Diferenciação dos feixes vasculares e dos elementos traqueais no rizoma de algumas Cyperaceae

Differentiation of vascular bundles and tracheary elements in the rhizome of some Cyperaceae

Resumos

Foram analisados os rizomas de Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. e Hypolytrum schraderianum Ness. O corpo primário é resultante da atividade dos meristemas apicais e do meristema de espessamento primário (MEP). Também ocorre crescimento em espessura, que é decorrente da atividade do meristema de espessamento secundário (MES). O procâmbio e o MEP originam feixes colaterais em H. schraderianum e feixes anfivasais nas demais espécies. Entretanto, todos os feixes que têm protofloema e protoxilema são de origem procambial. O MES produz floema e xilema constituindo um tecido vascular único. Elementos de vaso foram encontrados na maioria dos caules em estrutura primária e secundária, com exceção de H. schraderianum que, na estrutura secundária, contém apenas traqueídes, informação que respalda a ocorrência de crescimento secundário nas Cyperaceae. Os elementos de vaso apresentam grande variação morfológica; em estrutura primária, geralmente são mais alongados, com apêndices. Os elementos de vaso do crescimento secundário são relativamente mais curtos, apresentam apêndices e ramificações.

Cyperaceae; elemento de vaso; feixes vasculares; rizoma; traqueíde


Were analized the rhizomes of Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. and Hypolytrum schraderianum Ness. The primary body results from activity of primary meristems and primary thickening meristem (PTM). Secondary growth occurs too, due to the activity of the secondary thickening meristem (STM). Collateral vascular bundles are formed from procambium and MEP in H. schraderianum, and amphivasal bundles in the other species. However, all of the vascular bundles having protophloem and protoxylem are originated from procambium. Phloem and xylem are formed from MES in a single vascular tissue. Vessel elements were present in the most of the stems in primary and secondary growth, exception to H. schraderianum that has only tracheids in the last one; this information supports the occurrence of secondary growth in Cyperaceae. The vessel elements show a great morphological variation; generally, vessel elements from the primary growth, are longer and tip of vessel elements are present. The vessel elements from secondary growth are shorter and show tip of vessel elements and branchings.

Cyperaceae; rhizome; tracheid; vascular bundles; vessel element


ARTIGOS

Diferenciação dos feixes vasculares e dos elementos traqueais no rizoma de algumas Cyperaceae

Differentiation of vascular bundles and tracheary elements in the rhizome of some Cyperaceae

Ana Claudia RodriguesI; Maria Emília Maranhão EstelitaII,11Autores para correspondência: estelita7@terra.com.br

IUniversidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, 88040-900 Florianópolis, SC, Brasil.

IIUniversidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, 05508-090 São Paulo, SP, Brasil.

RESUMO

Foram analisados os rizomas de Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. e Hypolytrum schraderianum Ness. O corpo primário é resultante da atividade dos meristemas apicais e do meristema de espessamento primário (MEP). Também ocorre crescimento em espessura, que é decorrente da atividade do meristema de espessamento secundário (MES). O procâmbio e o MEP originam feixes colaterais em H. schraderianum e feixes anfivasais nas demais espécies. Entretanto, todos os feixes que têm protofloema e protoxilema são de origem procambial. O MES produz floema e xilema constituindo um tecido vascular único. Elementos de vaso foram encontrados na maioria dos caules em estrutura primária e secundária, com exceção de H. schraderianum que, na estrutura secundária, contém apenas traqueídes, informação que respalda a ocorrência de crescimento secundário nas Cyperaceae. Os elementos de vaso apresentam grande variação morfológica; em estrutura primária, geralmente são mais alongados, com apêndices. Os elementos de vaso do crescimento secundário são relativamente mais curtos, apresentam apêndices e ramificações.

Palavras-chave: Cyperaceae, elemento de vaso, feixes vasculares, rizoma, traqueíde

ABSTRACT

Were analized the rhizomes of Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. and Hypolytrum schraderianum Ness. The primary body results from activity of primary meristems and primary thickening meristem (PTM). Secondary growth occurs too, due to the activity of the secondary thickening meristem (STM). Collateral vascular bundles are formed from procambium and MEP in H. schraderianum, and amphivasal bundles in the other species. However, all of the vascular bundles having protophloem and protoxylem are originated from procambium. Phloem and xylem are formed from MES in a single vascular tissue. Vessel elements were present in the most of the stems in primary and secondary growth, exception to H. schraderianum that has only tracheids in the last one; this information supports the occurrence of secondary growth in Cyperaceae. The vessel elements show a great morphological variation; generally, vessel elements from the primary growth, are longer and tip of vessel elements are present. The vessel elements from secondary growth are shorter and show tip of vessel elements and branchings.

Key words: Cyperaceae, rhizome, tracheid, vascular bundles, vessel element

Introdução

As Cyperaceae são plantas herbáceas, geralmente perenes, com caules subterrâneos, onde o rizoma é o tipo predominante (Metcalfe 1971).

A organização do sistema vascular em monocotiledôneas tem sido destacada principalmente por Zimmermann & Tomlinson (1968) que analisaram o caule aéreo de Prionium (Juncaceae) e de Dracaena fragans (L.) Ker-Gawl (Zimmermann & Tomlinson 1969, 1970). Os mesmos autores apresentaram um estudo geral sobre anatomia vascular em monocotiledôneas (1972) e, posteriormente, sobre as palmeiras (1974). Ainda chama-se a atenção para o trabalho de Tomlinson & Zimmerman (1969) sobre monocotiledôneas com crescimento secundário, o de Menezes (1971) sobre a ocorrência de traqueídes de transfusão em Vellozia e o de Tomlinson & Vincent (1984) sobre diferenciação dos tecidos condutores de Rhapis excelsa (Thunb.) A. Henry ex Rehder.

As monocotiledôneas em geral, apresentam além do procâmbio, o meristema de espessamento primário (MEP), que é responsável pelo espessamento primário do caule (Rudall 1991). Algumas espécies, entretanto, apresentam também o meristema de espessamento secundário (MES) (Cheadle 1937, Tomlinson & Zimmermann 1969, Zimmermann & Tomlinson 1970, Chakroun & Hérbant 1983, Chueiri-Chiaretto 1987, Rudall 1984, 1991, Rodrigues & Estelita 2002).

Os tipos de feixes vasculares podem variar nos diferentes órgãos vegetais e em diferentes espécies; entretanto, considerando-se um órgão específico, os tipos dos feixes vasculares podem representar um caráter de valor taxonômico (Cheadle 1955).

Estudos sobre a morfologia dos elementos traqueais em monocotiledôneas foram realizados principalmente por Cheadle quando descreveu os tipos de vasos em vários órgãos (1942), indicou tendências à especialização (1943, 1944), abordou origens prováveis (1953) e empregou os vasos do metaxilema como critério taxonômico em Cyperaceae, entre outras famílias (1955). Posteriormente, Cheadle & Kosakai (1972) analisaram os elementos de vaso nas diferentes tribos de Cyperaceae.

Cheadle (1937) ainda observou em monocotiledôneas com crescimento secundário, a ocorrência de elementos traqueais ramificados provenientes do meristema de espessamento secundário (MES). Situação semelhante foi observada por Diggle & DeMason (1983) no rizoma de Yucca whipplei Torr. e por Rodrigues & Estelita (2002) no rizoma de Cyperus giganteus Vahl.

O presente trabalho tem por objetivo acompanhar as etapas de diferenciação e a organização dos feixes vasculares do procâmbio e do meristema de espessamento primário (MEP) e registrar as características estruturais dos elementos traqueais provenientes do procâmbio, do MEP e do meristema de espessamento secundário (MES), contribuindo com informações para a anatomia e taxonomia do grupo.

Material e métodos

Foram analisados os rizomas de Bulbostylis paradoxa Nees, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. e Hypolytrum schraderianum Ness. Exemplares de B. paradoxa foram coletados na Serra do Cipó/MG, indivíduos de C. giganteus foram provenientes do Pantanal sul-mato-grossense, C. odoratus,eF. umbellata foram coletados no jardim do Departamento de Botânica do Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo e H. schraderianum foi coletado na Reserva Ecológica da Juréia-Itatins, município de Iguape, São Paulo/SP.

Amostras dos rizomas foram fixadas em FAA 70 (Johansen 1940) e estocadas em álcool 70%; para os caules mais rígidos foram acrescidas gotas de glicerina.

Foram realizados cortes seriados dos ápices caulinares e de fragmentos em diferentes estágios de desenvolvimento. As amostras foram desidratadas em série butanólica terciária (Johansen 1940), infiltradas em acetato de butila e óleo de parafina, seguida de parafina pura e incluídas em parafina. O seccionamento foi realizado em micrótomo Reichert-Jung 2040, com navalha de aço, cuja espessura variou entre 8 a 15 mm; em seguida os cortes foram corados com safranina e azul de astra (Bukatsch 1972) ou safranina e "fast green" (Sass 1951) e montados em bálsamo-do-canadá.

Para análise dos elementos traqueais, amostras dos rizomas adultos foram maceradas em solução de peróxido de hidrogênio e ácido acético, de acordo com Franklin (1945). Para microscopia de luz, pequenas porções do macerado foram coradas com safranina e azul de astra e montadas em glicerina. A documentação das lâminas histológicas foi realizada em fotomicroscópio Olympus Vanox.

Para microscopia eletrônica de varredura, o material macerado foi desidratado em série etílica e submetido ao ponto crítico de CO2. Posteriormente as amostras foram espalhadas em suporte de alumínio, com auxílio de fita dupla face de carbono, cobertas com ouro em metalizador Baltec, modelo SCD 005 e analisadas em MEV Philips, modelo XL30.

Resultados

O corpo primário das espécies em estudo é formado pela atividade da protoderme, do procâmbio, do meristema fundamental e do meristema de espessamento primário ou MEP (figuras 1, 2). Portanto, além da atividade usual dos meristemas apicais, ocorre também a atividade do MEP, que se diferencia lateralmente, numa região subapical ao ápice caulinar (figura 1). Do MEP diferencia-se a endoderme meristemática que produzirá o córtex interno; além disso, aquele meristema também dá origem ao periciclo, que irá produzir, para dentro, feixes vasculares anfivasais ou colaterais, de acordo com cada espécie. Em fases posteriores, o periciclo muda de atividade, transformando-se no meristema de espessamento secundário ou MES, o qual origina um tecido vascular contínuo, onde o floema e o xilema se entremeiam; o tecido vascular contínuo caracteriza o crescimento secundário (figuras 3, 16-18).

A diferenciação de um cordão procambial tem início pela formação do protofloema (

figura 4) seguido pelo protoxilema (

figura 5). Em níveis posteriores ocorre diferenciação do metaxilema contíguo ao protoxilema, o que resulta em feixes colaterais (

figuras 5-

6). À medida que o metafloema amadurece ocorre diferenciação de outros elementos do metaxilema, ao redor do floema formando um feixe anfivasal (

figuras 7-

8). No rizoma de

Hypolytrum schraderianum não são diferenciados os últimos elementos do metaxilema, portanto os feixes permanecem colaterais (

figura 9). A distribuição do metaxilema nessa espécie caracteriza um feixe colateral em forma de "V". Ainda durante a diferenciação do feixe observa-se a formação de uma bainha plurisseriada ao seu redor (

figura 9) que no final do processo, geralmente torna-se lignificada.

Durante o desenvolvimento do caule, o MEP instalase ao redor do conjunto dos feixes procambiais e forma feixes vasculares na direção centrípeta (figuras 10-11). Estes feixes diferenciam-se de forma semelhante àqueles originados do procâmbio, entretanto, não apresentam protoxilema (figuras 12-15). Formam-se feixes colaterais em Hypolytrum schraderianum e anfivasais nas demais espécies (figura 15).

As espécies apresentam também, crescimento secundário, devido a atividade do MES, onde os seus produtos são tecidos vasculares contínuos, ou seja, não se apresentam mais organizados em feixes vasculares (figuras 16-18).

No material dissociado, os elementos traqueais dos feixes procambiais (figuras 19-24) são anelados e espiralados no protoxilema (figura 19) e escalariformes no metaxilema (figuras 20-24). As placas de perfuração são escalariformes (figura 20) ou reticuladas com poucas barras (figuras 21-22). Ainda no metaxilema encontramse além de elementos de vaso (figuras 20-22), traqueídes (figuras 23-24). O xilema formado a partir do MEP é constituído por elementos de vaso escalariformes a reticulados, com placa de perfuração simples, terminais, transversais ou obliquas (figuras 25-27), com exceção de H. schraderianum que são escalariformes (figura 28). Esses elementos são consideravelmente alongados e geralmente apresentam apêndices (figuras 25-27). O xilema proveniente do MES é constituído por elementos de vaso (figuras 29-31), com exceção de H. schraderianum, onde só ocorrem traqueídes (figura 32). O espessamento de parede é reticulado e os elementos de vaso são relativamente mais curtos que os do MEP. Existe grande variação morfológica entre os mesmos, que além de apresentarem apêndices apresentam também ramificações nas paredes laterais. As placas de perfuração são simples (figuras 29-31).

Discussão

Os tecidos vasculares derivados do procâmbio podem formar feixes de diferentes tipos. Nos caules das monocotiledôneas esses feixes são, na maioria, anfivasais (Cheadle 1942) e apresentam-se distribuídos de forma atactostélica, como Prata et al. (2007) constataram em Bulbostylis paradoxa. Nas espécies analisadas a distribuição atactostélica é representada por feixes anfivasais, com exceção de Hypolytrum schraderianum que são colaterais.

A diferenciação do cordão procambial é semelhante nas espécies estudadas iniciando-se pela diferenciação do protofloema seguida pelo protoxilema, metaxilema e metafloema. Diferenciação semelhante foi verificada por Sharman (1942) no caule de Zea mays L. Ainda, o autor chama atenção às divisões do tipo cambiais, com células vacuoladas, entre o protofloema e o protoxilema, como verificadas anteriormente por Arber (1925) para várias monocotiledônes. Apesar de existirem muitas dúvidas no reconhecimento da existência ou não de um câmbio fascicular nos feixes vasculares das gramíneas, para Sharman (1942) há evidências da presença de um câmbio fascicular efêmero. Chakroun & Hérbant (1983) também observaram um câmbio rudimentar, com divisões tangenciais mais ou menos regulares entre o floema e o xilema dos feixes vasculares em diferenciação de Aphyllanthes monspeliensis Moore. De acordo com os últimos autores, a ocorrência de um câmbio fascicular nos feixes vasculares é relevante, apesar da sua existência ser efêmera e não originar nenhum tecido secundário. Entretanto, no presente trabalho não foi observada situação semelhante e não foram encontradas citações para as Cyperaceae.

O tipo de diferenciação dos feixes anfivasais das espécies estudadas é semelhante ao observado em Iridaceae por Rudall (1984) e em espécies de Trimezia por Chueiri-Chiaretto (1987). Entretanto, próximo ao ápice, onde os feixes vasculares estão ainda em diferenciação, o arranjo é colateral; em fases subseqüentes do desenvolvimento, são diferenciados outros elementos do metaxilema, constituindo feixes anfivasais.

Em muitas monocotiledôneas herbáceas existe pouco ou nenhum crescimento em espessura do caule, mas naquelas onde ocorre o aumento em espessura ele é iniciado pelo MEP próximo ao ápice do caule (Rudall 1991). A atividade do MEP tem sido o objetivo de trabalhos de vários autores, como DeMason (1979, 1983), Rudall (1991), Rodrigues & Estelita (2002). Menezes et al. (2005) admitem que o MEP seja constituido por dois meristemas diferentes, ou seja, um de origem do meristema fundamental (endoderme meristemática) e o outro do procâmbio (periciclo); por esta razão propõem a eliminação do termo MEP. Ressalta-se, entretanto, que ainda não foram feitos estudos que comprovem que sejam dois meristemas distintos. Todas as espécies analisadas no presente trabalho apresentam MEP, o qual produz feixes anfivasais, com exceção de Hypolytrum schraderianum, que são colaterais.

Nos feixes produzidos pelo MEP observa-se a ausência de protoxilema e os mesmos estão situados externamente aos feixes originados do procâmbio, os quais possuem protoxilema e localizam-se na região mais central do órgão. Os dados são similares aos encontrados por DeMason & Wilson (1984) em Cordyline terminalis (L.) Kunth e aos de LaFrankie (1986) em Smilacina racemosa (L.) Desf.

Em monocotiledôneas lenhosas, como algumas Asparagales, o aumento em espessura do caule ocorre através do MES (Rudall 1995). Entretanto, o MES pode ocorrer também em espécies herbáceas, como em Trimezia (Chueiri-Chiaretto 1987), Aphyllanthes monspeliensis (Chakroun & Hérbant 1983), Patersonia (Rudall 1984) e em Cyperus giganteus (Rodrigues & Estelita 2002). Esse meristema é responsável por um padrão de desenvolvimento secundário em monocotiledôneas, cujos produtos podem apresentar variações, como o tipo e a disposição dos feixes vasculares (Tomlinson & Zimmermann 1969). O MES ocorre em todas as espécies analisadas e apresenta o mesmo padrão de atividade citado anteriormente para Cyperus giganteus (Rodrigues & Estelita 2002), onde os seus produtos são tecidos vasculares contínuos, não mais organizados em feixes.

Segundo Cheadle (1937), Diggle & DeMason (1983) e Waterhouse (1987) no crescimento secundário das monocotiledôneas ocorrem apenas traqueídes. Esta característica foi observada no presente estudo apenas em Hypolytrum schraderianum, pois nas outras espécies ocorrem elementos de vaso. Essa constatação respalda a ocorrência do crescimento secundário nas Cyperaceae, citado por Rodrigues e Estelita (2002) em C. giganteus. Elementos de vaso na estrutura secundária também foram observados em Aloe vera (L.) Burm. f. (Lu & Tsai-Chiang 1976).

A ocorrência de elementos traqueais ramificados no corpo secundário foi observada também por Cheadle (1937) em outras monocotiledôneas, por Diggle & DeMason (1983) em Yucca whipplei Torr. e por Rodrigues & Estelita (2002) em C. giganteus. Esses elementos podem ser provenientes de um crescimento intrusivo, devido à contração caulinar, aparentemente presente, nos caules estudados. É conhecido que nos processos de contração de certos órgãos, geralmente são as células de parênquima que iniciam o processo ao encurtarem-se rapidamente ou colapsarem, processo que não é acompanhado pelo xilema, devido ao espessamento das paredes dos elementos traqueais. Sem espaço suficiente, os elementos traqueais tornam-se retorcidos (Thoday & Davey 1932, Estelita-Teixeira 1978). No material em estudo, pode-se admitir que os elementos de vaso, expandiram-se por crescimento intrusivo, formando ramificações ao penetrarem entre as demais células.

De acordo com Cheadle (1943) elementos de vaso com placas de perfuração escalariformes são mais primitivos do que os com placas simples. Também Cheadle & Kosakai (1972) relatam que os vasos em Hypolythreae (a qual pertence Hypolytrum) são os menos especializados dentro das Cyperaceae. No presente trabalho, só os elementos de vaso de H. schraderianum apresentam placa de perfuração escalariforme enquanto as demais espécies apresentam placa de perfuração simples.

Por outro lado, com base na presença de traqueídes no xilema secundário de Hypolytrum schraderianum e nas considerações de Cheadle (1937), Cheadle (1942), Cheadle (1943), Diggle & DeMason (1983) e Waterhouse (1987), pode-se admitir uma condição mais plesiomorfa de Hypolytrumschraderianum em relação às demais espécies.

Agradecimentos As autoras agradecem à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Fapesp) pela bolsa de doutorado (proc. 00/01040-6) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico (CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa (proc. 300942/2005-2).

(recebido: 17 de abril de 2008; aceito: 11 de março de 2009)

  • Arber, A. 1925. Monocotyledons: a morphological study. Cambridge Botanical Handbooks Series. University Press, Cambridge.
  • Bukatsch, F. 1972. Bemerkungen zur Doppelfärbung Astrablao-Safranin. Microkosmos 61:255.
  • Chakroun, S. & Hérbant, C.H. 1983. Developmental anatomy of Aphyllanthe monspeliensis, a herbaceous monocotyledons with secondary growth. Plant Systematic and Evolution 141:231-241.
  • Cheadle, V.I. 1937. Secundary growth by means of a thickening ring in certain monocotyledons. Botanical Gazette 98:535-555.
  • Cheadle, V.I. 1942. The occurrence and types of vessels in various organs of the plant in the Monocotyledoneae. American Journal of Botany 29:441-450.
  • Cheadle, V.I. 1943. The origin and certain trends of specialization of the vessel in the Monocotyledoneae. American Journal of Botany 30:11-17.
  • Cheadle, V.I. 1944. Specialization of vessels within the xylem of each organ in the Monocotyledoneae. American Journal of Botany 31:81-92.
  • Cheadle, V.I. 1953. Independent origin of vessels in the monocotyledons and dicotyledons. Phytomorphology 3:23-44.
  • Cheadle, V.I. 1955. The taxonomic use of specialization of vessels in the metaxylem of Gramineae, Cyperaceae, Juncaceae and Restionaceae. Journal of the Arnold Arboretum 36:141-157.
  • Cheadle, V.I. & Kosakai, H. 1972. Vessel in the Cyperaceae. Botanical Gazette 133:214-223.
  • Chueiri-Chiaretto, I.A. 1987. Estrutura secundária do cormo de Trimezia Salisb. ex Herb. (Iridaceae). Ciência e Cultura 39:651-654.
  • DEMASON, D.A. 1979. Function and development of primary thickening meristem in the monocotyledon Allium cepa L. Botanical Gazette 140:51-66.
  • DEMASON, D.A. 1983. The primary thickening meristem: definition and function in monocotyledons. American Journal of Botany 70:955-962.
  • DeMason, D.A. & Wilson, M.A. 1984. The continuity of primary and secondary growth in Cordyline terminalis (Agavaceae). Canadian Journal of Botany 63:19071913.
  • Diggle, P.K. & DeMason, D.A. 1983. The relationship between the primary thickening meristem and the secondary thickening meristem in Yucca whipplei Torr. I. Histology of the mature vegetative stem. American Journal of Botany 70:1195-1204.
  • ESTELITA-TEIXEIRA, M.E. 1978. Desenvolvimento anatômico do sistema subterrâneo de Oxalislatifolia Kunth (Oxalidaceae). II. Sistema radicular. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 6:27-38.
  • Franklin, G.L. 1945. Preparation of thin sections of synthetic resin and wood-resin composites, and a new macerating method for wood. Nature 155(3924):51.
  • Johansen, D.A. 1940. Plant microtechnique. McGraw-Hill Book Co, New York.
  • LaFrankie, J.V. 1986. A new species of Maianthemum (Liliaceae) from Costa Rica with an upright and aereal rhizome. American Journal of Botany 73:1258-1260.
  • Lu, Chin-Yi & Tsai-Chiang, Su-Hwa. 1976. Lateral thickening in the stem of Agave rigida Mill and Aloe vera L. Taiwania 21:204-219.
  • MENEZES, N.L. 1971. Traqueídes de transfusão no gênero Vellozia Vand. Ciência e Cultura 23:389-409.
  • MENEZES, N.L., SILVA, D.J., ARRUDA, R.C., MELO-PINNA, G.F., CARDOSO, V.A., CASTRO, N.M., SCATENA, V.L. & SCREMIN-DIAS, E. 2005. Meristematic activity of endodermis and pericycle in the primary thinckening in monocotyledons. Considerations on the "PTM". Anais da Academia Brasileira de Ciências 77:1-16.
  • Metcalfe, C.R. 1971. Anatomy of the monocotyledons. Cyperaceae. Oxford. University Press, London.
  • PRATA, A.P., MENEZES, N.L., MAZZONI-VIVEIROS, S.C., WANDERLEY, M.G.L. & THOMAS, W.W. 2007. Anatomia do escapo e rizoma de espécies brasileiras de Bulbostylis Kunth (Cyperaceae). Revista Brasileira de Botânica 30:245-256.
  • Rodrigues, A.C. & Estelita, M.E.M. 2002. Primary and secondary develoment of Cyperus giganteus Vahl rhizome (Cyperaceae). Revista Brasileira de Botânica 25:251-258.
  • Rudall, P. 1984. Taxonomic and evolutionary implications of rhizome structure and secondary thickening in Iridaceae. Botanical Gazette 145:524-534.
  • Rudall, P. 1991. Lateral meristems and stem thickening growth in monocotiledons. Botanical Review 57:150-163.
  • RUDALL, P. 1995. New records of secondary thickening in monocotyledons. IAWA Journal 16:261-268.
  • SASS, J.E. 1951. Botanical microtecnique. Iowa State College, Iowa.
  • Sharman, B.C. 1942. Developmental anatomy of the shoot of Zea mays L. Annals of Botany 22:245-282.
  • THODAY, D. & DAVEY, A.J. 1932. Contractile roots. II. On the mechanism of root contraction in Oxalis incarnata Annals of Botany 46:993-1006.
  • Tomlinson, P.B. & Zimmermann, M.H. 1969. Vascular anatomy of monocotyledons with secondary growth an introduction. Journal of the Arnold Arboretum 50:159-179.
  • Tomlinson, P.B. & Vincent, J.R. 1984. Anatomy of the palm Rhapis excelsa X. Differentiation of stem conducting tissue. Journal of the Arnold Arboretum 65:191-214.
  • Waterhouse, J.T. 1987. The phylogenetic significance of Dracaena-type growth. Journal of the Proceedings of the Linnean Society 109:129-138.
  • Zimmermann, M.H. & Tomlinson, P.B. 1968. Vascular construction and development in the aerial stem of Prionium (Juncaceae). American Journal of Botany 55:1100-1109.
  • Zimmermann, M.H. & Tomlinson, P.B. 1969. The vascular system in the axis of Dracaena fragans (Agavaceae). I. Distribution and development of primary strands. Journal of the Arnold Arboretum 50:370-383.
  • Zimmermann, M.H. & Tomlinson, P.B. 1970. The vascular system in the axis of Dracaena fragans (Agavaceae). II. Distribution and development of secondary vascular tissue. Journal of the Arnold Arboretum 51:478-491.
  • Zimmermann, M.H. & Tomlinson, P.B 1972. The vascular anatomy of monocotyledoneous stems. Botanical Gazette 133:141-155.
  • Zimmermann, M.H. & Tomlinson, P.B. 1974. Vascular patterns in palm stems: variations of the Rhapis principle. Journal of the Arnold Arboretum 55:402-424.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    25 Ago 2009
  • Data do Fascículo
    Jun 2009

Histórico

  • Aceito
    11 Mar 2009
  • Recebido
    17 Abr 2008
Sociedade Botânica de São Paulo Caixa Postal 57088, 04089-972 São Paulo SP - Brasil, Tel.: (55 11) 5584-6300 - ext. 225, Fax: (55 11) 577.3678 - São Paulo - SP - Brazil
E-mail: brazbot@gmail.com