Utilização de ultrassonografia point-of-care na análise de alterações arteriais em pessoas com doença renal crônica em hemodiálise: estudo transversalResumo
Contexto Indivíduos com doença renal crônica (DRC) apresentam risco duas vezes maior de doença arterial periférica (DAP) e são mais suscetíveis a calcificação arterial. O diagnóstico das alterações arteriais envolve a combinação de avaliação clínica e testes não invasivos. O índice tornozelo-braquial (ITB) é um método de avaliação de alterações arteriais, preditivo de mortalidade, com bom custo-benefício. O método Doppler contínuo é considerado padrão-ouro para análise de ITB, pois proporciona maior precisão, e a ultrassonografia point-of-care (POCUS) permite obter essa medida à beira leito.
Objetivos Analisar a prevalência de alterações arteriais em indivíduos em hemodiálise por meio da POCUS.
Métodos Estudo transversal, analítico e observacional realizado com 85 pacientes em hemodiálise, por meio da aplicação de questionário clínico e sociodemográfico e cálculo do ITB. O desfecho do estudo consistiu na análise da presença de alterações arteriais por meio da mensuração do ITB por meio do método POCUS.
Resultados Evidenciou-se prevalência de 24,7% e 22,4% de pacientes com ITB sugestivo de DAP e de calcificação arterial, respectivamente. Diabetes melito (p = 0,02) e idade avançada (p = 0,01) foram identificados como os principais fatores de risco para DAP.
Conclusões A avaliação com auxílio da POCUS identificou prevalência de 24,7% para DAP e 22,4% para calcificação arterial entre os pacientes com DRC. Idade avançada e diagnóstico de diabetes melito foram os principais fatores de risco associados à DAP. Os dados indicam que a POCUS é uma abordagem inovadora para diagnosticar alterações arteriais à beira leito em pacientes em hemodiálise.
Palavras-chave:
doença arterial periférica; ultrassonografia; doença renal crônica; índice tornozelo-braço; hemodiálise
Abstract
Background Individuals with chronic kidney disease (CKD) have twice the risk of peripheral arterial disease (PAD) and are more susceptible to arterial calcification. Diagnosing arterial abnormalities involves a combination of clinical assessment and noninvasive tests. The ankle-brachial index (ABI) is a cost-effective method for assessing arterial abnormalities and predicting mortality. Continuous Doppler ultrasound is the gold standard for ABI assessment due to its greater accuracy, and point-of-care ultrasound (POCUS) enables bedside measurement of this index.
Objectives To analyze the prevalence of arterial abnormalities in individuals undergoing hemodialysis using POCUS.
Methods We conducted an observational, analytical, cross-sectional study of 85 patients on hemodialysis, using a clinical and sociodemographic questionnaire and calculating the ABI. The primary outcome was the analysis of the presence of arterial abnormalities through the measurement of ABI using the POCUS method..
Results The prevalence of ABI results suggestive of PAD and arterial calcification was 24.7% and 22.4%, respectively. Diabetes mellitus (p = 0.02) and advanced age (p = 0.01) were identified as the main risk factors for PAD.
Conclusions The POCUS-assisted assessment identified a prevalence of 24.7% for PAD and 22.4% for arterial calcification among patients with CKD. Advanced age and diabetes mellitus were the main risk factors associated with PAD. The data suggest that POCUS is an innovative approach for the bedside diagnosis of arterial abnormalities in patients on hemodialysis.
Keywords:
peripheral arterial disease; ultrasonography; chronic kidney disease; ankle brachial index; hemodialysis
INTRODUÇÃO
A doença arterial periférica (DAP) caracteriza-se pelo acometimento arterial das extremidades, especialmente dos membros inferiores. A DAP decorre da obstrução do fluxo sanguíneo arterial devido à aterosclerose, o que culmina em claudicação intermitente, dor, atrofia muscular, perda de pelos e espessamento das unhas do pé1,2 .
A DAP atinge mais de 230 milhões de pessoas e acomete entre 10 e 25% da população com mais de 55 anos, risco que aumenta com a idade. Tabagismo e diabetes melito (DM) são os principais fatores de risco, acompanhados por hipertensão arterial, dislipidemia, obesidade, sedentarismo, histórico de doença cardiovascular (DCV), sexo masculino e etnia negra3-6 . A DAP acarreta comprometimento considerável da qualidade de vida e apresenta morbimortalidade elevada, sendo considerada um marcador independente de risco aumentado de morte por DCV6 .
Indivíduos com doença renal crônica (DRC) têm risco duas vezes maior de DAP em comparação com a população geral5 . Pacientes com DRC possuem elevado risco cardiovascular e frequentemente apresentam a maioria dos fatores de risco cardiovascular e de DAP concomitantemente7,8 . Além disso, pacientes com DRC em hemodiálise estão mais suscetíveis a calcificação arterial, amplamente distribuída por todo o corpo, especialmente nos membros inferiores. O processo de calcificação arterial está associado a eventos cardiovasculares maiores e ao aumento da mortalidade nesses pacientes9 .
O diagnóstico das alterações arteriais envolve a combinação de avaliação clínica e testes não invasivos. A avaliação inicial deve incluir realização de coleta detalhada da história clínica, que busca sintomas como claudicação intermitente ou fadiga nas pernas. O exame físico deve incluir avaliação das extremidades inferiores, palidez ou tempo de enchimento capilar10 . A mensuração do índice tornozelo-braquial (ITB) é um dos métodos com melhor custo-benefício para diagnóstico de alterações arteriais, além de um importante preditor de mortalidade nessa população de risco11,12 . Esse índice é considerado ferramenta de triagem primária e seus valores apresentam sensibilidade e especificidade superiores a 80%13,14 .
Aproximadamente 70% dos indivíduos com alterações arteriais são assintomáticos e, por isso, subdiagnosticados. A realização do cálculo do ITB de rotina durante o exame físico na prática clínica de médicos generalistas se torna ainda mais importante15,16 . Dessa forma, a mensuração do ITB em pacientes com elevado risco de desenvolver alterações arteriais passa a ser indicada, mesmo na ausência de sintomas16 .
O ITB é definido como a razão entre a maior pressão arterial sistólica (PAS) de um membro inferior (artéria pediosa dorsal ou tibial posterior) e a maior PAS de um membro superior (artéria braquial). Considera-se normal o intervalo do ITB entre 0,9 e 1,3. Valores ≤ 0,9 são associados à DAP e ≥ 1,3 indicam que deve ser realizada investigação de calcificação arterial13,17,18 . Existem diferentes métodos de mensuração do ITB. O método Doppler contínuo é considerado padrão-ouro para análise do ITB, pois permite maior precisão19,20 , além de ser considerado mais fácil de utilizar do que o estetoscópio na mensuração da PAS nos membros inferiores21 .
Uma das modalidades baseadas no Doppler, a ultrassonografia point-of-care (POCUS), tem sido cada vez mais utilizada na avaliação clínica dos pacientes. Esse procedimento possibilita a avaliação dos pacientes à beira leito e proporciona um diagnóstico mais rápido, simples, barato e seguro do que outros exames de imagem22 . A utilização da POCUS permite a visualização de vasos sanguíneos e a avaliação qualitativa do fluxo arterial, o que auxilia no direcionamento diagnóstico de alterações arteriais, especialmente em pacientes com diabetes, que normalmente apresentam artérias não compressíveis em virtude do processo de calcificação23 . A POCUS tem inúmeras aplicabilidades, como auxiliar na determinação do ITB, o que pode aumentar a acurácia da mensuração em diferentes populações. Entre esses, estão as pessoas em hemodiálise, que geralmente têm restrições de mobilidade e podem se beneficiar do uso dessa tecnologia portátil. A POCUS associa portabilidade, visualização anatômica direta e capacidade de avaliação dinâmica9 .
A detecção precoce de alterações arteriais é essencial para a prevenção de complicações isquêmicas. Em uma metanálise recente, que incluiu 15 estudos e avaliou 9.067 artérias, a ultrassonografia à beira leito demonstrou sensibilidade global de 0,86 [intervalo de confiança de 95% (IC95%) 0,81-0,90] e especificidade de 0,95 (IC95% 0,78-0,97). A arteriografia é considerada padrão-ouro para o diagnóstico de DAP; no entanto, trata-se de um método invasivo que requer o uso de contraste iodado e exposição à radiação ionizante, o que limita sua aplicação rotineira em pacientes com DRC devido ao risco de nefropatia induzida por contraste24 .
A POCUS demonstra elevado desempenho diagnóstico na avaliação do sistema vascular, caracterizando-se por sensibilidade entre 90 e 97% e especificidade de até 93%25 . A comparação com métodos tradicionais de triagem, como o ITB (sensibilidade entre 69 e 79%) e o índice dedo-braquial (sensibilidade entre 83 e 85%), evidencia a vantagem técnica e diagnóstica da POCUS11,20,26 , sobretudo em contextos clínicos que demandam avaliação imediata, como na hemodiálise. Dessa forma, sua utilização representa um avanço importante na detecção precoce e na avaliação da gravidade das alterações vasculares, favorecendo intervenções mais precisas e oportunas na prática clínica.
Assim, este estudo propõe analisar, por meio da POCUS, a prevalência de alterações arteriais em indivíduos em hemodiálise.
MÉTODOS
Desenho do estudo
Trata-se de um estudo transversal, analítico e observacional, realizado conforme as diretrizes do Strengthening the Reporting of Observational Studies in Epidemiology (STROBE) Statement. Os participantes deste estudo foram pacientes em tratamento hemodialítico na Clínica de Doenças Renais do Vale do São Francisco (CLIRENAL), localizada no município de Paulo Afonso, BA, Brasil.
O dimensionamento amostral foi calculado com base na população finita de pacientes em hemodiálise na clínica estudada (n = 311). Utilizou-se a fórmula para populações finitas27 , adotando-se nível de confiança de 95%, prevalência populacional esperada de 28%28 e erro amostral máximo tolerado de 8%. O cálculo indicou um tamanho amostral ideal de 88 participantes. A amostra final do estudo incluiu 85 indivíduos, o que representa praticamente a totalidade dos pacientes elegíveis na instituição, após a aplicação dos critérios metodológicos de exclusão.
Contexto
Paulo Afonso situa-se na região Nordeste do Brasil, no sertão baiano, e em 2022 contava com uma população de 112.870 habitantes, da qual 43,6% apresentavam rendimento per capita de até 0,5 salário-mínimo, com 96,4% de taxa de escolarização entre 6 e 14 anos de idade. A cidade também contava com uma rede de serviços de saúde estruturada com todos os níveis de atenção29 .
A CLIRENAL é a principal empresa de fornecimento de terapia hemodialítica e serviços de nefrologia da região de Paulo Afonso. Por ser uma clínica vinculada ao Sistema Único de Saúde, recebe pacientes do município de Paulo Afonso e dos demais municípios circundantes, abrangendo os estados da Bahia, Alagoas e Pernambuco.
Durante o período contemplado no estudo, um total de 311 pacientes estava em terapia hemodialítica na clínica. Esses eram distribuídos em três turnos diários e subdivididos em grupos que compareciam à clínica em dias alternados, de segunda a sábado.
Participantes
O convite para participação foi realizado durante o tratamento hemodialítico, após a explicação do objetivo da pesquisa. Não houve processo de amostragem (probabilística ou não probabilística). Indivíduos que contemplavam os critérios de inclusão e não apresentavam critérios de exclusão foram avaliados. No entanto, o tamanho mínimo de dados foi dimensionado para estimar a relação entre os principais desfechos, minimizando o erro do tipo II (falso-negativo).
Os entrevistados foram selecionados com base nos seguintes critérios de inclusão: possuir diagnóstico confirmado de DRC estágio 5 (taxa de filtração glomerular abaixo de 15 mL/min/1,73 m2) e estar em tratamento hemodialítico convencional. Os critérios de exclusão foram a presença de fístula arteriovenosa e/ou amputação de membro inferior.
Foram realizadas visitas à clínica nos três turnos de sessão de hemodiálise, de segunda a sábado, e foi aplicado o questionário clínico e sociodemográfico a 265 pacientes em hemodiálise, de ambos os sexos, independentemente da idade e da presença de outras condições médicas concomitantes. Posteriormente, para aqueles incluídos no estudo, foram realizadas visitas à beira leito para a realização da POCUS, bem como o exame físico com palpação de pulsos arteriais de membros inferiores (pediosos e tibiais posteriores) e aferição da pressão arterial, prezando pela realização dessa abordagem durante os 20 minutos de diálise para minimizar a interferência desse procedimento nos níveis pressóricos dos pacientes. Foram excluídos do estudo 180 pacientes devido à presença de fístula arteriovenosa, amputação de membro inferior e recusa a participar ou assinar o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (Figura 1).
Fluxograma de seleção dos pacientes. Legenda: ITB = índice tornozelo-braquial; TCLE = Termo de Consentimento Livre e Esclarecido.
Variáveis
As variáveis independentes foram sexo, idade, índice de massa corporal (IMC), etnia, tempo de diálise, presença de fatores de risco (sedentarismo, uso de álcool, tabagismo), presença de comorbidades (hipertensão arterial, histórico familiar de DCV, DM, DCV, dislipidemia) e presença de sinais e sintomas compatíveis com DAP.
Fonte de dados
Os dados clínicos e demográficos dos pacientes foram coletados por meio da avaliação de prontuários e de questionário semiestruturado. Com o questionário, foi possível obter informações sobre idade, sexo, etnia, tempo de diálise, presença de acesso vascular para diálise, IMC, histórico de tabagismo, sedentarismo e histórico de DCV na família.
Acerca das comorbidades, investigou-se a presença de hipertensão arterial, DM, cardiopatias, acidente vascular encefálico e amputações prévias. A presença de sinais e sintomas compatíveis com DAP foi caracterizada por claudicação intermitente (dor muscular, principalmente nas panturrilhas, que surge com o esforço e piora no repouso), alterações tróficas em extremidades (pele seca e/ou fria, redução de pelos e unhas espessas) e feridas ou úlceras que não cicatrizavam.
Cálculo do ITB
As informações para o cálculo do ITB foram obtidas com um ultrassom portátil, modelo LOGIQ V2, no modo Doppler pulsátil, utilizando o transdutor linear (Figura 2A). Os pesquisadores passaram por um treinamento prévio específico para padronização da técnica. Em casos de resultados duvidosos ou alteração na aferição, o exame era repetido por outro profissional com maior experiência no método, de forma a garantir total confiabilidade dos dados.
A. Representação do aparelho utilizado no estudo. B. Etapas para aferição da pressão arterial sistólica e obtenção do índice tornozelo-braquial à beira leito. Legenda: PAS = pressão arterial sistólica.
Os valores da PAS foram obtidos e registrados após 5 minutos de repouso na posição semi-supina, na poltrona de hemodiálise, nos primeiros 20 minutos do procedimento. O manguito, com tamanho adequado às circunferências do braço e do tornozelo, foi selecionado e posicionado cerca de 2 a 3 cm acima da fossa cubital e dos maléolos, respectivamente (Figura 2B).
Por fim, o ITB dos membros direito e esquerdo do paciente foi obtido por meio da razão entre a maior PAS do tornozelo direito e a maior PAS dos membros superiores, e a razão entre a maior PAS do tornozelo esquerdo e a maior PAS dos membros superiores, respectivamente17,21 . Os resultados do ITB foram interpretados como normais quando o resultado ficou entre 0,9 e 1,3, fato que indica fluxo sanguíneo normal no membro inferior, sugestivo de calcificação arterial quando ITB ≥ 1,3 e relacionado com DAP quando ITB ≤ 0,9, indicando estenose arterial13,17 .
Análise estatística
Os dados foram organizados em estatística descritiva e exibidos em tabela. O teste qui-quadrado foi utilizado para avaliar a relação entre a presença de alterações arteriais (DAP ou calcificação arterial) e variáveis clínicas e sociodemográficas. Valor de p < 0,05 foi considerado estatisticamente significativo.
Aspectos éticos
Como esta pesquisa envolve seres humanos, o projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP), sob o CAAE nº 58588522.3.0000.5666 e executado de acordo com a Resolução nº 510/2016 do Conselho Nacional de Saúde. Além disso, foi solicitada a autorização e a colaboração da CLIRENAL.
RESULTADOS
Foram examinados 85 pacientes em hemodiálise. Desses, 21 (24,7%) apresentaram ITB ≤ 0,9, compatível com DAP (média: 0,7), e 19 (22,4%) apresentaram ITB ≥ 1,3, compatível com calcificação arterial (média: 1,5).
Constatou-se que a DAP apresentou maior prevalência em pacientes do sexo feminino (66,7%, n = 14), com idade > 60 anos (76,2%, n = 16), IMC eutrófico (52,4%, n = 11), com menos de 12 meses de hemodiálise (61,9%, n = 13) e sedentários (85,7%, n = 18). A distribuição dos casos foi homogênea quanto à etnia [parda 38,1% (n = 8), negra 33,3% (n = 7) e branca 28,6% (n = 6)].
A calcificação arterial foi mais prevalente nos indivíduos do sexo masculino (63,2%, n = 12), com idade > 60 anos (52,6%, n = 10), IMC eutrófico (68,4%, n = 13), com menos de 12 meses de hemodiálise (57,9%, n = 11) e sedentários (78,9%, n = 15). A distribuição dos casos foi homogênea quanto à etnia [parda 26,3% (n = 5), negra 36,8% (n = 7) e branca 36,8% (n = 7)].
Entre os pacientes com alterações arteriais (DAP ou calcificação arterial), o consumo de álcool foi mais prevalente entre os participantes com calcificação arterial (63,2%, n = 12), enquanto os tabagistas representaram a maioria dos casos de DAP (57,1%, n = 12). As comorbidades mais prevalentes foram hipertensão arterial (> 84,2%) e DM (> 52,6%).
A presença de sintomatologia, caracterizada por claudicação intermitente, alterações tróficas em extremidades e feridas ou úlceras que não cicatrizavam, foi maior no grupo com ITB compatível com DAP (p = 0,03). A presença de DM (p = 0,02) e idade mais avançada (p = 0,01) configuraram maior chance de DAP (Tabela 1).
DISCUSSÃO
Verificou-se prevalência de alterações arteriais (DAP ou calcificação arterial) em quase metade dos pacientes em hemodiálise. Os principais fatores de risco associados à DAP foram DM e idade avançada. Esses achados ratificam a necessidade e a importância da mensuração do ITB em pacientes com DRC, em virtude da suscetibilidade a fatores de risco cardiovasculares cumulativos e da demanda por estratégias diagnósticas rápidas, eficientes e integradas à rotina clínica.
Evidenciou-se que 24,7% da população analisada com DRC apresentou ITB compatível com DAP. Essa prevalência é condizente com os achados de um estudo multicêntrico espanhol realizado com 2.445 pacientes (28%)28 ; no entanto, um estudo brasileiro denotou prevalência menor (11%)30 .
A DAP é descrita como mais prevalente na população com DRC do que na população em geral5 . A DAP é uma vasculopatia comumente associada à DRC pelo fato de ambas compartilharem fatores de risco em suas bases etiológicas, e o diagnóstico precoce é importante para evitar possíveis complicações31 . Apesar de sinais e sintomas estarem presentes na maioria dos pacientes diagnosticados com DAP, as manifestações clínicas são inespecíficas e podem decorrer de alterações osteomusculares, articulares ou venosas, decorrentes ou não da DRC. Desse modo, a ultrassonografia pode auxiliar na definição etiológica. A mensuração do ITB, como ferramenta de rastreio da DAP, pode auxiliar a minimizar desfechos adversos. Nesse contexto, o uso de tecnologias como a POCUS pode ser um importante aliado no diagnóstico precoce da DAP e na redução de suas complicações32-34 .
Constatou-se que a maioria dos pacientes com DAP era tabagista. Apesar do tabagismo ser um importante fator de risco para DAP, não houve associação significativa com a presença da doença, provavelmente em razão do número limitado de pacientes participantes da pesquisa.
O DM foi associado à presença de DAP, corroborando estudos anteriores6,28,30 . Esse resultado reafirma a influência importante do DM na gênese da DAP, uma vez que o DM gera inflamação vascular e dano epitelial, além de vasoconstrição associada à ativação plaquetária35 . Apesar de outras comorbidades, como hipertensão arterial, obesidade, doença cerebrovascular e dislipidemia, também serem fatores de risco para DAP, não foi evidenciada associação significativa na população estudada.
A terapia hemodialítica gera alterações vasculares a longo prazo36 , por isso, espera-se que indivíduos submetidos a esse tratamento por mais tempo apresentem maior prevalência de DAP. No entanto, não foi observada relação entre tempo de diálise e incidência de DAP, achado também demonstrado em estudos anteriores30,37 .
Evidenciou-se prevalência de 22,4% de exames com ITB ≥ 1,3, compatível com calcificação arterial, nos pacientes avaliados neste estudo. Em pesquisa prévia, Ramos et al.30 evidenciaram que até 46,2% dos pacientes em terapia hemodialítica apresentam calcificação vascular. Tal diferença possivelmente se deve ao tempo de hemodiálise ao qual os indivíduos foram expostos38 . A calcificação arterial é uma importante complicação da DRC, em decorrência do distúrbio do equilíbrio mineral e ósseo, e confere maior risco de mortalidade aos seus portadores38,39 .
A calcificação arterial está relacionada ao aumento de rigidez vascular e à presença de artérias não compressíveis. Dessa forma, proporciona maior espessamento das artérias renais, maior prevalência de lesão microvascular renal e, como consequência, redução da taxa de filtração glomerular. Ademais, um ITB elevado, por exemplo, pode levar à sobrecarga hemodinâmica, à disfunção endotelial e à hipertrofia da massa do ventrículo esquerdo, o que aumenta o risco de eventos cardiovasculares, especialmente em pacientes com DRC40 . Assim como na DAP, a calcificação arterial pode ser investigada clinicamente por meio da mensuração do ITB.
A POCUS viabiliza a mensuração do ITB, com visualização da artéria, facilitando a definição da PAS para o ITB. Esse aspecto ganha ainda mais importância quando se trata de pacientes que frequentemente apresentam alterações arteriais, como calcificação, e são avaliados em contexto coletivo, à beira leito, em locais com excesso de ruídos. Além disso, a POCUS permite que profissionais capacitados avaliem de forma mais abrangente a DAP, orientando a estratificação da doença e o manejo mais adequado do caso. Ainda, a POCUS é uma ferramenta útil na avaliação de outros órgãos e sistemas importantes no contexto da DRC e da terapia hemodialítica, características evidenciadas também por outros autores21,22,34 .
É importante destacar que o método POCUS possui limitações, visto que demanda necessidade de experiência e treinamento especializado, bem como mais tempo para realização, quando analisado em prática de larga escala32,34 . Quanto às limitações do estudo, observa-se que valores de ITB ≥ 1,3 podem subestimar a prevalência de DAP, uma vez que o exame pode ser falso-negativo nesse público. Outra limitação diz respeito ao grande número de pacientes com fístulas arteriovenosas como acesso vascular para diálise, o que limitou a população do estudo e o número final de participantes em cada grupo avaliado, o que não permitiu análises estatísticas mais robustas.
Por se tratar de um estudo transversal, analítico e observacional, não foi possível estabelecer relações de causa e efeito entre os fatores de risco e as alterações arteriais. Ademais, a pesquisa foi realizada em um único centro, o que limita a generalização dos resultados a outras populações de pacientes em hemodiálise ou a diferentes contextos geográficos e de saúde.
CONCLUSÃO
Identificou-se, por meio da POCUS, prevalência de 24,7% de alterações arteriais compatíveis com DAP e de 22,4% compatíveis com calcificação arterial na amostra de pacientes com DRC em hemodiálise. Adicionalmente, evidenciou-se que a idade avançada e o diagnóstico de DM foram os principais fatores associados à presença de DAP nesses indivíduos. Conclui-se que a POCUS se mostrou um método exequível para mensuração do ITB e detecção de alterações arteriais à beira leito no centro de estudo, reforçando a necessidade de monitoramento vascular contínuo nessa população, visto que quase metade dos indivíduos apresentou comprometimento vascular.
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Como citar:
Santos AAA, Lima HC, Lordêlo BVC, et al. Utilização de ultrassonografia point-of-care na análise de alterações arteriais em pessoas com doença renal crônica em hemodiálise: estudo transversal. J Vasc Bras. 2026;25:e20250036. https://doi.org/10.1590/1677-5449.202500361
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Fonte de financiamento:
Nenhuma.
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O estudo foi realizado na Universidade Federal do Vale São Francisco (UNIVASF), Paulo Afonso, BA, Brasil.
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Aprovação do comitê de ética:
O protocolo foi aprovado pelo Comitê de Ética do Centro Universitário do Vale do Ipojuca – UNIFAVIP, com CAAE: 58588522.3.0000.5666, Número do Parecer: 5.473.764 de 16 de junho de 2022.
DISPONIBILIDADE DE DADOS
Os dados que sustentam este estudo estão disponíveis mediante solicitação ao autor correspondente.
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Editado por
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Editor-chefe responsável
Dr. Winston Bonetti Yoshida
