Alterações tomográficas na síndrome pós-COVID-19: revisão sistemática com metanálise

Araújo, Tatiane Peroba; Luz, Glécia Virgolino da Silva; Gomes, Marília Miranda Forte; Araújo, André Luís Sousa; Silva, Welington

doi:10.1590/0100-3984.2025.0012-en

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Artigo de Revisão • Radiol Bras 58 • 2025 • https://doi.org/10.1590/0100-3984.2025.0012 linkcopiar

Alterações tomográficas na síndrome pós-COVID-19: revisão sistemática com metanálise

Autoria SCIMAGO INSTITUTIONS RANKINGS

Resumo

Trata-se de uma revisão sistemática com metanálise de estudos observacionais, com o objetivo de estimar a prevalência de alterações tomográficas residuais no parênquima pulmonar, em correlação com a gravidade da doença aguda. Foram observados os marcos temporais 3, 6 e 12 meses após o diagnóstico de COVID-19 moderada a crítica em adultos. Foi feita busca estruturada em 14 bases de dados, englobando trabalhos publicados de janeiro/2020 a janeiro/2024, selecionando-se 44 estudos primários. Dados sobre casos leves de COVID-19 e avaliação da fase aguda da doença foram excluídos. Os resultados foram analisados descritivamente e metanálises foram conduzidas para derivar estimativas de prevalência. A prevalência estimada de tomografias alteradas foi 69% (IC 95%: 60-77,6%; I² = 86%; p < 0,001) aos 3 meses; 62% (IC 95%: 52-71,5%; I² = 77%; p < 0,001) aos 6 meses; e 54% (IC 95%: 40-67,5%; I² = 88%; p < 0,001) aos 12 meses. Não houve correlação entre gravidade da fase aguda e persistência de lesões tomográficas gerais. Em 22% (IC 95%: 13-30%; I² = 85%; p < 0,001) das tomografias de 3 meses foram observados indicativos de fibrose, sem redução da prevalência nos controles subsequentes (ρs = 0,952; p < 0,000). A gravidade da fase aguda apresentou correlação positiva com a presença de lesões tomográficas indicativas de fibrose pulmonar aos 3 meses após COVID-19.

Unitermos:
COVID-19; Tomografia computadorizada; Síndrome pós-COVID-19; Tórax; Doença pulmonar crônica.

Estudo	Ano	Cenário	Desenho do estudo	Tipo do estudo	Fase aguda da COVID-19	País	Revista	IA	TcBD
Ba ratei la et al.(⁵)	2021	Unicêntrico	Caso-controle	Retrospectivo	Grave	Itália	JCM	Não	Não
Ba rd a kc i et al.(⁴²)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Turquia	JCV	Não	Não
Bernardinello et al.(¹⁷)	2023	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Itália	Front Med	Não	Não
Besutti et al.(⁴³)	2022	Multicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Grave	Itália	Tomography	Não	Não
Bocchino et al.(¹⁸)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada	Itália	Radiology	Não	Não
Caruso et al.(⁴⁴)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada	Itália	Radiology	Sim	Não
Chen et al.(⁶)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	Respiration	Não	Não
Eberst et al.(²⁰)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	França	AIC	Não	Não
CIBERESUCIC0VID(²¹)	2022	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Espanha	Front Med	Não	Não
COVID-BioB Study(⁴⁰)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Itália	AAS	Sim	Não
Mulet et al.(³)	2023	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Espanha	AJR RCMB	Não	Não
Luger et al.(¹⁹)	2022	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	Áustria	Radiology	Sim	Sim
PHENOTYPE Study(³⁸)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	Reino Unido	Radiology	Não	Não
Stewart et al.(¹²)	2023	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Reino Unido	AJR RCMB	Não	Não
Farghaly et al.(⁷)	2022	Unicêntrico	Caso-controle	Retrospectivo	Grave	Arábia Saudita	Medicine	Não	Não
Faverio et al.(⁴⁶)	2022	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada	Itália	RR	Não	Não
Froidure et al.(²²)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Bélgica	RM	Sim	Não
Han et al.(⁸)	2021	Multicêntrico	Caso-controle	Prospectivo	Grave	China	Radiology	Não	Não
Huang et al.(⁹)	2023	Unicêntrico	Caso-controle	Retrospectivo	Moderada	China	Front Med	Sim	Não
Karampitsakos et al.(²³)	2023	Multicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Moderada	Grécia	Front Med	Sim	Não
Kumar et al.(²⁴)	2023	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Moderada/grave	Reino Unido	Clin Med	Não	Não
Kurys-Denis et al.(²⁵)	2022	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Moderada/grave	Polónia	PAIM	Não	Não
Lazar et al.(²⁶)	2022	Unicêntrico	Caso-controle	Prospectivo	Grave	Romênia	Diagnostics	Sim	Não
Lietal.(¹¹)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	RR	Não	Não
Liao et al.(⁴⁷)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	IDT	Sim	Não
Huang et al.(¹⁵)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	The Lancet	Não	Não
Lorent et al.(²⁷)	2022	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	Bélgica	EUS	Não	Não
Marando et al.(³⁹)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Suíça	NPJ	Não	Sim
Mostafa et al.(²⁸)	2023	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	Egito	EJCDT	Não	Não
Nabahati et al.(²⁹)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada	Irã	EJRNM	Não	Não
Pan et al.(³⁷)	2022	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Canadá	Radiology	Não	Não
Poerio et al.(³⁰)	2022	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Moderada/grave	Itália	SNCCM	Não	Não
Polat et al.(³¹)	2022	Unicêntrico	Caso-controle	Retrospectivo	Moderada/grave	Turquia	RC	Não	Não
Russo et al.(⁴⁸)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Itália	IEM	Não	Não
Lenoir et al.(¹⁰)	2023	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	Suíça	Respiration	Não	Não
Van Raaij et al.(³²)	2022	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	Holanda	RMR	Não	Não
Vural et al.(³³)	2021	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Grave	Turquia	TT	Não	Sim
Wu etal.(³⁶)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	The Lancet	Não	Não
Lietal.(⁴⁹)	2021	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Moderada/grave	China	E. Radiology	Não	Não
Zhang et al.(¹³)	2021	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Grave	China	E. Radiology	Não	Não
Zhao et al.(³⁴)	2020	Multicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Moderada	China	Clin Med	Não	Não
Zhou et al.(³⁵)	2021	Multicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	Front Med	Sim	Não
Zou et al.(¹⁶)	2021	Unicêntrico	Coorte	Prospectivo	Grave	China	PLoS One	Sim	Não
Zubairi et al.(¹⁴)	2021	Unicêntrico	Coorte	Retrospectivo	Grave	Paquistão	ARM	Não	Não

Software/método	Estudo - país, ano
Quantitative CT Assessment System for COVID-19 (YT-CT-Lung, YITU Healthcare Technology Co., Ltd, Hangzhou,	Zhou et al.(³⁵) - China, 2021
China)	Zou etal.(¹⁶)-China, 2021
Imbio Lung Texture Analysis (Imbio LLC, Minneapolis, MN, USA)	Karampitsakos et al.(²³) - Grécia, 2023
Syngo.via CT Pneumonia Analysis (Siemens Healthineers, Erlangen, Germany)	Luger et al.(¹⁹) - Áustria, 2022 Froidure et al.(²²) - Bélgica, 2021 Lazar et al.(²⁶) - Romênia, 2022
Thoracic VCAR (GE Healthcare, Chicago, IL, USA)	Caruso et al.(⁴⁴) - Italia, 2021
Intellispace (Philips Medical Systems, Best, The Netherlands)	COVID-BioB Study(⁴⁰)- Italia, 2022
Deep lung parenchyma enhancing (computer-aided detection) method	Huang et al.(⁹) - China, 2023

Achado na tomografia	p*	P*	A
Tomografia alterada (3 meses* x 6 meses)	0,205	0,136	↓ 10,5%
Tomografia alterada (3 meses* x 12 meses)	0,027	0,019	↓ 17,9%
Tomografia alterada (6 meses x 12 meses)	0,037	0,039	↓ 12,6%
FIBRO§ (3 meses* x 6 meses*)	0,104	0,257	↑ 2,9%
FIBRO§ (3 meses* x 12 meses*)	0,120	0,195	↑ 4,6%
FIBRO§ (6 meses* x 12 meses*)	0,118	0,120	↑ 7,6%

Achado	Média ± DP	Mediana (IIQ)	n	Padrão	Intervalo	P
Consolidação parenquimatosa, %
Aos 3 meses	16 ± 3,4	9 (3-20,3)	18	Normal	1-70	< 0,001
Aos 6 meses	5 ± 1,8	3,5 (1-8,3)	8	Não normal	1-15	0,065
Aos 12 meses	6,6 ± 1,5	5(2-10)	13	Não normal	1-20	0,084
Atenuação em vidro fosco, %
Aos 3 meses	53,7 ± 4,2	57 (37-73)	31	Normal	8-94	0,499
Aos 6 meses	37,9 ± 5,8	36,5 (20-47,5)	16	Não normal	7-91	0,071
Aos 12 meses	36,5 ± 5,4	33 (14-52,5)	20	Não normal	2-84	0,391
Atelectasia, %
Aos 3 meses	9,5 ± 4,5	7(2.5-19)	4	Não normal	2-22	0,404
Aos 6 meses	10 ± 2,8	10 (3-15,8)	6	Não normal	3-93	0,577
Aos 12 meses	16,5 ± 8,2	15 (2,3-32,3)	4	Não normal	2-34	0,180
Bandas parenquimatosas, %
Aos 3 meses	37 ± 5,1	34 (18-45)	19	Não normal	7-84	0,150
Aos 6 meses	22,5 ± 3,5	24 (8,5-32)	13	Não normal	3-44	0,446
Aos 12 meses	31 ±7,2	25 (4-45)	15	Não normal	1-84	0,052
Reticulação (espessamento septal e/ou irregularidades intersticiais), %
Aos 3 meses	28,5 ±4,1	25 (11-40)	27	Normal	2-86	0,011
Aos 6 meses	24,3 ± 5	19 (7-37)	17	Não normal	2-77	0,064
Aos 12 meses	36 ± 6,4	36 (15,5-48)	17	Não normal	1-100	0,274
Bronquiectasia e/ou bronquiolectasia de tração, %
Aos 3 meses	20,8 ±4,1	13 (7-13)	23	Normal	1-77	< 0,001
Aos 6 meses	19,5 ± 5,5	13 (10-24,5)	13	Normal	1-26	< 0,001
Aos 12 meses	24,6 ± 6,5	15,5 (5-37,3)	16	Normal	1-69	0,011
Bronquiectasia e/ou bronquiolectasia de tração (sem outliers), %
Aos 3 meses	19 ± 3,4	13 (7-29,5)	22	Normal	2-66	0,004
Aos 6 meses	14,5 ± 2,4	12,5 (9,5-23,3)	11	Não normal	1-26	0,472
Aos 12 meses	20,3 ± 5,1	11 (5-35)	15	Normal	1-69	0,036
Faveola mento
Aos 3 meses	16,6 ± 4,2	10 (4,5-33,8)	12	Normal	1-40	0,039
Aos 6 meses	19,8 ± 8,5	12 (2,3-29,5)	8	Normal	1-72	0,027
Aos 12 meses	21,6 ± 10,4	11 (3-45,5)	5	Não normal	1-56	0,318
Interface pulmonar irregular, %
Aos 3 meses	36,8 ± 9,3	25 (12,5-66,5)	9	Não normal	4-84	0,242
Aos 6 meses	27,9 ± 6,4	26 (10-45,3)	8	Não normal	8-52	0,157
Aos 12 meses	38 ± 12,1	36 (6-73)	7	Não normal	6-76	0,078
Nódulos ou massas, %
Aos 3 meses	26 ±7	26 (19-33)	2	-	19-33	-
Aos 6 meses	15,8 ± 8	23,5 (4,5-29,5)	5	Não normal	0-47	0,057
Aos 12 meses	35,5 ± 8,5	35,5 (27-35,5)	2	-	27-44	-
Atenuação em mosaico, %
Aos 3 meses	17,5 ± 10,2	6(3-19,5)	9	Normal	1-96	< 0,001
Aos 6 meses	13,8 ± 9,1	5,5 (3,3-32,5)	4	Normal	3-41	0,015
Aos 12 meses	37,7 ± 15	23 (4-90)	7	Normal	2-96	0,049

Achados na tomografia	pk	P*	A
Vidro fosco (3 meses* x 6 meses)	0,021	0,027	↓ 22%
Vidro fosco (3 meses* x 12 meses)	0,008	0,012	↓20,5%
Vidro fosco (6 meses x 12 meses)	0,068	0,058	↓ 6%
Consolidação (3 meses* x 6 meses)	0,200	0,094	↓3%
Consolidação (3 meses* x 12 meses)	0,054	0,216	v 1,6%
Consolidação (6 meses x 12 meses)	0,242	0,408	↓1%
Atelectasia (3 meses x 6 meses)	0,500	0,364	↑1%
Atelectasia (3 meses x 12 meses)	0,286	0,378	↓1,3%
Atelectasia (6 meses x 12 meses)	0,296	0,300	↑4,3%
Bandas parenq ui matosas (3 meses x 6 meses)	0,232	0,332	↓2,7%
Bandas parenq ui matosas (3 meses x 12 meses)	0,444	0,409	↑2,5%
Bandas parenq ui matosas (6 meses x 12 meses)	0,472	0,372	↑1,9%
Reticulações (3 meses* x 6 meses)	0,187	0,300	↓ 2,1%
Reticulações (3 meses* x 12 meses)	0,323	0,408	↓ 1%
Reticulações (6 meses x 12 meses)	0,034	0,043	↓8,3%
Bronquiectasias de tração (3 meses* x 6 meses*)	0,021	0,018	↑5,1%
Bronquiectasias de tração (3 meses* x 12 meses*)	0,129	0,152	↑3,8%
Bronquiectasias de tração (6 meses* x 12 meses*)	0,064	0,061	↑6,3%
Faveolamento (3 meses* x 6 meses*)	0,054	0,094	↑ 6%
Faveolamento (3 meses* x 12 meses)	0,054	0,416	↑4%
Faveolamento (6 meses* x 12 meses)	0,158	0,094	↑6%
Nódulos ou massas (3 meses x 6 meses)	0,158	-	↓
Nódulos ou massas (3 meses x 12 meses)	0,158	-	t
Nódulos ou massas (6 meses x 12 meses)	0,327	0,309	↑6,5%
Mosaico (3 meses* x 6 meses*)	0,090	0,197	↓ 7%
Mosaico (3 meses* x 12 meses)	0,207	0,196	↑15,3%
Mosaico (6 meses* x 12 meses)	0,090	0,205	↑ 16,7%
Interface pulmonar irregular (3 meses x 6 meses)	0,158	0,035	↓ 4,5%
Interface pulmonar irregular (3 meses x 12 meses)	0,090	0,038	↑ 7%
Interface pulmonar irregular (6 meses x 12 meses)	0,072	0,045	↑14,5%

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E-mail: radiologiabrasileira@cbr.org.br

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[TFN8] ^*
Teste de Wilcoxon;

[TFN9] ^†
Teste t pareado; ∆, diferença média entre as medidas.

[TFN10] ^‡
Amostras com distribuição diferente da normal.

[TFN11] ^§
Lesões associadas a fibrose pulmonar (faveolamento ou bronquiectasia/bronquiolectasia de tração).