Concordância entre plantas regenerantes, formigas e outros artrópodes na Mata Atlântica: a importância da identidade das árvores no dossel

Concordance between regenerating plants, ants and other arthropods in the Atlantic Forest: the importance of tree identity in the canopy

RESUMO

O monitoramento das práticas de restauração é um processo caro, mas essencial para verificar o seu sucesso. Uma forma de reduzir os custos amostrais é por meio da utilização de indicadores de biodiversidade, termo utilizado para um grupo funcional ou taxonômico que é concordante com outro grupo. O objetivo deste trabalho foi avaliar a concordância entre a riqueza e a composição de plantas regenerantes, formigas e outros artrópodes sob o dossel de quatro espécies arbóreas em uma área de restauração na Mata Atlântica, Brasil, bem como determinar a relação das comunidades biológicas com parâmetros ambientais e espaciais. Foi encontrado que as variáveis ambientais, muitas vezes ligadas a identidade da árvore, são preponderantes para determinar a relação entre formigas, outros artrópodes e plantas regenerantes. Além disso, as formigas demonstraram ser indicadores fracos da diversidade e composição de plantas regenerantes e outros artrópodes e essa relação não foi guiada pelas variáveis ambientais e espaciais. Assim, os resultados aqui encontrados recomendam cautela ao utilizar formigas como indicadores de biodiversidade de plantas e outros artrópodes em programas de monitoramento na Mata Atlântica.

PALAVRAS-CHAVE:
Variáveis ambientais; variáveis espaciais; monitoramento

ABSTRACT

Monitoring restoration practices is an expensive process, but essential to verifying their success. One way to reduce sampling costs is using biodiversity indicators, a term used for a functional or taxonomic group that is in agreement with another group. The objective of this work was to evaluate the agreement between the richness and composition of regenerating plants, ants and other arthropods under the canopy of four tree species in a restoration area in the Atlantic Forest, Brazil, as well as to determine the relationship of biological communities with parameters environmental and spatial. It was found that environmental variables, often linked to the tree's identity, are preponderant in determining the relationship between ants, other arthropods and regenerating plants. In addition, ants proved to be weak indicators of regenerating plants and other arthropods diversity and composition and this relationship was not guided by environmental and spatial variables. Thus, the results found here recommend caution when using ants as indicators of plant biodiversity and other arthropods in monitoring programs in the Atlantic Forest.

KEYWORDS:
Environmental variables; spatial variables; monitoring

O sucesso dos esforços para conservar o meio ambiente e a compreensão dos efeitos dos impactos antrópicos sobre a biodiversidade ainda são incertos, considerando as múltiplas ameaças à biodiversidade (Secretariat of the Convention on Biological Diversity, 2014). Para isso, é importante monitorar as práticas de restauração, com o intuito de observar e quantificar as mudanças nas comunidades bióticas, além de comprovar a sua eficácia (Lindenmayer & Likens, 2010; Vackar et al., 2012). Uma forma de fazer isso é por meio da utilização de indicadores de biodiversidade, termo utilizado para um grupo funcional ou taxonômico que reflete a medida da diversidade de um outro grupo no mesmo ambiente (McGeoch, 1998). Cada vez mais o uso de indicadores de biodiversidade vem sendo sugerido para simplificar a obtenção de dados destinados ao monitoramento da restauração (Caro, 2010; Lindenmayer & Likens, 2011), reduzindo os esforços amostrais e de identificação de espécies, e proporcionado um monitoramento com menor custo de investimento (Pawar et al., 2007).

Para um grupo biológico ser considerado um bom indicador é necessário exibir forte concordância (acima de 0,75) com outro grupo, ou com diferentes grupos (Leal et al., 2010; Rosser, 2017). Assim, alterações na comunidade de um grupo indicador refletirá modificações em outros grupos (Westgate et al., 2014). Muitos estudos ainda encontram concordâncias baixas (abaixo de 0,75), ou até mesmo não significativas (p>0,05) (Carneiro et al., 2019; Skarbek et al., 2019), concluindo que um determinado grupo não é um bom indicador do outro grupo abordado. Por outro lado, uma concordância significativa pode ser guiada pelo fato de que diferentes grupos respondem da mesma forma às variáveis ambientais e espaciais (Tonkin et al., 2016; Landeiro et al., 2012; Siqueira et al., 2012), ou por terem as mesmas interações ecológicas. Por exemplo, a concordância entre a riqueza de espécies de diatomáceas, macroinvertebrados e peixes não se manteve significativa quando corrigido o efeito das variáveis espaciais e ambientais, sendo a relação influenciada pelas escalas espaciais e pelas características hidrográficas (Bae et al., 2014). Em outro estudo, os peixes se mantiveram concordantes com o fitoplâncton e o perífiton, mesmo quando o efeito das variáveis ambientais e espaciais foi excluído (Padial et al., 2012). Dessa forma, a concordância não ocorre pelo simples fato de os organismos responderem da mesma forma às condições e recursos disponíveis, mas também por serem influenciados por fatores como interações ecológicas, biogeográficas ou até mesmo evolutivas (Padial et al., 2012). Portanto, é crucial o estudo do ambiente e da distribuição espacial dos organismos para entender a relação dos grupos utilizados como indicadores de biodiversidade (Landeiro et al., 2012; Siqueira et al., 2012; Vasconcelos et al., 2019; Westgate et al., 2014; Duan et al., 2016).

Dado o efeito positivo da diversidade arbórea na diversidade de animais (Castagneeyrol & Jactel, 2012; Vasconcelos et al., 2019), é possível que essa relação se aplique aos seus efeitos na diversificação do alimento e na disponibilidade de abrigo para os animais (Kissling et al., 2008). Por exemplo, há uma relação positiva entre a abundância de artrópodes e as características do ambiente, tais como cobertura e biomassa do sub-bosque, qualidade da serapilheira e abundância e altura da árvore (Albacete et al., 2020). Outros trabalhos também destacam que os artrópodes são afetados pela estrutura da serapilheira (Camara et al., 2019; Sayer, 2006; Cierjacks et al., 2007; Donoso et al., 2013) e pela área basal da árvore (Ferrenberg et al., 2019). Assim, de acordo com suas características, as árvores podem ser responsáveis pela estrutura da comunidade de artrópodes e sua distribuição.

Os artrópodes são comumente utilizados como indicadores de biodiversidade (Bae et al., 2014; Louzada et al., 2010; Rosser, 2017; Saubera et al., 2004; Howard et al., 1998; Borges et al., 2021), pois são abundantes, diversos, facilmente amostrados, sensíveis às alterações ambientais e encontrados em diferentes tipos de ecossistemas (Santos & Fernandes, 2020). Dentre esses organismos, as formigas representam um grupo-chave nas comunidades locais, apresentando diversos papéis funcionais (Folgarait, 1998; Griffiths et al., 2017), como a dispersão de sementes, além de relações mutualísticas com plantas (Rico-Gray & Oliveira, 2007; Fernandes et al., 2019; Parr et al., 2016). As formigas podem ser influenciadas por fatores ambientais locais. Isso se deve ao fato de, devido a sua organização em colônias (Hölldobler & Wilson, 1990) serem considerados animais estacionários. Portanto, contrapõem-se aos animais que são encontrados em um local, mas estão apenas de passagem (p. ex. aves) (Dunn, 2004). Estudos apontam correlações significativas entre a riqueza de espécies de formigas e outros organismos, destacando a importância da utilização de formigas como indicadores biológicos (Leal et al., 2010; Rosser, 2017). Formigas também são muitas vezes relacionadas com a comunidade de plantas, devido a sua relação direta na obtenção de alimento e abrigo (Ribas et al., 2003; Vasconcelos et al., 2019). Outros organismos utilizados como indicadores do sucesso da restauração de áreas degradadas são as plantas que nascem sob a copa das árvores maiores (Holl & Aide, 2011; Sansevero & Garbin, 2015), comumente chamadas de plantas regenerantes, as quais são originadas a partir do desenvolvimento natural da restauração (Lameira et al., 2019). A permanência das plantas regenerantes comprova a eficiência da dispersão de sementes e o estabelecimento de mudas, os quais são fundamentais para a manutenção da diversidade e a restauração dos processos ecológicos (Carnevale & Montagnini, 2002; Sansevero et al., 2011; Suganuma et al., 2014). Porém, ainda não se sabe o quanto esses organismos, formigas, outros artrópodes e plantas regenerantes, são concordantes entre si e o quanto a comunidade de árvores do entorno influenciam essa relação.

O objetivo deste trabalho foi avaliar a concordância entre a comunidade de plantas regenerantes, formigas e outros artrópodes sob a copa de quatro espécies arbóreas. Além disso, testamos se a concordância entre as comunidades abordadas é influenciada pelos parâmetros ambientais e espaciais, e a identidade das espécies arbóreas. Mais especificamente, nosso objetivo foi responder três perguntas: 1) as comunidades de formigas, plantas regenerantes e outros artrópodes são concordantes? 2) a identidade da árvore influencia a concordância entre os grupos taxonômicos? e 3) a concordância das comunidades é influenciada pelos parâmetros ambientais (altura, circunferência do caule, área da copa e índice de área foliar da árvore e altura da serrapilheira) e espaciais (coordenadas das árvores)?

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. O estudo foi realizado na reserva ecológica de Guapiaçu (REGUA), Cachoeiras de Macacu, RJ (22°27’14.86”S, 42°46’12.96”O). O clima local é do tipo tropical (Af), segundo a classificação de Koppen, com temperatura média anual de 22,4 °C; janeiro e fevereiro são os meses mais quentes e junho o mais frio (Alencar, 2016). A precipitação média anual é de 2.050 mm, com junho (59,3 mm) sendo o mês mais seco, e fevereiro com o maior índice pluviométrico (337,8 mm) (Azevedo et al., 2018). A cobertura vegetal foi caracterizada como floresta ombrófila densa e a altitude varia entre 30 e 2000 m (Veloso et al., 1991). A área estudada é um reflorestamento ativo implantado em 2008 (Azevedo et al., 2018), com o tamanho de 3,4 hectares (Azevedo et al., 2018); antes a área era utilizada para pastagem. No momento das amostragens, a área reflorestada tinha 12 anos de idade. O reflorestamento consistiu no plantio de espécies nativas, distribuídas aleatoriamente, entre grupo de pioneiras, secundárias iniciais e tardias e clímax, sendo em maior proporção as do primeiro grupo ecológico. Algumas frutíferas também foram plantadas com o intuito de atrair aves. Três anos depois do plantio, a riqueza de espécies de árvores correspondia a 73 (Azevedo et al., 2018). A área foi escolhida por ser um reflorestamento, possuir as espécies de árvores focais abordadas e ser de fácil acesso.

Seleção das árvores focais. As árvores focais selecionadas foram plantadas alternadamente na fase inicial do reflorestamento, sendo essas Guarea guidonea (L.), Sleumer (Meliaceae), Piptadenia gonoacantha (Mart), J. F. Marcbr (Fabaceae), Nectandra membranacea (SW), Griseb (Lauraceae) e Inga edulis Mart (Fabaceae). Essas plantas são muito utilizadas em reflorestamentos da Mata Atlântica, são naturais desse bioma (Sansevero et al., 2011) e localmente são muito abundantes (Azevedo et al., 2018). Foram selecionados indivíduos que tivessem uma ou nenhuma sobreposição da copa de outras árvores e com, no mínimo, 30 cm de circunferência de tronco e, pelo menos, cinco metros de distância entre elas. Na área de estudo foram selecionados 12 indivíduos de G. guidonea, 12 de I. edulis, 10 de P. gonoacantha e 9 de N. membranacea, totalizando 43 árvores amostradas.

Coleta de dados. Para cada árvore amostrada foi mensurada características chamadas de variáveis ambientais, sendo estas: altura, circunferência do tronco, área da copa, índice de área foliar da árvore e altura da serrapilheira abaixo da copa da árvore. As variáveis espaciais correspondem a localização (coordenadas) de cada árvore, sendo estas aferidas através do GPS. A circunferência do tronco (CAP) foi medida com auxílio de uma fita métrica. Para a área da copa (AC), foram tomadas duas medidas das extremidades da copa, formando assim, uma cruz; posteriormente, utilizando o modelo de elipse, multiplicamos o produto dos valores dos diâmetros por pi (π) (diâmetro maior x diâmetro menor x π). A altura da árvore foi estimada visualmente. O índice de área foliar (IAF) foi calculado por meio da fotografia hemisférica (Denslow & Guzman, 2000), que consistiu na fotografia da copa a uma altura de um metro, a um metro de distância do tronco, com uso de câmera direcionada para o norte e equipada com a lente olho de peixe. Posteriormente, as fotos foram analisadas no software Hemiview 2.1 para obtenção dos índices de área foliar. Sob as copas foi delimitada uma parcela de 0,25 m², onde foi medida a altura da serapilheira (AS) nos quatro cantos extremos da parcela com auxílio de uma régua. Altura, CAP e AC foram mensuradas em fevereiro de 2017, já IAF foi mensurado em fevereiro e setembro de 2017 e AS foi mensurada em fevereiro e setembro de 2018, esses meses correspondem aos períodos de chuva e seca, respectivamente. Todas essas medidas foram aferidas para analisarmos as variáveis do ambiente. Estudos prévios apontam que a ocorrência de artrópodes varia entre os períodos de chuva e seca, destacando a importância de abordar a comunidade de artrópodes em diferentes períodos (Sanches et al., 2009; Sakchoowong et al., 2015). Já as plantas regenerantes foram identificadas em um único período, pois são plantas com altura superior a 0,5 m e com diâmetro a altura do peito inferior a 5,0 cm. Desta forma, a condução de outra amostragem, como realizado para fauna, não implicaria em alterações marcantes na estrutura e riqueza de espécies. Variações sazonais na estrutura e riqueza de espécies da comunidade de plantas são observadas com mais frequência no estágio de plântula (altura inferior a 0,5 m) (Uriarte et al., 2005; Grossnickle, 2012).

Os artrópodes foram coletados em fevereiro e setembro de 2018, em uma amostra situada a um metro de distância do tronco de cada espécie de árvore focal, totalizando 43 amostras por técnica. Foram usadas três técnicas de coleta de artrópodes: (1) amostras de serapilheira com uma parcela de 0,25 m², submetidas ao extrator de Winkler; (2) armadilhas de queda (pitfalls); e (3) amostras de solo submetidas ao funil de Berlese-Tüllgren (Agosti & Alonso, 2000). As amostras de serapilheira ficaram no extrator de Winkler por 48h; os pitfalls ficaram no campo por 48h. As amostras de solo foram tomadas com uso de um trado de 17,5 cm de altura por oito centímetros de diâmetro (Aquino et al., 2006) em três pontos localizados a um metro de distância de cada árvore focal. Essas três amostras foram então misturadas em uma bandeja e um terço foi coletado e mantido em sacos plásticos. No mesmo dia, as amostras de solo foram submetidas ao funil de Berlese-Tüllgren e permaneceram por sete dias para extração dos artrópodes em frascos com álcool etílico a 50%.

Os organismos obtidos em cada método foram fixados em álcool etílico a 70%. As formigas foram montadas, morfoespeciadas e identificadas, quando possível, ao nível de espécie. A identificação foi realizada no Laboratório de Sistemática e Biologia de Formigas da Universidade Federal do Paraná com base na Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure. As formigas estão depositadas na Coleção Entomológica Costa Lima (Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro).

A comunidade de plantas regenerantes foi determinada no período de fevereiro de 2018. A amostragem se deu em parcelas circulares de 1,8 m de raio (11,3 m²). As plantas regenerantes compreendem espécies lenhosas com mais de 0,5m de altura e com diâmetro do caule (DAP) maior que cinco centímetros. Partes das plantas regenerantes (folhas e quando possível flor e frutos) foram coletadas e posteriormente identificadas ao nível de espécie, com auxílio da coleção do Herbário do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB).

Análise de dados. Avaliamos a concordância na riqueza e na composição entre: (1) plantas regenerantes e formigas; (2) plantas regenerantes e outros artrópodes; e (3) formigas e outros artrópodes. Para os dados dos outros artrópodes, abordamos riqueza e composição de ordens, já para plantas regenerantes e formigas, riqueza e composição de espécies. Essas análises foram realizadas para cada espécie de árvore e para as amostras como um todo, ou seja, sem separar por espécie de árvore, para assim testar a influência da identidade da árvore sobre a concordância entre as comunidades biológicas. A concordância na riqueza de espécies, ou ordens foram testados com a correlação de Spearman, pois esse teste mede a força e direção da associação entre duas variáveis. Já a concordância na comunidade foi analisada por meio do teste de Mantel (Mantel, 1967) usando a distância de Bray-Curtis (baseado em dados de abundância) para plantas regenerantes e outros artrópodes e para formigas foi utilizado o índice de Jaccard, pois estudos com formigas geralmente usam dados apenas de presença e ausência (Agosti & Alonso, 2000; Oliveira et al., 2018; Casimiro et al., 2019). Utilizamos o teste de Mantel, pois ele é apropriado para comparar duas matrizes com as mesmas dimensões. Essas são as abordagens básicas usadas para testar padrões de concordância (Heino, 2010).

A concordância na riqueza e composição da comunidade foram analisadas com dados dos períodos diferentes, sendo dados coletados em fevereiro e setembro de 2018, devido corresponderem os períodos de chuva e seca, respectivamente.

As associações entre as características das árvores e as variáveis espaciais nas comunidades estudadas foram analisadas por meio do teste de Mantel. As variáveis ambientais são as características das árvores (altura, CAP, AC, IAF) e do ambiente (AS) (^{Tab. I Material Suplementar}) e as variáveis espaciais são as coordenadas de cada árvore. As matrizes ambientais e espaciais foram construídas a partir de distâncias euclidianas. Além do mais, as variáveis ambientais foram padronizadas por meio da normalização (x- média/desvio padrão). Essas análises foram utilizadas para avaliar até que ponto os padrões de concordância podem ser atribuídos à semelhança entre os grupos de organismos e as respostas aos padrões ambientais e/ou espaciais (Grenouillet et al., 2008).

Por fim, para as comunidades que foram significativamente correlacionadas entre si e que também foram estatisticamente correlacionadas com as variáveis ambientais e/ou espaciais, utilizamos o teste de Mantel Parcial. Por meio desse teste, avaliamos a manutenção da existência de concordância entre as comunidades quando o efeito das variáveis ambientais e espaciais foi controlado (Smouse et al., 1986; Grenouillet et al., 2008). Todas as análises foram realizadas no R Studio (versão 3.4.0) com o pacote Vegan para o teste de Mantel e Mantel Parcial.

RESULTADOS

Foram coletadas 100 espécies de formigas. Desse total, 61 espécies foram nominalmente identificadas em 28 gêneros distintos. As espécies mais frequentes foram Pheidole subarmata (Mayr, 1884) e Rogeria scobinata (Kugler, 1994) (^{Tab. II Material Suplementar}). A riqueza de espécies de formigas variou de cinco a 17 (mediana = 8) por árvore no período de fevereiro, e de quatro a 11 (mediana = 11) no período de setembro. Foram coletados também 4.682 artrópodes, excluindo as formigas, distribuídos nas ordens Araneae, Acari, Collembola, Coleoptera, Diplopoda, Hemiptera e Isopoda (^{Tab. III Material Suplementar}). A ordem mais abundante foi Acari, com 2.935 organismos, seguido de Collembola, com 753. A riqueza de ordens dos outros artrópodes por árvore variou de cinco a 11 (mediana= 7) no período de fevereiro, e de quatro a 11 (mediana = 8) no período de setembro. Foram amostradas 60 espécies de plantas regenerantes, sendo estas classificadas em 40 gêneros (^{Tab. IV Material Suplementar}). As espécies mais abundantes foram Piper arboreum Aubl, com 261 indivíduos, seguido de G. guidonia, com 115. A riqueza de espécies de plantas regenerantes por árvore amostrada variou entre quatro e 15 (mediana = 8).

Concordância entre os grupos biológicos. Em relação à riqueza, apenas a riqueza de formigas e de ordens dos outros artrópodes foi concordante no mês de setembro e quando todas as espécies de árvores foram analisadas juntas (rSpearman = 0,40, p = 0,006) (Tab. I). As demais correlações não foram significativas (todos os p ≥ 0,06). Em relação à composição, formigas foram concordantes com plantas regenerantes sob a copa de G. guidonia nos períodos de fevereiro e setembro (rMantel = 0,33 e 0,31, p = 0,006 e 0,008, respectivamente) (Tab. II). Plantas regenerantes foram concordantes também com artrópodes em fevereiro, quando os dados de todas as árvores foram analisados juntos (rMantel = 0,13 p = 0,005) (Tab. II). As demais correlações não foram significativas (todos os p ≥ 0,06).

Tab. I.
Coeficiente de correlação de Sperman (r) entre a riqueza de espécies de formigas, outros artrópodes e plantas regenerantes. *P < 0.05; **P < 0.01. For = formiga. Ar = artrópodes. Pl= Plantas regenerantes. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos comparados	Sperman r
	PG		GG		IE		NM		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
For - Ar	-0,62	0,37	-0,16	0,11	0,10	0,07	-0,12	0,69	-0,13	0,40**
For - Pl	0,22	-0,60	-0,35	-0,31	-0,10	0,16	0,56	0,38	0,07	0,08
Pl - Ar	0,10	-0,42	-0,12	0,02	0,01	0,45	0,30	0,15	0,01	0,15

Tab. II.
Coeficiente de correlação de Mantel (r) entre as matrizes de distância derivadas da composição de espécies de formigas, outros artrópodes e plantas regenerantes. *P < 0.05; **P < 0.01. For = formiga. Ar = artrópodes. Pl= Plantas regenerantes. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos comparados	Mantel r
	PG		GG		IE		NM		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
For - Ar	-0,04	0,3	-0,07	0,26	-0,16	-0,16	0,09	-0,07	0,02	0,09
For - Pl	-0,37	-0,23	0,33**	0,31**	-0,04	0,08	0,05	-0,02	0,08	-0,0002
Pl - Ar	0,33	0,33	0,12	0,12	-0,05	-0,05	0,06	0,06	0,13**	0,13

Variáveis ambientais e espaciais. A riqueza de espécies de formigas foi concordante com as variáveis ambientais sob a copa de N. membranacea em fevereiro (rMantel = 0,32, p = 0,03); e setembro (rMantel = 0,34, p=0,02) (Tab. III). A riqueza de espécies de plantas regenerantes foi concordante com as variáveis ambientais sob a copa de G. guidonia e I. edulis em fevereiro de 2018 (rMantel = 0,30 e 0,35, respectivamente, p = 0,04) (Tab. IV). A riqueza de formigas, plantas regenerantes e outros artrópodes não foram concordantes com as variáveis espaciais (todos os p ≥ 0,07) (Tab. IV).

Tab. III.
Coeficientes de correlação de Mantel (r) entre matrizes de distâncias derivadas da riqueza de comunidades biológicas com as variáveis ambientais. *P < 0.05; **P < 0.01. na= não há amostra. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos	Mantel r
	PG		GG		IE		NB		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
Formigas	-0,19	0,19	0,01	0,20	-0,06	-0,12	0,32*	0,07	0,002	-0,007
Artrópodes	-0,07	-0,19	-0,11	-0,06	-0,12	0,17	-0,05	-0,32	-0,09	0,04
Plantas	-0,07	na	0,30*	na	0,35*	na	0,19	na	0,11	na

Tab. IV.
Coeficientes de correlação de Mantel (r) entre matrizes de distâncias derivadas da riqueza de comunidades biológicas com as variáveis espaciais. *P < 0.05; **P < 0.01. na= não há amostra. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos	Mantel r
	PG		GG		IE		NB		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
Formigas	0,01	-0,16	-0,07	-0,004	0,11	-0,17	0,19	0,34*	-0,02	0,04
Artrópodes	-0,02	-0,23	-0,24	-0,01	-0,05	0,12	-0,03	-0,18	-0,009	0,01
Plantas	-0,26	na	0,11	na	-0,16	na	-0,15	na	0,004	na

A composição de formigas foi concordante com as variáveis ambientais sob a copa de G. guidonia em fevereiro (rMantel = 0,35 p = 0,02). A composição dos outros artrópodes foi concordante com as variáveis espaciais sob a copa de N. membranacea em setembro (rMantel = 0,38 p = 0,01). A composição de plantas regenerantes foi concordante com as variáveis ambientais sob a copa de G. guidonia no período de fevereiro (rMantel = 0,38 p=0,03). Sob a copa de I. edulis e N. membranacea, as plantas regenerantes foram concordantes com as variáveis ambientais e espaciais no período de fevereiro (Tabs V, VI).

Tab. V.
Coeficientes de correlação de Mantel (r) entre matrizes de distâncias derivadas da composição de comunidades biológicas com as variáveis ambientais. *P < 0.05; **P < 0.01. na= não há amostra. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos	Mantel r
	PG		GG		IE		NB		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
Formigas	0,16	0,33	0,35*	0,22	-0,17	0,22	0,1	0,14	-0,003	0,002
Artrópodes	0,13	-0,32	0,12	0,05	-0,09	0,29	0,23	0,37	-0,07	0,00041
Plantas	0,26	na	0,25*	na	0,53**	na	0,61**	na	-0,003	na

Tab. VI.
Coeficientes de correlação de Mantel (r) entre matrizes de distâncias derivadas da composição de comunidades biológicas com as variáveis espaciais. *P < 0.05; **P < 0.01. na= não há amostra. Fev= fevereiro. Set = setembro. GG = Guarea guidonia. IE = Inga edulis. PG = Piptadenia gonoacantha. NM = Nectandra membranacea.

Grupos	Mantel r
	PG		GG		IE		NM		Todos
	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set	Fev	Set
Formigas	0,26	0,06	-0,05	-0,06	0,06	0,01	0,16	0,15	-0,003	-0,09
Artrópodes	0,25	-0,08	0,37	0,19	-0,02	0,17	0,28	0,38*	0,13	-0,1
Plantas	0,1	na	-0,009	na	0,41**	na	0,43*	na	0,08	na

Testes de Mantel parciais, controlando o efeito das variáveis ambientais, foram realizados apenas para pares de comunidades que exibiram valores significativos de concordância (Tab. II) e que foram simultaneamente associadas as variáveis ambientais (Tab. III). Assim, a composição de espécies de formigas e plantas regenerantes foi correlacionada novamente, controlando-se o efeito das variáveis ambientais. A concordância entre as espécies de formigas e plantas regenerantes sob a copa de G. guidonia, nos períodos de fevereiro e setembro, foi significativa (rMantel Parcial= 0,29 e 0,26, respectivamente, p < 0,05).

DISCUSSÃO

Concordâncias significativas entre os grupos biológicos foram fracas (r < 0,50) e altamente variáveis (0,13 - 0,40), de forma similar a estudos anteriores (Wolters et al., 2006; Velghe & Gregory-Eaves, 2013; Westgate et al., 2014). Para se considerar uma alta concordância são necessários valores acima de 0,75, o que indica que um grupo representa mais de 75% dos padrões do outro grupo (Lovell et al., 2007; Heino, 2010; De Morais et al., 2018; Carneiro et al., 2019). No entanto, não há consenso sobre os critérios para classificar um grupo biológico como bom indicador (De Morais et al., 2018), principalmente para casos em que um único grupo é concordante com vários outros grupos. Mesmo tendo uma concordância baixa, o grupo pode ser considerado um indicador justo (Padial et al., 2012), como foi o caso das formigas que foram concordantes com os outros artrópodes e com as plantas regenerantes.

A concordância entre a riqueza de espécies de formigas e de artrópodes está relacionada às interações ecológicas, com uma influência mútua em suas comunidades (Leal et al., 2010; Rosser, 2017). No entanto, não encontramos concordância entre a composição de formigas e de outros artrópodes quando analisada por espécie de árvore, sugerindo que a comunidade de formigas (ou de outros artrópodes) não foi diferente sob a copa das árvores focais amostradas. Outros trabalhos foram relativamente limitados na compreensão de como a identidade da árvore focal interfere na comunidade de artrópodes que vive abaixo de sua copa (Donoso et al., 2010, 2013). Afinal, o efeito individual da árvore pode ser influenciado pela sobreposição da copa de árvores vizinhas (Gentry, 1988; Condit et al., 1996; Mejía-Domínguez et al., 2011), ou pela influência da decomposição da serapilheira e da diversidade microbiana na comunidade de artrópodes, já que a maioria dos artrópodes de serapilheira é ecologicamente separado das plantas por, pelo menos, um nível trófico, ou seja, os microrganismos (Donoso et al., 2013).

A composição de espécies de formigas foi concordante com a composição de espécies de plantas regenerantes apenas sob a copa de G. guidonia. Isso levanta evidências de que a identidade da árvore pode influenciar a concordância na composição de formigas e plantas regenerantes. Outros estudos já abordaram o efeito da composição de espécies de plantas em relação à regeneração natural (Carnevale & Montagnini, 2002; Thijs et al., 2014), destacando a influência da estrutura da copa, a fixação de nitrogênio e a síndrome de dispersão, ou seja, as características para favorecerem os agentes dispersores. Dessa maneira, o uso de espécies que proporcionam a interação entre formigas e plantas regenerantes, como G. guidonia, deve ser promovida a fim de restaurar as relações ecológicas entre a comunidade de formigas e plantas regenerantes, uma vez que estudos já apontam a importância das formigas como promotoras da germinação de sementes da G. guidonia (Leal et al., 2007; Silva et al., 2019).

A composição de plantas regenerantes foi concordante com a composição dos outros artrópodes. Já em relação à riqueza, não encontramos concordância entre essas comunidades. As plantas influenciam os organismos que vivem abaixo de sua copa por meio da disponibilidade de recursos e efeitos sobre as condições ambientais (Kissling et al., 2008; Vasconcelos et al., 2019). Por exemplo, a quantidade e qualidade da serapilheira, a umidade e a temperatura do ambiente interferem diretamente no desenvolvimento de isópodes (Crustacea) (Correia et al., 2008). Assim, muitos artrópodes podem estar relacionados mais aos recursos e condições disponibilizados pelas árvores do que pela própria árvore, como indicam os estudos sobre herbivoria que não trazem dados sobre a especialização dos artrópodes por espécies de árvores, mas sim pelo gênero, família, ou então nem abordam grupo taxonômico (Basset, 1992; Novotny & Basset, 2005).

As variáveis ambientais foram concordantes com os grupos biológicos, sendo que esse resultado foi guiado pela identidade da árvore. Isso provavelmente ocorreu, dado que a identidade da árvore afeta as características ambientais, tais como, luminosidade, temperatura, regeneração de plântulas, umidade e profundidade de serrapilheira (Vázquez-Yanez et al., 1990; Facelli & Pickett, 1991; Jones et al., 1997; Guariguata & Ostertag, 2001; Mejía-Domínguez et al., 2011). Assim, as árvores desempenham um papel indispensável na heterogeneidade do ambiente, pois modificam inúmeras características ambientais sob seu dossel. Como e quanto a árvore influencia o ambiente é regulado pelas suas variações morfológicas (Niinemets, 2010), arquitetônicas (Chadzon & Fetcher, 1984; Wang & Augspurger, 2006) e características fenológicas (Kaspari, 1993; Dominy et al., 2003; Tomita & Seiwa, 2004; Williams et al., 2008; Ishii & Asano, 2010).

As variáveis espaciais não foram influenciadas pela identidade da árvore, corroborando com o fato de pequenas distâncias resultarem em ambientes mais homogêneos (Donoso et al., 2013). Tal fato pode ser explicado por uma baixa heterogeneidade do ambiente, pois medidas aferidas como a serrapilheira e LAI, não variaram de acordo com a espécie de árvore. Além disso, as variáveis espaciais não foram concordantes com os grupos biológicos, indicando que a relação entre os organismos não está sendo guiada pela localização e sim por um outro fator externo, como a disponibilidade de recursos. Estudos mostraram que a diversidade de artrópodes herbívoros é positivamente relacionada à diversidade de árvores, muitas vezes, por meio do aumento da heterogeneidade de recursos, que, ao aumentar a diversidade de herbívoros, afetam também os predadores (Scherber et al., 2010; Zhang et al., 2016). Já para formigas de serapilheira, essa associação não é tão evidente, pois estas não dependem, particularmente, da serapilheira de uma única espécie de árvore (Donoso et al., 2010). De fato, as formigas possuem uma grande variedade de estratégias e preferências alimentares (Folgarait, 1998; Rico-Gray & Oliveira, 2007; Parr et al., 2016; Griffiths et al., 2017; Fernandes et al., 2019). Outro estudo mostrou que a diversidade de árvores influencia a quantidade de serapilheira e estabiliza a queda de folhas ao longo das estações (Huang et al., 2018). Esse mesmo trabalho, destacou que o tamanho da parcela está relacionado positivamente a riqueza da árvore, indicando que em parcelas maiores há serapilheiras mais abundantes e constantes (Huang et al., 2018). Assim, a diversidade de árvores no fragmento florestal estudado pode ser um descritor mais adequado da diversidade da serapilheira, potencialmente explicando melhor as relações entre formiga, artrópodes e plantas regenerantes.

A relação entre formigas e plantas regenerantes se manteve significativa quando retiramos a influência das variáveis ambientais, provando que essa relação não é guiada apenas pela mesma resposta desses organismos aos recursos e às condições disponíveis. Diferente do encontrado em alguns outros estudos, que destacam que a relação ocorre pelo fato de diferentes grupos responderem, da mesma forma, às variáveis ambientais (Landeiro et al., 2012; Siqueira et al., 2012; Bae et al., 2014; Tonkin et al., 2016). Assim, a relação entre as formigas e plantas regenerantes pode estar sendo guiada por suas interações ecológicas.

Desta forma, podemos concluir que as variáveis ambientais, muitas vezes ligadas à identidade da árvore, são preponderantes para a relação da comunidade biológica, mais especificamente formigas, outros artrópodes e plantas regenerantes. Além disso, as formigas demonstraram ser indicadores fracos da composição de plantas regenerantes e essa relação não foi guiada pelas variáveis ambientais e espaciais. Assim, devido a concordância ter sido baixa, recomendamos cautela ao utilizar formigas como indicadores de plantas e outros artrópodes em programas de monitoramento. Por fim, destacamos a importância de investigar outros mecanismos que podem afetar a concordância entre esses grupos biológicos (por exemplo, biogeográficos, história evolutiva ou interações tróficas), para assim, entender os padrões de interferência nas relações dos organismos.

Agradecimentos

Agradecemos aos administradores da Reserva Ecológica de Guapiaçu (REGUA), Nicholas e Rachel Locke, que autorizaram a realização da pesquisa e toda a equipe pelo auxílio das atividades de campo e alojamento, ao PIBIC (CNPq), pela bolsa concedida de iniciação científica a RAEF e à CAPES, pela bolsa a MSC. JS agradece ao CNPq pela concessão da bolsa de produtividade.

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Material suplementar

Material online disponível para este artigo.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  23 Maio 2022
• Data do Fascículo
  2022

Histórico

• Recebido
  07 Maio 2021
• Aceito
  28 Jan 2022