Espécies de Vanhouttea Lem. e Sinningia Nees (Gesneriaceae) polinizadas por beija-flores: interações relacionadas ao hábitat da planta e ao néctar

Species of Vanhouttea Lem. and Sinningia Nees (Gesneriaceae) pollinated by hummingbirds: interactions related with plant habitat and nectar

Espécies de Vanhouttea Lem. e Sinningia Nees (Gesneriaceae) polinizadas por beija-flores: interações relacionadas ao hábitat da planta e ao néctar¹

Species of Vanhouttea Lem. and Sinningia Nees (Gesneriaceae) pollinated by hummingbirds: interactions related with plant habitat and nectar

Ivonne Sanmartin-Gajardo²; Marlies Sazima

Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Departamento de Botânica, Caixa Postal 6109, 13083-970 Campinas, SP, Brasil

RESUMO

Com base nas características florais tem sido inferida a polinização por beija-flores na maioria das espécies de Sinningia e Vanhouttea, entretanto, informações detalhadas sobre a biologia da polinização são restritas a poucas espécies. Neste estudo são apresentadas as observações sobre a biologia da polinização e as espécies de beija-flores polinizadores, relacionando as características do néctar com o comportamento desses beija-flores em três espécies de Vanhouttea e três de Sinningia. As flores são tubulosas, avermelhadas e inodoras. Em relação ao tamanho da corola estas espécies formam dois grupos morfológicos, sendo as corolas em V. hilariana, V. brueggeri e S. gigantifolia significativamente maiores que em V. calcarata, S. cochlearis e S. tuberosa. O volume de néctar secretado durante 24 horas pelas espécies de Vanhouttea (21,8 ± 13,2 µL) é maior que nas espécies de Sinningia (6,3 ± 5,7 µL). Assim também, a quantidade de açúcares produzida pelas espécies de Vanhouttea é mais alta (6,1 ± 3,9 mg) e difere significativamente das espécies de Sinningia (1,8 ± 1,6 mg). Estas diferenças nas características do néctar podem estar relacionadas com a variação do tamanho das glândulas nectaríferas entre os dois gêneros. Cinco espécies de beija-flores, Leucochloris albicollis, Stephanoxis lalandi, Clytolaema rubricauda (Trochilinae), Phaethornis pretrei e P. eurynome (Phaethornithinae), são os principais polinizadores das espécies de Vanhouttea e Sinningia. O grupo de beija-flores polinizadores (Trochilinae ou Phaethornithinae) de cada espécie parece ser determinado pelo hábitat da planta, mais do que pelo tamanho do tubo da corola, enquanto que a freqüência de visitas dos beija-flores às flores, parece ser determinada, principalmente, pelas características do néctar.

Palavras-chave: beija-flores, freqüência de visitas, Gesneriaceae, néctar, Sinningieae

ABSTRACT

Hummingbird pollination was suggested for Sinningia and Vanhouttea species based on floral features. However, there is still a lack of information about pollination biology. Here we report observations about floral biology and hummingbird-pollination of three Vanhouttea and three Sinningia species. The flowers are tubular, red and scentless. The pairwise comparison of corolla size results in two groups formed by: V. hilariana, V. brueggeri and S. gigantifolia which have bigger corollas than those of V. calcarata, S. cochlearis, and S. tuberosa. The nectar volume secreted during 24 hours by Vanhouttea species (21.8 ± 13.2 µL) was higher than that of Sinningia species (6.3 ± 5.7 µL). As well, the sugar amount produced by Vanhouttea species (6.1 ± 3.9 mg) was higher than that produced by Sinningia species (1.8 ± 1.6 mg). These differences on nectar production may be correlated with the distinct size of nectar glands in both genera. The hummingbirds Clytolaema rubricauda, Leucochloris albicollis, Stephanoxis lalandi (Trochilinae), Phaethornis eurynome and P. pretrei (Phaethornithinae) were the main pollinators of Vanhouttea and Sinningia species. The group of hummingbird pollinators (Trochilinae or Phaethornithinae) seems to be determined by the habitat of each plant species, while the frequency of visits seems to be mainly determined by nectar features.

Key words: frequency of visits, Gesneriaceae, hummingbirds, nectar, Sinningieae

Introdução

Com base em dados moleculares foi proposto recentemente que os gêneros Sinningia, Vanhouttea e Paliavana formam uma tribo monofilética, denominada Sinningieae (Smith et al. 1997, Zimmer et al. 2002). Esta tribo possui centro de diversidade no sudeste brasileiro e é constituída por aproximadamente 80 espécies (Perret et al. 2003). Dados de filogenia molecular demonstram que Vanhouttea e Paliavana são parafiléticos, sendo sugerida a inclusão das espécies desses gêneros em Sinningia (Smith et al. 1997, Perret et al. 2003). Entretanto, novas modificações sistemáticas neste grupo ainda não são possíveis, principalmente, devido à grande variação morfológica destes gêneros (A. Chautems, dados não publicados), bem como pelo fato de certos clados na filogenia molecular serem fracamente sustentados (i.e. clado Sinningia - Perret et al. 2003). Neste contexto, estudos comparativos da biologia floral de espécies de Vanhouttea e Sinningia e a sua relação com os polinizadores podem fornecer dados para indicar as tendências evolutivas destes gêneros dentro de Sinningieae.

Espécies nesta tribo possuem flores tubulosas a campanuladas, na sua grande maioria de coloração avermelhada e com variação na forma e na quantidade de nectários. Com base nas características florais como forma da corola, coloração e ausência de odor, é inferida a polinização por beija-flores em todas as espécies de Vanhouttea e em aproximadamente 67% das espécies de Sinningia (Perret et al. 2003). Entretanto, estudos sobre a biologia da polinização e o sistema reprodutivo na família Gesneriaceae são escassos (Endress 1994, Franco & Buzato 1992), havendo informações esparsas sobre algumas espécies (Buzato et al. 2000, Sazima et al. 1996). Outro aspecto a considerar é a grande variação na forma das glândulas nectaríferas nas espécies desses gêneros, o que é característico da família Gesneriaceae (Wiehler 1983). As causas para a proliferação de formas do nectário na família não são claras até o momento (Wiehler 1983) e há poucos estudos que correlacionem as diversas formas de nectário com a produção de néctar e/ou o tipo de polinizador. Tendo em vista estes aspectos, os objetivos específicos deste estudo foram: (i) comparar as características florais entre Vanhouttea hilariana, V. brueggeri V. calcarata, Sinningia tuberosa, S. gigantifolia e S. cochlearis e (ii) relacionar o hábitat das espécies, as características morfológicas das flores e a produção de néctar com o grupo e a freqüência dos beija-flores polinizadores.

Material e métodos

As espécies Sinningia tuberosa, Vanhouttea hilariana e V. brueggeri foram estudadas no Parque Estadual do Ibitipoca (PEI), MG (21º42'S e 43º53'W), a 1.300 m de altitude em campos rupestres, em bordas de matas ciliares e em capões de mata, unidades vegetacionais comuns na área do PEI (Rodela 1998). Sinningia gigantifolia, V. calcarata e S. cochlearis foram estudadas no Parque Nacional da Serra dos Órgãos (Parnaso), RJ (22º27'S e 43º01'W), em diferentes altitudes (1.460, 1.750 e 2.100 m, respectivamente) na trilha de acesso à Pedra do Sino. Sinningia gigantifolia ocorre exclusivamente no interior da floresta ombrófila densa montana e V. calcarata em afloramentos rochosos de áreas abertas próximas dessa floresta (sensu IBGE 1992). Sinningia cochlearis ocorre entre rochas nos campos de altitude (Safford 1999).

As observações de campo sobre S. tuberosa, V. hilariana e V. brueggeri foram realizadas em janeiro, março-maio de 2000 e janeiro, fevereiro e abril de 2001 e, sobre S. gigantifolia, V. calcarata e S. cochlearis em março, novembro-dezembro de 2000, fevereiro de 2001 e janeiro de 2002. Exsicatas dessas espécies foram depositadas no herbário da Universidade Estadual de Campinas (UEC 113860, 113861, 11254, 11258, 132327, 109341) como material testemunho.

Informações sobre horário de abertura, duração da flor, bem como mudanças de posição das estruturas florais foram registradas através de observação direta no campo em 10 flores de cada espécie previamente marcadas. Atributos florais como posição da flor na planta, dimensões, formato, odor e cor, foram registrados in situ e fotografados. A viabilidade do pólen foi estimada através da contagem de grãos corados por carmim acético (Radford et al. 1974) e a receptividade do estigma foi verificada com peróxido de hidrogênio (H₂O₂) a 10 V. (Zeisler 1938), ambos testados ao longo do período da antese. O sistema reprodutivo foi estudado apenas nas espécies de Vanhouttea e S. tuberosa segundo métodos de Radford et al. (1974). Para este fim, foram marcados e ensacados botões que após a antese foram submetidos aos seguintes tratamentos: polinização cruzada, autopolinização manual e espontânea. Para os experimentos de polinização cruzada foram utilizadas flores emasculadas na pré-antese. Além desses tratamentos, flores foram marcadas e mantidas em condições naturais (controle). Em todos os tratamentos foi quantificado o número de frutos formados. O teste Qui-quadrado foi utilizado para verificar se ocorreu diferença significativa entre os tratamentos (Zar 1996).

Para o estudo da morfologia dos nectários foram coletadas flores de diferentes indivíduos e fixadas em FAA (n = 10 a 16, tabela 1). As glândulas nectaríferas de cada flor foram medidas com auxílio de lupa (Leica MZ8) provida de escala na ocular. A altura (A), a largura (L) e a espessura (E) de cada glândula foram utilizadas para estimar o volume do nectário de cada flor e apresentado em mm³ (A × L × E, modificado de Davis et al. 1996). O néctar foi coletado uma única vez em flores nas fases masculina (n = 14 a 19, tabela 1) e feminina (n = 13 a 18, tabela 1), previamente ensacadas por 24 horas. A concentração de açúcares no néctar foi medida com auxílio de refratômetro manual (Atago HSR 500, Japan, 0-90%) e o volume com microseringa (Hamilton, Nevada, USA, 50 µL). A concentração de açucares no néctar foi transformada em gramas para cálculo da produção de açúcar (Bolten et al. 1979).

A existência de diferenças nas dimensões da corola e no nectário, no volume do néctar e na concentração e na quantidade de açúcares entre as seis espécies foram verificadas através de análise de variância (ANOVA), sendo aplicado post hoc o teste de Scheffé para distinguir as médias diferentes (Zar 1996). O teste t foi utilizado para comparar a produção de néctar entre as fases masculina e feminina. O teste de correlação de Pearson foi usado para verificar se há relação entre o tamanho do nectário e a secreção de néctar (volume e quantidade de açúcares).

As espécies de beija-flores visitantes foram observadas à vista desarmada ou com auxílio de binóculos e visitas às flores foram fotografadas (Buzato et al. 2000). Estas atividades foram realizadas durante o início, o pico e o final da floração das espécies. Foram registrados o horário, a freqüência e a duração das visitas, bem como o comportamento dos beija-flores ao explorar as flores, sua permanência ou não nas proximidades da planta e as interações com indivíduos da mesma ou de outras espécies de beija-flores. Identificações dos beija-flores foram confirmadas através das descrições e ilustrações de Grantsau (1989).

Resultados

As espécies Vanhouttea hilariana e V. brueggeri são arbustivas e ocorrem, principalmente, em afloramentos rochosos em áreas abertas, entretanto, há alguns agrupamentos dessas espécies que ocorrem em borda de mata. Essas espécies apresentam floração sincrônica e longa (três a seis meses) de novembro a maio. Vanhouttea calcarata é um arbusto de afloramentos rochosos em áreas abertas (figura 1B) e floresce por, aproximadamente, três meses, de fevereiro a abril. Sinningia cochlearis é herbácea (figura 1A), ocorre em locais sombreados entre rochas de granito em campos de altitude (ca. 2.000 m) e sua floração é curta, cerca de um mês, entre janeiro e fevereiro. Sinningia gigantifolia e S. tuberosa são herbáceas, ocorrem em paredões rochosos próximos a cursos de água ou matas ciliares e florescem por longo período (quatro a seis meses) de janeiro a abril e de janeiro a junho, respectivamente.

As flores de Vanhouttea hilariana, V. brueggeri e V. calcarata (figura 1C) são isoladas ou com até quatro flores por axila e cada indivíduo pode apresentar de 10 a 30 flores em antese por dia, dependendo do porte da planta. As espécies de Sinningia apresentam tubérculos bem desenvolvidos dos quais brotam os caules. Em S. cochlearis os caules variam de um a cinco, medem de 5 a 50 cm de altura e sustentam inflorescências do tipo racemo (figura 1A), cada uma podendo desenvolver cinco a 50 flores por dia. Em S. gigantifolia desenvolvem-se um ou dois caules que medem de 0,3 a 1 m de comprimento e apresentam inflorescências do tipo racemo de cimeiras, cada uma com três a 10 flores por dia. Cada indivíduo de S. tuberosa pode apresentar de uma a 20 flores em antese por dia, que brotam isoladamente de diferentes gemas do tubérculo e possuem pedúnculo de 10 a 15 cm de comprimento.

As flores das seis espécies são avermelhadas, inodoras e tubulosas, sendo o comprimento e o diâmetro da corola de V. hilariana, V. brueggeri e S. gigantifolia significativamente maiores que em V. calcarata, S. cochlearis e S. tuberosa (F_compr. = 131,2; F_diâm. = 43,2; df = 5, p < 0,05), separando estas espécies em dois grupos morfológicos com relação a este caracter (tabela 1). Além disso, as flores apresentam antese diurna e protandria combinada com hercogamia (i.e., separação temporal e espacial das estruturas reprodutivas). As flores das espécies de Vanhouttea duram cerca de cinco dias e as de Sinningia dois a três dias. No início da antese, as anteras estão localizadas na parte superior da abertura da corola, caracterizando a fase masculina. O pólen exposto em mássulas é retirado gradativamente durante as visitas dos beija-flores e, aos poucos, os filetes começam a murchar retraindo as anteras. Nesta ocasião, o estilete aumenta em comprimento e o estigma torna-se evidente, ocupando o lugar das anteras e caracterizando a fase feminina. O estigma permanece receptivo durante toda a antese (desde o início da abertura do botão até a queda da corola), entretanto, após o alongamento do estilete ocorre aumento da superfície receptiva. Os grãos de pólen apresentam cerca de 99% de viabilidade durante todo o período da fase masculina. Os resultados dos tratamentos de polinização indicam que as espécies de Vanhouttea e S. tuberosa são autocompatíveis, uma vez que desenvolveram frutos após autopolinização manual, no entanto não ocorreu formação de frutos no tratamento de autopolinização espontânea (tabela 2). A porcentagem de frutos produzidos não apresentou diferença significativa entre os tratamentos de autopolinização e polinização cruzada.

Os nectários estão localizados na base da corola e apresentam marcada variação inter e intra-específica na quantidade e disposição das glândulas entre as espécies estudadas (figura 2). Em mais de 75% das flores examinadas (n = 30 por espécie) das espécies de Vanhouttea o nectário constitui-se de cinco glândulas separadas e em cerca de 25% das flores, de duas glândulas dorsais fundidas e três separadas ao redor do ovário (figura 2A). O tamanho do nectário nas três espécies é de, aproximadamente, 4,5 mm³ (tabela 1). Nas espécies de Sinningia ocorre maior variação em relação ao número e disposição das glândulas que formam o nectário. Assim, em S. cochlearis pode ocorrer uma glândula dorsal grande, ou esta em conjunto com uma glândula ventral (35% das flores examinadas, n = 23), ou uma glândula dorsal e outra ventral em conjunto com duas glândulas laterais pequenas (20% das flores examinadas - figura 2B). Em S. gigantifolia e S. tuberosa há uma glândula dorsal na maioria das flores e em 30% das flores, além da dorsal há uma glândula ventral pequena (figura 2C). O tamanho médio do nectário nas espécies de Sinningia é significativamente menor que em Vanhouttea (tabela 1).

O néctar é produzido desde a pré-antese até a queda da corola e se acumula em uma câmara pequena na base da corola. O volume de néctar produzido é semelhante nas fases feminina e masculina nas seis espécies. Entretanto, o volume secretado por dia pelas espécies de Vanhouttea (média = 21,8 ± 13,2 µL) foi maior que nas espécies de Sinningia (média = 6,3 ± 5,7 µL), sendo a média do volume de néctar diferente nas seis espécies (F = 24,2; df = 5, p < 0,05; tabela 1). A concentração do néctar na maior parte das espécies de Vanhouttea é mais alta (média = 6,1 ± 3,9 mg) em relação às espécies de Sinningia (média = 1,8 ± 1,6 mg; F = 17,4; df = 5, p < 0,05; tabela 1), embora a variação na concentração de açúcares no néctar das espécies de Vanhouttea e Sinningia não forme dois grupos claramente distintos (tabela 1). O tamanho do nectário apresentou correlação positiva com o volume de néctar (r = 0,60; p < 0,05) e a quantidade de açúcares (r = 0,58; p < 0,05) nas seis espécies.

Cinco espécies de beija-flores foram os principais polinizadores das espécies de Vanhouttea e Sinningia (tabela 3). Durante a visita às flores os beija-flores permaneceram 1 - 4 segundos para sorver o néctar, ocasião em que podem contatar as estruturas reprodutivas com a fronte (figura 1D, F) ou com a base da maxila (figura 1E, G). Em cada turno de visita as aves exploraram 2 - 30 flores da mesma planta ou de indivíduos próximos.

Os indivíduos de Vanhouttea hilariana e V. brueggeri localizados nos afloramentos rochosos foram visitados, predominantemente, por Leucochloris albicollis (figura 1D, tabela 3). Esta espécie de beija-flor apresentou comportamento territorialista, expulsando outros beija-flores que se aproximavam dos agrupamentos de Vanhouttea, além disso, vocalizava intensamente enquanto pousado próximo às plantas. Os indivíduos destas espécies de Vanhouttea que se encontravam próximos à borda da mata foram, predominantemente, visitados por Phaethornis pretrei e P. eurynome (figura 1F, tabela 3). Essas duas espécies de beija-flores realizaram visitas ao longo do dia e mantiveram intervalos de visita de 50 a 70 minutos, característico do comportamento de forrageamento em rotas. Em V. calcarata, os beija-flores Stephanoxis lalandi e L. albicollis (figura 1E) foram os principais polinizadores, seguidos de Phaethornis eurynome e Clytolaema rubricauda (tabela 3). A freqüência de visitas dos beija-flores às populações de Vanhouttea foi alta, principalmente em V. calcarata (1,4 visitas por hora), se comparadas às de Sinningia (tabela 3).

As flores de S. gigantifolia foram polinizadas exclusivamente por Phaethornis eurynome (tabela 3). Esta espécie de beija-flor realizou visitas ao longo do dia em intervalos regulares de aproximadamente uma hora, próprio do comportamento de forrageamento em rotas. Os beija-flores L. albicollis, Clytolaema rubricauda e Stephanoxis lalandi foram os polinizadores de S. cochlearis, ao passo que Phaethornis pretrei e P. eurynome foram os principais polinizadores de S. tuberosa (figura 1G, tabela 3). Em S. cochlearis e S. tuberosa as visitas foram esparsas, uma a três por dia, sendo a freqüência de visitas bem mais baixa do que em S. gigantifolia (tabela 3).

Discussão

A fenologia das espécies estudadas apresenta padrão anual de floração (sensu Newstrom et al. 1994), comum à maioria das espécies da tribo Sinningieae (A. Chautems, dados não publicados). Nas espécies de Vanhouttea, em S. gigantifolia e S. tuberosa a floração longa se aproxima ao tipo "steady-state" definida por Gentry (1974). Este tipo de floração é comumente associado ao comportamento de forrageamento em rotas, característico de algumas espécies de beija-flores (Stiles 1975, Feinsinger & Colwell 1978). As flores destas espécies produzem néctar em quantidades moderadas, obrigando os polinizadores a visitarem diversas flores e a se deslocarem entre vários indivíduos por suas rotas de forrageamento (Heinrich & Raven 1972). Em contraste, S. cochlearis se diferencia das outras espécies, pois seu pico de floração é curto e apresenta muitas flores por dia, padrão definido como "cornucópia" por Gentry (1974). Nesta estratégia de floração há concentração de recursos, o que estimula as visitas dos beija-flores, uma vez que os campos de altitude abrigam poucas espécies ornitófilas (Freitas & Sazima 2001). As espécies ornitófilas das áreas abertas de altitude do bioma Floresta Atlântica parecem constituir um recurso complementar para os beija-flores, uma vez que estas aves utilizam, principalmente, espécies da floresta de altitude adjacente (Freitas & Sazima 2001).

Corolas tubulosas com coloração predominantemente avermelhada, antese diurna e ausência de odor, são aspectos destas espécies que concordam com a definição de ornitofilia de Faegri & Van der Pijl (1980). A morfologia das estruturas reprodutivas e a sua mudança de posição durante a antese são muito semelhantes nas seis espécies, muito comuns nas espécies de Gesneriaceae neotropicais (Wiehler 1983), bem como em algumas espécies da tribo Sinningieae (SanMartin-Gajardo 2004, SanMartin-Gajardo & Sazima 2004). Em relação aos dois grupos morfológicos distintos, as diferenças no comprimento do tubo da corola parecem não influenciar o grupo de beija-flores visitantes destas espécies, embora beija-flores Phaethornithinae tenham sido associados, freqüentemente, à polinização de flores com corola longa e Trochilinae, à flores com corola curta (Stiles 1975). Por outro lado, as diferenças no comprimento e no diâmetro do tubo da corola influenciam o local de deposição de pólen em determinado beija-flor, como é o caso de Phaethornis eurynome que, ao visitar V. brueggeri, recebe pólen na fronte (figura 1F) e na base da maxila ao visitar S. tuberosa (figura 1G). Portanto, apesar da sobreposição no período de floração, não ocorre mistura de pólen nestas espécies. Nas espécies sincronopátricas, V. brueggeri e V. hilariana, ambas com diâmetro da corola amplo, a deposição de pólen ocorre na fronte das diversas espécies de beija-flores, promovendo mistura de pólen entre estas espécies. A semelhança nos atributos florais, a sobreposição do período de floração e a proximidade das populações, somadas à mistura de pólen promovida pelos beija-flores entre V. brueggeri e V. hilariana, apoia a hipótese de Chautems (2002) de que indivíduos encontrados na área de estudo, com características intermediárias entre estas duas espécies, sejam híbridos naturais.

A autocompatibilidade que ocorre nas três espécies de Vanhouttea também reforça a hipótese de hibridação natural entre V. brueggeri e V. hilariana, pois segundo Ellstrand et al. (1996) grupos taxonômicos que possuem autocompatibilidade são predispostos à formação e manutenção de híbridos. Embora autocompatibilidade seja característica das espécies da tribo Sinningieae (Clayberg 1968, SanMartin-Gajardo & Sazima 2004), a ausência da formação de frutos no tratamento de autopolinização espontânea indica que a combinação de protandria com hercogamia impede autopolinizações. Porém, polinizações geitonogâmicas podem ocorrer, pois freqüentemente flores em diferentes fases (masculinas e femininas) ocorrem em um único indivíduo. Neste caso, o comportamento de forrageamento em rotas dos beija-flores Phaethornithinae pode ser decisivo para favorecer polinização cruzada entre estas espécies (Feinsinger 1983).

A variação na morfologia e na quantidade de nectários das espécies de Vanhouttea e Sinningia é característica de vários gêneros da família Gesneriaceae (Kvist & Skog 1992, Wiehler 1983). No entanto, a variação interespecífica na quantidade e na morfologia das glândulas nectaríferas poderia ser reflexo da plasticidade genética desta característica, tal como encontrado em espécies do gênero Brassica por Davis et al. (1996). A variação na morfologia dos nectários entre indivíduos da mesma espécie tem sido fracamente documentada em angiospermas (Davis et al. 1996), principalmente, devido à baixa quantidade de flores e de espécimes utilizados em estudos sobre a morfologia dos nectários (G. Bernardello, dados não publicados).

O volume médio de néctar produzido pelas espécies de Vanhouttea é semelhante ao de espécies de Gesneriaceae da Costa Rica estudadas por Stiles & Freeman (1993) e de outras espécies ornitófilas de comunidades neotropicais (Snow & Snow 1980, 1986, Arizmendi & Ornelas 1990, Sazima et al. 1996). No entanto, o volume médio de néctar secretado pelas espécies de Sinningia estudadas é muito reduzido, semelhante ao de S. douglasii (6 µL, Sazima et al. 1996) e S. allagophylla (2-3 µL, L. Freitas, dados não publicados), e ao de outras espécies de Gesneriaceae do sudeste do Brasil polinizadas por beija-flores como Nemanthantus fritschii (Franco & Buzato 1992), N. fornix (3 µL, Sazima et al. 1996) e Besleria longimucronata (2-5 µL, SanMartin-Gajardo & Freitas 1999). A média da concentração de açúcares no néctar nas espécies estudadas é semelhante ao de outras espécies polinizadas por beija-flores em comunidades neotropicais (Snow & Snow 1986, Arizmendi & Ornelas 1990, Sazima et al. 1996, Buzato et al. 2000). No entanto, entre as espécies de Vanhouttea e Sinningia estudadas a quantidade de açúcares difere, refletindo a variação do volume secretado por estas espécies. A correlação positiva entre tamanho de nectário, volume de néctar e quantidade de açúcares, sugere que a diferença na secreção de néctar entre as espécies de Vanhouttea e Sinningia pode estar associada ao tamanho das glândulas. Correlações positivas entre o tamanho do nectário e a quantidade de néctar também foi encontrada para alguns gêneros da família Rosaceae (Weryszko-Chmielewska et al. 2003), bem como em várias espécies de Lamiaceae (Dafni et al. 1988). Entretanto, estudos sobre nectários em outras espécies de Vanhouttea e Sinningia são necessários para confirmar se estas correlações representam um padrão.

As cinco espécies de beija-flores polinizadores das espécies de Vanhouttea e Sinningia são comumente registradas em comunidades ornitófilas de áreas de altitude na mata Atlântica próximas ao litoral (Sazima et al. 1996, Buzato et al. 2000), bem como em campos rupestres (Vasconcelos & Lombardi 2001). A sobreposição no uso do recurso por L. albicollis e as duas espécies de Phaethornis provavelmente está relacionada ao tamanho e à morfologia das flores que as torna acessíveis aos visitantes, bem como ao comportamento de forrageamento generalista de L. albicollis (Sazima et al. 1996).

Neste estudo, o grupo de beija-flores polinizadores (Trochilinae e/ou Phaethornithinae) parece ser determinado pelo hábitat de cada espécie vegetal. Por exemplo, S. gigantifolia, que ocorre, predominantemente, em áreas de mata é polinizada exclusivamente por Phaethornithinae, enquanto S. cochlearis, que ocorre em áreas abertas, é polinizada exclusivamente por Trochilinae. Ainda mais claro é o exemplo de V. brueggeri, que apresenta maior quantidade de visitas de P. eurynome nos indivíduos em áreas na borda da mata, e de L. albicollis em áreas abertas. A distinção de hábitat por diferentes grupos de beija-flores é fato bastante conhecido (Feinsinger & Colwell 1978, Stiles 1975). Por outro lado, a freqüência de visitas dos beija-flores em cada espécie parece ser determinada, principalmente, pela quantidade de néctar secretado (volume e quantidade de açúcares), pois as espécies de Vanhouttea que produzem mais néctar são visitadas com mais freqüência do que as espécies de Sinningia que secretam pequenas quantidades de néctar. Portanto, a taxa de produção de néctar destas espécies parece estar influenciando o comportamento de visita dos beija-flores, fato também registrado para beija-flores polinizadores de Ipomopsis aggregata (Mitchell & Waser 1992) e em experimentos de laboratório realizados por Garrison & Gass (1999).

Dentre os dados de biologia floral e polinizadores das espécies de Vanhouttea e Sinningia estudadas, duas características separam estes gêneros: tamanho dos nectários e produção de néctar. Estes caracteres poderiam indicar que o gênero Vanhouttea é um grupo monofilético dentro da tribo Sinningieae. Porém, este resultado é contrário à hipótese filogenética proposta por Perret et al. (2003), que apresentam Vanhouttea como um grupo parafilético. Neste caso, análises filogenéticas que associem caracteres morfológicos e moleculares poderiam fornecer uma hipótese evolutiva mais robusta para as espécies da tribo Sinningieae.

Agradecimentos – Aos professores Drs. Alain Chautems, Gabriel Bernardello, João Semir, Volker Bittrich e Dras. Eliana Regina Forni-Martins e Silvana Buzato pelas sugestões na versão inicial do manuscrito; à Capes, Fapesp e ao CNPq pelos recursos financeiros concedidos; ao Instituto Florestal de Minas Gerais e Ibama pelas autorizações de coleta e apoio logístico nos trabalhos de campo.

(recebido: 5 de agosto de 2004; aceito: 24 de março de 2005)

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1

Parte da tese de Doutorado de I. SanMartin-Gajardo, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Departamento de Botânica.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  09 Maio 2006
• Data do Fascículo
  Set 2005

Histórico

• Aceito
  24 Mar 2005
• Recebido
  05 Ago 2004