Biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens Buining & Brederoo e M. paucispinus G. Heimen & R. Paul (Cactaceae), na Chapada Diamantina, Nordeste do Brasil

Reproductive biology of Melocactus glaucescens Buining & Brederoo and M. paucispinus G. Heimen & R. Paul (Cactaceae), in the Chapada Diamantina, northeastern Brazil

Resumos

Foi estudada a biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens e M. paucispinus (Cactaceae) no Município de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, sendo abordados aspectos da fenologia, biologia floral, polinização e sistema reprodutivo. Foram registrados os períodos de floração e frutificação, visitantes florais, freqüência e tipo de visitas, além de estratégia e comportamento dos visitantes às flores. Foram realizadas polinizações experimentais para verificar o sistema reprodutivo das espécies. As duas espécies de Melocactus estudadas apresentaram sobreposição de floração ao longo do período de estudo. Os atributos florais de ambas as espécies são típicos da síndrome da ornitofilia: cores atrativas, estrutura tubulosa e produção de néctar com baixa concentração de solutos, entre 20% e 30%. O beija-flor Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948) foi o visitante mais freqüente, com 82% e 89% do total de visitas para M. paucispinus e M. glaucescens, respectivamente. Outras espécies de beija-flores e borboletas também visitaram as flores das espécies. A sobreposição no período de floração e a similaridade na composição da guilda de polinizadores destas e demais espécies simpátricas de Melocactus favorece a hibridação no gênero, como foi observado na região. Melocactus glaucescens apresentou auto-incompatibilidade e alogamia, enquanto M. paucispinus é auto-compatível e autogâmica, porém com menor frutificação em autopolinização do que em polinização cruzada, possivelmente devido à ocorrência de depressão endogâmica. Polinizações interespecíficas indicam a ocorrência de inter-compatibilidade entre M. paucispinus e M. concinnus Buining & Brederoo, sustentando hipóteses correntes de hibridação entre estas espécies.

biologia reprodutiva; Cactaceae; Melocactus; ornitofilia; polinização


The reproductive biology of Melocactus glaucescens and M. paucispinus (Cactaceae) was studied in the municipality of Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia State, comprising the phenology, floral biology, pollination and mating system of the species. It was recorded flowering and fruiting periods, flower visitors, frequency and kind of visits, and the strategy and behavior of the visitors on the flowers. Experimental pollinations were carried out to determine the mating systems of the species. The flowering period of both Melocactus species overlapped during the study period. The floral characteristics of the species are typical of ornithophily: showy colors, tubular structure, and nectar with low concentration of solutes, between 20% and 30%. The hummingbird Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948) was the most frequent flower visitor, performing 82% and 89% of the visits in M. paucispinus and M. glaucescens, respectively. Other hummingbird and butterfly species also visited the flowers of both species. The overlap in the flowering period and the similarity in the guild of pollinators of those and other sympatric species of Melocactus favour the occurrence of hybridization, as it has been observed in that area. Melocactus glaucescens presented self-incompatibility and allogamy. Conversely, M. paucispinus is self-compatible and autogamous, however presenting lower fruit set in selfing than in outcrossing, possibly due to the occurrence of inbreeding depression. Interspecific experimental pollinations indicate the occurrence of inter-compatibility between M. paucispinus and M. concinnus Buining & Brederoo, supporting current hypotheses of natural hybridization between them.

Cactaceae; Melocactus; ornithophily; pollination; reproductive biology


Biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens Buining & Brederoo e M. paucispinus G. Heimen & R. Paul (Cactaceae), na Chapada Diamantina, Nordeste do Brasil

Reproductive biology of Melocactus glaucescens Buining & Brederoo and M. paucispinus G. Heimen & R. Paul (Cactaceae), in the Chapada Diamantina, northeastern Brazil

Miguel A.S. ColaçoI; Roseneide B.S. FonsecaI; Sabrina M. LambertI; Cristiana B.N. CostaI; Caio G. MachadoI; Eduardo L. BorbaII,1 1 Autor para correspondência: borba@gmx.net

IUniversidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, Rodovia BR 116, km 03, 44031-460 Feira de Santana, BA, Brasil

IIUniversidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, Av. Antônio Carlos, 6627, 31270-901 Belo Horizonte, MG, Brasil

RESUMO

Foi estudada a biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens e M. paucispinus (Cactaceae) no Município de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, sendo abordados aspectos da fenologia, biologia floral, polinização e sistema reprodutivo. Foram registrados os períodos de floração e frutificação, visitantes florais, freqüência e tipo de visitas, além de estratégia e comportamento dos visitantes às flores. Foram realizadas polinizações experimentais para verificar o sistema reprodutivo das espécies. As duas espécies de Melocactus estudadas apresentaram sobreposição de floração ao longo do período de estudo. Os atributos florais de ambas as espécies são típicos da síndrome da ornitofilia: cores atrativas, estrutura tubulosa e produção de néctar com baixa concentração de solutos, entre 20% e 30%. O beija-flor Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948) foi o visitante mais freqüente, com 82% e 89% do total de visitas para M. paucispinus e M. glaucescens, respectivamente. Outras espécies de beija-flores e borboletas também visitaram as flores das espécies. A sobreposição no período de floração e a similaridade na composição da guilda de polinizadores destas e demais espécies simpátricas de Melocactus favorece a hibridação no gênero, como foi observado na região. Melocactus glaucescens apresentou auto-incompatibilidade e alogamia, enquanto M. paucispinus é auto-compatível e autogâmica, porém com menor frutificação em autopolinização do que em polinização cruzada, possivelmente devido à ocorrência de depressão endogâmica. Polinizações interespecíficas indicam a ocorrência de inter-compatibilidade entre M. paucispinus e M. concinnus Buining & Brederoo, sustentando hipóteses correntes de hibridação entre estas espécies.

Palavras-chave: biologia reprodutiva, Cactaceae, Melocactus, ornitofilia, polinização

ABSTRACT

The reproductive biology of Melocactus glaucescens and M. paucispinus (Cactaceae) was studied in the municipality of Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia State, comprising the phenology, floral biology, pollination and mating system of the species. It was recorded flowering and fruiting periods, flower visitors, frequency and kind of visits, and the strategy and behavior of the visitors on the flowers. Experimental pollinations were carried out to determine the mating systems of the species. The flowering period of both Melocactus species overlapped during the study period. The floral characteristics of the species are typical of ornithophily: showy colors, tubular structure, and nectar with low concentration of solutes, between 20% and 30%. The hummingbird Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948) was the most frequent flower visitor, performing 82% and 89% of the visits in M. paucispinus and M. glaucescens, respectively. Other hummingbird and butterfly species also visited the flowers of both species. The overlap in the flowering period and the similarity in the guild of pollinators of those and other sympatric species of Melocactus favour the occurrence of hybridization, as it has been observed in that area. Melocactus glaucescens presented self-incompatibility and allogamy. Conversely, M. paucispinus is self-compatible and autogamous, however presenting lower fruit set in selfing than in outcrossing, possibly due to the occurrence of inbreeding depression. Interspecific experimental pollinations indicate the occurrence of inter-compatibility between M. paucispinus and M. concinnus Buining & Brederoo, supporting current hypotheses of natural hybridization between them.

Key words: Cactaceae, Melocactus, ornithophily, pollination, reproductive biology

Introdução

O gênero Melocactus compreende 36 espécies (Anderson 2001) de pequenos cactos globosos, comuns em regiões áridas e semi-áridas de zonas tropicais e subtropicais das Américas. Embora amplamente distribuído, o centro de diversidade e concentração deste táxon encontra-se no leste do Brasil, especialmente na Bahia, com 18 táxons endêmicos de um total de 22 espécies e subespécies reconhecidas (Taylor 2000).

A taxonomia do gênero tem sido muito estudada (Taylor 1991, 2000, Taylor & Zappi 2004), em parte devido à sua importância econômica (Anderson 2001), no entanto aspectos de sua biologia reprodutiva têm sido pouco abordados. Taylor (1991), em sua revisão do gênero, resumiu informações gerais sobre a biologia reprodutiva das espécies de Melocactus, porém com poucas informações específicas. Apesar de sua homogeneidade morfológica, os diferentes membros do gênero possuem importantes diferenças em suas características florais, polinização e sistema reprodutivo (Locatelli & Machado 1999, Nassar & Ramírez 2004).

Os botões florais das espécies de Melocactus têm desenvolvimento criptocárpico, tornando-se visíveis cerca de 24 horas ou menos antes da antese. As flores são pequenas, possuindo 2/3 ou mais de seu comprimento dentro do cefálio; apresentam antese diurna geralmente curta, abrindo normalmente durante a tarde e fechando no início da noite. A estrutura e a coloração indicam que suas flores são adaptadas à ornitofilia (Roger & Evans 1981, Howard 1989, Taylor 1991). Embora possa ocorrer autopolinização em Melocactus, observações de algumas espécies no habitat e em casa de vegetação indicam que as flores deste gênero são adaptadas à polinização cruzada, sendo regularmente visitadas por beija-flores (Roger & Evans 1981, Raw 1986, Howard 1989, Locatelli & Machado 1999); no entanto outros polinizadores ou visitantes também podem ser importantes (Taylor 1991). Os frutos de Melocactus são pequenos e desenvolvem-se protegidos dentro do cefálio; quando maduros são suculentos, de coloração variando de branca a vermelha, apresentam pequenas sementes pretas na polpa do fruto, as quais são localmente dispersas por lagartos e formigas (Taylor 1991, Fonseca 2004).

Melocactus glaucescens Buining & Brederoo é uma espécie endêmica da Chapada Diamantina, no Município de Morro do Chapéu, Bahia, sendo conhecidas apenas quatro populações, com um número reduzido de indivíduos (Taylor & Zappi 2004). Trata-se de uma espécie criticamente ameaçada de extinção, figurando na lista vermelha da IUCN e no Apêndice I da CITES (Taylor & Zappi 2004). A espécie é caracterizada por apresentar cefálio branco sem cerdas e cladódio glauco, possui flores rosa-magenta, localizadas dentro do cefálio e frutos cônicos, vermelhos (Taylor 1991, Fonseca 2004).

Melocactus paucispinus G. Heimen & R. Paul é também endêmica da Chapada Diamantina, mas com uma distribuição um pouco mais ampla nesta região (Taylor 1991, Machado 1999, Machado & Charles 2004, Lambert et al. 2006a). É uma espécie que figura no Apêndice I da CITES como ameaçada de extinção (Taylor & Zappi 2004), e caracteriza-se por possuir um cladódio globoso-depresso com 7-15 cm (Taylor 1991). As flores, assim como as de M. glaucescens, são rosa-magenta e seus frutos são rosa-lilás pálido (Taylor 1991, Fonseca 2004). Ocorre hibridação de ambas espécies com outras espécies congenéricas na região, podendo ocasionalmente causar extinção local das populações (Taylor 1991).

Neste trabalho, objetivamos estudar a biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens e M. paucispinus, no Município de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brasil, enfocando aspectos de fenologia, biologia floral, polinização e sistema reprodutivo. Este estudo é parte integrante de um projeto de conservação e manejo destas duas espécies de Cactaceae e outros grupos de plantas da Chapada Diamantina, Bahia, ameaçadas de extinção, envolvendo estudos de demografia, biologia, variabilidade, propagação e etnobotânica.

Material e métodos

Espécies e populações em estudo – Para M. glaucescens Buining & Brederoo, foram utilizadas duas populações em diferentes áreas de Morro do Chapéu. A primeira população (Área I) foi utilizada para o estudo de visitantes florais, e localiza-se no extremo-oeste do Município de Morro do Chapéu a 22 km da sede, ao lado da rodovia BA 052, no Parque Estadual de Morro do Chapéu, a 910 m de altitude (11°29’19" S e 41°10’43" W). Trata-se de uma área de tensão fitoecológica, onde a vegetação é um complexo de caatinga e cerrado com predominância de arbustos baixos (CPMR 1995, anexo XI); apresenta clima do tipo Cwa - tropical de altitude - (CPMR 1995, anexo IV), temperatura média anual de 22 ºC e índice pluviométrico de 700 mm (CPMR 1995, anexo V). Esta população possui cerca de 180 indivíduos, sendo cerca de 80 adultos, em uma área de cerca de 3.300 m2, com densidade média 0,05 indivíduos por m2. Neste local são observados diversos indivíduos de M. ernestii Vaupel crescendo em simpatria com M. glaucescens, com ocorrência de hibridação entre essas espécies (Taylor 1991). A segunda população (Área II) foi utilizada para o estudo do sistema reprodutivo, e localiza-se a cerca de 50 km do Município de Morro do Chapéu, próximo ao distrito de Brejões, numa altitude de 748 m (11º 16’ 23" S e 41º 05’ 06" W). Esta população encontra-se numa área antropizada, de atividade agrícola, próxima a áreas de contato caatinga-vegetação rupestre (CPMR 1995, anexo XI), apresenta clima do tipo Bsh - semi-árido quente - (CPMR 1995, anexo IV), temperatura média anual de 21-22 ºC e índice pluviométrico de 700-800 mm (CPMR 1995, anexo V).

A população estudada de M. paucispinus G. Heimen & R. Paul localiza-se a cerca de 3 km da sede do Município, numa altitude de 1.104 m (11º 33’ 52" S e 41º 10’ 37" W) - Área III. A população encontra-se em uma área de tensão fitoecológica, caracterizando-se por apresentar vegetação do tipo de contato cerrado - vegetação rupestre - (CPMR 1995, anexo XI), apresenta clima do tipo Cwb - tropical de altitude com verão brando - (CPMR 1995, anexo IV), temperatura média anual de 19,5 ºC e índice pluviométrico de 700-800 mm (CPMR 1995, anexo V). Esta população possui cerca de 860 indivíduos, sendo cerca de 120 adultos, em uma área de cerca de 11.400 m2, com densidade média 0,08 indivíduos por m2. Na população estudada, M. paucispinus ocorre em simpatria com M. concinnus Buining & Brederoo, havendo indícios de hibridação entre essas espécies (Taylor 1991, Lambert et al. 2006).

Fenologia, biologia floral e polinização – Os estudos de fenologia, biologia floral e sistemas de reprodução foram realizados de maio a novembro de 2003. Informações adicionais foram obtidas de Fonseca (2004), que estudou a fenologia destas populações de agosto de 2002 a julho de 2003. Foram realizadas sete visitas, uma por mês, ao longo do período de estudo. Foram selecionados e marcados 50 indivíduos de cada espécie nas Áreas I (M. glaucescens) e III (M. paucispinus), todos reprodutivamente ativos (com o cefálio desenvolvido) de diferentes tamanhos, visando o estudo fenológico. Foi registrado, em cada uma das espécies, o número de flores e de frutos durante todos os meses do período de estudo. As sessões de observação sobre biologia floral e polinização foram de cinco horas por dia (13h00 às 18h00), durante a pré-antese e antese das flores de M. glaucescens e M. paucispinus. A localização, estrutura, odor, período de antese, e duração das flores foram registrados in situ. Para determinação do volume e concentração de solutos do néctar utilizou-se micro-seringa graduada e refratômetro de bolso, respectivamente, com as medições efetuadas em flores recém abertas de indivíduos ensacados no dia anterior. A receptividade do estigma foi testada com peróxido de hidrogênio a 10%.

Foram observadas 20 flores de M. glaucescens e 20 de M. paucispinus para descrição dos seus estágios de desenvolvimento. Foram registrados os horários de surgimento destas flores (botão) na superfície do cefálio, de elevação dos elementos do perianto (em relação ao cefálio), da abertura da flor e do final da antese.

Foram registradas todas as espécies que visitaram as flores de M. glaucescens e M. paucispinus, do início ao fim da antese, através do método de observação indivíduo focal (Altmann 1974). As sessões de observação foram de 60 minutos cada e realizadas entre 13h00 e 18h00. No total, foram realizadas 40 horas de observação em M. glaucescens e 35 horas em M. paucispinus.

Durante as sessões, foram registrados os horários e número de visitas às flores, bem como a freqüência, o comportamento e as estratégias dos visitantes, agonismos intra e interespecíficos e os locais de deposição de pólen nos visitantes. Definiu-se por visita de forrageio cada investida realizada pelo visitante ao explorar os recursos, retirando néctar, pólen ou quaisquer outras partes da flor. A freqüência das visitas foi calculada dividindo-se o número total de visitas de cada espécie de visitante pela soma das horas de observação realizada para cada espécie de Melocactus. O número de indivíduos de Melocactus observados em cada sessão de observação variou de um a dois, de acordo com o campo de visão do observador.

Os beija-flores que visitaram as flores foram observados a olho desarmado ou com auxílio de binóculos 7 × 25 mm e identificados in situ, por comparação com guia de campo (Grantsau, 1988). A classificação utilizada seguiu Sick (1997). Alguns espécimes de beija-flores foram capturados com auxílio de redes de neblina ("mist net") de tamanho 7 × 2,5 m, malha de 20 mm, para identificação das áreas de deposição de pólen, sendo os mesmos libertados imediatamente após tal procedimento.

Foram observadas e registradas também todas as espécies de invertebrados que visitavam as flores de M. glaucescens e M. paucispinus, bem como o número de flores visitadas, a duração das visitas e o comportamento alimentar de cada espécie. Alguns insetos que visitaram as flores de Melocactus foram capturados com auxílio de rede entomológica ou pinça, e conservados a seco ou em álcool a 70%.

Sistema reprodutivo – Foram realizados três tratamentos para avaliar o sistema reprodutivo de M. glaucescens e M. paucispinus: auto-polinização espontânea (flores isoladas sem nenhum tipo de manipulação), auto-polinização experimental e polinização cruzada experimental. Para M. paucispinus, foi realizada ainda polinização cruzada experimental inter-específica, com M. concinnus como doador de pólen; este experimento não foi realizado no sentido inverso pela baixa disponibilidade de flores de M. concinnus. Um tratamento controle foi monitorado (polinização aberta) para verificação da frutificação em condições naturais. A amostragem variou de 22 a 33 flores por tratamento, conforme a disponibilidade das mesmas. Não foi realizada emasculação nas flores, pois experimentos prévios indicaram que este procedimento ocasionava o fenescimento prematuro destas, podendo ocasionar falsos resultados negativos. Os indivíduos foram inteiramente isolados para garantir que não houvesse intervenção de visitantes durante estes procedimentos. As polinizações foram realizadas utilizando-se pincéis finos. Para assegurar a polinização cruzada, foi utilizado pólen de 2-3 flores de indivíduos diferentes. Utilizou-se entre 1-4 flores por indivíduo para os tratamentos de auto-polinização e polinização cruzada experimental. Índices de auto-incompatibilidade (ISI) e autogamia (IA) foram calculados para produção de frutos (Ruiz-Zapata & Arroyo 1978). ISI foi calculado dividindo a razão frutos/flores produzidos em auto-polinização experimental por frutos/flores produzidos em polinização cruzada experimental. IA foi calculado dividindo a razão frutos/flores produzidos em auto-polinização espontânea por frutos/flores produzidos em polinização cruzada experimental. Segundo Ruiz-Zapata & Arroyo (1978) valores de ISI e IA acima de 0,2 indicam auto-compatibilidade e autogamia, respectivamente.

Foram coletadas flores nos períodos de 24, 48 e 72 horas após a realização dos tratamentos, sendo fixadas em FAA em álcool 50% por 48 horas e posteriormente transferidas para etanol 70%. Os pistilos destas flores foram colocados em solução de NaOH 10N em estufa a 60 ºC por 10 minutos, sendo posteriormente submetidos ao hipoclorito de sódio por 1h 40 min e corados com azul de anilina 0,2%. Após este procedimento, foram preparadas lâminas para análise de crescimento dos tubos polínicos e penetração dos óvulos em microscopia de epifluorescência, para os diferentes tratamentos (Martin 1959).

Resultados

Fenologia e biologia floral – Tanto M. glaucescens Buining & Brederoo quanto M. paucispinus G. Heimen & R. Paul apresentaram floração e frutificação em todos os meses de observação, evidenciando a sobreposição destas para ambas as espécies, porém com picos alternados de floração. Para M. glaucescens ocorreu pico de floração entre julho e setembro, meses com menor frutificação. Para M. paucispinus a floração apresentou dois picos, um de maio a junho e outro de agosto a novembro. De acordo com Fonseca (2004), outros picos de floração ocorrem também em dezembro e fevereiro/março em M. glaucescens, e em março em M. paucispinus. A frutificação foi maior em junho e menor em setembro (figura 1).

As flores de ambas as espécies emergem do interior do cefálio (figura 2, 3) e apresentam odor adocicado em baixa intensidade. Estas são morfologicamente muito similares, tubulosas, com numerosos estames (ca. 200) de diferentes tamanhos adnados ao tubo floral até 2/3 do seu comprimento, circundando o estigma lobulado. Os filetes se dilatam na sua porção basal protegendo a câmara nectarífera localizada na base do tubo. As flores de M. glaucescens possuem tubo floral com 13,5-18 × 3-3,5 mm, 23-25 tépalas, com 4,5-8 × 1-2,5 mm, câmara nectarífera 3,5-5,5 mm compr., filetes 2-3,5 mm compr., estigma com 3-5 lobos, estilete 9-10,5 mm compr. e ovário 4-5 × 1,5-2,5 mm. As flores de M. paucispinus possuem tubo floral com 12,5-19 × 2,5-3,5 mm, 24-26 tépalas, com 4-8 × 1-2 mm, câmara nectarífera 3-5 mm compr., filetes 2,5-4 mm compr., estigma com 4-5 lobos, estilete 9-11 mm compr. e ovário 4-5 × 1,5-2,5 mm.

Os botões de ambas as espécies permanecem ocultos no interior do cefálio até o dia da antese. Nesse dia, após as 10h00, os botões começam a surgir na superfície do cefálio e entre o período de 11h00 e 13h00 ocorre o alongamento das tépalas, tornando-as mais evidentes. A pré-antese (considerada como o tempo decorrido entre a elevação total do ápice do botão até o início da antese) ocorre entre as 13h00 e 14h00. A antese inicia-se a partir das 14h00 quando ocorre o afastamento das extremidades das tépalas internas, formando um pequeno orifício que aumenta de diâmetro progressivamente até a abertura total da flor. Este evento tem duração de 20 a 40 minutos aproximadamente, em ambas as espécies. O pólen encontra-se disponível e o estigma receptivo antes da antese estar completada.

As duas espécies apresentam características de síndrome de ornitofilia; suas flores são tubulosas de coloração lilás e duram apenas um dia, apresentando antese diurna (14h00 às 18h30). O néctar começa a ser produzido no início da antese (14h00), com média de volume igual a 7,1 ± 1,7 µL (n = 10) em M. glaucescens e 6,5 ± 0,7 µL (n = 10) em M. paucispinus durante a primeira hora de observação. Há um pico na produção de néctar a partir das 16h00 (30,4 ± 3,7 µL para M. glaucescens e 33,6 ± 4,1 µL para M. paucispinus). A concentração média de solutos presentes no néctar em ambas espécies é de 29 ± 3%.

Visitantes florais e polinizadores – Foram registradas visitas de três espécies de beija-flores para ambas as espécies de Melocactus: Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948), Eupetomena macroura Gmelin (1788) e Phaethornis pretrei Lesson & De Lattre (1839). Todas as espécies visitaram de forma legitima as flores observadas. Durante as visitas, o bico desses troquilídeos tocou o estigma e as anteras, tanto com a maxila inferior quanto com a maxila superior.

Machos e fêmeas de Chlorostilbon aureoventris foram os visitantes mais freqüentes, com 82,2% e 89,2% das visitas em M. glaucescens e M. paucispinus, respectivamente (tabela 1, figura 4, 5). Visitas desta espécie foram registradas em todos os meses de estudo, e ocorriam mesmo antes da abertura completa das flores. As visitas eram feitas com vôo adejado; algumas vezes, no entanto, esta ave forrageou pousada na planta quando o número de flores era maior ou igual a quatro.

Eupetomena macroura realizou poucas visitas às flores de M. glaucescens e de M. paucispinus (1,9% e 0,5%, respectivamente). Todas as visitas foram legítimas, com apenas uma investida a cada flor. E. macroura foi expulso por C. aureoventris, através de perseguições agressivas em todas as ocasiões em que foi visto visitando as flores de Melocactus.

Phaethornis pretrei teve freqüência de visitas igual a 9,5% em M. paucispinus e 0,5% em M. glaucescens (tabela 1). Esta espécie concentrou suas visitas no final da tarde, próximo ao crepúsculo. As visitas ocorreram em vôos rápidos e adejadas, realizando mais de uma investida (até três) à mesma flor. Esta espécie foi freqüentemente expulsa por indivíduos machos de C. aureoventris. Augastes lumachellus Lesson (1838) não foi visto durante as observações, entretanto foi registrado como visitante floral de M. paucispinus (M. Machado, dados não publicados).

Os indivíduos coletados de Phaethornis pretrei e Chlorostilbon aureoventris nas populações das espécies apresentaram pólen em seus bicos, tanto na maxila inferior (maior quantidade) quanto na maxila superior.

Outros visitantes também foram observados para ambas as espécies de Melocactus (tabela 1). Phoebis philea Johansson (1763) (Lepidoptera; figura 6) realizou visitas legítimas às flores, sendo observados diversos encontros agonistícos com C. aureoventris nos horários mais quentes do dia, quando foi registrada a maioria das visitas dessas borboletas. Durante a visita o animal pousava sobre as flores, distendendo a probóscide e introduzindo-a na câmara nectarífera, ficando a probóscide impregnada de pólen. Trigona spinipes Fabricius (1793) (Hymenoptera; figura 7) foi observada forrageando nas flores. Estas abelhas raspavam as anteras com as pernas anteriores e ao final transferiam o pólen para as corbículas das pernas posteriores. Esta espécie destrói os tecidos florais (tépalas internas, estames e eventualmente o estigma) durante o forrageio. Uma espécie de Coleoptera da família Cucujidae foi registrada em visita coletiva (n = 5) em uma única flor de M. glaucescens. Os indivíduos foram detectados no interior da flor antes da antese e permaneceram entre as anteras por mais de cinco horas (horário em que foram detectados até o horário em que foram coletados). As visitas desses insetos ocorreram principalmente nos horários mais quentes do dia, mesmo antes da antese total das flores.

Foi observado que as três espécies de beija-flores e os insetos visitantes florais de ambas espécies utilizaram as flores das espécies simpátricas de Melocactus de forma indiscriminada. Tal comportamento foi registrado na Área I em M. ernestii Vaupel, que floresce em sincronia e é simpátrica com M. glaucescens, e na Área III em M. concinnus Buining & Brederoo, que também floresce em sincronia e é simpátrica com M. paucispinus, tendo sido observada a ocorrência de visitas seqüenciais entre as espécies de um mesmo local (polinizações interespecíficas).

Sistema reprodutivo – Na tabela 2 são apresentados os resultados obtidos nos diferentes tratamentos realizados para ambas as espécies. Para M. glaucescens foram obtidos valores similares nos tratamentos de auto-polinização espontânea e induzida. Esses foram muito inferiores aos obtidos em polinização cruzada induzida e polinização natural, sendo estes últimos similares entre si. Os índices de auto-incompatibilidade (ISI) e autogamia (IA) foram de 0,153 e 0,057 respectivamente. A análise de crescimento dos tubos polínicos revelou que nos tratamentos de auto-polinização espontânea e auto-polinização induzida, ocorreu a germinação dos grãos de pólen; no entanto, os tubos polínicos, na sua maioria, interromperam o crescimento no próprio estigma. Apenas alguns poucos percorreram o estilete, mas cessaram seu crescimento na base deste, não tendo sido observadas penetrações nos óvulos neste tratamento (figura 8). Tubos normais no interior do estilete foram observados em polinização cruzada induzida, com a penetração dos óvulos ocorrendo em menos de 24 horas (figura 9, 10).

Para M. paucispinus foram também obtidos valores similares de frutificação em auto-polinização espontânea e auto-polinização induzida. Estes foram cerca de metade dos valores obtidos em polinização cruzada induzida e polinização natural, sendo estes últimos também similares entre si (tabela 2). Ressalta-se que os nove frutos formados em auto-polinização espontânea estavam distribuídos em oito indivíduos. Os valores de polinização cruzada inter-específica com M. concinnus foram similares aos de polinização cruzada intra-específica. Os valores obtidos para os índices de auto-incompatibilidade (ISI) e autogamia (IA) foram de 0,528 e 0,543, respectivamente. Não foram detectadas diferenças na morfologia e crescimento dos tubos polinícos em M. paucispinus nos diferentes tratamentos, com a penetração dos óvulos ocorrendo em menos de 24 horas (figura 11, 12), inclusive para polinização cruzada inter-específica (figura 13).

Discussão

A oferta de flores observada durante todos os meses de estudo para M. glaucescens Buining & Brederoo e M. paucispinus G. Heimen & R. Paul aparentemente representa uma importante fonte de recursos alimentares para os seus visitantes florais, sendo de fundamental importância em áreas de caatinga, onde há sazonalidade de recursos (Machado & Sazima 1995). A sobreposição na floração observada aqui entre M. glaucescens e M. paucispinus foi reportada também para M. glaucescens e M. ernestii Vaupel por Fonseca (2004); estas duas espécies ocorrem simpatricamente na Área I e apresentam 59% de sobreposição de floração (considerando-se o número de indivíduos em flor), dados que são congruentes com a hipótese de hibridação entre elas, citada por alguns autores (Taylor 1991, Taylor & Zappi 2004, Lambert et al. 2006a). Fato similar ocorre com M. concinnus Buining & Brederoo e M. paucispinus na Área III (Taylor 1991, Taylor & Zappi 2004, Lambert et al. 2006a).

Tanto M. glaucescens quanto M. paucispinus apresentam produção de néctar com baixa concentração de solutos, entre 20% e 30%, dentro do espectro de concentração de flores ornitófilas (Feinsinger 1976, Snow & Snow 1980). O volume e a concentração de néctar em M. glaucescens e M. paucispinus são bastante similares aos observados para outras espécies ornitófilas de Cactaceae (Locatelli & Machado 1999).

A semelhança encontrada nas flores de Melocactus (horário de antese, cor, morfologia, concentração e volume de néctar) pode explicar porque M. glaucescens e M. paucispinus possuem guildas de visitantes florais tão semelhantes, assim como é mais um fator que ajuda a esclarecer a formação de híbridos entre algumas espécies simpátricas de Melocactus na Chapada Diamantina.

As três espécies de beija-flores encontradas visitando as flores de Melocactus foram registradas em todos os meses de estudo, podendo ser consideradas residentes (Araújo 1996, Machado 2000). A principal delas, Chlorostilbon aureoventris Boucier & Mulsant (1948), apresenta comportamento fortemente territorialista, muito similar ao observado por Raw (1996) para Chrysolampis mosquitus L. (1758) em M. salvadorensis Werderm. e por Locatelli & Machado (1999) para Chlorostilbon aureoventris em M. zehntneri (Britton & Rose) Luetzelb. e Opuntia palmadora Britton & Rose. Os valores de produção de frutos em polinizações naturais para ambas as espécies indicam que estas não são polinizador-limitadas, favorecendo seu sucesso reprodutivo.

As diferenças comportamentais apresentadas pelas aves promovem exploração de recursos de maneira diferente, podendo diminuir a competição intraespecífica (Krebs & Davies 1997). Os machos de C. aureoventris são preferencialmente territorialistas defendendo o território com maior agressividade intraespecífica em relação às fêmeas. Este mesmo padrão de comportamento foi observado por Locatelli & Machado (1999) em O. palmadora e M. zehntneri. A agressividade interespecífica com outras espécies subordinadas, E. macroura Gmelin (1788) e P. pretrei Lesson & De Lattre (1839), foi semelhante ao que observou Raw (1996), no territorialismo de C. mosquitus em M. salvadorensis, na caatinga do nordeste brasileiro. Provavelmente os machos de C. aureoventris promovem com mais intensidade a troca de genes entre os indivíduos presentes apenas em seu território. Este fator provavelmente é o responsável pela sub-estruturação genética observada e conseqüente endogamia em M. paucispinus (Lambert et al. 2006a) e em M. glaucescens (Lambert et al. 2006b). As fêmeas de C. aureoventris, assim como os indivíduos de P. pretrei, no entanto, atuam como "traplining", promovendo o fluxo gênico a distâncias mais longas. Este fato favorece a coesão genética dentro de uma população (Franceschinelli & Kesseli 1999, Franceschinelli & Bawa 2000), assim como entre populações conspecíficas próximas, e também favorece o cruzamento entre espécies simpátricas. Este último caso justificaria a presença de híbridos em muitos locais de ocorrência destas espécies com outras congenéricas (Taylor 1991, Lambert et al. 2006). Diferentes comportamentos entre machos e fêmeas de beija-flores também foram registradas por Buzato (1995) na floresta Atlântica do Sudeste brasileiro.

A destruição das peças florais (tépalas, estames e estigmas) provocada por Trigona spinipes Fabricius (1793) pode comprometer os eventos da polinização e seus fenômenos subseqüentes, uma vez que em muitas das flores visitadas por elas o estigma e a maioria dos estames eram destruídos. No entanto, ao contrário do que observou Piratelli (1996) em Hippeastrum (Amaryllidaceae), a ação de Trigona spinipes aparentemente não interferiu na visitação dos beija-flores às flores de Melocactus, mesmo estando estas danificadas. Estas abelhas foram consideradas pilhadoras de pólen em Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae) (Teixeira & Machado 2000).

A baixa freqüência de visitas associada ao comportamento empregado pelos besouros da família Cucujidae encontrados visitando as flores de Melocactus indica que a cantarofilia tem pouca importância para a polinização destas espécies. Todas as espécies de beija-flores e borboletas encontradas visitando as flores de ambas as espécies de Melocactus realizaram visitas legítimas, sendo portanto seus polinizadores efetivos. Chlorostilbon aureoventris devido à alta freqüência e constância observada ao longo do período de estudo, é apontado como o principal vetor de pólen das duas espécies.

Os índices de auto-incompatibilidade (ISI) e autogamia (IA) encontrados para M. glaucescens permitem identificar a espécie como auto-incompatível e alogâmica. Tais resultados são sustentados pelas análises de crescimento de tubo polínico, aparentemente apresentando auto-incompatibilidade gametofítica (Richards 1997). Com base em observações de plantas em cultivo, Taylor (1991) inferiu que M. glaucescens poderia ser auto-incompatível, uma vez que indivíduos isolados não produziam frutos em casa de vegetação. O presente estudo comprova portanto tal suposição. Este sistema reprodutivo parece ser predominante na família Cactaceae (Boyle 1997, Boyle & Idnurm 2001, Pimienta-Barros & Castillo 2002).

Para M. paucispinus os índices de ISI e IA classificam a espécie como auto-compatível e autógama. O fato dos frutos formados em auto-polinização (espontânea e induzida) estarem distribuídos em um número grande de indivíduos (12 dos 38 amostrados) suporta a conclusão de auto-compatibilidade, refutando a idéia de ter sido um evento isolado, associado a um ou poucos indivíduos. A disponibilidade de pólen e a receptividade estigmática antes da antese estar completa são fatores que tendem a favorecer a auto-polinização. Sendo M. paucispinus auto-compatível é de se esperar que se reproduza basicamente por autogamia, no entanto foi observada formação de frutos, em auto-polinização, inferior àquela obtida por polinização cruzada para a espécie. Este fato pode ser devido à ocorrência de depressão endogâmica em uma população que perdeu recentemente a auto-incompatibilidade, não tendo ainda purgado seus alelos recessivos deletérios (Lande & Schemske 1985, Schemske & Lande 1985, Husband & Schemske 1996). Resultado similar foi encontrado por Mandujano et al. (1996) para Opuntia rastrera F.A.C.Weber. Análises de isoenzimas indicam um alto coeficiente de endogamia para esta espécie (Lambert et al. 2006a), sendo também reforçada pelo comportamento dos polinizadores, como descrito anteriormente. Os resultados encontrados para polinização cruzada inter-específica sustentam a hipótese de hibridação entre M. paucispinus e M. concinnus, o que também é suportado por análises morfométricas e aloenzimáticas realizadas para as mesmas (Lambert et al. 2006a).

Em sua monografia para o gênero Melocactus, Taylor (1991) indica que o sistema reprodutivo do gênero não é bem estudado, mas ressalta que observações realizadas em plantas nativas e cultivadas indicam que a maioria das espécies é auto-compatível e capaz de se auto-polinizar. Os dois trabalhos de biologia reprodutiva conhecidos para o gênero (Locatelli & Machado 1999, Nassar & Ramírez 2004) corroboram tais observações e apontam auto-incompatibilidade para M. zehntneri e autogamia para M. curvispinus Pfeiff. É necessária a realização de estudos similares em mais espécies do gênero, com o intuito de traçar a evolução dos sistemas de reprodução no grupo.

Sugerimos que para a realização do manejo visando a conservação de M. glaucescens e M. paucispinus sejam adicionalmente realizados estudos para determinar o status das populações de seus polinizadores, aparentemente residentes e que podem estar sendo impactadas pela degradação de habitat observada em ambos os locais. Também deve ser considerado o manejo das espécies de Melocactus simpátricas com M. glaucescens e M. paucispinus, especialmente M. ernestii e M. concinnus, espécies de distribuição mais ampla e que podem vir a ameaçar a viabilidade das populações devido à possibilidade de formação de zonas híbridas (Taylor 1991).

Agradecimentos – Agradecemos Rubeney Fonseca pelo auxílio nos trabalhos de campo, Marlon Câmara Machado por informações sobre as espécies, e a dois assessores anônimos por comentários e sugestões. Este trabalho foi financiado pelo Fundo Nacional do Meio Ambiente (FNMA #75/2001). M.A.S. Colaço recebeu bolsa de estudos da Capes; R.B.S. Fonseca e C.B.N. Costa receberam bolsas de estudos da Fapesb e S.M. Lamberti recebeu bolsa de estudos CNPq. E.L. Borba tem suporte dado pelo CNPq (PQ2).

(recebido: 16 de outubro de 2005; aceito: 30 de março de 2006)

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    08 Jan 2007
  • Data do Fascículo
    Jun 2006

Histórico

  • Recebido
    16 Out 2005
  • Aceito
    30 Mar 2006
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