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Anatomia foliar de Passiflora subgênero Decaloba (Passifloraceae): implicações taxonômicas

Leaf anatomy of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae): taxonomic implications

Vanessa de Farias Leila Teresinha Maranho Valeria Cunha Mushner Patricia Soffiatti Sobre os autores

Resumos

Passifloraceae possui 17 gêneros e cerca de 750 espécies. O gênero Passiflora , possui aproximadamente 525 espécies, distribuídas nas regiões tropicais do Novo Mundo, Ásia e Austrália, e está subdividido em quatro subgêneros: Astrophea, Decaloba, Passiflora e Deidamioides. Este trabalho teve por objetivo verificar a ocorrência de caracteres diagnósticos e fornecer subsídios para a taxonomia do grupo. Para tanto, foram analisadas oito espécies: Passiflora capsularis, Passiflora misera, Passiflora morifolia, Passiflora organensis, Passiflora pohlii, Passiflora suberosa, Passiflora tricuspis e Passiflora vespertilio . Foram estudados de três a seis indivíduos de cada espécie, obtidos a partir das coleções herborizadas dos herbários do Departamento de Botânica da UFPR (UPCB) e do Museu Botânico Municipal (MBM), ambos em Curitiba-PR. Para o estudo anatômico, as amostras foliares foram submetidas ao processo de reidratação e, posteriormente, incluidas em historesina seguindo técnicas usuais utilizadas em anatomia vegetal. Alguns caracteres se destacaram com valor taxonômico e com potencial uso em estudos filogenéticos, como a presença de papilas epidérmicas, cutícula ornamentada e sistema vascular em arco. Os resultados indicam que estudos mais detalhados sobre a estrutura das papilas epidérmicas e dos tipos de tricomas tectores trarão mais informações para o entendimento das relações em Decaloba e os outros subgenêros.

estruturas secretoras; folha; papilas; taxonomia


Passifloraceae comprises 17 genera and approximately 750 species. The genus Passiflora has about 525 species distributed in tropical regions of the New World, Asia and Australia. Passiflora is subdivided in four subgenera: Astrophea, Decaloba, Passiflora , Deidamioides. The goal of this work is to verify the utility of selected anatomical features as diagnose or taxonomical characters. Three to six individuals of eight species of Passiflora , subgenus Decaloba were used: Passiflora capsularis, Passiflora misera, Passiflora morifolia, Passiflora organensis, Passiflora pohlii, Passiflora suberosa, Passiflora tricuspis and Passiflora vespertilio . Samples were obtained from Herbarium collections of the Herbarium of the Departamento de Botânica da Universidade Federal do Paraná (UPCB) and Museu Botânico Municipal (MBM), Curitiba-PR. For the anatomical study, leaf samples were embedded in Historesin following usual anatomical procedures. Some features can be highlighted as taxonomic useful, and of potential use in phylogenetic studies, such as ornamented cuticle, presence of epidermal papillae and the shape of central vascular system. Results have indicated that detailed studies of papillae structure and types of trichomes might bring additional relevant information for the better understanding of the relations within Decaloba and other subgenera.

secretory structures; leaf; papillae; taxonomy


Introdução

A família Passifloraceae é composta por 36 gêneros e cerca de 930 espécies distribuídas nos paleotrópicos na América do Norte e do Sul, e Nova Zelândia (Feuillet & MacDougal 2007Feuillet C.P. & MacDougal,J.M. 2003. A new infrageneric classification of Passiflora. Passiflora 13: 34-38. ). A monofilia da família é bem sustentada tanto por dados morfológicos, como a presença de uma corona filamentosa nas flores (Judd et al. 2009Johansen, D.A. 1940. Plant microtechique. Mc Graw Hill Book, New York. 523p.), como por dados moleculares (Tokuoka 2012Stern, W.L. & Brizicky. G.K. 1958. The woods and flora of the florida keys. Passifloraceae. Tropical Woods109: 45-53.).

Passiflora L. é o maior gênero da família, compreendendo aproximadamente 525 espécies distribuídas nos trópicos do Novo Mundo e, ocasionalmente, na Ásia e na Austrália (Dhawan et al. 2004Dhawan, K.; Dhawan, S. & Sharma, A. 2004.Passiflora: a review update. Journal of Ethnopharmacology 94: 1-23.; Pacheco et al. 2012Nunes, T.S. & Queiroz, L.P. 2006. Flora da Bahia: Passifloraceae. Sitientibus 6: 194-226.; Cutri et al. 2013Cutri, L; Nave, N.; Ami, M.B.; Chayut, N.; Samach, A. & Dornelas,M.C. 2013. Evolutionary, genetic, environmental and hormonal-induced plasticity in the fate of organs arising from axillary meristems in Passiflora spp. Mechanisms of development130: 61-69.). Um grande número de espécies é encontrado no Brasil e na Colômbia, ocorrendo desde o nível do mar até altitudes de 3800 m nos Andes (Pérez 2007). No Brasil, ocorrem cerca de 140 espécies de Passiflora (Cervi 1997Cervi, A.C. 1997.Estudo do gênero Passiflora L., subgênero Passiflora. Departamento de Botânica. Universidade Federal do Paraná. Passifloraceae do Brasil. Fontqueria XLV, Madrid. Pp. 4-6.; Vitta & Bernacci 2004Tokuoka, T. 2012. Molecular phylogenetic analysis os Passifloraceae sensu lato (Malpighiales) based on plastid and nuclear DNA sequences. Journal of Plant Research 125: 487-497.; Cervi 2006; Nunes & Queiroz 2006Muschner, V.C; Zamberlan, P.M.; Bonatto, S.L. & Freitas L.B. 2012. Phylogeny, biogeography and divergence times in Passiflora (Passifloraceae). Genetics and Molecular Biology 35: 1036-1043.; Souza & Lorenzi 2008Solereder, H. 1908. Systematic Anatomy of the Dicotyledons. The Clarenton Press, London. 1182p.).

Estudos moleculares corroboram a monofilia do gênero (Muschner et al. 2003Moraes, T.M.S; Rabelo, G.R.; Alexandrino, C.R.; Neto, S.J.S & Cunha, M. 2011. Comparative leaf anatomy and micromorphology of Psychotria species. (Rubiaceae) from the Atlantic Rainforest. Acta Botânica Brasílica 25: 178-190., 2012). Entretanto, a taxonomia de Passiflora é complexa e baseia-se em diversos caracteres florais e vegetativos, resultando em uma subdivisão taxonômica em subgêneros, superseções, seções e séries, com problemas de delimitação em vários destes subgrupos (Feuillet & MacDougal 2003; Cervi 2006; Freitas 2011Freitas, L.B. 2011. História evolutiva das espécies de Passiflora L. de ocorrência no Rio Grande do Sul: aspectos genéticos, estrutura populacional e filogenia. Revista Brasileira de Biociências 9: 41-47.; Cutri et al. 2013; Portley-Utley 2014). Atualmente, o gênero está subdividido em quatro subgêneros, nomeados Astrophea (DC.) Mast., Decaloba (DC.) Rchb., Passiflora L. e Deidamioides Harms (Feuillet & MacDougal 2003).

Dentro do gênero Passiflora , Decaloba é segundo maior subgênero (Krosnick et al . 2013Kraus, J.E. & Arduin, A. 1997. Manual básico de Métodos em morfologia vegetal. Seropédica, Rio De Janeiro. 198p.), incluindo aproximadamente 235 espécies de trepadeiras com porte pequeno, folhas variegadas ou bilobadas e flores pequenas (Feuillet & MacDougal 2007; Milward-De-Azevedo et al. 2010Metcalfe C.R & Chalk L. 1988. Anatomy of the Dicotyledons. Vol. 1. Clarendon, Oxford. 276p. ). Seus representantes ocorrem no Novo Mundo, sudeste da Ásia, Oceania e Austrália (Krosnick et al. 2013). Apesar da expressiva diversidade deste subgênero, as delimitações infra-subgenéricas ainda são pouco entendidas (Krosnick et al . 2013).

Poucos são os estudos anatômicos disponíveis para a família Passifloraceae, dentre os quais podemos destacar Ayensu & Stern (1964)Ayensu, A.S. & Stern,W.L. 1964. Systematic anatomy and ontogeny of the stem inPassifloraceae. Contributions from the United States National Herbarium 34: 45-73., que realizaram um estudo anatômico do caule de 44 espécies em nove gêneros da família (Adenia Forssk., Androsiphonia Stapf, Barteria Hook. f., Crossostemma Planch. ex Hook., Dilkea Mast., Mitostemma Mast., Paropsia Noronha ex Thouars, Passiflora Killip, Smeathmannia Sol. ex R. Br.) com enfoque evolutivo. Hearn (2004Gomes, S.M.A & Lombardi, J.A. 2010. Leaf anatomy as a contribution to the taxonomy of Salacioideae N. Hallé ex Thorne e Reveal (Celastraceae). Plant Systematics and Evolution 289: 13-33., 2009a) analisou a evolução de caracteres anatômicos do caule e da raiz no gênero Adenia , cujos resultados permitiram entender o processo de diversificação estrutural e os padrões evolutivos no grupo. A primeira descrição anatômica da folha, para o gênero Passiflora , foi realizada por Solereder (1908)Smith, F.H. & Smith, E.C. 1942. Anatomy of the inferior ovary of Darbia. American Journal of Botany29:464-471., e confirmadas posteriormente por Metcalfe & Chalk (1950)Meruvia, M.Y.L.; Palacios, V. & Cervi, A.C. 1993b. Anatomia foliar de P. capsularis L. (Passifloraceae). Acta Biológica Paranaense 22: 31-44.. Stern & Brizicky (1958) foram os primeiros a constatar o crescimento anômalo para o caule em Passiflora multiflora (L.). Outros estudos enfocando a anatomia foliar de espécies de Passiflora incluem P. campanulata Mast. (Meruvia et al. 1993Martinez-Cabrera, D.; Terrazas, T.; Flores, H. & Ochotorena, H. 2008. Morphology, Anatomy, and Taxonomic position of Plocaniophyllon brandegee (Rubiaceae), a monospecific genus endemic to Mesoamerica. Taxon 57: 33-42.a), P. capsularis L. (Meruvia et al. 1993b), P. actinia Hook. (Kurtz et al. 2003Krosnick, S.E.; Porter-Utley, K.E.; MacDougal, J.M.; Jorgensen, P.M. & McDade, L.A. 2013. New insights into the evolution of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae): phylogenetic relationships and morphological synapomorphies. Systematic Botany38: 692-713.) e P. edulis Sims (Beralto & Kato 2008Beralto, J & Kato,E.T.M. 2008. Morfoanatomia de folhas e caules de Passiflora edulisSims, Passifloraceae. Revista Brasileira de Farmacognosia 20: 233-239.).

Assim, o presente estudo teve por objetivo caracterizar anatomicamente a folha de oito espécies do subgênero Decaloba (Passiflora , Passifloraceae) e verificar a ocorrência de caracteres diagnósticos para estudos taxonômicos no grupo.

Material e Métodos

Oito espécies pertencentes à Passiflora, subgênero Decaloba, foram analisadas morfo- anatomicamente: P. capsularis L., P. misera Kunth, P. morifolia Mast., P. organensis Gardner, P. pohlii Mast., P. suberosa L., P.tricuspis Mast. e P. vespertilio L. O material foi obtido a partir da coleção herborizada do Herbário do Departamento de Botânica da UFPR (UPCB) e do Museu Botânico Municipal (MBM), ambos localizados em Curitiba-PR. Para cada espécie foram utilizados três a seis indivíduos (Tab. 1).

Amostras foliares obtidas do quarto nó foram submetidas ao processo de reidratação de acordo com o método de Smith & Smith (1942)Sass, J.E. 1951. Botanical Microtechnique. 2nd ed. Iowa State College Press, Iowa. 228p.. Inicialmente, o material foi fervido por até 5 minutos em água, com algumas gotas de glicerina, e deixado em temperatura ambiente até esfriar. Quando frio, caso o material não estivesse completamente submerso, o processo de fervura repetiu-se até a sua completa submersão. As amostras foram então colocadas em uma solução de hidróxido de potássio a 2%, a temperatura ambiente, por 3 horas. Posteriormente, o material foi lavado em água destilada por 3 vezes, com intervalos de 1 hora entre cada troca, e desidratadas progressivamente a partir de Etanol 10° GL até a sua estocagem final em Etanol 70 ° GL (Johansen 1940Hearn, D.J. 2009b. Developmental patterns in anatomy are shared among separate evolutionary origins of stem succulent and storage root-bearing growth habits in Adenia (Passifloraceae).American Journal of Botany 96: 1941-1956.).

Para as análises morfo-anatômicas foliares, foram utilizadas as porções da nervura mediana da lâmina foliar e a base do pecíolo. As amostras foram incluídas em resina plástica Historesina (Gerrits 1991García, M.; Jáuregui, D. & Pérez, D. 2008. Anatomía foliar de Passiflora guazumaefolia Juss. Y Passiflora aff. tiliaefolia L. (Passifloraceae) Presentes En Venezuela. Ernstia 18: 165-176.), de acordo com as instruções do fabricante, seccionadas transversalmente utilizando micrótomo de rotação (modelo RM 2145, Leica) com cerca de 7 µm de espessura, coradas com azul de toluidina a 0,5% (Feder & O'Brien 1968Feder, N. & O'brien,T.P. 1968. Plant microtechnique: some principles new methodos. American Journal of Botany 55: 123-142.) e montadas em lâminas permanentes com verniz vitral incolor 500(r) (Acrilex(r)). Para a caracterização dostricomas e estômatos, amostras da região mediana da lâmina foliar foram submetidas à dissociação utilizando hipoclorito de sódio comercial diluído a 20% (Kraus & Arduin 1997Kocsis, M; Darok, J. & Borhidi, A. 2004. Comparative leaf anatomy and morphology of some neotropical Rondeletia (Rubiaceae) species. Plant Systematics and Evolution 248: 205-218.) e posterior coloração com fucsina básica (C. I. 42510). As amostras foram montadas entre lâmina e lamínula utilizando gelatina glicerinada (Sass 1951Rocha, D.I; Silva, L.C.S; Valente, V.M.M.; Francino, D.M.T & Alves Meira, R.M.S.A. 2009. Morphoanatomy and development of leaf secretory structures in Passiflora amethystina Mikan (Passifloraceae). Australian Journal of Botany 57: 619-626.).

As imagens foram obtidas em fotomicroscópio BX-40 (Olympus) com câmera de captura DB-71 (Olympus) digital.

Tabela 1
- Espécies de Passiflora estudadas com respectivos números de herbário, ocorrência e hábito.
Table 1
- Species of Passiflora studied and collection data and habit.

Resultados

Análise morfológica

Folhas trilobadas, com o lóbulo central incipiente (Fig. 1a), ocorrem na maioria das espécies estudadas. Folhas trilobadas (Figs. 1b,c) ocorrem em Passiflora morifolia e P. tricuspis. Uma grande plasticidade morfológica está presente em P. suberosa , que apresenta folhas inteiras, bilobadas e trilobadas (Fig. 1b).

A maioria das espécies estudadas apresenta estruturas secretoras localizadas no pecíolo e/ou na lâmina foliar. Estruturas secretoras são observadas em Passiflora morifolia e em P. suberosa . Em P. misera e P. vespertilio , estas ocorrem na base da lâmina foliar, próximo ao pecíolo. Em todas as espécies estudadas, exceto em P. capsularis e em um indivíduo de P. suberosa , ocorrem estruturas secretoras semelhantes a ocelos, localizadas na porção abaxial da lâmina foliar. P. capsularis é a única espécie que apresenta estruturas secretoras na margem da lâmina foliar.

Análise Anatômica

Sistema de Revestimento

Em vista frontal, a lâmina foliar apresenta formato e contorno das paredes anticlinais das células epidérmicas variáveis entre as espécies estudadas. As células da face adaxial apresentam parede anticlinal reta (Fig. 1d) na maioria das espécies, exceto em P . capsularis , P. misera e P. tricuspis (Fig. 1e), que exibem contorno sinuoso. Na face abaxial P. suberosa apresenta contorno sinuoso das paredes anticlinais da epiderme e em P. pohlii a parede anticlinal é reta.

Figura 1
- Caracteres morfológicos e anatômicos de Passiflora pohlii (a), P. tricuspis (c, d, e) e P. suberosa (b, f, g, h). a-c. lâminas foliares trilobadas. d-e. paredes anticlinais retas na face adaxial e sinuosas na face abaxial da epiderme. f-g. folha hipoestomática com complexo estomático anisocítico (f) e paracítico (g). h. mesofilo dorsiventral com estômatos projetados em relação às demais células epidérmicas. Tr: tricoma, Anis: estômato anisocítico, Paras: estômato paracítico, Ed: epiderme adaxial, Eb: epiderme abaxial, Est: estômato.
Figure 1
- Morphological and anatomical characters of Passiflora pohli i (a), P. tricuspis (c, d, e) and P. suberosa (b, f, g, h). a-c. trilobate leaf blades. d-e. straight anticlinal walls on the adaxial epidermis and sinuous on the abaxial epidermis. f-g. hypoestomatic leaf, with anisocytic and paracytic stomatal complex. h. dorsiventral mesophyll with stomata complex situated above the ordinary epidermal cells. Tr: trichome, Anis: anisocytic stomata complex, Paras: paracytic stomata, Ed: adaxial epidermis, Eb: abaxial epidermis, Est: stomata.

Todas as espécies estudadas apresentam- se hipoestomáticas. Complexos estomáticos dos tipos anisocítico e paracíticos (Figs. 1f,g) s ã o observados em Passiflora suberosa , e anomocíticos em P. pohlii , P. suberosa e P. tricuspis . Os estômatos, na maioria das espécies, encontram-se no mesmo nível das demais células epidérmicas, exceto em P. suberosa , na qual se encontra acima das demais células epidérmicas (Fig. 1h).

A cutícula apresenta-se espessa (Fig. 2a) em todas as espécies analisadas, na lâmina foliar (Fig. 2a), região da nervura principal (Fig. 2b) e no pecíolo, sendo visualmente mais espessa e com ornamentações (Fig. 2c) nas espécies P. misera , P. organensis , P. pohlii , P. suberosa , P. tricuspis e P. vespertilio . Em P. capsularis e P. morifolia não são observadas ornamentações da cutícula no pecíolo, lâmina foliar e nervura principal.

Em todas as espécies analisadas, a epiderme apresenta-se unisseriada (Fig. 2d), geralmente com células maiores na face adaxial (Fig. 2d), exceto em Passiflora misera e P. morifolia (Fig. 2e) que apresentam células epidérmicas com o mesmo tamanho em ambas as faces da folha. O formato das células epidérmicas varia de quadrado a retangular na face adaxial e de oval a retangular na face abaxial. Em P. morifolia e P. vespertilio as células da face adaxial são, principalmente, retangulares, enquanto que nas demais espécies o formato das células epidérmicas varia de quadrado a retangular. Já o formato das células da face abaxial, em todas as espécies analisadas, varia de oval a retangular, exceto em P. vespertilio e P. tricuspis , que devido à presença de papilas na face abaxial da epiderme, o formato das células mostra-se bastante irregular.

Na face abaxial da epiderme de Passiflora misera (Fig. 2f), P. tricuspis e P. vespertilio (Fig. 2g) é possível observar papilas formadas pelo prolongamento das células epidérmicas, cuja forma varia entre as espécies ou entre indivíduos da mesma espécie (Figs. 2h,i). Em P. misera (Fig. 2f) e P. tricuspis as papilas são ovais e volumosas, maiores do que as células epidérmicas da face adaxial da epiderme. Observa-se, ainda, que a deposição de cutícula não é uniforme em P. tricuspis e que sua deposição aumenta à medida que se aproxima da região da nervura principal. Em P. vespertilio , as papilas são mais estreitas e alongadas periclinalmente, formando estruturas pontiagudas, afiladas. Analisando-se as papilas em uma única espécie, como ocorreu em P. vespertilio , alguns indivíduos apresentam as papilas mais ovais e túrgidas, enquanto que em outros indivíduos, elas revelaram-se flácidas.

Tricomas tectores unisseriados (Figs. 2b,d,e; 3a,b,c) ocorrem na lâmina foliar, em ambas as faces da epiderme somente em P. capsularis, P. morifolia e P. vespertilio . Tricomas tectores estão presentes em apenas uma das faces da epiderme em P. suberosa e P. tricuspis , os quais são observados apenas na face adaxial da epiderme, e em P. misera, P. organensis e P. pohlii, os quais ocorrem apenas na face abaxial.

Sistema Fundamental

Todas as esp é cies estudadas, exceto Passiflora suberosa (Fig. 2d), apresentam grandes espaços intercelulares no mesofilo no parênquima lacunoso. Em todas as espécies, o parênquima paliçádico apresenta uma camada de células localizadas na região adaxial do mesofilo foliar (Fig. 1h; 2a,e,f; 3a) e o parênquima lacunoso apresenta de quatro a sete camadas (Figs. 1h; 2a,e,f). Idioblastos com cristais na forma de drusas são observados no mesofilo de P. capsularis (Fig. 2a), P. suberosa (Fig. 1h), P. tricuspis e P. vespertilio.

A r e gi ã o a d a xi a l na ne rv ur a m e di a na apresenta-se convexa na maioria das espécies (Fig. 2b), exceto em P. misera e P. tricuspis , que apresentam a superfície adaxial plana. A superfície abaxial na nervura mediana é convexa para todas as esp é cies analisadas (Fig. 3d). A nervura mediana apresenta medula parenquimática em todas as espécies exceto P. pohlii , cuja medula apresenta-se composta por células esclerificadas (Fig. 3e).

O pecíolo de todas as espécies estudadas apresenta uma faixa subepidérmica contínua com três a cinco camadas de células colenquimáticas (Figs. 3f,g). O parênquima cortical está formado por três a 15 camadas de células arredondadas, com idioblastos contendo drusas exceto em Passiflora misera (Fig. 3h), P. morifolia (Fig. 3i) e P. organensis.A medula parenquimática ocorre em todas as espécies (Figs. 3f,i). Na medula de P. capsularis, P. pohlii, P. suberosa, P. tricuspis e P. vespertilio são observados idioblastos com cristais na forma de drusas e na medula de P. capsularis e P. misera são observados idioblastos contendo compostos fenólicos.

Figura 2
- Anatomia foliar de Passiflora capsularis (a), P. morifolia (b, e), P. organensis (c), P. suberosa (d), P. misera (f, h, i), P. vespertilio (g). a. lâmina foliar com nervura de menor calibre e drusas próxima a epiderme e ao feixe vascular. b. nervura principal biconvexa. c. detalhe da região abaxial da nervura principal com cutícula ornamentada. d. mesofilo dorsiventral com tricoma tector na face adaxial da epiderme e estômato na face abaxial da epiderme. e. detalhe do tricoma tector presente em ambas as faces da epiderme. f-g. células papilosas na face abaxial da epiderme e uma bainha esclerenquimática envolve o feixe de menor porte. h-i. Papilas na face abaxial da epiderme. Dr: drusas, Ed: epiderme adaxial, Eb: epiderme abaxial, Est: estômato, PP: parênquima paliçadico, Trl: tricoma tector.
Figure 2
- Leaf anatomy of Passiflora capsularis (a), P. morifolia (b, e), P. organensis (c), P. suberosa (d), P. misera (f,h,i) e P. vespertilio (g). a. Leaf blade with minor vascular bundle and druses nearby the epidermis and vascular bundle. b. biconvex main vein. c. detail of the abaxial region of the main vein with ornamented cuticle. d. dorsiventral mesophyll with tector trichome in the adaxial epidermis surface and stomata situated on the abaxial epidermis surface. e. detail of tector trichome in both epidermal surface. f-g. papillae cells on the abaxial epidermal surface and smaller vascu lar bundle. h-i. Papillae in the abaxial epidermal. Dr: druses, Ed: adaxial epidermis, Eb: adaxial epidermis, Est: stomata, PP: palisade parenchyma, Trl: tector trichome.

Sistema Vascular

Em todas as espécies analisadas são observados feixes vasculares colaterais. Nos feixes de menor calibre ocorre bainha esclerenquimática,exceto em Passiflora capsularis e P. morifolia (Figs. 1h; 2a,b,e,f; Tab. 2). Cristais na forma de drusas são frequentemente observados próximos à bainha dos feixes (Fig. 2a), exceto em P. morifolia.

Tabela 2
- Caracteres anatômicos observados nas espécies estudadas de Passiflora subgênero Decaloba .
Table 2
- Observed anatomical characters of the leaf blade and petiole of the studied species of Passiflora subgenus Decaloba .

Na região da nervura mediana e no pecíolo da maioria das espécies é observada a presença de tecido esclerenquimático associado ao sistema vascular, como faixas descontínuas em Passiflora organensis (Fig. 2c), P. suberosa e P. tricuspis , e como faixas contínuas em P. misera (Fig. 3h), P. pohlii e P. vespertilio . Além disso, são observados idioblastos contendo drusas no floema da maioria das espécies, exceto em P. capsularis e P. misera . O sistema vascular da nervura mediana apresenta forma de arco em todas as espécies analisadas (Figs. 2b; 3d), sendo que em P. pohlii este está disposto na forma de arco e também na forma de um cilindro contínuo, apresentando crescimento secundário.

O pecíolo em P. capsularis , P. morifolia , P. organensis , P. suberosa , P. tricuspis e P. vespertilio apresenta, em secção transversal, formato oval (Fig. 3f), com dois pequenos lóbulos laterais (Fig. 3g). Algumas espécies apresentam o pecíolo circular, como em P. misera e P. pohlii . Na porção adaxial do pecíolo, próxima a cada um dos lóbulos laterais, há um feixe vascular colateral (Fig. 3g). O sistema vascular do pecíolo apresenta crescimento secundário, o qual está organizado na forma de um cilindro descontínuo. O sistema vascular é formado por três unidades vasculares em P. pohlii e em P. misera por quatro unidades. Em P. organensis , P. tricuspis e P. vespertilio ocorrem seis unidades vasculares, enquanto que em P. capsularis , P. morifolia , P. suberosa observam-se sete unidades.

Discussão

E m bora hi st ori c a m e nt e a fol ha se j a c onsi de ra da um ó rg ã o m ui t o pl á st i c o, que responde rapidamente às condições do ambiente (Dickison 2000), o valor taxonômico dos caracteres morfológicos e anatômicos foliares é reconhecido para inúmeros grupos (Metcalfe & Chalk 1979). No presente trabalho, várias características gerais já descritas para outras espécies de Passiflora foram observadas, e algumas relacionadas à epiderme e tecidos vasculares destacam-se por ter valor taxonômico.

Todas as espécies estudadas de Passiflora, subgênero Decaloba, apresentaram estrutura anatômica semelhante, corroborando os estudos realizados para a família (Solereder 1908; Metcalfe & Chalk 1950; García et al . 2008; Brasileiro & Melo-de Pinna 2014Brasileiro, J.C.B. & Melo-De-Pinna,G.F.A. 2014. Morfoanatomia Foliar comparada de espécies dos subgêneros Passiflora e Decaloba, Gênero Passiflora (Passifloraceae). In: 64° Congresso Nacional de Botânica (10-15 de Novembro de 2013). Sociedade Botânica do Brasil, Belo Horizonte.64p.). Existem vários trabalhos descrevendo a anatomia da folha para representantes do subgênero Passiflora , como em P. suberosa (Jauregui et al. 2002; Barp et al. 2006Barp, E.A.; Soares, G.L.G.; Gosmann, G.; Machado,A.M.; Vecchi, C. & Moreira, G.R. P. 2006. Phenotypic plasticity inPassiflora suberosa l. (Passifloraceae): induction and reversion of two morphs by variation in light intensity. Brazilian Journal of Biology 66: 853-862.; Giani 2009Gerrits, P. 1991. The application of glycol methacrylate in histotechnology; some fundamental principles. Department of Anatomy and Embryology, State University Groningen,Netherlands. 160p.), P. edulis (Gloria et al. 1999Gilbert, L.E. 1971. Butterfly-plant coevolution: has Passiflora adepoda won the selectional race with Heliconiine Butterflies? Science 172: 585-586.; Beraldo & Kato 2008; Cop et al. 2014Cop, J.G.; Motta, N.A.; Dutra, R.M. & Lima,R.S. 2014. Preparação de lâminas histológicas a partir de espécies vegetais ocorrentes na Mata Atlântica e na Caatinga. XI Encontro de Iniciação à Docência. UFPB-PRG. Disponível em <http://www.prac. ufpb.br/anais/xenex_xienid/xi_enid/monitoriapet/ RESUMOS/Area5/5CCENDSEMT05-P.pdf.>. Acesso em 2 fevereiro 2014.
http://www.prac.ufpb.br/anais/xenex_xien...
), P. foetida (Jauregui et al. 2002; Machado et al. 2008Luna, B.N; Carrijo, T.T; Freitas, M.F. & Barros, C.F. 2013. Comparative leaf anatomy of neotropical Stylogyne species (Myrsinoideae - Primulaceae). Rodriguesia 64: 717-726.; Costa 2013Costa, P.R. 2013.Morfometria, germinação in vitro e ex vitro e adequação metodológica do teste de tetrazólio em sementes de Passiflora foetida var. glaziovii Killip (Passifloraceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Espírito Santo,Espirito Santo. 56p.), P. misera (Giani 2009; Cop et al. 2014), P. campanulata (Meruvia et al. 1993a), P. actinia (Kurtz et al. 2003), P. lobata (Cardoso 2008Cardoso, M.Z. 2008. Herbivore handling of a plant's trichome: the case of Heliconius charithonia (L.) (Lepidoptera: Nymphalidae) and Passiflora lobata (Killip) Hutch. (Passifloraceae). Neotropical Entomology 37: 247-252.), P. quadrangularis (Freitas 1985), P. incarnata (Freitas 1985), P. amenthystina (Rocha et al. 2009Pires, M.V.; Almeida, A.A.F.; Figueiredo, A.L.; Gomes, F.P. & Souza, M.M. 2011. Photosynthetic characteristics of ornamental passion flowers grown under different light intensities. Photosynthetica 49: 593-602.) e P. adenopoda (Gilbert 1971Giani, E.J.M. 2009. Análise morfológica dos fragmentos foliares de Passiflora suberosa Linnaeus e Passiflora misera Humbold, Bonpland & Kunth (Passifloraceae) na digestão de larvas de Heliconius eratophyllis. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. 78p.).

Contudo, a maioria dos estudos contempla, principalmente, representantes do subgênero Passiflora e mesmo que Decaloba represente o segundo maior número de espécies para o gênero (Krosnick et al. 2013), existem muitas espécies que ainda não foram descritas anatomicamente, sendo também escassos os trabalhos que relacionam esses dois subgêneros na tentativa de melhor compreeder a delimitação dos mesmos. Um dos poucos estudos nesse sentido foi realizado por Brasileiro & Melo-de-Pinna (2014) que analisaram a morfologia e a anatomia comparada de 30 espécies dos subgêneros Passiflora e Decaloba , analisando o valor taxonômico desses caracteres na delimitação dos subgêneros. Os referidos autores constataram que a morfologia da margem da lâmina foliar, a presença de glândulas peciolares, a forma das células epidérmicas e o arranjo dos feixes na nervura central auxiliam na delimitação desses subgêneros.

Na maioria das espécies analisadas nesse estudo, as folhas são hipoestomáticas, o que está de acordo com as descrições realizadas para o gênero por alguns autores (Solereder 1908; Metcalfe & Chalk 1950; Meruvia et al . 1993a; Kurtz et al . 2003). Os complexos estomáticos observados nas espécies do presente estudo estão dispostos, geralmente, no mesmo nível das demais células epidérmicas e podem ser anomocíticos ou paracíticos. A posição dos estômatos, contudo, pode ser variável, como constatado por alguns autores para algumas espécies (Meruvia et al. 1993a), e como aqui observado para P. suberosa , onde estes se localizam levemente acima das demais células epidérmicas. A importância do posicionamento dos complexos estomáticos no grupo pode ser melhor avaliada em estudos que enfoquem a plasticidade fenotípica de espécies de ampla ocorrência, como P. suberosa , investigando-se o seu papel ecológico.

Figura 3
- Anatomia da lâmina foliar, nervura principal e pecíolo de Passiflora pohlii (a, e), P. capsularis (b, c), P. misera (d, h) e P. morifolia (f, g, i). a-c. tricomas tectores unisseriados. d. nervura principal plano-convexa. e. detalhe da nervura principal com medula esclerenquimática. f-g. pecíolo oval com dois lóbulos laterais. h. detalhe da nervura principal com faixa contínua de fibras perivasculares. i. detalhe da medula parenquimática e feixes vasculares formando um cilindro descontínuo. Ed: epiderme adaxial, Eb: epiderme abaxial, Es: esclerênquima, Tr: tricoma, Xl: xilema.
Figure 3
- Leaf blade, main vein and petiole anatomy of Passiflora pohlii (a, e), P. capsularis (b, c), P. misera (d, h) and P. morifolia (f, g, i). a-c. uniseriate. d. flat-convex main vein. e. details of main vein with sclerenchymatic pith. f-g. oval petiole with two lateral lobules. h. details of main vein with a continuous band fiber perivascularveins. i. details of parenchymatic pith and vascular system forming a discontinuous cylinder. Ed: adaxial epidermis, Eb: adaxial epidermis, ES: sclerenchyma, Tr: trichome, Xl: xylem.

Cutícula espessa e lisa predomina em todas as espécies analisadas, característica esta que já foi descrita para P. edulis (Beraldo & Kato 2008). Em P. actinia (Kurtz et al . 2003) foi observada uma cutícula relativamente delgada, levemente estriada e com cera epicuticular com aspecto de escamas. A ornamentação cuticular pode ser um importante caráter taxonômico, podendo ser utilizada para a identificação e delimitação de espécies (Solereder 1908; Metcalfe & Chalk 1979; Cutter 1986Cutter, E.G. 1986. Anatomia vegetal parte II: órgãos- experimentos e interpretação. Ed.Roca, São Paulo.304p.; Metcalfe & Chalk 1988; Fahn 1990Fahn, A. 1990. Plant anatomy. Pergamon Press, Oxford. 558p.; Fontenelle et al. 1994Fontenelle, G.B.; Costa, C.G. & Machado, R.D. 1994. Foliar anatomy and micromorphology of eleven species of Eugenia L. (Myrtaceae). Botanical Journal of Linnean Society 15: 111-133.; Barthlott et al. 1998Barthlott, W.; Neinhuis, C.; Cutler, D.; Ditsch, F.; Meusel, I.; Theisen, I. & Wilhelmi, H. 1998.Classification and terminology of plant epicuticular waxes. Botanical Journal of the Linnean Society126: 227-236.; Kocsis et al. 2004Judd, W.S.; Campbell, C.S.; Kellog, E.A.; Stevens, P.F. & Donoghue, M.J. 2008. Plant systematics: a phylogenetic approach. Sinauer Associates Inc. Publishers, Sunderland. 620p.; Gomes et al. 2005Gloria, B.A.; Vieira, M.L.C. & Dornelas, M.C. 1999. Anatomical studies of in vitro organogenesis induced in leaf-derived explants of passionfruit. Pesquisa Agropecuária Brasileira 34: 2007-2013.; Moraes 2005Milward-De-Azevedo, M.A.; Souza, F.C.;Baumgratz, J.F.A. & Gonçalves-Esteves, V. 2010. Palinotaxonomia de Passiflora L. subg. Decaloba (DC.) Rchb. (Passifloraceae) no Brasil.Acta botanica Brasílica 24: 133-145.; Moraes et al. 2009; Arruda et al. 2010Arruda, R.C.O.; Gomes,D.M.S.; Magalhães, M.L.; Az e vedo, A.C. & Gom e s , M. 2010. L e a f anatomy and micromorphology of six Posoqueria Aubletspecies (Rubiaceae). Rodriguésia 61: 505-518.; Alexandrino et al . 2011Alexandrino, C.R.; Moraes,T.M.S. & Cunha, M. 2011. Micromorfologia e anatomia foliar de espécies de Rubiaceae do Parque Nacional de Itatiaia-RJ.Floresta e Ambiente 18: 275-288.; Moraes et al. 2011; Luna et al. 2013Leite, S.M.S.; França, E.S & Coffani-Nunes, J.V. 2013. Morfoanatomia de folha e pecíolo e sua aplicação taxonômica em Passiflora (PASSIFLORACEAE). In: 64° Congresso Nacional de Botânica (10-15 de Novembro de 2013). Sociedade Botânica do Brasil, Belo Horizonte. 64p.). A utilização de materiais herborizados no presente estudo, restringe as possibilidades de maiores especulações sobre os aspéctos ecológicos associado a esta característica.

García et al. (2008) também constataram ornamentações cuticulares na forma de retículo na epiderme adaxial de Passiflora aff. tiliaefolia. No presente estudo, a maioria das espécies apresentaram ornamentações cuticulares, visíveis em microscopia de luz, principalmente na região da nervura principal e no pecíolo. Essas ornamentações podem ser exclusivas para Decaloba constituindo um bom caráter taxonômico para o subgênero, visto que tal característica não foi descrita para outros subgêneros.

A maioria das espécies incluídas no presente estudo apresentou apenas tricomas tectores. Embora os estudos de Metcalfe & Chalk (1950) citem a ocorrência de tricomas tectores unisseriados e glandulares, unicelulares ou pluricelulares, com variado grau de espessamento da parede, em Passiflora , além de diversos trabalhos que relatam a ocorrência de tricomas tectores (Leite et al . 2013Kurtz, S.M.T.F.; Santos, C.A.M.; Duarte, M.R. & Sato, M.E.O. 2003. Morfo-anatomia de folhas de maracujá: Passiflora actinia Hooker, Passifloraceae. Acta Farmacológica Bonaerense 22: 105-112.; Cop et al . 2014; Beraldo & Kato 2008; Leite et al . 2013, Meruvia et al. 1993a; Barp et al . 2006; García et al. 2008) e tricomas glandulares (Solereder 1908; Metcalfe & Chalk 1950; Dhawan et al. 2004; Costa 2013), os dados do presente estudo, com tricomas tectores variando apenas em relação ao seu posicionamento, ou seja, se na face abaxial ou adaxial, sugere que a presença de tricomas tectores não seja considerado um caráter de valor diagnóstico para o subgênero Decaloba .

Todas as espécies analisadas apresentaram epiderme uniestratificada, o que corrobora as descrições já realizadas para o grupo (Gloria et al . 1999). Além disso, algumas espécies apresentam células papilosas na face abaxial da epiderme, característica esta que foi citada por Metcalfe & Chalk (1950) para Passiflora e Adenia (Passifloraceae). Papilas na face abaxial da epiderme também já haviam sido reportadas em P. misera e P. watsoniana (Leite et al . 2013), P. actinia (Kurtz et al . 2003) e P. campanulata (Meruvia et al . 1993a), e foram confirmadas pelo presente estudo. De acordo com Fahn (1990), as papilas epidérmicas desempenham um papel na distribuição da luz na superfície foliar. Metcalfe & Chalk (1979) e Judd et al. (2008) apontam que os tipos de papilas são caracteres de importância na taxonomia e sistemática de vários grupos. Os resultados do presente estudo indicam que essa característica tem valor diagnóstico para algumas espécies, como em P. vespertilio e P. tricuspis .

O mesofilo apresentou or ganizaç ã o dorsiventral em todas as espécies analisadas e está de acordo com os caracteres gerais descritos para Passiflora (Meruvia et al . 1993a; Beraldo & Kato 2008; Leite et al . 2013). Solereder (1908) constatou, entretanto, que algumas espécies podem apresentar um mesofilo com estrutura cêntrica, como em Passiflora mooreana e P. reticulata . Metcalfe & Chalk (1950) mencionaram que pode ocorrer, também, um mesofilo isobilateral em Passiflora ou em outros gêneros da família como em Adenia, Paropsia e Tryphostemma . Assim como foi observado no presente estudo, o mesofilo é formado, geralmente, por uma camada de células paliçádicas e por cerca de seis a sete estratos compondo o parênquima lacunoso, o que corrobora o estudo realizado em outras espécies de Passiflora (Meruvia et al . 1993a; Gloria et al . 1999; Barp et al. 2006; Beraldo & Kato 2008; Leite et al . 2013). Embora os autores mencionados acima tenham observado variações na estrutura do mesofilo, no presente estudo as espécies mostraram-se homogêneas quanto a esta característica, o que pode indicar um valor taxonômico para essa característica, para o subgênero.

Os feixes vasculares de pequeno porte, situados no mesofilo, são colaterais em todas as espécies analisadas, podendo apresentar, também, uma bainha parenquimática ou esclerenquimática ou ainda fibras localizadas somente abaixo do floema. Os resultados obtidos estão de acordo com as descrições para o gênero, já que segundo Sole re der (1908), os fe i xes va sc ul are s em Passiflora podem ou não ser acompanhados por esclerênquima. Gloria et al. (1999) também observaram em P. edulis f. flavicarpa a presença de feixes vasculares colaterais limitados por uma bainha parenquimática. Já Kurtz et al . (2003) descreveram que os feixes vasculares de pequeno porte em P. actinia são colaterais e apresentam uma calota de fibras perivasculares, aposta ao floema, sendo que uma bainha parenquimática envolve o feixe vascular, o que está de acordo com os resultados obtidos no presente estudo. García et al. (2008) observaram tecido esclerenquimático associados as nervuras de menor porte em P. guazumaefolia e P. aff. tiliaefolia , característica esta que pode estar relacionada com o ambiente em que essa espécie se desenvolve.

A nervura principal, em secção transversal, teve formato biconvexo na maioria das espécies estudadas, o que corrobora com outros estudos publicados para o gênero (Kurtz et al . 2003; Barp et al . 2006; García et al. 2008; Beraldo & Kato 2008). O sistema vascular da nervura principal manteve o mesmo padrão anatômico, compondo um arco. Vários autores relatam que o sistema vascular em Passiflora pode estar disposto em arco ou formando um cilindro descontínuo na nervura principal (Freitas 1985; Meruvia et al . 1993a; Barp et al. 2006; García et al . 2008; Beraldo & Kato 2008). Feixes vasculares colaterais formando um círculo descontínuo foram observados em P. edulis (Freitas 1985; Beraldo & Kato 2008). Por outro lado, Meruvia et al . (1993a) relata que a nervura principal em P. campanulata é formada por um feixe vascular disposto em arco, acompanhado por um feixe colateral menor, posicionado acima e na região central do arco. No presente estudo, todas as espécies apresentaram o sistema vascular constituído por apenas um arco, conforme já relatado por Barp et al. (2006).

O sistema vascular do pecíolo tem formato de um cilindro descontínuo em todas as espécies estudadas, o que corrobora com as descrições realizadas em P. guazumaefolia e P. aff. tiliaefolia (García et al . 2008) e P. edulis (Beraldo & Kato 2008). Vários autores mencionam a relevância do formato do sistema vascular, principalmente no pecíolo, para fins taxonômicos, como ressaltado por Martinez-Cabrera et al. (2008)Machado, S.R.; Morellato, L.P.C.; Sajo, M.G. & Oliveira, P.S. 2008. Morphological patterns of extrafloral nectaries in woody plant species of the Brazilian cerrado. Plant Biology 10: 660-673. para Rubiaceae, Gomes & Lombardi (2010) para espécies de Celastraceae, e no caso do formato do sistema vascular da nervura mediana, verificou-se sua importância para espécies de Myrtaceae (Gomes et al. 2009). Entretanto, pelo fato das espécies aqui estudadas apresentaram formato similar do sistema vascular do pecíolo, subdividido em unidades, este não se constitui num caráter com valor diagnóstico.

Algumas características observadas no presente estudo podem ter valor taxonômico e utilidade nas análises filogenéticas, servindo de base para novos estudos mais amplos para o gênero Passiflora e seus subgêneros (Tab. 2). Observou-se que a presença de papilas epidérmicas, cutícula ornamentada e sistema vascular em arco na nervura principal e o número de unidades vasculares do sistema vascular do pecíolo podem ser bons caracteres para a diagnose das espécies pertencentes à Decaloba .

Agradecimentos

Ao CNPq, a bolsa de Mestrado da primeira autora. À Professora Dra. Sandra Maria Alvarenga Gomes da Universidade Federal do Paraná, a contribuição durante o preparo do material herborizado. Ao Sr. Osmar dos Santos Ribas do Museu Botânico Municipal de Curitiba, o auxílio na coleta do material herborizado.

Referências

  • Alexandrino, C.R.; Moraes,T.M.S. & Cunha, M. 2011. Micromorfologia e anatomia foliar de espécies de Rubiaceae do Parque Nacional de Itatiaia-RJ.Floresta e Ambiente 18: 275-288.
  • Arruda, R.C.O.; Gomes,D.M.S.; Magalhães, M.L.; Az e vedo, A.C. & Gom e s , M. 2010. L e a f anatomy and micromorphology of six Posoqueria Aubletspecies (Rubiaceae). Rodriguésia 61: 505-518.
  • Ayensu, A.S. & Stern,W.L. 1964. Systematic anatomy and ontogeny of the stem inPassifloraceae. Contributions from the United States National Herbarium 34: 45-73.
  • Barp, E.A.; Soares, G.L.G.; Gosmann, G.; Machado,A.M.; Vecchi, C. & Moreira, G.R. P. 2006. Phenotypic plasticity inPassiflora suberosa l. (Passifloraceae): induction and reversion of two morphs by variation in light intensity. Brazilian Journal of Biology 66: 853-862.
  • Barthlott, W.; Neinhuis, C.; Cutler, D.; Ditsch, F.; Meusel, I.; Theisen, I. & Wilhelmi, H. 1998.Classification and terminology of plant epicuticular waxes. Botanical Journal of the Linnean Society126: 227-236.
  • Beralto, J & Kato,E.T.M. 2008. Morfoanatomia de folhas e caules de Passiflora edulisSims, Passifloraceae. Revista Brasileira de Farmacognosia 20: 233-239.
  • Brasileiro, J.C.B. & Melo-De-Pinna,G.F.A. 2014. Morfoanatomia Foliar comparada de espécies dos subgêneros Passiflora e Decaloba, Gênero Passiflora (Passifloraceae). In: 64° Congresso Nacional de Botânica (10-15 de Novembro de 2013). Sociedade Botânica do Brasil, Belo Horizonte.64p.
  • Cardoso, M.Z. 2008. Herbivore handling of a plant's trichome: the case of Heliconius charithonia (L.) (Lepidoptera: Nymphalidae) and Passiflora lobata (Killip) Hutch. (Passifloraceae). Neotropical Entomology 37: 247-252.
  • Cervi, A.C. 1997.Estudo do gênero Passiflora L., subgênero Passiflora. Departamento de Botânica. Universidade Federal do Paraná. Passifloraceae do Brasil. Fontqueria XLV, Madrid. Pp. 4-6.
  • Cervi, A.C. 2006. O gênero Passiflora (Passifloraceae) no Brasil, espécies descritas após o ano de 1950. Adumbrationes ad Summae Editionem 16: 1-5.
  • Cop, J.G.; Motta, N.A.; Dutra, R.M. & Lima,R.S. 2014. Preparação de lâminas histológicas a partir de espécies vegetais ocorrentes na Mata Atlântica e na Caatinga. XI Encontro de Iniciação à Docência. UFPB-PRG. Disponível em <http://www.prac. ufpb.br/anais/xenex_xienid/xi_enid/monitoriapet/ RESUMOS/Area5/5CCENDSEMT05-P.pdf.>. Acesso em 2 fevereiro 2014.
    » http://www.prac.ufpb.br/anais/xenex_xienid/xi_enid/monitoriapet/RESUMOS/Area5/5CCENDSEMT05-P.pdf
  • Costa, P.R. 2013.Morfometria, germinação in vitro e ex vitro e adequação metodológica do teste de tetrazólio em sementes de Passiflora foetida var. glaziovii Killip (Passifloraceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Espírito Santo,Espirito Santo. 56p.
  • Cutri, L; Nave, N.; Ami, M.B.; Chayut, N.; Samach, A. & Dornelas,M.C. 2013. Evolutionary, genetic, environmental and hormonal-induced plasticity in the fate of organs arising from axillary meristems in Passiflora spp. Mechanisms of development130: 61-69.
  • Cutter, E.G. 1986. Anatomia vegetal parte II: órgãos- experimentos e interpretação. Ed.Roca, São Paulo.304p.
  • Dhawan, K.; Dhawan, S. & Sharma, A. 2004.Passiflora: a review update. Journal of Ethnopharmacology 94: 1-23.
  • Dickson, W.C. 2000. Integrative plant anatomy. Harcourt Academic Press, San Diego. 533p.
  • Fahn, A. 1990. Plant anatomy. Pergamon Press, Oxford. 558p.
  • Feder, N. & O'brien,T.P. 1968. Plant microtechnique: some principles new methodos. American Journal of Botany 55: 123-142.
  • Feuillet C.P. & MacDougal,J.M. 2003. A new infrageneric classification of Passiflora. Passiflora 13: 34-38.
  • Feuillet, C. & MacDougal,J.M. 2007. Passifloraceae. In: Kubitzi, K. (ed.). The families and genera of vascular plants, Vol. IX.Springer, Berlin. Pp. 270-281. Fontenelle, G.B.; Costa, C.G. & Machado, R.D. 1994.
  • Fontenelle, G.B.; Costa, C.G. & Machado, R.D. 1994. Foliar anatomy and micromorphology of eleven species of Eugenia L. (Myrtaceae). Botanical Journal of Linnean Society 15: 111-133.
  • Freitas, L.B. 2011. História evolutiva das espécies de Passiflora L. de ocorrência no Rio Grande do Sul: aspectos genéticos, estrutura populacional e filogenia. Revista Brasileira de Biociências 9: 41-47.
  • Freitas, P.C.D. 1985. Estudo farmacognóstico comparativo de espécies brasileiras do gênero Passiflora L. 141 f. Dissertação de Mestrado.Universidade de São Paulo, São Paulo. 141p.
  • García, M.; Jáuregui, D. & Pérez, D. 2008. Anatomía foliar de Passiflora guazumaefolia Juss. Y Passiflora aff. tiliaefolia L. (Passifloraceae) Presentes En Venezuela. Ernstia 18: 165-176.
  • Gerrits, P. 1991. The application of glycol methacrylate in histotechnology; some fundamental principles. Department of Anatomy and Embryology, State University Groningen,Netherlands. 160p.
  • Giani, E.J.M. 2009. Análise morfológica dos fragmentos foliares de Passiflora suberosa Linnaeus e Passiflora misera Humbold, Bonpland & Kunth (Passifloraceae) na digestão de larvas de Heliconius eratophyllis. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. 78p.
  • Gilbert, L.E. 1971. Butterfly-plant coevolution: has Passiflora adepoda won the selectional race with Heliconiine Butterflies? Science 172: 585-586.
  • Gloria, B.A.; Vieira, M.L.C. & Dornelas, M.C. 1999. Anatomical studies of in vitro organogenesis induced in leaf-derived explants of passionfruit. Pesquisa Agropecuária Brasileira 34: 2007-2013.
  • Gomes, S.M.; Somavilla, N.S.D.N.; Gomes-Bezerra, K.M.; Miranda, S.C.;De-Carvalho, P.S. & Graciano- Ribeiro, D. 2009. Anatomia foliar de espécies de Myrtaceae: contribuições à Taxonomia e Filogenia. Acta Botânica Brasílica 23: 223-238.
  • Gomes, S.M.A.; Silva, E.A.M; Lombardi, J.A.; Azevedo, A.A. & Vale, F.H.A.V. 2005. Anatomia foliar como subsídio à Taxonomia de Hippocrateoideae (Celastraceae) no Sudeste do Brasil. Acta Botânica Brasílica 19: 945-961.
  • Gomes, S.M.A & Lombardi, J.A. 2010. Leaf anatomy as a contribution to the taxonomy of Salacioideae N. Hallé ex Thorne e Reveal (Celastraceae). Plant Systematics and Evolution 289: 13-33.
  • Hearn, D.J. 2004. Growth Form Evolution in Adenia (Passifloraceae) and a model of the evolution of succulence. Tese de Doutorado. The University of Arizona, USA. 381p.
  • Hearn, D.J. 2009a. Decriptive anatomy and evolutionary patterns of anatomical diversification in Adenia (Passifloraceae). A Journal of Systematic and Evolutionary Botany 27: 13-38.
  • Hearn, D.J. 2009b. Developmental patterns in anatomy are shared among separate evolutionary origins of stem succulent and storage root-bearing growth habits in Adenia (Passifloraceae).American Journal of Botany 96: 1941-1956.
  • Johansen, D.A. 1940. Plant microtechique. Mc Graw Hill Book, New York. 523p.
  • Judd, W.S.; Campbell, C.S.; Kellog, E.A.; Stevens, P.F.E. & Donoghue, M.J. 2009. Sistemática vegetal: um enfoque filogenético. Artmed, Porto Alegre. 612p.
  • Judd, W.S.; Campbell, C.S.; Kellog, E.A.; Stevens, P.F. & Donoghue, M.J. 2008. Plant systematics: a phylogenetic approach. Sinauer Associates Inc. Publishers, Sunderland. 620p.
  • Kocsis, M; Darok, J. & Borhidi, A. 2004. Comparative leaf anatomy and morphology of some neotropical Rondeletia (Rubiaceae) species. Plant Systematics and Evolution 248: 205-218.
  • Kraus, J.E. & Arduin, A. 1997. Manual básico de Métodos em morfologia vegetal. Seropédica, Rio De Janeiro. 198p.
  • Krosnick, S.E.; Porter-Utley, K.E.; MacDougal, J.M.; Jorgensen, P.M. & McDade, L.A. 2013. New insights into the evolution of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae): phylogenetic relationships and morphological synapomorphies. Systematic Botany38: 692-713.
  • Kurtz, S.M.T.F.; Santos, C.A.M.; Duarte, M.R. & Sato, M.E.O. 2003. Morfo-anatomia de folhas de maracujá: Passiflora actinia Hooker, Passifloraceae. Acta Farmacológica Bonaerense 22: 105-112.
  • Leite, S.M.S.; França, E.S & Coffani-Nunes, J.V. 2013. Morfoanatomia de folha e pecíolo e sua aplicação taxonômica em Passiflora (PASSIFLORACEAE). In: 64° Congresso Nacional de Botânica (10-15 de Novembro de 2013). Sociedade Botânica do Brasil, Belo Horizonte. 64p.
  • Luna, B.N; Carrijo, T.T; Freitas, M.F. & Barros, C.F. 2013. Comparative leaf anatomy of neotropical Stylogyne species (Myrsinoideae - Primulaceae). Rodriguesia 64: 717-726.
  • Machado, S.R.; Morellato, L.P.C.; Sajo, M.G. & Oliveira, P.S. 2008. Morphological patterns of extrafloral nectaries in woody plant species of the Brazilian cerrado. Plant Biology 10: 660-673.
  • Martinez-Cabrera, D.; Terrazas, T.; Flores, H. & Ochotorena, H. 2008. Morphology, Anatomy, and Taxonomic position of Plocaniophyllon brandegee (Rubiaceae), a monospecific genus endemic to Mesoamerica. Taxon 57: 33-42.
  • Meruvia, M.Y.L.; Bona, C. & Cervi, A.C. 1993a. Anatomia foliar de Passiflora campanulata Masters (Passifloraceae). Acta Biológica Paranaense 22:45-62.
  • Meruvia, M.Y.L.; Palacios, V. & Cervi, A.C. 1993b. Anatomia foliar de P. capsularis L. (Passifloraceae). Acta Biológica Paranaense 22: 31-44.
  • Metcalfe C.R. & Chalk, L. 1950. Anatomy of the dicotyledons. Vol. 2. Clarendon Press, Oxford.724p.
  • Metcalfe, C.R. & Chalk, L. 1979. Anatomy of the dicotyledons. Systematic anatomy of the leaf and stem with a brief history of the subject. 2nd ed. Oxford University Press, Oxford. 276p.
  • Metcalfe C.R & Chalk L. 1988. Anatomy of the Dicotyledons. Vol. 1. Clarendon, Oxford. 276p.
  • Milward-De-Azevedo, M.A.; Souza, F.C.;Baumgratz, J.F.A. & Gonçalves-Esteves, V. 2010. Palinotaxonomia de Passiflora L. subg. Decaloba (DC.) Rchb. (Passifloraceae) no Brasil.Acta botanica Brasílica 24: 133-145.
  • Moraes, T.M.S. 2005. Aspectos anatômicos e ultraestruturais da lâmina foliar de espécies de Simira e Bathysa (Rubiaceae) da floresta Atlântica do estado do Rio de Janeiro. Tese deDoutorado em Ciências Biológicas. Universidade Estadual do Norte Fluminense, Campos dos Goytacazes.75p.
  • Moraes, T.M.S.; Barros, C.F.; Silva Neto, S.J.; Gomes, V.M. & Da Cunha, M. 2009. Leaf blade anatomy and ultrastructure of six Simira species (Rubiaceae) from the Atlantic Rain Forest. Brazilian Biocell 33:155-165.
  • Moraes, T.M.S; Rabelo, G.R.; Alexandrino, C.R.; Neto, S.J.S & Cunha, M. 2011. Comparative leaf anatomy and micromorphology of Psychotria species. (Rubiaceae) from the Atlantic Rainforest. Acta Botânica Brasílica 25: 178-190.
  • Muschner, V.C.; Lorenz, A.P.; Cervi, A.C.; Bonatto, S.L.; Souza-Chies, T.T.; Salzano, F.M. & Freitas.L.B. 2003. A first molecular phylogenetic analysis of Passiflora (Passifloracae). American Journal of Botany 90: 1229-1238.
  • Muschner, V.C; Zamberlan, P.M.; Bonatto, S.L. & Freitas L.B. 2012. Phylogeny, biogeography and divergence times in Passiflora (Passifloraceae). Genetics and Molecular Biology 35: 1036-1043.
  • Nunes, T.S. & Queiroz, L.P. 2006. Flora da Bahia: Passifloraceae. Sitientibus 6: 194-226.
  • Pacheco, G.R.; Lugato, D.; Vianna, M. & Mansur, E. 2012. Plant regeneration, callus induction and establishment of cell suspension cultures of Passiflora alata Curtis.Scientia Horticulturae 144: 42-47.
  • Pires, M.V.; Almeida, A.A.F.; Figueiredo, A.L.; Gomes, F.P. & Souza, M.M. 2011. Photosynthetic characteristics of ornamental passion flowers grown under different light intensities. Photosynthetica 49: 593-602.
  • Rocha, D.I; Silva, L.C.S; Valente, V.M.M.; Francino, D.M.T & Alves Meira, R.M.S.A. 2009. Morphoanatomy and development of leaf secretory structures in Passiflora amethystina Mikan (Passifloraceae). Australian Journal of Botany 57: 619-626.
  • Sass, J.E. 1951. Botanical Microtechnique. 2nd ed. Iowa State College Press, Iowa. 228p.
  • Smith, F.H. & Smith, E.C. 1942. Anatomy of the inferior ovary of Darbia. American Journal of Botany29:464-471.
  • Solereder, H. 1908. Systematic Anatomy of the Dicotyledons. The Clarenton Press, London. 1182p.
  • Souza, C.V. & Lorenzi H. 2008. In: Botânica Sistemática: guia ilustrado para identificação das famíliasde Fanerógamas nativas e exóticas no Brasil, baseado em APG II. 2ª ed. Nova Odessa, Instituto Plantarum, São Paulo. 330p.
  • Stern, W.L. & Brizicky. G.K. 1958. The woods and flora of the florida keys. Passifloraceae. Tropical Woods109: 45-53.
  • Tokuoka, T. 2012. Molecular phylogenetic analysis os Passifloraceae sensu lato (Malpighiales) based on plastid and nuclear DNA sequences. Journal of Plant Research 125: 487-497.
  • Vitta, F.A. & Bernacci, L.C. 2004. A new species of Passiflora in section Tetrastylis (Passifloraceae) and two overlooked species of Passiflora from Brazil. Brittonia 56: 89-95.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    Jan-Mar 2016

Histórico

  • Recebido
    08 Dez 2014
  • Aceito
    20 Out 2015
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