Avaliação radiográfica e de sintomatologia dolorosa do joelho em indivíduos com obesidade grave - estudo controlado transversal^☆

RESUMO

Objetivo:

Avaliar a prevalência de queixas álgicas no joelho e de alterações radiográficas degenerativas (artrose) em grupo obesos graves (índice de massa corporal [IMC] > 35).

Métodos:

Foram avaliados 41 pacientes com obesidade grave acompanhados em ambulatório de cirurgia bariátrica. Esse grupo foi subdividido em dois: obesos com IMC < 50 (n = 27); e obesos com IMC > 50 (n = 14). Os resultados foram comparados com os do grupo controle (n = 39). Foram avaliados a presença de artrose radiológica pela classificação de Kellgren-Lawrence, eixo tibiofemoral, idade, gênero e dor no joelho pela escala visual (EVA), foi feita correlação dos parâmetros entre si. Em 21 pacientes obesos e em 19 controles foi avaliada com o índice das universidades Western Ontario e McMaster (Womac).

Resultados:

Observou-se maior incidência de dor no grupo de obesos graves em relação ao grupo controle (p < 0,0001, coeficiente de risco de 2,96). No grupo de obesos graves observou-se aumento da dor com a idade (p = 0,047). Houve correlação positiva entre progressão da idade e artrose radiográfica tanto no grupo de obesos graves (p = 0,001) como no controle (p = 0,037). A escala Womac detectou pior desempenho funcional no grupo de obesos graves em relação ao controle (p = 0,0001, coeficiente de risco de 18,2).

Conclusão:

Observou-se maior incidência de dor no grupo de obesos graves em relação ao controle. No grupo de obesos graves, a dor aumentou com a idade. Houve correlação positiva entre progressão da idade e artrose nos grupos de obesos graves e controle. O índice Womac apresentou pior desempenho no grupo de obesos graves.

Palavras-chave:
Artrose; Joelho; Obesidade; Dor

ABSTRACT

Objective:

To evaluate the prevalence of pain and radiographic degenerative arthritis in a group of severe obese patients (body mass index [BMI] > 35).

Methods:

41 patients with an indication of bariatric surgery were studied. The group of severely obese patients was subdivided into two subgroups: those with BMI < 50 and those with BMI > 50 (n = 14). They were compared to control group (n = 39). The following parameters were analyzed and correlated: radiographic arthritis by Kellgren-Lawrence's classification, tibiofemoral axis, gender, age, and knee pain (visual analog scale [VAS]). The Western Ontario and McMaster Universities Osteoarthritis Index (WOMAC) was used to evaluate in 21 severe obese patients and IN 19 controls.

Results:

A higher incidence of knee pain was observed in the severely obese group when compared with the control group (p < 0.0001, odds ratio: 2.96). In the severely obese group, increasing levels of pain with aging were observed (p = 0.047). A positive correlation was observed between the incidence of radiographic arthritis and increasing age in the severely obese (p = 0.001) and control (p = 0.037) groups. The WOMAC index results were worse in the severely obese group when compared with the control group (p = 0.001, odds ratio: 18.2).

Conclusion:

A higher incidence of knee pain was observed in the severely obese group when compared with the control group. In the severely obese group, there increasing levels of pain with aging. A positive relation between the incidence of arthritis and increasing age was observed in the severely obese and control groups. The WOMAC index results were worse in the severely obese group.

Keywords:
Arthritis; Knee; Obesity; Pain

Introdução

A obesidade é um dos problemas de saúde pública mais desafiadores. Dados dos Estados Unidos evidenciam que 30% dos adultos acima de 20 anos, algo em torno de 60 milhões de pessoas, se enquadram na faixa de obesidade (IMC > 30) e 65 milhões (35%) na faixa de sobrepeso1 (IMC > 25). Essa entidade acomete também países subdesenvolvidos, onde a ingestão de carboidratos é altamente difundida por serem alimentos baratos.¹

Estudos populacionais demonstraram que a obesidade é fator de risco independente para a manifestação da artrose de joelho.^1-3 Coggon et al.³ determinaram, em seu estudo, que indivíduos com obesidade grave (índice de massa corpórea (IMC) > 35 kg/m²) tem risco 13,6 vezes aumentado de desenvolver gonartrose.

Classicamente a obesidade estaria relacionada a quadro degenerativo articular devido a estresse mecânico da cartilagem por aumento da pressão local. Atualmente há nova vertente de estudos com a descoberta de proteínas geradas a partir da gordura visceral: as adipocinas, a mais conhecida é a leptina, que tem papéis na ação da insulina, produção de citocinas inflamatórias nos condrócitos.⁴ Está relacionada a processos inflamatórios sistêmicos com reflexos em artérias coronárias e carótidas e em articulações como o joelho.⁵ Estudos clínicos recentes demonstraram uma maior incidência de dor e artrose em joelhos relacionadas a níveis elevados de adipocinas séricas e à síndrome metabólica (hipertensão arterial sistêmica, diabetes, níveis aumentados de glicose, triglicerídeos, proteína c- reativa e LDL).⁵

A sintomatologia dolorosa no joelho dos portadores de obesidade não se deve apenas ao acometimento intra-articular e ósseo determinado pela artrose.⁶ Mais comumente e de forma mais precoce ocorrem quadros de lesões meniscais, desgaste de cartilagem e edema ósseo subcondral que geram dor e normalmente não são detectados à radiografia convencional, mas apenas à ressonância magnética.^6-8 Outras fontes de dor são a gordura de Hoffa, o tendão patelar e os tendões da pata de ganso.⁹ O conhecimento preciso do tipo de lesão permite geralmente uma abordagem de tratamento conservador ou artroscópico em casos de acometimento de partes moles ou o uso de procedimentos de osteotomia ou artroplastia quando houver comprometimento ósseo mais significativo.¹

Em medicina os estudos epidemiológicos visam a descobrir grupos específicos na população nos quais se possam detectar níveis aumentados de uma determinada afecção e os fatores a ela relacionados. Dessa forma podem ser feitas intervenções a fim de se alterar o curso da patologia e minorar seus efeitos danosos.¹⁰

Há poucos trabalhos que abordem o acometimento do sistema musculoesquelético e seu impacto em indivíduos com obesidade mórbida ou grave (IMC > 36).^3,10,11 Em relação à articulação do joelho nesse subgrupo especial de pacientes a prevalência de dor, o nível de desempenho funcional, a análise do alinhamento e grau de acometimento radiográfico por artrose ainda não foram suficientemente descritos na literatura.¹¹ A compilação desses dados se faz necessária para o adequado dimensionamento da importância do problema. A determinação de parâmetros clínicos e de imagem que possam indicar a necessidade de intervenção precoce tem papel fundamental na formulação de estratégias terapêuticas e sobretudo preventivas nesse grupo crescente de indivíduos comumente em idade produtiva.¹⁰

O objetivo principal deste estudo foi a avaliação da prevalência relativa de dor medida pela escala visual analógica (EVA) entre o grupo de obesos graves e uma população controle. Como objetivos secundários foram avaliados o desempenho funcional medido pelo índice das universidades Western Ontario e McMaster (Womac) e a correlação da dor (EVA) com os parâmetros idade, sexo, artrose radiográfica e alinhamento do joelho entre os grupos de estudo e controle.

Material e métodos

Estudo do tipo transversal aprovado pela comissão de ética em pesquisa de nosso hospital e de acordo com as normas da Convenção de Helsinque.

Foram incluídos 41 pacientes que deram entrada consecutivamente no ambulatório de cirurgia bariátrica do hospital de janeiro de 2014 a janeiro de 2015. A casuística consistiu de 11 homens e 30 mulheres, com média de 44,1 anos (desvio- padrão:10,1), constituiu o grupo de obesos graves que foi subdividido em um subgrupo de obesos com IMC > 35 e < 50 com 27 participantes e outro subgrupo de superobesos com IMC > 50 com n = 14.

Estruturou-se grupo controle compatível em gênero e faixa etária similar ao grupo de obesos graves e composto por voluntários (funcionários). Constituído por 39 membros, média de 42,1 anos (desvio-padrão: 12,6), 14 homens e 25 mulheres (tabela 1).

Tabela 1
Parâmetros resumidos dos grupos de obesos graves e controle

			Controle	Obesos	IMC < 50	IMC > 50		Estatística
N			39	41	27	14		Controle X Obesos
Artrose (Kellgren)	Idade		42,1 ± 12,6	44,1 ± 10,1	48,3 ± 8,6	48,3 ± 12,0		NS
	IMC		26,5 ± 3,2	48,7 ± 10,6	43,1 ± 5,1	59,5 ± 10,3		p = 0,002
	Sexo		14M:25F	11M:30F	6M:21F	5M:9F		NS
	Angulação		2,8 ± 3,5	3,2 ± 2,9	3,2 ± 2,7	3,5 ± 3,4		NS
	Ausente (0)		71,8%	53,7%	51,9%	57,1%		Kellgren	NS
	Discreta (I)		20,5%	17,1%	18,5%	14,3%
	Leve (II)		0,0%	9,8%	11,1%	7,1%
	Moderada (III)		5,1%	12,2%	14,8%	7,1%
	Grave (IV)		2,6%	7,3%	3,7%	14,3%

• NS, não significativo (p > 0,05).

Como critérios de inclusão foram aceitos indivíduos acima de 18 anos e que consentiram em participar do estudo. Como critérios de exclusão foram descartados indivíduos já submetidos a procedimentos cirúrgicos de origem ortopédica, vascular ou dermatológico-plástica em qualquer segmento dos membros inferiores. Indivíduos com sequelas de fraturas em membros inferiores ou patologias com indicação cirúrgica já estabelecida em membros inferiores (artrose de quadril, patologias vasculares) foram excluídos. Pacientes que apresentaram alterações em joelho, como tendinites ou lesões meniscais degenerativas que foram descobertas em função da avaliação ambulatorial para a pesquisa, não foram excluídos.

O índice de massa corpórea (IMC) foi calculado pela divisão do peso em Kg pelo quadrado da altura em metros, foram classificados em IMC < 20 (subpeso), 20-24,9 (normal), 25-29,9 (sobrepeso) e > 30 (obesidade), > 35 (obesidade mórbida) e acima de 50 (superobeso).^3,6

Os indivíduos pesquisados foram solicitados a referir se nas últimas 48 horas teriam apresentado dor em joelho.¹² Foi computada apenas a presença de dor no joelho, não se procurou detectar se a origem era articular, extra-articular ou referida de acordo com metodologia já estabelecida em estudos epidemiológicos.^2,4,12 A dor foi avaliada pela escala de dor visual analógica (EVA), variou de 0 (sem dor) a 10 (dor mais intensa possível) e classificada de 0-3 como leve, 4-6 moderada, 7-10 forte.¹²

Foram feitas radiografias do joelho com apoio ortostático que englobassem a diáfise distal do fêmur e proximal da tíbia, foi medido com goniômetro o ângulo tibiofemoral, que consistiu da intersecção dos eixos anatômicos femoral e tibial. O eixo anatômico femoral foi obtido com o traçado de uma linha do centro das espinhas tibiais até a região 10 cm proximal a essas no ponto médio entre as corticais lateral e medial do fêmur. O eixo anatômico tibial foi traçado a partir do meio das espinhas tibiais até o ponto a 10 cm distal na tíbia na linha média entre as corticais lateral e medial.¹³ Foram considerados: varo - abaixo de 5⁰ de valgo tibiofemoral; neutro entre 5⁰ e 9⁰ de valgo; e valgo igual e acima de 10⁰. Usou-se a classificação de Kellgren e Lawrence¹⁴ para avaliação da artrose. O grau II foi considerado como artrose radiográfica.¹⁴ Essa classificação foi usada porque inclui alterações mais discretas e iniciais de artrose e seria mais sensível em relatar alterações degenerativas mais precoces.^14,15

A avaliação funcional foi feita com o Womac, inicialmente concebido para avaliação de osteoartrose do joelho e quadril, mas empregado por Jinks et al.¹² em estudo populacional de prevalência de dor em joelhos. Esse índice varia de 0 a 96 (do melhor possível ao pior possível) e consiste de três domínios: dor (0 a 20 pontos); rigidez (0 a 8 ); e função (0 a 68). A vantagem desse índice é avaliar diferentes dimensões da sensação de saúde e bem-estar, porém com especificidade para o joelho. Foi considerada como dor ou limitação grave em joelho quando no domínio avaliado um dos subitens teve pontuação máxima (4).¹²

Nos grupos e subgrupos estudados foram feitas análises estatísticas quanto à relação entre dor (EVA) e os parâmetros IMC, idade, sexo, angulação tibiofemoral e classificação de Kellgren-Lawrence.

O grau de artrose radiológica por Kellgren foi analisado estatisticamente quanto aos parâmetros idade, sexo, dor (EVA). A pontuação da classificação Womac e seus domínios foram avaliados entre os grupos.

No presente estudo a análise dos dados foi feita com foco no joelho mais sintomático (maior responsável pelo EVA). Tal metodologia visa a evitar comprometimento da análise estatística caso ambos os membros (joelhos) sejam avaliados como unidades estatísticas separadas conforme previamente descrito por Menz.¹⁶

Análise estatística

O teste G2 de Wilks foi usado para análise da correlação entre gênero com os parâmetros dor e classificação de Kellgren nos grupos e subgrupos. O coeficiente de correlação de Pearson foi estabelecido para a análise da relação entre dor (EVA) e os parâmetros idade, angulação tibiofemoral e IMC. O teste de Mann-Whitney foi usado para a correlação de dor entre os subgrupos obeso (IMC < 50) e superobeso (IMC > 50) e para a análise isolada dos parâmetros de dor (EVA), angulação tibiofemoral e idade nos grupos. O teste de Kolmgorov-Smirnov foi usado para comparar a prevalência de artrose pela classificação de Kellgren entre os grupos e entre os subgrupos. O teste de análise de variância (Anova) foi empregado para a análise dos valores do Womac e das médias da angulação tibiofemoral entre os grupos. Nas análises com correlação estatística positiva quando indicado foi feito o calculo do coeficiente de risco (odds ratio). Foi estabelecido para análise de significância p < 0,05.

Resultados

Houve maior incidência de dor no grupo de obesos graves (100%) em relação ao grupo controle (30%) estatisticamente significativa, teste Mann-Whitney p < 0,0001 (fig. 1). EVA média de 6,51 em obesos, 5,85 em superobesos e 1,43 no controle. Na comparação entre obesos e superobesos não houve diferença (teste Mann-Whitney, p = 0,766).

Figura 1
Prevalência de dor (EVA) nos grupos de obesos graves e controle.

Não houve diferença na angulação tibiofemoral entre os indivíduos do grupo controle e o grupo de obesos graves (Mann-Whitney, p = 0,207) (tabela 2). Não houve diferença estatística entre os subgrupos de obesos com IMC<50 e IMC >50(Mann-Whitney, p = 0,415).

Tabela 2
Principais resultados da análise estatística

	Controle	Obesos
Dor (EVA)	NS	p < 0,0001
	1,4 ± 2,2	6,2 ± 2,7
Womac	NS	p = 0,001
	11,7% ± 0,5%	40,7% ± 9,5%
Dor (EVA) X Sexo	NS	NS
Dor (EVA) X Idade	NS	p = 0,047
Dor (EVA) X IMC	NS	NS
Idade X Kellgren	p = 0,037	p = 0,001
Sexo X Kellgren	NS	NS

• NS, não significativo (p > 0,05); Média ± desvio-padrão.

Não foi detectada diferença na prevalência de artrose pela classificação de Kellgren entre o grupo controle e o grupo de obesos graves (teste Kolmgorov-Smirnov, p = 0,21) nem entre os subgrupos de obesos com IMC < 50 e IMC > 50 (teste Kolmgorov-Smirnov, p = 0,117).

Não foi demonstrada correlação entre a classificação radiográfica de artrose por Kellgren e gênero tanto no grupo de obesos graves (teste G2 de Wilks, p = 0,28) como no grupo controle (teste G2 de Wilks, p = 0,55).

No grupo de obesos graves foi notada correlação positiva entre o aumento de idade e a presença de dor (coeficiente de Pearson 0,312, p = 0,047) (fig. 2). O grupo controle não mostrou correlação estatística entre idade e dor (coeficiente de Pearson de 0,181, p = 0,277). Os subgrupos de obesos com IMC < 50 e IMC > 50 não mostraram diferenças entre si com coeficientes de Pearson de 0,277 (p = 0,254) e de -0,252 (p = 0,395), respectivamente.

Figura 2
Dor (EVA) vs. Idade nos grupos de obesos graves e controle.

Não foi demonstrada correlação entre dor medida pela escala EVA e gênero no grupo de obesos graves (teste G2 de Wilks, p = 0,594) e no grupo controle (teste G2 de Wilks, p = 0,541). Não houve maior prevalência de dor em um determinado sexo no subgrupo de obesos com IMC < 50 nem no subgrupo com IMC > 50 (testes G2 de Wilks, p = 0,192 e p = 0,250, respectivamente).

Não foi encontrada correlação entre IMC e dor medida pela EVA no grupo de obesos graves (coeficiente de Pearson de 0,206, p = 0,195) nem no grupo controle (coeficiente de Pearson de -0,075, p = 0,649). Não houve correlação estatística nos subgrupos de obesos com IMC < 50 e IMC > 50, respectivamente, com coeficientes de correlação de Pearson de 0,227 (p = 0,25) e de -0,252 (p = 0,395).

Não houve diferença estatística entre as médias de angulação tibiofemoral e presença de dor pela escala EVA entre os grupos estudados (Anova, p = 0,354). Não foi detectada diferença ao se correlacionarem os subgrupos de obesos com IMC < 50 e IMC > 50 (teste de Mann-Whitney, p = 0,415).

Foi demonstrado maior comprometimento de artrose radiológica com o aumento da idade tanto no grupo de obesos graves (teste de Kruskall-Walis, p = 0,001) como no grupo controle (teste de Kruskall-Walis, p = 0,037).

Os valores da escala funcional de Womac se mostraram mais comprometidos no grupo de obesos graves medida em relação ao grupo controle (média de 11,53), teste de Mann-Whitney, p = 0,001. Não foi detectada diferença estatística no acometimento funcional por essa escala entre os subgrupos de obesos com IMC < 50 (média de 49,54) e no de obesos com IMC > 50 (média de 23,06) pelo teste de Mann-Whitney (p = 0,971). Com o uso do valor de 18 como ponto de corte⁶ para limitação funcional, o coeficiente de risco (odds ratio) do grupo de obesos graves em relação ao grupo controle foi de 18,2.

Pela escala Womac a função física mais comprometida de forma grave (4 pontos) foi subir e descer escadas em 35% dos pacientes do grupo de obesos graves, seguida de tarefas domésticas pesadas, entrar e sair do carro e ficar de pé com 20% de dor/limitação grave.

Discussão

No presente estudo ficou evidente o acometimento mais elevado da dor na articulação do joelho no grupo de pacientes com obesidade grave em relação a um grupo controle que simularia a população normal. O coeficiente de risco (odds ratio) foi calculado em 2,96. Tal achado está de acordo com Jinks et al.² Eles demonstraram que indivíduos obesos têm três vezes mais chances do que indivíduos com IMC normal de desenvolver dor interna no joelho.

Não foi notada relação entre o grau de artrose radiológico e a intensidade de dor referida com o uso da escala visual. Embora os indivíduos obesos apresentem maior incidência de quadros álgicos no joelho em relação à população normal, isso pode se dar por alterações intra-articulares, como, por exemplo, lesões degenerativas meniscais, bem como quadros de tendinite que só seriam visualizados por ressonância magnética, e não por radiografia simples.^6-9 O quadro de dissociação clínica e radiográfica já foi discutido por Zhai et al.¹⁷ e Finan et al.¹⁸

Ao se estudar o subgrupo de superobesos (IMC > 50) não foi possível notar diferenças dos níveis de artrose radiográficas e intensidade de dor relacionada aos indivíduos com IMC < 50. O atual estudo possivelmente necessita de maior casuística para que se possam detectar diferenças entre obesos e superobesos.

A incidência de dor no joelho aumentou com a idade no grupo de obesos graves. Outros estudos também descreveram sua prevalência aumentada de dor no joelho em faixas etárias mais elevadas.^19,20

A incidência de artrose radiológica aumentou com a progressão da idade tanto no grupo de obesos graves como no controle. Tal fato está de acordo com a literatura,^19-24 pois o aumento de idade é fator de risco para artrose, a função dos condrócitos está comprometida.¹

No presente trabalho não se observou diferença entre os sexos em relação ao acometimento de dor tanto no grupo de estudo como no controle. Alguns artigos descrevem uma maior incidência de dor no joelho em pessoas do sexo feminino.^19-21,25 Certos autores^15,20,25 tentam explicar a maior sensação de dor nas mulheres devido a questões sociais e educacionais. No entanto, há um estudo populacional feito em Salvador/Bahia que mostra maior incidência de dor nos joelhos em homens.²⁶

O' Connor²⁵ e Srikanth et al.²⁷ demonstraram que o sexo feminino seria fator predisponente para artrose. No entanto, no atual estudo, não foi detectada diferença de acometimento de artrose radiográfica entre os sexos.

No presente trabalho não foi evidenciada correlação entre o valor do IMC e a intensidade da dor tanto ao se correlacionar o grupo de obesos graves com o controle quanto na correlação dos subgrupos de obesos com IMC < 50 ou > 50 entre si. Esse resultado poderia ser justificado pela ação de fatores sistêmicos (adipocinas e síndrome metabólica) que acarretaria quadro de acometimento do sistema musculoesquelético e sensação de dor, os quais não seriam determinados apenas por fatores mecânicos.^4,5 Se apenas o peso e o IMC estivessem relacionados à dor nos indivíduos obesos seria de se esperar que a intensidade da dor aumentasse linearmente com esses parâmetros,⁴ o que não foi detectado.

Sharma et al.²⁸ demonstraram que o mau alinhamento do joelho em varo ou valgo excessivos e a obesidade estariam relacionados a maior propensão de progressão de artrose. O IMC elevado acelera o processo de desgaste da cartilagem do compartimento medial no caso do geno varo. O mau alinhamento do joelho e o IMC influenciariam de forma conjunta na progressão da artrose. Não foram notadas diferenças significativas do eixo tibiofemoral entre o grupo de obesos graves e o grupo controle no presente estudo. Tal fato pode ser em parte explicado pela faixa etária relativamente jovem de nossa casuística (média de 44 anos), que não teria ainda desenvolvido deformidade do alinhamento coronal do joelho por conta do processo degenerativo.⁷

O desempenho funcional medido pela escala Womac demonstrou pior resultado nos grupos acometidos com IMC elevado conforme já descrito por outros autores.^10,11,15

A avaliação dos resultados referentes à escala Womac no domínio função física demonstrou comprometimento grave no desempenho de subir e descer escadas em 35% dos indivíduos do grupo de obesos graves. Esse valor é maior do que os 23% nessa mesma tarefa citados por Jinks et al.²⁴ em uma população de trabalhadores rurais acima de 50 anos. Outro resultado significativo foram os 20% de dor intensa no ato de ficar de pé, entrar e sair do carro, também descrito em outros estudos.^11,29 Esses dados são de interesse significativo e com repercussões objetivas e de planejamento: o setor de atendimento de pacientes obesos deveria ser localizado de preferência em andar térreo, não necessitar do uso de escadas. Além disso, deveria haver disponibilidade de assentos reforçados e em quantidade compatível com a demanda.

Como ponto de crítica nosso estudo avaliou uma quantidade pequena de pacientes, não foi possível mostrar diferenças entre os subgrupos de obesos com IMC < 50 e IMC > 50, houve necessidade de se aprofundar a pesquisa. Como ponto forte este estudo se constitui em trabalho original em nosso meio que aborda o significativo acometimento álgico do joelho na obesidade grave. Esse é um conjunto especial de pacientes com dados clínicos e psicossociais específico.^1,20,30

A análise das peculiaridades dos fatores clínicos e epidemiológicos dos pacientes obesos pode ser útil na alocação de recursos e na formulação das diretrizes dos programas de tratamento de obesidade grave. Esses dados apresentam utilidade, sobretudo no sistema público de saúde, a fim de se aproveitarem os limitados recursos para atender às demandas desse tipo de paciente. Não apenas a cirurgia bariátrica, mas também outras especialidades, como a plástica reparadora e a ortopédica, em especial do joelho, precisam ser consideradas no tratamento mais amplo desses indivíduos.

Conclusão

Houve maior incidência de dor no joelho no grupo de obesos graves em relação ao controle.

Houve correlação positiva entre progressão da idade e artrose nos grupos de obesos graves e controle.

No grupo de obesos graves houve aumento da dor com a progressão da idade.

O índice Womac apresentou pior desempenho no grupo de obesos graves.

• ☆
  Trabalho desenvolvido no Hospital Federal de Ipanema, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Nov-Dec 2018

Histórico

• Recebido
  23 Jan 2017
• Aceito
  20 Jun 2017
• Publicado
  21 Set 2018