Anatomia foliar de Rubiaceae ocorrentes em fragmento florestal urbano de Mata Atlântica, PR, Brasil1 1 Parte de Trabalho de Conclusão de Curso da primeira Autora

Foliar anatomy of Rubiaceae occurring in an urban forest fragment of Atlantic Forest, Paraná State, Brazil

Annielly da Silva Zini Shirley Martins Marlene Livia Toderke Lívia Godinho Temponi Sobre os autores

RESUMO

Rubiaceae no Brasil ocorre principalmente no Bioma Mata Atlântica que na região sul é representado por dois tipos principais de fitofisionomias: Floresta Estacional Semidecidual e Floresta Ombrófita Mista. Ambas ocorrem no Parque Ecológico Paulo Gorski (PEPG), fragmento florestal urbano. Diante da relevância de Rubiaceae na Mata Atlântica e da importância de estudos de anatomia ecológica para entender processos de colonização e sobrevivência este estudo teve como objetivo caracterizar anatomicamente as folhas de Rubiaceae encontradas no PEPG. Foram estudadas 14 espécies pertencentes a nove gêneros de Rubiaceae que apresentam como caracteres comuns à família: epiderme uniestratificada, tricomas, estômatos paracíticos e paralelocíticos, mesofilo dorsiventral e feixes vasculares colaterais. Dentre os caracteres anatômicos observados, considerados comuns em plantas mesófitas-heliófitas, destacam-se papilas, tricomas e mesofilo compacto. Portanto, essas características estão de acordo com as condições ambientais constatadas nas áreas de bordas e clareiras da Mata Atlântica e também em áreas antropizadas.

Palavras-chave:
Aspectos ecológicos; Floresta Estacional Semidecídua; Floresta Ombrófila Mista; Mata Atlântica; semidecidual

ABSTRACT

Rubiaceae in Brazil occurs mainly in the Atlantic Forest biome that in the southern region is represented by two main vegetation types: Seasonal Semi-deciduous Forestand Araucaria Forest. Both occur in the Ecological Park Paul Gorski (PEPG), an urban forest fragment. Given the relevance of Rubiaceae in the Atlantic Forest and the importance of ecological anatomy studies to understand colonization and survival processes, this study aimed to anatomically characterize leaves of Rubiaceae found in the PEPG. We studied 14 species belonging to nine genera of Rubiaceae that present unistratified epidermis, trichomes, paracytic and paralelocytic stomata, dorsiventral mesophyll, and collateral vascular bundles as common characters to the family. Among the anatomical characters observed, considered common in mesophytes-heliophytes plants, stand papillae, trichomes, and compact mesophyll out. Therefore, these features are in accordance with the environmental conditions recorded in the area of edges and clearings of the Atlantic Forest and in disturbed areas.

Keywords:
Araucaria Forest; Atlantic Forest; ecological aspects; semi-deciduous forest

Introdução

Rubiaceae possui cerca de 620 gêneros e 13.100 espécies (Govaerts et al. 2006Govaerts, R., Frodin, D.G., Ruhsam, M., Bridson, D.M. & Davis, A. P. 2006. World Checklist & Bibliography of Rubiaceae. Disponível em http://www.kew.org/science-research-data/directory/teams/rubiaceae/index.htm (acesso em 20-IX-2014).
http://www.kew.org/science-research-data...
). Dentre esses 122 gêneros e 1.394 espécies ocorrem no Brasil (Barbosa et al. 2013Barbosa, M.R., Zappi, D., Taylor, C., Cabral, E., Jardim, J.G., Pereira, M.S., Calió, M.F., Pessoa, M.C.R., Salas, R., Souza, E.B., Di Maio, F.R., Macias, L., Anunciação, E.A. da, Germano Filho, P., Oliveira, J.A., Bruniera, C.P. 2013. Rubiaceae. In: R.C. Forzza, J.R. Stehmann, M. Nadruz, A. Costa, A.A. Carvalho Júnior, A.L. Peixoto, B.M.T. Walter, C. Bicudo, C.W.N. Moura, D. Zappi, D.P. Costa, E. Lleras, G. Martinelli, H.C. Lima, J. Prado, J.F.A. Baumgratz, J.R. Pirani, L.S. Sylvestre, L.C. Maia, L.G. Lohmann, L. Paganucci, M. Alves, M. Silveira, M.C.H. Mamede, M.N.C. Bastos, M.P. Morim, M.R. Barbosa, M. Menezes, M. Hopkins, P.H. Labiak, R. Goldenberg, R. Secco, R.S. Rodrigues, T. Cavalcanti & V.C. Souza (eds.). Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB210 (acesso em 20-IX-2014).
http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/f...
). A família apresenta distribuição cosmopolita, porém com maior diversidade nos trópicos (Souza & Lorenzi, 2012Souza, V.C. & Lorenzi, H. 2012. Botânica sistemática: guia ilustrado para identificação das famílias de Fanerógamas nativas e exóticas no Brasil, baseado em APG III. 3 ed. Instituto Plantarum de Estudos da Flora Ltda, Nova Odessa.), em particular na Mata Atlântica (Stehmann et al. 2009Stehmann, J.R., Forzza, R.C., Salino, A., Sobral, M., Costa, D.P. da & Yoshino-Kamino, L.H. 2009. Plantas da Floresta Atlântica. Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.).

A Mata Atlântica destaca-se entre os biomas brasileiros pelo seu complexo de ecossistemas que compreende toda a costa brasileira, além de porções da Argentina e Paraguai (Tabarelli et al. 2005Tabarelli, M., Pinto, L.P., Silva, J.M.C., Hirota, M.M. & Bedê, L.C. 2005. Desafios para a conservação da biodiversidade na Mata Atlântica brasileira. Megadiversidade 1: 132-138., Bernacci et al. 2006Bernacci, L.C., Franco, G.A.D.C., Àrbocz, G., Catharino, E.L., Durigan, G. & Metzger, J.P. 2006. O efeito da fragmentação florestal na composição e riqueza de arvores na região da Reserva Morro Grande (Planalto de Ibiúna, SP). Revista do Instituto Florestal 18: 121-166.). Está incluída entre os 25 biomas de maior riqueza biológica (Myers et al. 2000Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853-858.), embora intensamente ameaçada (Campanili & Schaffer 2010Campanili, M. & Schaffer, W.B. 2010. Mata Atlântica: patrimônio nacional dos brasileiros. Ministério do Meio Ambiente, Brasília.).

Dentre as fitofisionomias que compõem o bioma Mata Atlântica destacam-se nas regiões sul e sudeste do Brasil a Floresta Estacional Semidecidual e a Floresta Ombrofila Mista (Di Bitetti et al. 2003Di Bitetti, M.S., Placci, G. & Dietz, L.A. 2003. Uma visão de Biodiversidade para a Ecorregião Florestas do Alto Paraná - Bioma Mata Atlântica: planejando a paisagem de conservação da biodiversidade e estabelecendo prioridades para ações de conservação. World Wildlife Fund, Washington., Viani et al. 2011Viani, R.A.G., Costa, J.C., Rozza, A.F., Bufo, L.V.B., Ferreira, M.A.P. & Oliveira, A.C.P. 2011. Caracterização Florística e Estrutural de Remanescentes Florestais de Quedas do Iguaçu, Sudoeste do Paraná. Biota Neotropica 11: 115-128.). Devido à grande expansão de perímetros urbanos, aumento de práticas agrícolas e industriais, atualmente esse bioma se restringe a pequenos remanescentes florestais que possuem grande importância ecológica, pois auxiliam na manutenção da diversidade biológica do local, além de contribuir para o bem estar da sociedade humana (Rylands & Pinto 1998Rylands, A.B. & Pinto, L.P.S. 1998. Conservação da biodiversidade na Amazônia Brasileira: uma análise do sistema de unidades de conservação. Fundação Brasileira para o desenvolvimento sustentável., Bentes 2006Bentes, G.M. 2006. Reserva de Desenvolvimento Sustentável: da realidade à legislação no estado do Amazonas. Dissertação de Mestrado em Direito Ambiental, Universidade do Estado do Amazonas, Manaus.).

O Parque Ecológico Paulo Gorski (PEPG) é um fragmento urbano de Mata Atlântica, localizado no município de Cascavel - Paraná, que corresponde a uma área de transição entre os dois tipos vegetacionais: Floresta Estacional Semidecidual e Floresta Ombrófila Mista (Veloso et al. 1991Veloso, H.P., Rangel Filho, A.L.R. & Lima, J.C.A. 1991. Classificação da vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, Rio de Janeiro. Disponível em http://biblioteca.ibge.gov.br/colecao_digital_publicacoes.php (acesso em 20-VI-2014).
http://biblioteca.ibge.gov.br/colecao_di...
, IBGE 2012Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 2012. Manual Técnico da Vegetação Brasileira. 2. ed. Rio de Janeiro.). É considerado o maior fragmento de floresta urbana dentro do domínio de Mata Atlântica da região Oeste do Paraná (Cascavel 2013).

Estudos de anatomia ecológica são importantes para entender os processos de colonização e sobrevivência das espécies, destacando as adaptações relacionadas às pressões ambientais que são mais expressivas na morfologia e anatomia foliar (Fahn & Cutler 1992Fahn, A. & Cutler, D.F. 1992. Xerophytes. Gebrüder Borntraeger, Berlim., Dickison 2000Dickison, W.C. 2000. Integrative Plant Anatomy. Academic Press, USA.). Em Rubiaceae, estudos relacionando os aspectos anatômicos com o ambiente de Mata Atlântica foram realizados no Estado do Rio de Janeiro com as espécies Rudgea decipiens Müll. Arg R. macrophylla Benh por Mantovani et al. (1995)Mantovani, A. , Gomes, M., Gomes, D.M.S. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Rudgea decipiens Müll. Arg. e R. Macrophylla Benth. (Rubiaceae). Acta Botanica Brasilica 9: 247-261., Posoqueria acutifolia Mart., P. latifolia Mart., P. longiflora Aublet, P. macropus Mart., P. palustris (Rudge) Roem e Posoqueria sp. por Arruda et al. (2010)Arruda, R.C.O., Gomes, D.M.S., Azevedo, A.C., Magalhães, M.L., Gomes, M. 2010. Leaf anatomy and micromorphology of six Posoqueria Aublet species (Rubiaceae) Rodriguésia 61: 505-518.Galium hypocarpium (L.) Endl. ex Griseb., Guettarda viburnoides Cham. & Schltdl. e Posoqueria latifolia (Rudge) Schult. por Alexandrino et al. (2011)Alexandrino, C.R., Moraes, T.M.S. & Cunha, M. 2011. Micromorfologia e Anatomia Foliar de Espécies de Rubiaceae do Parque Nacional de Itatiaia-RJ. Floresta e Ambiente 18: 275-288., entre outros. Para o Paraná, não foram encontrados na literatura estudos anatômicos foliares para a família Rubiaceae, o que ressalta a necessidade de ampliar o conhecimento anatômico desta família em áreas de Mata Atlântica do Estado, principalmente em regiões mais susceptíveis à ação antrópica, como é o caso dos fragmentos de floresta urbana.

Anatomicamente, as folhas de Rubiaceae são caracterizadas pela presença de epiderme adaxial com papilas, estômatos do tipo paracítico e paralelocítico, hipoderme e mesofilo frequentemente dorsiventral (Metcalfe & Chalk 1979Metcalfe, C.R. & Chalk, L. 1979. Anatomy of Dicotyledons. 2 ed. Oxford University Press, Oxford. v. 1.). Os tricomas, quando presentes, não demonstram grande variação estrutural, compreendendo outro caráter em comum dentre a família (Robrbrecht 1998). O sistema vascular da lâmina foliar geralmente é composto por feixes vasculares colaterais (Alexandrino et al. 2011Alexandrino, C.R., Moraes, T.M.S. & Cunha, M. 2011. Micromorfologia e Anatomia Foliar de Espécies de Rubiaceae do Parque Nacional de Itatiaia-RJ. Floresta e Ambiente 18: 275-288.).

Diante do exposto, o objetivo deste trabalho foi caracterizar anatomicamente as folhas das espécies de Rubiaceae ocorrentes no Parque Ecológico Paulo Gorski, visando relacionar os dados anatômicos com as condições ambientais ocorrentes principalmente na Floresta Estacional Semidecidual e ampliar o conhecimento sobre anatomia para a família no Brasil.

Material e métodos

As coletas dos indivíduos estudados foram realizadas mensalmente entre agosto de 2013 a julho de 2014 ao longo de trilhas na região de bordas de Floresta Estacional Semidecidual do Parque Ecológico Paulo Gorski. Foram coletados 42 indívíduos pertencentes a 14 espécies, entre herbáceas e arbustos, as quais pertencem a nove gêneros (tabela 1). Os indivíduos foram encontrados em áreas abertas ou pouco sombreadas sujeitas à ação antrópica. As amostras de indivíduos férteis coletados foram preparadas e incorporadas no herbário da Universidade Estadual do Oeste do Paraná (UNOP) e a identificação foi realizada com uso de bibliografia especializada (Jung-Medaçolli 2007Jung-Medaçolli, S.L. 2007. Rubiaceae. In: M.G.L. Wanderley, G.J. Shepherd, T.S.A. Melhem & A.M. Giulietti (orgs.). Flora fanerogâmica do estado de São Paulo. Instituto de Botânica, v. 5, São Paulo, pp. 259-460., Delprete et al. 2004Delprete, P.G., Smith, L.B. & Klein, R.M. 2004. Rubiáceas. In: R. Reitz & A. Reis (orgs.). Flora Ilustrada Catarinense. Itajaí: Herbário Barbosa Rodrigues. v. 1., 2005Delprete, P.G., Smith, L.B. & Klein, R.M. 2005. Rubiáceas. In: R. Reitz & A. Reis (orgs.). Flora Ilustrada Catarinense. Herbário Barbosa Rodrigues, v. 2, Itajaí.), além da comparação com amostras já existentes no Herbário UNOP e em outras instituições como o Museu Botânico Municipal de Curitiba (MBM).

Tabela 1
Espécies estudadas de Rubiaceae com seus respectivos vouchers inseridos no Herbário da Universidade Estadual do Oeste do Paraná, PR, Brasil (UNOP).
Table 1
Studied species of Rubiaceae with their vouchers inserted in the Herbarium of the Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Pará State, Brazil (UNOP).

Para a análise anatômica foram coletadas folhas com lâminas totalmente expandidas de diferentes indivíduos de cada uma das espécies. O material coletado foi fixado com FAA50 (Johansen 1940Johansen, D.A. 1940. Plant Microtechnique. Mac Graw-Hill Book Inc., New York.) e posteriormente conservado em etanol 70% (Sass 1951Sass, J. 1951. Botanical microtechnique. The Iowa State College Press, Ames.). Foram realizadas secções transversais à mão livre com o auxílio de lâmina de barbear, coradas com azul de Astra (1%) e Safranina (0,5%) (Bukatsch 1972Bukatsch, F. 1972. Bemerkungenzur Doppelfärbung Astrablau-Safranin. Mikrokosmos, v. 61, n. 8, pp. 225.) e montadas em gelatina glicerinada. Para observação da epiderme em vista frontal, foi realizada a dissociação de fragmentos da lâmina foliar utilizando a solução de peróxido de hidrogênio e ácido acético 1:1 (Franklin 1945Franklin, G.L. 1945. Preparation of thin sections of synthetic resins and wood-resin composites, and a new macerating method for wood. Nature 155: 51.), coradas com safranina 1% e montadas em gelatina glicerinada. Além disso, testes microquímicos foram realizados, a partir das secções anatômicas, utilizando os reagentes Sudan IV (Sass 1951Sass, J. 1951. Botanical microtechnique. The Iowa State College Press, Ames.) para a identificação de lipídeos, cloreto férrico (Johansen 1940Johansen, D.A. 1940. Plant Microtechnique. Mac Graw-Hill Book Inc., New York.) para compostos fenólicos, lugol (Berlyn & Miksche 1976Berlyn, G. & Miksche, J. 1976. Botanical microtechnique and cytochemistry. The Iowa State University Press, Ames.) para amido e azul de toluidina para mucilagem (Kraus & Arduim 1997Kraus, J.E. & Arduin, A. 1997. Manual básico de métodos em morfologia vegetal. Rio de Janeiro, Seropédica.). A partir das secções foram capturadas imagens com auxílio do Fotomicroscópio Olympus Bx70, utilizando-se o programa DP Controller.

Resultados

Alâmina foliar, em secção transversal, de todas as espécies estudadas apresenta epiderme uniestratificada (figuras 1-3, 6, 9-12) com cutícula delgada e células da face adaxial maiores em altura que às da face abaxial na maioria das espécies (tabela 2, figuras 2, 3, 11-12) e, com proporções semelhantes em ambas às faces em Borreria orientalis, Coccocypselum lymansmithii, Galium hypocarpium, Galianthe laxa (figura 9) e Richardia brasiliensis (figura 1). Os estômatos geralmente ocorrem no mesmo nível das células epidérmicas (tabela 2, figuras 3, 9, 12), localizando-se acima do nível em Borreria orientalis, B. palustris, Coccocypselum lymansmithii, Galium hypocarpium e Richardia humistrata (tabela 2). As folhas são hipoestomáticas e mais raramente anfiestomáticas (tabela 2) como destacado em Mitracarpus hirtus (figura 3). Em vista frontal, observa-se que os estômatos são geralmente paracíticos (figura 4), raro paralelocíticos (tabela 2, figura 5). Epiderme adaxial papilosa foi observada apenas em Galianthe laxa (figura 9), Manettia cordifolia (figura 6) e Palicourea australis. Tricomas tectores ocorrem na maioria das espécies em ambas as faces, podendo ser unisseriados ou multisseriados (tabela 2, figuras 7-8).

Tabela 2
Principais diferenças anatômicas da lâmina foliar, região do mesofilo, das espécies de Rubiaceae estudadas. 1. Borreria latifolia. 2. B. orientalis. 3. B. palustris. 4. Coccocypselum lymansmithii. 5. Galium hypocarpium. 6. Galianthe laxa. 7. Manettia cordifolia. 8. Manettia tweedieana. 9. Mitracarpus hirtus. 10. Palicourea australis. 11. Psychotria carthagenensis. 12. P. suturella. 13. Richardia brasiliensis. 14. R. humistrata.
Table 2
Principal anatomical differences of the leaf blade, mesophyll region, of Rubiaceae studied species. 1. Borreria latifolia. 2. B. orientalis. 3. B. palustris. 4. Coccocypselum lymansmithii. 5. Galium hypocarpium. 6. Galianthe laxa. 7. Manettia cordifolia. 8. Manettia tweedieana. 9. Mitracarpus hirtus. 10. Palicourea australis. 11. Psychotria carthagenensis., 12. P. suturella. 13. Richardia brasiliensis. 14. R. humistrata.

O mesofilo em todas as espécies estudadas é dorsiventral (figuras 1-3, 6, 9-12) com uma camada única de parênquima paliçádico na maioria das espécies e duas a três em Borreria orientalis, Psychotria carthagenensis (figura 2), Richardia brasiliensis, Richardia humistrata (figura 10) e Psychotria suterella (figura 12). O parênquima lacunoso é constituído geralmente de duas a três camadas (tabela 2, figuras 3, 6, 9-11). Dispersos no mesofilo observam-se idioblastos com formato ovalado, que podem apresentar substâncias lipídicas, fenólicas e mucilagem (tabela 2). Idioblastos contendo ráfides foram observados em todas as espécies, exceto em Manettia tweedieana. Já drusas só foram observadas nas espécies do gênero Borreria (tabela 2), como em Borreria palustris (figura 11). Ao longo do mesofilo são observados feixes vasculares colaterais envolvidos por bainha parenquimática (figura 12).

A região da nervura central, em secção transversal, varia principalmente quanto à forma da nervura central, aspectos da epiderme e organização e tipo do feixe vascular (tabela 2, figuras 13-24). O formato danervuracentralpode ser plano-convexo, sendo a convexidade voltada para a faceadaxial (figuras 13, 15-17), côncavo-convexo (figuras 18, 20) ou formatos côncavo-côncavo, com projeções na face adaxial (figuras 21, 23). A epiderme apresenta-se uniestratificada com cutícula delgada e parede levemente espessada (figura 19). Papilas só foram observadas em Borreria palustris, Galianthe laxa (figura 20) e Palicourea australis. A maioria das espécies apresenta tricomas tectores unisseriados ou multisseriados (tabela 2, figuras 13, 15, 21, 23). Internamente à face epidérmica abaxial ocorre colênquima anelar (figuras 17-19), com exceção à Palicourea australis com ocorrência de colênquima lamelar (figura 23). Na face adaxial, internamente a epiderme, pode ocorrer apenas células de parênquima paliçádico (figura 16), apenas de colênquima (figuras 17-18, 20, 23) ou ambos (figuras 13, 21). Na região central ocorre um único feixe vascular (figuras 15, 16-17), exceto em Psychotria carthagenensis (figuras 13-14) e P. suterella (figuras 21-22) que apresentam feixes vasculares acessórios. Os feixes vasculares são do tipo colateral e apresentam-se usualmente em formato de arco (figuras 13-15, 17, 23-24) ou são elípticos a arredondados (figuras 16, 18), exceto em Psychotria suterella, que apresenta feixes em formato de arco com invaginações terminais (figuras 21-22). Nas espécies como Palicourea australis, Psychotria carthagenensis e Psychotria suterella os feixes vasculares são acompanhados por fibras (figuras 13-14, 21-24).

Através dos testes microquímicos foram observadas substâncias lipídicas em Borreria orientalis, Coccocypselum lymansmithii, Galianthe laxa, Mitracarpus hirtus e Richardia humistrata. Compostos fenólicos foram observados somente em quatro espécies, as quais são, B. palustris, G. laxa, M. hirtus e R. humistrata, sendo que essas espécies além de C. lymansmithii também apresentaram mucilagem.

Discussão

As espécies estudadas apresentam algumas características semelhantes que são consideradas comuns à família, mas diferem em alguns aspectos anatômicos, principalmente quanto ao formato da nervura central, características da epiderme e também quanto à presença e o conteúdo dos idioblastos.

Dentre as características anatômicas observadas que são consideradas comuns à família destacam-se lâmina foliar dorsiventral, hipoestomática ou anfiestomática, estômatos paracíticos e/ou paralelocíticos e feixes vasculares colaterais (Metcalfe & Chalk 1979Metcalfe, C.R. & Chalk, L. 1979. Anatomy of Dicotyledons. 2 ed. Oxford University Press, Oxford. v. 1.). A localização dos estômatos restritos à face abaxial (folha hipoestomática) é considerada uma estratégia relacionada com intensa luminosidade e período de escassez hídrico reduzindo assim as taxas de evaporação (Fahn 1990Fahn A. 1990. Plant Anatomy. Pergamon Press, Oxford., Dickison 2000Dickison, W.C. 2000. Integrative Plant Anatomy. Academic Press, USA.).

Aocorrência de tricomas tectores, como observado em Borreria latifolia, Coccocypselum lymansmithii, Galium hypocarpium, Galianthe laxa, Manettia cordifolia, M. tweedieana, Richardia brasiliensis e R. humistrata, também foi observada em outras espécies de Rubiaceae como Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl) K. Schum (Coelho et al. 2006Coelho V.P.M., Agra M.F. & Barbosa, M.R.V. 2006. Estudo das folhas de Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl) K. Schum (Rubiaceae). Revista Brasileira Farmacognosia 16:170-177.) e Borreria verticillata (L.) G. Mey. (Aguiar et al. 2010Aguiar, L.S., Andrade, F.F.R., Silva, L.A.C., Silva, M.P.C., Rodrigues, K.A.F., Amaral, F.M.M. & Coutinho-Moraes, D.F. 2010. Estudo Farmacobotânico das folhas de Borreria verticillata (L.) G. Mey. (Rubiaceae). Revista de Ciências da Saúde 12: 84-90.). Grandes concentrações de tricomas distribuídas na superfície foliar podem atuar como barreira mecânica contra temperaturas extremas, alta luminosidade e perda excessiva de água (Werker 2000Werker, E. 2000. Trichome diversity and development. In: D.L. Hallahan & J.C. Gray (eds.). Plant Trichomes. Academic Press, London. Advances in Botanical Research, 31: 1-30.). Além disso, considera-se a presença ou a ausência de tricomas como importante caráter taxonômico (Kuniyoshi 1993Kuniyoshi, Y.S. 1993. Aspectos morfo-anatômicos do caule, raiz e folha de Tabebuia cassinoides (Lam.) DC. (Bignoniaceae) em diferentes fases sucessionais no litoral do Paraná. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Paraná, Curitiba.).

Epiderme com presença de papilas é considerada comum para a família e já descrita por vários autores, como em Palicourea longepedunculata por Pereira et al. (2003)Pereira, Z.V., Meira, R.M.S.A. & Azevedo, A.A. 2003. Morfoanatomia foliar de Palicourea longepedunculata Gardiner (Rubiaceae). Revista Árvore 27: 759-767., Psychotria viridis por Quinteiro et al. (2006)Quinteiro, M.M.C., Teixeira, D.C., Moraes, M.G. & Silva, J.G. 2006. Anatomia foliar de Psychotria viridis Ruiz & Pav. (Rubiaceae). Revista Universidade Rural, Série Ciências da Vida 26: 30-41.. Nas espécies aqui estudadas, epiderme com papilas foi observado apenas na face adaxial em Galianthe laxa, Manettia cordifolia e Palicourea australis. As papilas podem atuar como lentes, convergendo raios luminosos para o interior do mesofilo, dessa forma, apresentam um importante mecanismo adaptativo para auxiliar no processo de fotossíntese (Uphof 1962Uphof, J.C. 1962. Plant hairs. Gebruder Borntraeger Berlin: Nikjolassee., Pereira et al. 2003Pereira, Z.V., Meira, R.M.S.A. & Azevedo, A.A. 2003. Morfoanatomia foliar de Palicourea longepedunculata Gardiner (Rubiaceae). Revista Árvore 27: 759-767.).

Muitos autores como Wylie (1943)Wylie, R.B. 1943. The role of epidermis in the foliar organization and its relations to the minor venation. American Journal of Botany 30: 273-280., Jackson (1967)Jackson, L.W.R. 1967. Effect of shade on leaf structure of deciduous tree species. Ecology 48: 498-499. e Costa (1989)Costa C.G. 1989. Morfologia e anatomia dos órgãos vegetativos em desenvolvimento de Marcgravia polyanta. Tese de Doutorado, Universidade Estadual de São Paulo, São Paulo. relatam em seus trabalhos a influência da luz sobre a estrutura foliar e constataram que o número de camadas de parênquima paliçádico é maior em folhas de sol do que nas folhas de sombra. Nas espécies aqui estudadas observa-se variação no número de camadas do paliçádico em que Borreria orientalis, Psychotria suterella, Richardia brasiliensis e R. humistrata apresentam mais de uma camada e as demais uma única, porém é necessário mais estudos para se comprovar a relação dessas variações com o nível de intensidade luminosa. Todas as espécies estudadas apresentaram mesofilo com organização compacta das células, o qual é comum em espécies que ocupam áreas de intensa luminosidade (Dickison 2000Dickison, W.C. 2000. Integrative Plant Anatomy. Academic Press, USA.).

Os feixes vasculares em Rubiaceae são geralmente colaterais como aqui observado e também descrito em vários trabalhos, como para Psychotria (Gomes et al. 1995Gomes, D.M.S., Mantovani A. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Psychotria ternuinerves Müll. Arg. e Psychotria stenocalix Müll. Arg. (Rubiaceae). Arquivos de Biologia e Tecnologia 38: 15-33., Moraes et al. 2011bMoraes, T.M.S., Rabelo, G.R., Alexandrino, C.R., Silva Neto, S.J. & Cunha, M. 2011b. Comparative leaf anatomy and micromorphology of Psychotria species (Rubiaceae) from the Atlantic Rain forest. Acta Botanica Brasilica 25: 168-177.) e Rudgea (Leo et al. 1997Leo, R.R.T., Mantovani, A. & Vieira, R.C. 1997. Anatomia foliar de Rudgea ovalis Müll. Arg. e R. tinguana Müll. Arg. (Rubiaceae). Leandra 12: 33-44., Mantovani et al. 1995Mantovani, A. , Gomes, M., Gomes, D.M.S. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Rudgea decipiens Müll. Arg. e R. Macrophylla Benth. (Rubiaceae). Acta Botanica Brasilica 9: 247-261., Mantovani & Vieira 1997Mantovani, A. & Vieira, R.C. 1997. Leaf surface of two understoreyshrubs Rudgea decipiensMüll. Arg. And Rudgea macrophylla Benth. (Rubiaceae). Rodriguésia 45-49:7-13., Moraes et al. 2011aMoraes, T.M.S., Barros, C.F., Kawashima, C.G., Miguens, F.C. & Da Cunha, M. 2011a. Domatia and leaf blade structure of Rudgea eugenioides (Rubiaceae). Revista Brasileira de Biociências 9: 25-32.). Em Psychotria carthagenensis e Psychotria suterella, além do feixe principal do tipo colateral, há ocorrência de feixes acessórios como descrito para Psychotria viridis por Quinteiro et al. (2006)Quinteiro, M.M.C., Teixeira, D.C., Moraes, M.G. & Silva, J.G. 2006. Anatomia foliar de Psychotria viridis Ruiz & Pav. (Rubiaceae). Revista Universidade Rural, Série Ciências da Vida 26: 30-41., em que, de acordo com os autores, na porção interna do feixe vascular ocorre a fragmentação das extremidades originando pequenos grupos de xilema e floema. Mantovani et al. (1995)Mantovani, A. , Gomes, M., Gomes, D.M.S. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Rudgea decipiens Müll. Arg. e R. Macrophylla Benth. (Rubiaceae). Acta Botanica Brasilica 9: 247-261. observaram em Rudgea macrophylla um feixe principal com fragmentação nas extremidades, originando pequenos grupos de xilema e floema sem organização definida. Ainda quanto aos feixes vasculares, nas espécies Palicourea australis, Psychotria carthagenensis e Psychotria suterella foi observada a presença de uma bainha fibrosa envolvendo, já citada por Metcalfe & Chalk (1950)Metcalfe, C.R. & Chalk L. 1950. Anatomy of the dicotyledons leaves, stem and wood in relation to taxonomy with notes on economy uses. Oxford, Clarendon press. como sendo comum para a família Rubiaceae e também descrita como componente do sistema vascular de Psychotria viridis por Quinteiro et al. (2006)Quinteiro, M.M.C., Teixeira, D.C., Moraes, M.G. & Silva, J.G. 2006. Anatomia foliar de Psychotria viridis Ruiz & Pav. (Rubiaceae). Revista Universidade Rural, Série Ciências da Vida 26: 30-41., de Palicourea longepedunculata por Pereira et al. (2003)Pereira, Z.V., Meira, R.M.S.A. & Azevedo, A.A. 2003. Morfoanatomia foliar de Palicourea longepedunculata Gardiner (Rubiaceae). Revista Árvore 27: 759-767. e de espécies de Simira por Moraes et al. (2009)Moraes, T.M.S., Barros, C.F., Neto, S.J.S.N, Gomes, V.M., Cunha, M. 2009. Leaf blade anatomy and ultrastructure of six Simira species (Rubiaceae) from the Atlantic Rain Forest, Brazil. Biocell, Argentina 33: 155-165..

Células secretoras de formato ovalado e em maiores dimensões quando comparadas às demais células do mesofilo foram observadas na maioria das espécies estudadas. As primeiras citações de células secretoras para a família Rubiaceae foram para espécies de Rubia e Anthospermum (Solereder 1908Solereder, H. 1908. Systematic anatomy of the Dicotiledons. Clarendon Press, Oxford.). Holm (1907)Holm, T. 1907. Rubiaceae: Anatomical studies of North American representatives of Cephalanthus, Oldenlandia, Houstonia, Mitchella, Diodia, and Galium. Botanical Gazette 43: 153-189. descreve as células secretoras como grandes células resiníferas ao descrever as espécies Galium pilosum, G. circaezans e G. latifolium. As células secretoras possuem a função de proteger os tecidos contra a herbivoria e elevadas taxas de evaporação (Dempster 1978Dempster, L.T. 1978. The genus Galium (Rubiaceae) in Mexico and Central America. University of California Publications in Botany 73:1-33.). Foram observados em várias espécies aqui estudadas idioblastos compostos por ráfides e drusas, os quais são referidos, dentre outros cristais, como sendo comuns à família Rubiaceae por Metcalfe & Chalk (1950)Metcalfe, C.R. & Chalk L. 1950. Anatomy of the dicotyledons leaves, stem and wood in relation to taxonomy with notes on economy uses. Oxford, Clarendon press., Lersten (1974)Lersten, N.R. 1974. Morphology and distribution of colleters and crystals in relation to the taxonomy and bacterial leaf nodule symbiosis of Psychotria (Rubiaceae). American Journal of Botany 61: 973-981. e Morretes (1980)Morretes, B.L. 1980. Contribuição ao conhecimento da anatomia ecológica de plantas de Cerrado de Emas - SP e da Caatinga Amazônica do km 62 da rodovia BR 171. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual de São Paulo, São Paulo.. Com relação às ráfides, estas são indicadas como presentes em muitos membros da subfamília Rubioideae (Delprete & Jardim 2012Delprete, P.G. & Jardim, J.G. 2012. Systematics, taxonomy and floristics of Brazilian Rubiaceae: na overview about the current status and future challenges. Rodriguésia 63: 101-128.), corroborando a presença desse tipo de cristal na maioria das espécies aqui estudadas, todas pertencentes à esta subfamília. No caso das drusas, essas só foram encontradas nas espécies de Borreria dentre as aqui estudadas e também foram indicadas para Borreria cymosa Cham. et Schl. por Gusmão et al. (1992)Gusmão, E.D., Souza, J.P., Silva, I.M.S., Silva, L.B. 1992. Estudo anátomo-morfológico de dicotiledôneas das dunas de Salvador-Bahia. Borreria cymosa Cham. et Schl. e Chioccocca brachiata R. et P. (Rubiaceae). Acta Botânica Brasilica 6: 79-98.. Os cristais, indicados como de oxalato de cálcio para Rubiaceae, podem estar relacionados com a defesa contra herbivoria, manutenção e regulação intracelular de nutrientes para a planta, como reserva de cálcio e oxalato, e tolerância a metais pesados (Volk et al. 2002Volk, G.M., Lynch-Holm, V.J., Kostman, T.A., Goss, L.J. & Franceschi, V.R. 2002. The role of druse and raphide calcium oxalate crystals in tissue calcium regulation in Pistia stratiotes leaves. Plant Biology 4: 34-45., Nakata 2003Nakata, P.A. 2003. Advances in our understanding of calcium oxalate crystal formation and function in plants. Plant Science 164: 901-909., Nakata 2012Nakata, P.A. 2012. Engineering Calcium Oxalate Crystal Formation in Arabidopsis. Plant and Cell Physiology 53: 1275-1282.).

Alguns caracteres foram exclusivos de algumas das espécies estudadas ou compartilhados por poucas delas, o que pode auxliar na taxonomia. Dentre esses caracteres destacam-se: folhas anfiestomáticas em Borreria latifola, B. orientalis, Mitracarpus hirtus, R. brasiliensis e R. humistrata; estômatos paralelocíticos em Psychotria suterella, Richardia brasiliensis e R. humistrata; papilas em Galianthe laxa, Manettia cordifolia e Palicourea australis; drusas apenas nas espécies de Borreria e feixes vasculares acessórios em P. carthagenensis e Psychotria suterella.

Os caracteres anatômicos descritos para as espécies acima são considerados mais comuns em plantas mesófitas-heliófitas, os quais se apresentam de acordo com as condições ambientais constatadas nas áreas de bordas e clareiras da MataAtlântica e também em áreas antropizadas. Além disso, as espécies também apresentaram vários caracteres tratados como mecanismos de defesa, como a presença de tricomas, células secretoras e idioblastos.

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    Parte de Trabalho de Conclusão de Curso da primeira Autora

Literatura citada

  • Alexandrino, C.R., Moraes, T.M.S. & Cunha, M. 2011. Micromorfologia e Anatomia Foliar de Espécies de Rubiaceae do Parque Nacional de Itatiaia-RJ. Floresta e Ambiente 18: 275-288.
  • Aguiar, L.S., Andrade, F.F.R., Silva, L.A.C., Silva, M.P.C., Rodrigues, K.A.F., Amaral, F.M.M. & Coutinho-Moraes, D.F. 2010. Estudo Farmacobotânico das folhas de Borreria verticillata (L.) G. Mey. (Rubiaceae). Revista de Ciências da Saúde 12: 84-90.
  • Arruda, R.C.O., Gomes, D.M.S., Azevedo, A.C., Magalhães, M.L., Gomes, M. 2010. Leaf anatomy and micromorphology of six Posoqueria Aublet species (Rubiaceae) Rodriguésia 61: 505-518.
  • Barbosa, M.R., Zappi, D., Taylor, C., Cabral, E., Jardim, J.G., Pereira, M.S., Calió, M.F., Pessoa, M.C.R., Salas, R., Souza, E.B., Di Maio, F.R., Macias, L., Anunciação, E.A. da, Germano Filho, P., Oliveira, J.A., Bruniera, C.P. 2013. Rubiaceae. In: R.C. Forzza, J.R. Stehmann, M. Nadruz, A. Costa, A.A. Carvalho Júnior, A.L. Peixoto, B.M.T. Walter, C. Bicudo, C.W.N. Moura, D. Zappi, D.P. Costa, E. Lleras, G. Martinelli, H.C. Lima, J. Prado, J.F.A. Baumgratz, J.R. Pirani, L.S. Sylvestre, L.C. Maia, L.G. Lohmann, L. Paganucci, M. Alves, M. Silveira, M.C.H. Mamede, M.N.C. Bastos, M.P. Morim, M.R. Barbosa, M. Menezes, M. Hopkins, P.H. Labiak, R. Goldenberg, R. Secco, R.S. Rodrigues, T. Cavalcanti & V.C. Souza (eds.). Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB210 (acesso em 20-IX-2014).
    » http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB210
  • Bentes, G.M. 2006. Reserva de Desenvolvimento Sustentável: da realidade à legislação no estado do Amazonas. Dissertação de Mestrado em Direito Ambiental, Universidade do Estado do Amazonas, Manaus.
  • Berlyn, G. & Miksche, J. 1976. Botanical microtechnique and cytochemistry. The Iowa State University Press, Ames.
  • Bernacci, L.C., Franco, G.A.D.C., Àrbocz, G., Catharino, E.L., Durigan, G. & Metzger, J.P. 2006. O efeito da fragmentação florestal na composição e riqueza de arvores na região da Reserva Morro Grande (Planalto de Ibiúna, SP). Revista do Instituto Florestal 18: 121-166.
  • Bukatsch, F. 1972. Bemerkungenzur Doppelfärbung Astrablau-Safranin. Mikrokosmos, v. 61, n. 8, pp. 225.
  • Campanili, M. & Schaffer, W.B. 2010. Mata Atlântica: patrimônio nacional dos brasileiros. Ministério do Meio Ambiente, Brasília.
  • Coelho V.P.M., Agra M.F. & Barbosa, M.R.V. 2006. Estudo das folhas de Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl) K. Schum (Rubiaceae). Revista Brasileira Farmacognosia 16:170-177.
  • Costa C.G. 1989. Morfologia e anatomia dos órgãos vegetativos em desenvolvimento de Marcgravia polyanta Tese de Doutorado, Universidade Estadual de São Paulo, São Paulo.
  • Delprete, P.G. & Jardim, J.G. 2012. Systematics, taxonomy and floristics of Brazilian Rubiaceae: na overview about the current status and future challenges. Rodriguésia 63: 101-128.
  • Delprete, P.G., Smith, L.B. & Klein, R.M. 2004. Rubiáceas. In: R. Reitz & A. Reis (orgs.). Flora Ilustrada Catarinense. Itajaí: Herbário Barbosa Rodrigues. v. 1.
  • Delprete, P.G., Smith, L.B. & Klein, R.M. 2005. Rubiáceas. In: R. Reitz & A. Reis (orgs.). Flora Ilustrada Catarinense. Herbário Barbosa Rodrigues, v. 2, Itajaí.
  • Dempster, L.T. 1978. The genus Galium (Rubiaceae) in Mexico and Central America. University of California Publications in Botany 73:1-33.
  • Di Bitetti, M.S., Placci, G. & Dietz, L.A. 2003. Uma visão de Biodiversidade para a Ecorregião Florestas do Alto Paraná - Bioma Mata Atlântica: planejando a paisagem de conservação da biodiversidade e estabelecendo prioridades para ações de conservação. World Wildlife Fund, Washington.
  • Dickison, W.C. 2000. Integrative Plant Anatomy. Academic Press, USA.
  • Fahn A. 1990. Plant Anatomy. Pergamon Press, Oxford.
  • Fahn, A. & Cutler, D.F. 1992. Xerophytes. Gebrüder Borntraeger, Berlim.
  • Franklin, G.L. 1945. Preparation of thin sections of synthetic resins and wood-resin composites, and a new macerating method for wood. Nature 155: 51.
  • Gomes, D.M.S., Mantovani A. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Psychotria ternuinerves Müll. Arg. e Psychotria stenocalix Müll. Arg. (Rubiaceae). Arquivos de Biologia e Tecnologia 38: 15-33.
  • Govaerts, R., Frodin, D.G., Ruhsam, M., Bridson, D.M. & Davis, A. P. 2006. World Checklist & Bibliography of Rubiaceae. Disponível em http://www.kew.org/science-research-data/directory/teams/rubiaceae/index.htm (acesso em 20-IX-2014).
    » http://www.kew.org/science-research-data/directory/teams/rubiaceae/index.htm
  • Gusmão, E.D., Souza, J.P., Silva, I.M.S., Silva, L.B. 1992. Estudo anátomo-morfológico de dicotiledôneas das dunas de Salvador-Bahia. Borreria cymosa Cham. et Schl. e Chioccocca brachiata R. et P. (Rubiaceae). Acta Botânica Brasilica 6: 79-98.
  • Holm, T. 1907. Rubiaceae: Anatomical studies of North American representatives of Cephalanthus, Oldenlandia, Houstonia, Mitchella, Diodia, and Galium Botanical Gazette 43: 153-189.
  • Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 2012. Manual Técnico da Vegetação Brasileira. 2. ed. Rio de Janeiro.
  • Jackson, L.W.R. 1967. Effect of shade on leaf structure of deciduous tree species. Ecology 48: 498-499.
  • Johansen, D.A. 1940. Plant Microtechnique. Mac Graw-Hill Book Inc., New York.
  • Jung-Medaçolli, S.L. 2007. Rubiaceae. In: M.G.L. Wanderley, G.J. Shepherd, T.S.A. Melhem & A.M. Giulietti (orgs.). Flora fanerogâmica do estado de São Paulo. Instituto de Botânica, v. 5, São Paulo, pp. 259-460.
  • Kraus, J.E. & Arduin, A. 1997. Manual básico de métodos em morfologia vegetal. Rio de Janeiro, Seropédica.
  • Kuniyoshi, Y.S. 1993. Aspectos morfo-anatômicos do caule, raiz e folha de Tabebuia cassinoides (Lam.) DC. (Bignoniaceae) em diferentes fases sucessionais no litoral do Paraná. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Paraná, Curitiba.
  • Leo, R.R.T., Mantovani, A. & Vieira, R.C. 1997. Anatomia foliar de Rudgea ovalis Müll. Arg. e R. tinguana Müll. Arg. (Rubiaceae). Leandra 12: 33-44.
  • Lersten, N.R. 1974. Morphology and distribution of colleters and crystals in relation to the taxonomy and bacterial leaf nodule symbiosis of Psychotria (Rubiaceae). American Journal of Botany 61: 973-981.
  • Mantovani, A. , Gomes, M., Gomes, D.M.S. & Vieira, R.C. 1995. Anatomia foliar de Rudgea decipiens Müll. Arg. e R. Macrophylla Benth. (Rubiaceae). Acta Botanica Brasilica 9: 247-261.
  • Mantovani, A. & Vieira, R.C. 1997. Leaf surface of two understoreyshrubs Rudgea decipiensMüll. Arg. And Rudgea macrophylla Benth. (Rubiaceae). Rodriguésia 45-49:7-13.
  • Metcalfe, C.R. & Chalk L. 1950. Anatomy of the dicotyledons leaves, stem and wood in relation to taxonomy with notes on economy uses. Oxford, Clarendon press.
  • Metcalfe, C.R. & Chalk, L. 1979. Anatomy of Dicotyledons. 2 ed. Oxford University Press, Oxford. v. 1.
  • Moraes, T.M.S., Barros, C.F., Neto, S.J.S.N, Gomes, V.M., Cunha, M. 2009. Leaf blade anatomy and ultrastructure of six Simira species (Rubiaceae) from the Atlantic Rain Forest, Brazil. Biocell, Argentina 33: 155-165.
  • Moraes, T.M.S., Barros, C.F., Kawashima, C.G., Miguens, F.C. & Da Cunha, M. 2011a. Domatia and leaf blade structure of Rudgea eugenioides (Rubiaceae). Revista Brasileira de Biociências 9: 25-32.
  • Moraes, T.M.S., Rabelo, G.R., Alexandrino, C.R., Silva Neto, S.J. & Cunha, M. 2011b. Comparative leaf anatomy and micromorphology of Psychotria species (Rubiaceae) from the Atlantic Rain forest. Acta Botanica Brasilica 25: 168-177.
  • Morretes, B.L. 1980. Contribuição ao conhecimento da anatomia ecológica de plantas de Cerrado de Emas - SP e da Caatinga Amazônica do km 62 da rodovia BR 171. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual de São Paulo, São Paulo.
  • Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853-858.
  • Nakata, P.A. 2003. Advances in our understanding of calcium oxalate crystal formation and function in plants. Plant Science 164: 901-909.
  • Nakata, P.A. 2012. Engineering Calcium Oxalate Crystal Formation in Arabidopsis. Plant and Cell Physiology 53: 1275-1282.
  • Pereira, Z.V., Meira, R.M.S.A. & Azevedo, A.A. 2003. Morfoanatomia foliar de Palicourea longepedunculata Gardiner (Rubiaceae). Revista Árvore 27: 759-767.
  • Prefeitura do Município de Cascavel 2014. Portal do Município de Cascavel. Parque Ecológico Paulo Gorski. Disponível em http://www.cascavel.pr.gov.br/secretarias/semdec/sub_pagina.php?id=219 (acesso em 19-VI-2014).
    » http://www.cascavel.pr.gov.br/secretarias/semdec/sub_pagina.php?id=219
  • Quinteiro, M.M.C., Teixeira, D.C., Moraes, M.G. & Silva, J.G. 2006. Anatomia foliar de Psychotria viridis Ruiz & Pav. (Rubiaceae). Revista Universidade Rural, Série Ciências da Vida 26: 30-41.
  • Robbrecht, E. 1988. Tropical woody Rubiaceae. Characteristic features and progressions. Contributions to a new subfamilial classification. Opera Botanica Belgica Meise.
  • Rylands, A.B. & Pinto, L.P.S. 1998. Conservação da biodiversidade na Amazônia Brasileira: uma análise do sistema de unidades de conservação. Fundação Brasileira para o desenvolvimento sustentável.
  • Sass, J. 1951. Botanical microtechnique. The Iowa State College Press, Ames.
  • Solereder, H. 1908. Systematic anatomy of the Dicotiledons. Clarendon Press, Oxford.
  • Souza, V.C. & Lorenzi, H. 2012. Botânica sistemática: guia ilustrado para identificação das famílias de Fanerógamas nativas e exóticas no Brasil, baseado em APG III. 3 ed. Instituto Plantarum de Estudos da Flora Ltda, Nova Odessa.
  • Stehmann, J.R., Forzza, R.C., Salino, A., Sobral, M., Costa, D.P. da & Yoshino-Kamino, L.H. 2009. Plantas da Floresta Atlântica. Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.
  • Tabarelli, M., Pinto, L.P., Silva, J.M.C., Hirota, M.M. & Bedê, L.C. 2005. Desafios para a conservação da biodiversidade na Mata Atlântica brasileira. Megadiversidade 1: 132-138.
  • Uphof, J.C. 1962. Plant hairs. Gebruder Borntraeger Berlin: Nikjolassee.
  • Veloso, H.P., Rangel Filho, A.L.R. & Lima, J.C.A. 1991. Classificação da vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, Rio de Janeiro. Disponível em http://biblioteca.ibge.gov.br/colecao_digital_publicacoes.php (acesso em 20-VI-2014).
    » http://biblioteca.ibge.gov.br/colecao_digital_publicacoes.php
  • Volk, G.M., Lynch-Holm, V.J., Kostman, T.A., Goss, L.J. & Franceschi, V.R. 2002. The role of druse and raphide calcium oxalate crystals in tissue calcium regulation in Pistia stratiotes leaves. Plant Biology 4: 34-45.
  • Viani, R.A.G., Costa, J.C., Rozza, A.F., Bufo, L.V.B., Ferreira, M.A.P. & Oliveira, A.C.P. 2011. Caracterização Florística e Estrutural de Remanescentes Florestais de Quedas do Iguaçu, Sudoeste do Paraná. Biota Neotropica 11: 115-128.
  • Werker, E. 2000. Trichome diversity and development. In: D.L. Hallahan & J.C. Gray (eds.). Plant Trichomes. Academic Press, London. Advances in Botanical Research, 31: 1-30.
  • Wylie, R.B. 1943. The role of epidermis in the foliar organization and its relations to the minor venation. American Journal of Botany 30: 273-280.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    Apr-Jun 2016

Histórico

  • Recebido
    27 Jul 2015
  • Aceito
    25 Fev 2016
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