Estrutura e organização espacial de duas comunidades de anuros do bioma Pampa

Structure and spatial organization of two anuran communities of the Pampa biome

Estrutura e organização espacial de duas comunidades de anuros do bioma Pampa

Structure and spatial organization of two anuran communities of the Pampa biome

Victor M. Lipinski^I; Tiago G. dos Santos^II

^IPrograma de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, Universidade Federal de Santa Maria, Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia, Av. Roraima s/n, Prédio 17, sala 1140, Camobi, 97105-900 Santa Maria, RS, Brasil ([e-mail])

^IIUniversidade Federal do Pampa, Av. Antônio Trilha, 1847, Centro, 97300-000 São Gabriel, RS, Brasil

ABSTRACT

The Pampa is the smallest Brazilian biome and is one of the most endangered, due to the expansion of the agropastoril cultures and the silviculture; is one of the Brazilian biomes with the lowest representation on the conservation unities system. In this study are presented information about the structure and spatial organization of anuran communities of two physiographic regions, from the four in which the biome is divided. Were sampled ten waterbodies in each region between the months of September 2011 and August 2012. Were registered 24 species characterized as generalist, with wide distribution and typical of the open areas. The species accumulation curve showed an assintota after the 12° month of sampling. The similarity analysis showed a segregation in the structure of both communities that were influenced by the environmental landscape descriptors.

Keywords: Amphibia, anurofauna, ponds, community ecology.

RESUMO

O Pampa é o menor bioma brasileiro e está entre os mais ameaçados devido ao rápido avanço das culturas agropastoris e da silvicultura; é um dos biomas com menor representação no sistema de unidades de conservação. Neste estudo são apresentadas informações sobre a estrutura e a organização espacial das comunidades de anuros de duas das quatro regiões fisiográficas em que o bioma é dividido. Foram amostrados dez corpos d’água em cada região entre os meses de setembro de 2011 e agosto de 2012. Foram registradas 24 espécies caracterizadas como generalistas, de ampla distribuição e típicas de ambientes abertos. A curva de acumulação de espécies apresentou a formação de uma assíntota após o 12° mês de amostragem. A análise de similaridade mostrou uma segregação na estrutura das duas comunidades, que foram influenciadas pelos descritores ambientais e da paisagem.

Palavras-chave: Amphibia, anurofauna, poças, ecologia de comunidades.

O Pampa é o menor bioma brasileiro e está representado apenas no estado do Rio Grande do Sul, onde ocupa aproximadamente 62% do território; fora do Brasil, ocorre em parte da Argentina e todo o território do Uruguai (Boldrini et al., 2010). No entanto, o nível de desenvolvimento econômico e social desta região do estado historicamente tem levado o bioma a um processo constante de conversão de sua área original por paisagens agrícolas, financiadas por incentivos fiscais por parte do Governo do Estado (P. Binkowski, dados inéditos). Atualmente a fisionomia campestre original já foi descaracterizada em torno de 50% devido a ações humanas de urbanização e demais atividades econômicas (Hasenack et al., 2007). Segundo Boldrini et al. (2010). Os tipos de vegetação, solos e a própria riqueza de condições geológicas e geomorfológicas, aspectos hidrológicos e a ordem climática tornam o bioma Pampa um território heterogêneo, onde as áreas menos degradadas estão distribuídas em mosaicos, nos locais de topografia acentuada e com solos pouco férteis (Overbeck et al., 2007; Behling et al., 2009; Bencke, 2009; Cordeiro & Hasenack, 2009; Guadagnin et al., 2009; Gautreau & Vélez, 2011). Assim, o conhecimento acerca da biodiversidade dos campos nativos ainda é incipiente, tornando baixo o número de áreas efetivamente protegidas em Unidades de Conservação (Overbeck et al., 2007).

Os estudos envolvendo ecologia de comunidades de anuros existentes no Bioma Pampa, historicamente, estão concentrados na região da Planície Costeira (e.g., Colombo et al., 2008; Maltchik et al., 2008; Moreira et al., 2008; Machado & Maltchik, 2009; Machado et al., 2012; Oliveira et al., 2013), enquanto as fisionomias campestres interioranas permaneceram pouco exploradas exceto pelos estudos de Santos et al. (2008) na Depressão Central, Both et al. (2011) na Serra do Sudeste e Di-Bernardo et al. (2002) na região da Campanha. Apesar do crescente número de estudos, o conhecimento acerca dos padrões de composição, diversidade e distribuição espacial dos anuros desta região ainda são escassos. Atualmente, existem aproximadamente 50 espécies de anfíbios conhecidas para o bioma Pampa (Garcia et al., 2007) e, dentre estas, aproximadamente oito são consideradas endêmicas (Bencke et al., 2009).

Existem diversos fatores históricos (Valdujo et al., 2011), espaciais (IUCN, 2012), pressões predativas (tanto por vertebrados quanto por invertebrados) e de competição que modificam padrões de composição e endemismo de espécies e assim, contribuindo para a distribuição diferencial destas nos locais de ocorrência. Para os anfíbios do Pampa, a heterogeneidade da paisagem campestre (Boldrini et al., 2010) proporciona um mosaico de corpos d’água e amplia o número de recursos a serem utilizados pelas espécies (Nogueira et al., 2009), facilitando a dispersão entre os corpos d’água e proporcionando um fator ambiental importante na determinação dos padrões de riqueza local (Hawkins et al., 2007). Desta forma, a manutenção das áreas abertas e dos mosaicos formados pela vegetação, relevo e pelos corpos d’água são fundamentais para a manutenção dos nichos responsáveis pelas espécies nos locais. Diante deste cenário, objetiva-se ampliar o conhecimento dos padrões de distribuição espacial, riqueza e composição da anurofauna do bioma Pampa em duas áreas com diferentes tipos de exploração da terra.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. O estudo foi realizado em duas das quatro regiões fisiográficas do bioma Pampa (e.g. Planície Costeira, Planalto da Campanha, Depressão Central, e Serra do Sudeste), Depressão Central (DC) e Serra do Sudeste (SS), localizadas nos municípios de Santa Maria (29°41’03"S, 53°48’25"W) e Caçapava do Sul (30°30’44"S, 53°29’29"W), respectivamente. A Depressão Central apresenta relevo suavemente ondulado, não ultrapassando os 400 m de altitude. A composição rochosa é representada por formações Paleozoicas do Carbonífero Superior. Segundo Hasenack et al. (2010), a vegetação é categorizada como Campos com Andropogôneas e Compostas; o clima, segundo a classificação de Maluf (1999), é do tipo subtropical úmido (ST UM) com temperaturas médias mínimas chegando aos 13,8°C e média anual de chuvas de 1708 mm (Krapovickas & Di Giacomo, 1998; Porto, 2002; Overbeck et al., 2007). A região da Serra do Sudeste apresenta um relevo fortemente ondulado, com média de altitudes variando entre 400 e 600 m (Rambo, 1956; Porto, 2002). A vegetação é composta por campos e matas de galeria, parque e capões (Vieira & Rangel, 1984), com gramíneas rasteiras e solos expostos especialmente nas encostas dos morros, nestes locais mais secos, é comum a predominância de espécies como a barba-de-bode (Boldrini, 1997). O clima é do tipo temperado úmido (TE UM) com temperaturas médias mínimas de 11,4°C e médias anuais de chuva de 1588 mm (Fig. 1).

Hábitats amostrados. Os corpos d’água foram selecionados de acordo com a distância entre os mesmos e as características da paisagem no qual estão inseridos. Desta forma, dez corpos d’água foram selecionados na Serra do Sudeste (distantes em média 4,45 ± 2,30 km) e 11 na Depressão Central (distantes em média 4,65 ± 2,41 km) (Tab. I). Estes corpos d’água foram caracterizados por descritores ambientais da seguinte forma: 1) Área total da poça; 2) Altitude; 3) Hidroperíodo; 4) Movimentação da água; 5) Perfis de inclinação da margem; 6) Número de tipos de margem; 7) Cobertura vegetal no espelho d’água; 8) Número de perfis de vegetação emergente; 9) Tipo de matriz; 10) Profundidade e 11) Origem da poça. Adicionalmente, cinco parâmetros físico-químicos da água foram medidos (três medidas para cada parâmetro): A) Temperatura; B) pH; C) Oxigênio dissolvido; D) Condutividade elétrica e E) Turbidez; para tais medições foi utilizada uma sonda multiparâmetros (Santos et al., 2007; Vasconcelos et al., 2009).

Amostragem. As áreas foram estudadas mensalmente de setembro de 2011 a agosto de 2012, totalizando 12 amostragens de aproximadamente 24 dias. Para fins de padronização do esforço amostral e evitar os possíveis ruídos das variações diárias dos parâmetros da água, ao início das amostragens em cada campanha a ordem de amostragem das poças era escolhida aleatoriamente tanto por local quanto por horário e o perímetro destas percorrido por duas pessoas utilizando métodos de busca auditiva e visual (ver busca em sítios de reprodução, Scott Jr. & Woodward, 1994) (Gottsberger & Gruber, 2004; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005; Santos et al., 2007). Indivíduos localizados vocalizando foram contabilizados para riqueza e dados de abundância; os indivíduos avistados perto das poças ou que não estivessem vocalizando foram considerados apenas para estimativas de riqueza das áreas. Adicionalmente, foram coletados anuros em estágios larvais (para dados de riqueza das áreas) e potenciais predadores de larvas (vertebrados e invertebrados aquáticos, identificados em nível de família) com o auxílio de um puçá de malha de arame de 3 mm e cabo longo. Para isto, o puçá foi utilizado ao longo do perímetro das poças (Santos et al., 2007). Espécimes-testemunho foram coletados e eutanasiados com o uso de Lidocaína a 10% e tombados na Coleção de Herpetologia da Universidade Federal de Santa Maria (ZUFSM, ICMBIO Licença n° 29508/3).

Análises de dados. Para determinar a suficiência amostral nas duas áreas estudadas, foi gerada uma curva de acumulação de espécies baseada na riqueza (adultos e larvas) (100 randomizações, Gotelli & Colwell, 2001). Para acessar dados de uso do habitat e a relação dos descritores ambientais com a estrutura da comunidade de anuros (medida através de abundância dos indivíduos adultos em atividade de vocalização), foi utilizada uma análise "Bioenv", que determina a melhor combinação de variáveis que explicam as correlações não paramétricas entre os arranjos de descritores ambientais e a matriz que representa a estrutura da comunidade (Clarke & Ainsworth, 1993). Um teste de Mantel foi aplicado para detectar influência da distância geográfica sobre a estrutura das comunidades (matriz de abundância) e uma análise de espécies indicadoras (abundância e riqueza) (ISA, Dufrêne & Legendre, 1997) foi utilizada para detectar a preferência das espécies quanto às regiões amostradas com base em dados de frequência de ocorrência e abundância ao longo de dois grupos: (i) amostras da Depressão Central e (ii) amostras da Serra do Sudeste. A similaridade foi testada através de uma ANOSIM (Clark & Warwick, 2001a,b) aplicando o coeficiente de similaridade de Bray-Curtis, considerando-se a máxima abundância de machos em atividade de vocalização em cada poça e uma análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS) para ilustrar de forma gráfica os padrões de distribuição. O valor de stress foi utilizado como medida de representatividade da matriz pelo método de ordenação (Warwick & Clarke, 2001b). Por fim, uma análise de regressão foi utilizada para verificar se existe relação da presença de predadores com a abundância e riqueza de anuros e uma matriz de correlação de variáveis foi construída a fim de detectar a existência de colinearidade nas variáveis ambientais para que estas fossem excluídas a priori das análises. Todas as análises foram conduzidas no ambiente estatístico R utilizando o pacote vegan (R Core Team, 2012).

RESULTADOS

Riqueza e abundância de espécies de anuros. Ao longo das duas áreas, foram registradas 24 espécies distribuídas em 12 gêneros e cinco famílias: Bufonidae (2), Odontophrynidae (1), Hylidae (10), Leptodactyliade (10) e Microhylidae (1). Destas espécies, 15 foram também registradas em estágio larval. Na região da Serra do Sudeste, Scinax granulatus, Physalaemus gracilis e Pseudis minuta foram responsáveis pelas maiores abundâncias com relação aos indivíduos adultos e, em estágio larval, Hypsiboas pulchellus, S. granulatus, Odontophrynus americanus foram as mais abundantes. Na Depressão Central, adultos de Dendropsophus minutus, D. sanborni e S. squalirostris e os estágios larvais de S. fuscovarius, S. granulatus e S. squalirostris foram mais abundantes, respectivamente (Tab. II). Com o registro destas 24 espécies, ao final das 12 amostragens a curva de acumulação de espécies (Fig. 2) mostrou uma tendência à assíntota para ambas regiões, descartando assim um incremento significativo no número de espécies.

Similaridade das Comunidades. Com relação à similaridade das comunidades de anuros das duas regiões fisiográficas estudadas, as análises de similaridade e a ordenação demostraram a existência de uma diferença significativa na composição de espécies (R² = 0.65, p = 0.001), responsável pela formação de dois grupos distintos (NMDS, stress = 0,11) (Fig. 3).

Preferência de hábitat das espécies. A análise de espécies indicadoras demonstrou que espécies como Physalaemus biligonigerus (Cope, 1861) e Scinax squalirostris (A. Lutz, 1925) (Indval = 27% e 82% respectivamente) estão mais relacionadas aos ambientes da Depressão Central e espécies como P. gracilis (Boulenger, 1883), Rhinella schneideri (Werner, 1984) e S. uruguayus (Schmidt,1944) (Indval= 90%, 48% e 40% respectivamente) estão mais relacionadas à Serra do Sudeste.

Influências bióticas e abióticas. A riqueza de famílias de predadores aquáticos de larvas de anuros não mostrou nenhuma relação com incremento ou decréscimo na abundância ou riqueza destes. A estrutura destas comunidades foi significativamente afetada pelos parâmetros físicos e químicos da água, bem como pelos descritores ambientais mensurados nos locais. Na comunidade amostrada na Depressão Central a temperatura da água (°C), o pH, o tipo de matriz campestre em que a poça está inserida e número de perfis de vegetação emergente no espelho d’água foram o conjunto de variáveis responsável pelo maior coeficiente de correlação com a matriz biótica (r = 0,7, p= < 0,005). Na estrutura da comunidade da Serra do Sudeste, o maior coeficiente de correlação foi apresentado pelo conjunto de variáveis taxa de oxigênio dissolvido na água (mg/L), condutividade elétrica (msc/s), variação de hidroperíodo, cobertura vegetal no espelho d’água e número de perfis de vegetação emergente no espelho d’água (r = 0.38, p= <0,005). Por fim, o teste de Mantel mostrou que não existe influência da distância geográfica entre as poças amostradas, tanto na Serra do Sudeste quanto na Depressão Central (r = -0,04; p = 0,59 e r = 0,11; p = 0,27 respectivamente).

DISCUSSÃO

Foram registradas 24 espécies de anuros para as duas áreas estudadas, sendo um número esperado dado que outros estudos na região dos campos sulinos como Santos et al. (2008), Both et al. (2009), Trindade et al. (2010), registraram riqueza semelhante de espécies, aproximadamente 25% de riqueza conhecida para o estado do Rio Grande do Sul (Quintela et al., 2009; Iop et al., 2011). No entanto, das 24 espécies registradas apenas duas são endêmicas do bioma Pampa (Phyllomedusa iheringii e Physalaemus gracilis) (Kwet & Di-Bernardo, 1998; Maneyro & Langone, 2001; Santos et al., 2008; Both et al., 2011; Moreira & Maltichik, 2012). Pelo fato de que muitas das espécies encontradas nestes estudos têm a reprodução concentrada em curtos períodos (Santos et al., 2007) (reprodução explosiva), é esperado que o padrão de ocorrência de algumas tenha sido subamostrado (e.g. gênero Melanophryniscus).

Nos últimos anos, o número de estudos visando entender as interações entre os parâmetros abióticos e as comunidades de anuros tem crescido (e.g. Both et al., 2009; Oda et al., 2009; Iop et al., 2011; Gambale et al., 2014) e alguns descritores ambientais estudados (e.g. hidroperíodo, condutividade elétrica, pH, presença de predadores e cobertura vegetal) vem revelando um padrão recorrente de influência direta e/ou indireta na estrutura das comunidades (Bastazini et al., 2007; Vasconcelos et al., 2010; Xavier & Napoli, 2011; Moreira & Maltchik, 2012), logo, a diferença já reconhecida (geologia, uso da terra, altitude, clima, dentre outros) entre as duas regiões amostradas pode, de alguma forma refletir uma estrutura diferente de anurofauna em cada uma delas.

Ainda que a maior parte das espécies registradas tenha ampla distribuição (Camargo et al., 2005), o fato de terem sido registrados números semelhantes de espécies terrícolas, arborícolas e aquáticas, indica que o ambiente não é inteiramente homogêneo, por mais que as regiões estudadas estejam situadas em matrizes de campo, o que em teoria confere às paisagens uma característica homogênea (Vasconcelos & Rossa-Feres, 2008; Vasconcelos et al., 2009; Silva et al., 2011). As regiões Depressão Central e Serra do Sudeste são caracterizadas por diferentes tipos de ambientes campestres, o que proporciona aos anuros maior disponibilidade de microambientes a serem explorados, permitindo uma riqueza elevada (para a região dos campos).

Este tipo de variação (de fauna) entre dois locais, ligado à estrutura da paisagem, pode ser detectado por resultados semelhantes ao do presente estudo, quando uma das principais pressões bióticas (predação ver Hero et al., 1998) não mostra relações com a abundância e riqueza de anuros em fase larval nos locais estudados. Desta forma, a segregação apresentada pela anurofauna da Depressão Central e da Serra do Sudeste tende a estar relacionada com as diferenças nas varáveis ambientais e das poças que agem como reguladores da presença tanto de adultos quanto de larvas em cada uma das comunidades (Iop et al., 2011).

Estes mecanismos reguladores podem se apresentar nos anuros (adultos e larvas) na forma de distúrbios de comportamento e/ou disfunções fisiológicas (McDiarmid & Altig, 1999) como hipóxia, em decorrência de variações na taxa de O₂ dissolvido na água (Costa, 1967; Wassersug & Feder, 1983), modificações na colonização dos corpos d’água, pelo aumento/ diminuição do número de microambientes como sítios reprodutivos ou de abrigo (Kiesecker, 1996; Conte & Machado, 2005; Moresco et al., 2009; Aquino et al., 2010) até situações mais danosas ao próprio desenvolvimento embrionário, como a variação do pH e da concentração de íons na água (Pierce, 1985; Kiesecker, 1996; ver revisão completa em Di-Bernardo et al., 2002).

Fatores relacionados à sazonalidade climática, como temperatura (tanto baixa quanto alta), também são conhecidos por agirem de forma reguladora sobre a presença ou a ausência dos anuros como por exemplo Hypsiboas pulchellus, que tem atividade pronunciada nos meses mais frios (López et al., 2011; Antoniazziet al., 2013), podendo também afetar no regime hídrico beneficiando espécies como Rhinella schneideri nos meses mais secos (Oda et al., 2009) e Physalaemus gracilis e Scinax uruguayus nas intermitências chuvosas (Achaval & Olmos, 2007; Kwet et al., 2010). Estes fatores também são responsáveis por variações no hidroperíodo das poças que trazem, através da sua variação, algumas espécies que dependem destes momentos para reprodução (e.g. Leptodactylus fuscus) e por consequência modificações no uso dos estratos vegetacionais, tanto das margens quanto da cobertura do espelho d’água, beneficiando espécies como Physalaemus biligonigerus e Scinax squalirostris (Achaval & Olmos, 2007; Zarancho et al., 2004; Kwet et al., 2010).

Como sugerido por Gambale et al. (2014) e Conte & Rossa-Feres (2006), esta sazonalidade somada a constantes ações antrópicas (tipicamente encontradas nos ambientes abertos do bioma Pampa) acabam sendo mecanismos que indiretamente geram alterações tanto nas pressões predativas e competitivas quanto na própria disponibilidade de locais para ovoposição e desenvolvimento das larvas (Feder, 1982; Woodward, 1983; Skelly, 1996; McDiarmid & Altig, 1999; Fahd et al., 2000; Townsend, 2002), tornando os ambientes ainda mais susceptíveis à colonização pelas espécies generalistas como as encontradas.

Assim, os fatores como a alta permeabilidade da pele, a ectotermia e a dependência da água, em pelo menos um estágio de desenvolvimento, tornam o grupo dos anfíbios anuros especialmente sensível às variações dos parâmetros ambientais e da água, de forma que estas podem ser refletidas como variações na estrutura, na riqueza e nos padrões de distribuição das comunidades (Duellman & Trueb, 1994; McDiarmid & Altig, 1999; Urbina-Cardona et al., 2006).

Em uma visão mais abrangente, as formações em mosaico (campo/floresta), nas duas regiões, algumas destas formações naturais da paisagem, outras de origem antrópica, podem apresentar uma estrutura de comunidade alterada, e um dos principais motivos para isto é modificação dos níveis de distúrbios no ambiente (Pianka, 1994). Assim como ocorre nas áreas de Cerrado, as comunidades de anuros do Pampa parecem ser beneficiadas pela heterogeneidade horizontal da paisagem, proporcionada pela variação no número de ambientes disponíveis, demonstrando então a importância da manutenção destas fisionomias campestres e da criação e implementação de unidades de conservação nestes locais já fragilizados pela ação antrópica.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de Mestrado concedida; aos agricultores e proprietários que permitiram o acesso às suas propriedades; ao ICMBio e ao SISBIO (29508/3) pelas licenças de coleta e transporte de material. Também agradecemos a Marcelo Rocha, Samanta Iop, Vinícius Caldart e Bruno Madalozzo pela ajuda no em laboratório e nas campanhas de amostragem. TGS agradece ao CNPq pela bolsa de pesquisa.

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Recebido em 18 de julho de 2014

Aceito em 29 de dezembro de 2014

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Fev 2015
• Data do Fascículo
  Dez 2014

Histórico

• Recebido
  18 Jul 2014
• Aceito
  29 Dez 2014