universal CNPQ Processo 436853/2018-3). Agradecemos ainda ao Dr. Marcelo Silva, pelo auxílio na coleta da Serra da Jiboia, ao Áureo Pires, Rafael Fermiano e Ruane Araújo, pelo auxílio prestado em coletas; à Dr.ª Blandina Viana, pelas fotos e coleta do Phallus denigricans; e à equipe do Parque Estadual da Serra do Condurú.

Literatura Citada

• Azevedo, C.O., Caires, C.S. & Trierveiler-Pereira, L. 2021. Primeiro registro de Lysuraceae Corda (Phallales, Basidiomycota, Fungi) para o Nordeste brasileiro. Hoehnea 48: e062021.
• Bas C. 1969. Morphology and subdivision of Amanita and a monograph on its section Lepidella Persoonia, 5: 285-579.
• Baseia, I.G. & Calonge, F.D. 2005. Aseroë floriformis, a new phalloid with a sunflower-shaped receptacle. Mycotaxon 92: 169-172.
• Baseia, I.G., Maia, L.C. & Calonge, F.D. 2006. Notes on Phallales in the Neotropics. Boletín de la Sociedad Micológica de Madrid 30: 87-93.
• Baseia, I.G., Silva, B.D.B. & Cruz, R.S.H.F. 2014. Fungos Gasteroides no Semiárido do Nordeste Brasileiro. 1ª ed. Print Mídia Editora, Feira de Santana.
• Bezerra, J.L., Pereira, J. & Bezerra, K.M.T. 2009. Aseroë floriformis Baseia & Calonge: a rare phalloid fungus occurring in state of Bahia, Brazil. Agrotrópica 21(2): 143-144.
• Burr, B., Barthlott, W. & Westerkamp, C. 1966. Staheliomyces (Phallales) visited by Trigona (Apidae): melittophily in spore dispersal of an Amazonian stinkhorn? Journal of Tropical Ecology 12(03): 441-445.
• Cabral, T.S., Marinho, P., Goto, B.T. & Baseia, I.G. 2012. Abrachium, a new genus in the Clathraceae, and Itajahya reassessed. Mycotaxon 119: 419-429.
• Cabral, T.S., Silva, B.D.B., Ishikawa, N.K., Alfredo, D.S., Braga-Neto, R., Clement, C.R. & Baseia, I.G. 2014. A new species and new records of gasteroid fungi (Basidiomycota) from Central Amazonia, Brazil. Phytotaxa 183(4): 239-253.
• Cabral, T.S., Silva, B.D.B., Martín, M.P., Clement, C.R., Hosaka, K. & Baseia, I.G. 2019. Behind the veil - exploring the diversity in Phallus indusiatus s.l. (Phallomycetidae, Basidiomycota). MycoKeys58: 103-127.
• Calonge, F.D., Kreisel, H. & Mata, M. 2005. Phallus atrovolvatus, a new species from Costa Rica. Boletín de la Sociedad Micológica de Madrid 29: 5-8.
• Cortez, V.G., Baseia, I.G. & da Silveira, R.M.B. 2008. Gasteromicetos (Basidiomycota) no Parque Estadual de Itapuã, Viamão, Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Biociências 6(3): 291-299.
• Crous, P.W., Wingfield, M.J., Burgess, T.I., Carnegie, A.J., Hardy, G.E.St.J., Smith, D., Summerell, B.A., Cano-Lira, J.F., Guarro, J., Houbraken, J., Lombard, L., Martín, M.P., Sandoval-Denis, M., Alexandrova, A.V., Barnes, C.W., Baseia, I.G., Bezerra, J.D.P., Guarnaccia, V., May, T.W., Hernández-Restrepo, M. , Stchigel, A.M., Miller, A.N., Ordoñez, M.E., Abreu, V.P., Accioly, T., Agnello, C., Colmán, A.A., Albuquerque, C.C., Alfredo, D.S., Alvarado, P., Araújo-Magalhães, G.R., Arauzo, S., Atkinson, T., Barili, A., Barreto, R.W., Bezerra, J.L., Cabral, T.S., Rodríguez, F.C., Cruz, R.H.S.F., Daniels, P.P., Da Silva, B.D.B., de Almeida, D.A.C., de Carvalho Jr, A.A., Decock, C.A., Delgat, L., Denman, S., Dimitrov, R.A., Edwards, J., Fedosova, A.G., Ferreira, R.J., Firmino, A.L., Flores, J.A., García, D., Gené, J., Giraldo, A., Góis, J.S., Gomes, A.A.M., Gonçalves, C.M., Gouliamova, D.E., Groenewald, M., Guéorguiev, B.V., Guevara-Suarez, M., Gusmão, L.F.P., Hosaka, K., Hubka, V., Huhndorf, S.M., Jadan, M., Jurjević, Ž., Kraak, B., Kučera, V., Kumar, T.K.A., Kušan, I., Lacerda, S.R., Lamlertthon, S., Lisboa, W.S., Loizides, M., Luangsa-Ard, J.J., Lysková, P., Mac Cormack, W.P., Macedo, D.M., Machado, A.R., Malysheva, E.F., Marinho, P., Matočec, N., Meijer, M., Mešić, A., Mongkolsamrit, S., Moreira, K.A., Morozova, O.V., Nair, K.U., Nakamura, N., Noisripoom, W., Olariaga, I., Oliveira, R.J.V., Paiva, L.M., Pawar, P., Pereira, O.L., Peterson, S.W., Prieto, M., Rodríguez-Andrade, E., Rojo De Blas, C., Roy, M., Santos, E.S., Sharma, R., Silva, G.A., Souza-Motta, C.M., Takeuchi-Kaneko, Y., Tanaka, C., Thakur, A., Smith, M.T., Tkalčec, Z., Valenzuela-Lopez, N., Van Der Kleij, P., Verbeken, A., Viana, M.G., Wang, X.W. & Groenewald, J.Z. 2017. Fungal Planet Description Sheets: 625-715. Persoonia 39: 270-467.
• Crous, P.W., Luangsa-Ard, J.J ., Wingfield, M.J ., Carnegie, A.J ., Hernández-Restrepo, M., Lombard, L ., Roux, J., Barreto, R.W ., Baseia, I.G ., Cano-Lira, J.F ., Martín, M.P ., Morozova, O.V ., Stchigel, A.M ., Summerell, B.A., Brandrud, T.E., Dima, B., García, D ., Giraldo, A ., Guarro, J ., Gusmão, L.F.P ., Khamsuntorn, P., Noordeloo, M.E., Nuankaew, S., Pinruan, U., Rodríguez-Andrade, E ., Souza-Motta, C.M ., Thangavel, R., Van Iperen, A.L., Abreu, V.P ., Accioly, T ., Alves, J.L., Andrade, J.P., Bahram, M., Baral, H.O., Barbier, E., Barnes, C.W ., Bendiksen, E., Bernard, E., Bezerra, J.D.P ., Bezerra, J.L ., Bizio, E., Blair, J.E., Bulyonkova, T.M., Cabral, T.S ., Caiafa, M.V., Cantillo, T., Colmán, A.A ., Conceição, L.B., Cruz, S., Cunha, A.O.B., Darveaux, B.A., da Silva, A.L., da Silva, G.A ., da Silva, G.M., da Silva, R.M.F., de Oliveira, R.J.V ., Oliveira, R.L., de Souza, J.T., Dueñas, M., Evans, H.C., Epifani, F., Felipe, M.T.C., Fernández-López, J., Ferreira, B.W., Figueiredo, C.N., Filippova, N.V., Flores, J.A ., Gené, J ., Ghorbani, G., Gibertoni, T.B., Glushakova, A.M., Healy, R., Huhndorf, S.M ., Iturrieta-González, I., Javan-Nikkhah, M., Juciano, R.F., Jurjević, Ž., Kachalkin, A.V., Keochanpheng, K., Krisai-Greilhuber, I., Li, Y.C., Lima, A.A., Machado, A.R., Madrid, H., Magalhães, O.M.C., Marbach, P A.S, Melanda, G.C.S., Miller, A.N., Mongkolsamrit, S., Nascimento, R.P., Oliveira, T.G L., Ordoñez, M. E., Orzes, R., Palma, M.A, Pearce, C.J., Pereira, O.L ., Perrone, G., Peterson, V., Pham, T.H.G., Piontelli, E., Pordel, A., Quijada, L., Raja, H.A., Rosas De Paz, E., Ryvarden, L., Saitt, A., Salcedo, S.S., Sandoval-Denis, M ., Santos, T.A.B., Seifert, K.A., da Silva, B.D.B., Smith, M.E., Soares, A.M., Sommai, S., Sousa, J.O., Suetrong, S., Susca, A., Tedersoo, L., Telleria, M.T., Thanakitpipattana, D., Valenzuela-Lopez, N., Visagie, C.M., Zapata, M. & Groenewald, J.Z. 2018. Fungal Planet Description Sheets: 785- 867. Persoonia (41): 238-417.
• Hibbet, D.S., Bauer, R., Binder, M., Gianchini, A.J., Hosaka, K ., Justo, A., Larsson, E., Larsoon, K.H., Lawrey, J.D., Miettinnen, O., Nagy, L.G., Nilsson, R.H., Weiss, M. & Thorn, R.G. 2014. Agaricomycetes. Systematics and Evolution, (2): 373-429.
• Hosaka, K ., Bates, S.T., Beever, R.E. & Castellano, M.A. 2006. Molecular phylogenetics of the gomphoid-phalloid fungi with an establishment of the new subclass Phallomycetidae and two new orders. Mycologia 98(6): 949-959.
• Kuhar, F., Furci, G., Drechsler-Santos, E.R, & Pfister, D.H. 2018. Delimitation of Funga as a valid term for the diversity of fungal communities: the Fauna, Flora & Funga proposal (FF&F). IMA Fungus 9: A71-A74.
• Küppers, H. 2002. Atlas de Los Colores. 1ª ed. Blume, Barcelona.
• Leite, A.G., Silva, B.D.B., Araújo, R.S. & Baseia, I.G. 2007. Espécies raras de Phallales (Agaricomycetidae, Basidiomycetes) no Nordeste do Brasil. Acta Botanica Brasilica 21(1): 119-124.
• Li, T., Li, T., Deng, W. & Song, B. 2020. Phallus dongsun and P. lutescens, two new species of Phallaceae (Basidiomycota) from China. Phytotaxa 443 (1): 19-37.
• Lima, A.A. & Baseia, I.G . 2018. Gasteroid fungi (Basidiomycota) from two protected natural areas in Rio Grande do Norte State, Brazil. Current Research in Environmental & Applied Mycology 8(6): 585-605.
• Lima, A.A., Gurgel, R.A.F., Oliveira, R.L., Ferreira, R.J ., Barbosa, M.M.B. & Baseia, I.G . 2019. New records of Phallales (Basidiomycota) from Brazilian semi-arid region. Current Research in Environmental & Applied Mycology 9(1): 15-24.
• Lima, A.A., Melanda, G.C.S. & Baseia, I.G . 2021. Phallales (Agaricomycetes, Basidiomycota) from northeastern Brazil: occurrences, new records with an updated distribution map and checklist. Nova Hedwigia 112(3-4): 451-467.
• Lloyd, C.G. 1906. Mycological Notes nº 24. Concerning the phalloids. Mycological Writing 2: 293-298.
• Magnago, A.C., Trierveiler-Pereira, L. & Neves, M.A. 2013. Phallales (Agaricomycetes, Fungi) from the tropical Atlantic Forest of Brazil. Journal of the Torrey Botanical Society 140(2): 236-234.
• Melanda, G.C.S., Accioly, T ., Ferreira, R.J ., Rodrigues, A.C.M., Cabral, T.S ., Coelho, G., Sulzbacher, M.A., Cortez, V.G., Grebenc, T., Martín, M.P . & Baseia, I.G . 2020. Diversity trapped in cages: Revision of Blumenavia Möller (Clathraceae, Basidiomycota) reveals three hidden species. PLoS ONE 15(5): 1-26.
• Möller, A. 1895. Brasilische Pilzblumen. Botanische Mitteilungen aus den Tropen. 7 ed. Gustav Fischer, Jena, DE.
• Ottoni, T.B.S., Silva, B.D.B., Fazolino, E.P. & Baseia, I.G . 2010. Phallus roseus, first record from the neotropics. Mycotaxon 112: 5-8.
• Rodrigues, A.C.M. & Baseia, I.G . 2013. Blumenavia angolensis (Clathraceae), a rare phalloid reported from Northeastern Brazil. Mycosphere4(6): 1066-1069.
• Suetsugu, K., Okamoto, T. & Kato, M. 2019. Mushroom attracts hornets for spore dispersal by a distinctive yeasty scent. Ecology 0(0): e02718.
• Trierveiler-Pereira, L. & Baseia, I.G. 2011. Contribution to the knowledge of gasteroid fungi (Agaricomycetes, Basidiomycota) from the state of Paraíba, Brazil. Revista Brasileira de Biociências9(2): 167-173.
• Trierveiler-Pereira, L., Gomes-Silva, A.C. & Baseia, I.G . 2011. Observations on gasteroid Agaricomycetes from the Brazilian Amazon rainforest. Mycotaxon 118: 273-282.
• Trierveiler-Pereira, L. 2019. FANCs de Angatuba: Fungos Alimentícios Não Convencionais de Angatuba e região. 1ª ed. Simplíssimo, Porto Alegre.
• Trierveiler-Pereira, L., de Meijer, A.A.R., & Silveira, R.M.B. 2019. Phallales (Agaricomycetes, Fungi) from Southern Brazil. Studies in Fungi 4(1): 162-184.
• Whittaker, R.H. 1969. New Concepts of Kingdoms of Organisms. Science, 163(3863), 150-160.

Editado por

Editora Associada:

Rosana Maziero

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  30 Nov 2022
• Data do Fascículo
  2022

Histórico

• Recebido
  21 Abr 2022
• Aceito
  17 Ago 2022
• Preprint postado em
  30 Ago 2022
  10.1590/2236-8906-14/2022