Doença do armazenamento lisossomal induzida pelo consumo de Sida carpinifolia em bovinos do Rio Grande do Sul

Lysosomal storage disease caused by Sida carpinifolia in cattle in Rio Grande do Sul

Resumos

Relata-se a intoxicação natural por Sida carpinifolia (guanxuma, chá-da-índia) em bovinos no Rio Grande do Sul. Foram afetados cinco bovinos no período 2001-2008. O quadro clínico foi caracterizado por emagrecimento, incoordenação, dificuldade de locomoção, tremores generalizados, quedas frequentes e morte. Microscopicamente, as principais alterações foram vacuolização dos neurônios de Purkinje do cerebelo, das células acinares do pâncreas e das células foliculares da tireoide. A microscopia eletrônica evidenciou vacúolos com conteúdo finamente granulado e delimitado por membrana. Na lectina-histoquímica, observou-se marcação em neurônios com as lectinas Concanavalia ensiformis (Con-A), Triticum vulgaris (WGA) e Succinyl Triticum vulgaris (sWGA).

Plantas tóxicas; Sida carpinifolia; Malvaceae; bovinos; intoxicação por planta; doença do armazenamento lisossomal; lectina-histoquímica; microscopia eletrônica de transmissão


This paper reports the natural poisoning by Sida carpinifolia (guanxuma, chá-da-índia) in cattle in Rio Grande do Sul, Brazil. Five cattle were affected in the period 2001-2008. Clinical signs included weight loss, incoordination, walking difficulty, generalized tremors, frequent falls, and death. Microscopically, the main changes were vacuolation of Purkinje neurons in the cerebellum, pancreatic acinar cells, and thyroid follicular cells. Transmission electron microscopy revealed vacuoles bordered by membrane containing finely granular material. Lectin histochemistry showed positive staining in neurons with the lectins Concanavalia ensiformis (Con-A), Triticum vulgaris (WGA), and Succinyl Triticum vulgaris (sWGA).

Poisonous plants; Sida carpinifolia; Malvaceae; plant poisoning; cattle; lysosomal storage disease; lectin histochemistry; transmission electron microscopy


ANIMAIS DE PRODUÇÃO

Doença do armazenamento lisossomal induzida pelo consumo de Sida carpinifolia em bovinos do Rio Grande do Sul

Lysosomal storage disease caused by Sida carpinifolia in cattle in Rio Grande do Sul

Pedro M.O. PedrosoI; Luiz G.S. de OliveiraII; Cláudio E.F. CruzII; Mauro P. SoaresIII; Laura R.B. BarretoIV; David DriemeierII

IPrograma de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), Av. Bento Gonçalves 9090, Porto Alegre, RS 95320-000, Brasil

IISetor de Patologia Veterinária (SPV), Departamento de Patologia Clínica Veterinária, Faculdade de Veterinária, UFRGS, Porto Alegre, RS 95320-000. E-mail: davetpat@ufrgs.br

IIILaboratório Regional de Diagnóstico, Faculdade de Veterinária, Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Campus Universitário s/n, Pelotas, RS 96010-900, Brasil.

IVMédica Veterinária, Secretaria Municipal da Agricultura, Rod. TF 010, 10 km 1, Centro, Triunfo, RS 95840-000, Brasil. 833

ABSTRACT

This paper reports the natural poisoning by Sida carpinifolia (guanxuma, chá-da-índia) in cattle in Rio Grande do Sul, Brazil. Five cattle were affected in the period 2001-2008. Clinical signs included weight loss, incoordination, walking difficulty, generalized tremors, frequent falls, and death. Microscopically, the main changes were vacuolation of Purkinje neurons in the cerebellum, pancreatic acinar cells, and thyroid follicular cells. Transmission electron microscopy revealed vacuoles bordered by membrane containing finely granular material. Lectin histochemistry showed positive staining in neurons with the lectins Concanavalia ensiformis (Con-A), Triticum vulgaris (WGA), and Succinyl Triticum vulgaris (sWGA).

INDEX TERMS: Poisonous plants, Sida carpinifolia, Malvaceae, plant poisoning, cattle, lysosomal storage disease, lectin histochemistry, transmission electron microscopy.

RESUMO

Relata-se a intoxicação natural por Sida carpinifolia (guanxuma, chá-da-índia) em bovinos no Rio Grande do Sul. Foram afetados cinco bovinos no período 2001-2008. O quadro clínico foi caracterizado por emagrecimento, incoordenação, dificuldade de locomoção, tremores generalizados, quedas frequentes e morte. Microscopicamente, as principais alterações foram vacuolização dos neurônios de Purkinje do cerebelo, das células acinares do pâncreas e das células foliculares da tireoide. A microscopia eletrônica evidenciou vacúolos com conteúdo finamente granulado e delimitado por membrana. Na lectina-histoquímica, observou-se marcação em neurônios com as lectinas Concanavalia ensiformis (Con-A), Triticum vulgaris (WGA) e Succinyl Triticum vulgaris (sWGA).

TERMOS DE INDEXAÇÃO: Plantas tóxicas, Sida carpinifolia, Malvaceae, bovinos, intoxicação por planta, doença do armazenamento lisossomal, lectina-histoquímica, microscopia eletrônica de transmissão.

Introdução

Sida carpinifolia L.f. (Malvaceae) ou Sida acuta var. carpinifolia (L.f) K.Schum, popularmente conhecida como guanxuma, vassourinha, malva-brava e relógio-de-vaqueiro é planta nativa do Brasil, onde ocorre em quase todo o território nacional. A planta é invasora de lavouras e pastagens, principalmente em solos mais argilosos, compactados e ricos em matéria orgânica (Kissmann & Groth 2000, Lorenzi 2000). No Rio Grande do Sul, onde é vulgarmente conhecida como chá-da-india ou chá-do-reino, a planta está disseminada, especialmente em áreas sombreadas e litorâneas. Nesse estado, a intoxicação foi diagnosticada, pela primeira vez, em caprinos (Driemeier et al. 2000), subsequentemente, em pôneis (Loretti et al. 2003), ovinos (Seitz et al. 2005a) e cervo dama (Dama dama) (Pedroso et al. 2009). A doença também foi identificada em Santa Catarina, onde foram afetados bovinos (Furlan et al. 2009) e, em São Paulo, onde caprinos e ovinos se intoxicaram (Godoy et al. 2005, Paganini Filho et al. 2008). Experimentalmente, a doença foi reproduzida em caprinos (Colodel et al. 2002a), ovinos (Seitz et al. 2005b) e bovinos (Furlan et al. 2008).

Os principais sinais clínicos da intoxicação incluem incoordenação, ataxia com dismetria, tremores de cabeça e pescoço, além de quedas frequentes (Colodel et al. 2002a, Furlan et al. 2008). Na necropsia, não são observadas alterações macroscópicas significativas (Colodel et al. 2002a, Seitz et al. 2005a, Furlan et al. 2008). As principais alterações microscópicas se caracterizam por distensão e vacuolização dos neurônios de Purkinje do cerebelo, núcleos do tronco encefálico, epitélio dos ácinos pancreáticos, células foliculares da tireoide, epitélio de túbulos renais, hepatócitos e macrófagos de órgãos linfóides (Colodel et al. 2002a, Seitz et al. 2005a, Furlan et al. 2008, Furlan et al. 2009).

O alcalóide indolizidínico 1,2,8-triol, denominado swainsonina e identificado em S. carpinifolia (Colodel et al. 2002b), inibe as enzimas a-manosidase lisossomal e a-manosidase II do complexo de Golgi e, consequentemente, induz a doença de depósito lisossomal (DDL) (Agamanolis 1995, Moremen 2002) que afeta particularmente neurônios (Molyneux & James 1982, Stegelmeier et al. 1995). A detecção de oligossacarídeos na urina de caprinos intoxicados experimentalmente com Sida carpinifolia foi indicada como ferramenta diagnóstica para animais expostos ou intoxicados pela planta (Bedin et al. 2009). Doenças indistinguíveis têm sido associadas com consumo de Astragalus spp. e Oxytropis spp. nos Estados Unidos (Stegelmeier et al. 1995, Pfister et al. 2003), Swainsona spp. na Austrália (Colegate et al. 1979), Ipomoea spp. no Sudão (Damir et al. 1987), Moçambique (Balogh et al. 1999), Argentina (Armesto et al. 2004, Ríos et al. 2008) e Brasil (Barbosa et al. 2006, Antoniassi et al. 2007, Armién et al. 2007, Barbosa et al. 2007), além de Turbina cordata,também no Brasil (Dantas et al. 2006). Este trabalho relata a ocorrência da intoxicação por Sida carpinifolia (Malvaceae) em bovinos no Rio Grande do Sul e descreve os achados epidemiológicos, clínico-patológicos, lectina-histoquímicos e ultraestruturais associados com a doença.

Material e métodos

Foram analisados quatro surtos (A, B, C e D) em que cinco bovinos foram intoxicados naturalmente por Sida carpinifolia L.f. (fam. Malvaceae) no Rio Grande do Sul, no período 2001-2008. Os bovinos desse estudo foram numerados de 1 a 5 (Quadro 1). Dados epidemiológicos e clínicos foram obtidos pelos médicos veterinários das propriedades e pela equipe do Setor de Patologia Veterinária da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (SPV-UFRGS), durante visita às propriedades. Foram realizadas quatro necropsias e, em um caso (Bovino 3), o material foi encaminhado ao SPV-UFRGS para exame histopatológico. Fragmentos de diversos órgãos foram coletados e fixados em formol 10%, processados de forma rotineira para histologia e corados pela hematoxilina e eosina (HE). Fragmentos de tálamo do bovino 3 foram fixados em glutaraldeído e enviados para o Laboratório Regional de Diagnóstico (LRD) da Universidade Federal de Pelotas (UFPel) para exame de microscopia eletrônica de transmissão.

Fragmentos de SNC dos Bovinos 2, 3 e 5 e do gânglio celíaco do Bovino 3 foram submetidos à técnica de lectina-histoquímica (Goldstein & Hayes 1978) com a utilização de lectinas obtidas comercialmente (Vector Laboratories, Burlingame, CA) (Quadro 2). As lâminas foram desparafinizadas em xilol e hidratadas em concentrações decrescentes de álcool. A inativação da peroxidase endógena foi feita com peróxido de hidrogênio 3%, por 30 minutos e a recuperação, com calor e solução de tampão citrato 10mM (pH 6.0), em banho-maria (100oC), por 15 minutos. Para a diminuição das ligações inespecíficas (background), os cortes foram tratados com leite desnatado (Molico) 5%, durante 30 minutos. Subsequentemente, as lectinas foram aplicadas na diluição de 5mg/ml em PBS (phosphate buffered saline) pH 7.4, exceto por Con-A que foi utilizada em 1 mg/ml. Seguindo-se, as lâminas foram incubadas em câmara úmida a 4ºC por 12-14 horas overnight, lavadas individualmente com água destilada e PBS, tratadas com estreptavidina (DAKO LSAB 2 kit, DAKO Corp., Carpinteria, CA) por 20 minutos em câmara úmida. Os cortes foram revelados com diaminobenzidine (DAB) (DAKO) por 5 minutos ou até atingir coloração marrom e contracorados com hematoxilina de Harris. Por se tratar de doença com sinais clínicos nervosos, todos os casos foram submetidos à técnica de imuno-histoquímica para raiva (Pedroso et al. 2008) e encefalopatia espongiforme transmissível (EET).

Resultados

Epidemiologia e sinais clínicos

Nas propriedades visitadas, a pastagem nativa dos piquetes onde os bovinos eram mantidos constituía a principal fonte de alimento e apresentava infestações por Sida carpinifolia, às vezes, em matos de eucaliptos (Eucalyptus globulus) (Fig.1). Os surtos analisados (A, B, C e D) tiveram morbidade de 13%, 15%, 40% e 55,55%, respectivamente.

Surto A. Pequena propriedade localizada em Triunfo/RS, onde de um total de quinze bovinos, um morreu e culdade de permanecer em estação (Fig.2), incoordenação e quedas frequentes. Um bovino com esses sinais foi eutanasiado e fragmentos de fígado e cérebro do mesmo foram encaminhados ao SPV-UFRGS para análise histopatológica. Outro bovino, com doença semelhante e que foi eutanasiado e necropsiado, apresentou HR test (head Fig.2. Intoxicação por Sida carpinifolia em bovinos no Rio Grande do Sul. Bovino 3 com dificuldade de permanecer em estação após o "HR test". raising test) positivo, o qual conforme Pienaar et al. (1976), consiste em queda subsequente à flexão da cabeça para cima e caudalmente seguida, após alguns segundos, de soltura rápida.

Surto D. Município de Triunfo/RS. De um total de nove bovinos, cinco haviam morrido no decorrer de seis meses, com sinais clínicos de emagrecimento, incoordenação e quedas ao movimento. Um bovino em decúbito lateral, movimentos de pedalagem, tremores e hiperexcitação, além de HR test positivo foi eutanasiado e necropsiado. Dados referentes ao ano de ocorrência, raça, sexo e idade dos bovinos estão apresentados no Quadro 1.

Achados patológicos

Não foram observadas alterações macroscópicas significativas. As principais alterações histológicas foram observadas no sistema nervoso central e incluíram vacuolização dos neurônios de Purkinje do cerebelo (Fig.3), núcleos do tronco encefálico e alguns neurônios na camada granular, além de esferóides axonais. No cerebelo dos cinco bovinos havia neurônios encolhidos, com núcleos picnóticos, citoplasma eosinofílico (Fig.4) e, muitas vezes, desaparecimento de neurônios de Purkinje. Em dois casos havia tumefação e vacuolização leve a moderada de núcleos da ponte e, em três casos, havia tumefação e vacuolização leve a moderada no mesencéfalo, na altura dos colículos rostrais. Na região do tálamo, havia leve tumefação de neurônios. Outras lesões consistiram de vacuolização das células acinares do pâncreas (2/3) (Fig.5), células foliculares da tireoide (1/3), células tubulares do rim (3/4) e hepatócitos (5/5). Em dois casos (Bovinos 1 e 3), verificou-se vacuolização leve a moderada de alguns Fig.1. Infestação por Sida carpinifolia em mato de Eucaliptos (Eucalyptus globulus), Rio Grande do Sul. No detalhe, o aspecto de Sida carpinifolia. outro desenvolveu doença caracterizada por emagrecimento, balanço e tremores da cabeça, além de quedas durante o andar. Esse bovino foi eutanasiado e necropsiado.

Surto B. Município de Triunfo/RS. De um total de vinte bovinos (4 vacas, 2 bois e 14 bezerros), adoeceram três vacas em final de gestação. Após apresentar-se subitamente em decúbito esternal com fratura no membro posterior direito (provavelmente associada com tentativas infrutíferas de manter a estação), uma vaca foi eutanasiada e necropsiada.

Surto C. Município de Caxias do Sul/RS. Propriedade com 160 hectares e um total de trinta bovinos. História de doze mortes (oito vacas e quatro bezerros) nos últimos quatro meses, com quadro clínico de emagrecimento, difi neurônios do gânglio celíaco (2/2) e do plexo mioentérico (1/1), bem como do epitélio do epidídimo (1/1).

Microscopia eletrônica e lectina-histoquímica

No tálamo do bovino 3, havia vacúolos delimitados por membrana com conteúdo finamente granulado (Fig.6). Na lectina-histoquímica, havia marcações no SNC, com graus variáveis de leves a moderadas, especificamente no citoplasma dos neurônios de Purkinje, da camada granular (inclusive os de Golgi) e da camada molecular do cerebelo. Tais marcações foram mais evidentes quando tratadas com Concanavalia ensiformis (Con-A), Triticum vulgaris (WGA) (Fig.7) e Succinyl Triticum vulgaris (sWGA). Também houve marcação em neurônios do gânglio celíaco do Bovino 3 (Fig.8) e no telencéfalo. Não houve marcação para as outras lectinas.

Imuno-histoquímica

Todos os testes para raiva e EET foram negativos.

Discussão

O diagnóstico da intoxicação por Sida carpinifolia nos bovinos foi baseado nos achados clínico-epidemiológicos, além das alterações histológicas, ultraestruturais e lectina-histoquímicas características. Durante visitas às propriedades com casos da doença, constatou-se que S. carpinifolia era a vegetação predominante nos piquetes e, portanto, a principal fonte de alimentação dos bovinos. Essa situação foi idêntica àquelas observadas em casos de intoxicação natural em caprinos, ovinos e pôneis no Rio Grande do Sul (Colodel et al. 2002a, Loretti et al. 2003, Seitz et al. 2005a), como também em bovinos em Santa Catarina (Furlan et al. 2009). Segundo os proprietários da região de Triunfo/RS, há vários anos tem havido mortes de bovinos afetados por doença caraterizada por sinais nervosos e mantidos em áreas infestadas por S. carpinifolia e com pouca disponibilidade de forragem. Há também relatos de que os animais adquiriam avidez pela planta, mesmo quando outros alimentos estavam à disposição. Tais fatos também foram relatados previamente (Colodel et al. 2002a, Furlan et al. 2009).

Experimentalmente, demonstrou-se que doses de 10g/kg por um período de 120 dias provocam alterações clínicas leves em bovinos; enquanto que 30 e 40g/kg administradas por um período de 150 dias produzem alterações neurológicas moderadas a acentuadas (Furlan et al. 2008). O quadro clínico em bovinos (caracterizado principalmente por incoordenação motora, tremores musculares, decúbito, movimentos de pedalagem e morte) foi semelhante ao observado nas intoxicações naturais em caprinos (Driemeier et al. 2000, Colodel et al. 2002a), ovinos (Seitz et al. 2005a) e bovinos (Furlan et al. 2009), como também ao observado na reprodução experimental em caprinos, ovinos e bovinos (Colodel et al. 2002a, Seitz et al. 2005b, Furlan et al. 2008). Em dois dos bovinos avaliados, observou-se teste HR positivo, pois animais com alterações neurológicas, especialmente cerebelares e vestibulares, demonstram incoordenação motora e ataques epileptiformes, quando submetidos ao procedimento (Pienaar et al. 1976) que, portanto, tem sido ferramenta diagnóstica auxiliar em casos de intoxicação por S. carpinifolia.

As principais alterações microscópicas observadas nos bovinos intoxicados naturalmente desse estudo foi distensão e vacuolização dos neurônios de Purkinje do cerebelo, além de vacuolização nas células foliculares da tireoide e células acinares do pâncreas. Essas alterações foram observadas em bovinos naturalmente intoxicados (Furlan et al. 2008, Furlan et al. 2009), como também em caprinos, pôneis, ovinos e cervídeos intoxicados naturalmente (Driemeier et al. 2000, Colodel et al. 2002a, Loretti et al. 2003, Seitz et al. 2005a, Pedroso et al. 2009). Solanum fastigiatum (jurubeba) (Mendez & Riet-Correa, 2008) e Phalaris angusta (Gava et al. 1999) devem ser consideradas no diagnóstico diferencial de intoxicação por S. carpinifolia na Região Sul do Brasil, pois também causam quadro clínico neurológico. A intoxicação por Solanum fastigiatum apresenta sinais cerebelares caracterizados por crises periódicas do tipo epileptiforme, sendo que a duração varia de poucos segundos a um minuto. Nessa doença, há vacuolização celular limitada aos neurônios de Purkinje do cerebelo (Rech et al. 2006, Mendéz & Riet-Correa, 2008). A técnica de lectina-histoquímica permite a diferenciação, pois a intoxicação por S. carpinifolia se caracteriza como uma amanosidase (Driemeier et al. 2000, Seitz et al. 2005a) e a intoxicação por S. fastigiatum, como uma doença de depósito glicolipídico (Paulovich et al. 2002). Na intoxicação por Phalaris angusta, evidencia-se macroscopicamente uma coloração verde-azulada nas regiões do tálamo, mesencéfalo e medula oblonga e, na microscopia, há pigmento granular marrom-amarelado no pericário de neurônios que não é observado na intoxicação por S. carpinifolia (Souza & Irigoyen 1999).

A histoquímica com lectinas tem se mostrado uma ferramenta importante para o diagnóstico de doenças de depósito lisossomal, incluindo as induzidas por plantas tóxicas. Na á-manosidose, há acúmulo de oligossacarídeos contendo resíduos a-manose e b-N-acetil-glicosamina (GlcNAc) (Beaudet 1983). Todos os casos analisados demonstraram marcações para lectinas Con-A, sWGA e WGA. A lectina Con-A se liga mais especificamente à a-manose (Goldstein & hayes, 1978) e as lectinas sWGA e WGA marcam os resíduos GlcNAc (Monsingny et al. 1980). Esses são os primeiros registros de intoxicação natural por S. carpinifolia em bovinos no Rio Grande do Sul. Por se encontrar disseminada no Rio Grande do Sul, ressalta-se a importância do diagnóstico de intoxicação por Sida carpinifolia em herbívoros no estado. Após o diagnóstico, os proprietários transferiram os demais bovinos dos locais infestados pela planta para outros locais livres de S. carpinifolia e não houve registros de novos casos da intoxicação.

Agradecimentos

Aos colegas e funcionários do Setor de Patologia Veterinária da UFRGS pela valiosa ajuda. Parte deste trabalho foi financiadao pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).

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Recebido em 17 de maio de 2010.

Aceito para publicação em 5 de julho de 2010.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    06 Dez 2010
  • Data do Fascículo
    Out 2010

Histórico

  • Aceito
    05 Jul 2010
  • Recebido
    17 Maio 2010
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