Fauna de flebotomíneos do município de Bandeirantes, no Estado do Paraná

Phlebotomine sandflies of Southern Brazil

Resumos

OBJECTIVE: To identify the sandfly fauna and some aspects of their behavior in forest and anthropic environments. METHODS: Sandfly captures were undertaken in farm (23º 6' S; 50º 22' W), in Southern Brazil. Falcão light traps were set in forest, domicile and domestic animal shelters and mosquitoes were collected monthly, between 17h and 7h, from March 1997 to February 1998. RESULTS: A total of 3,655 specimens representing 13 species were captured. Nyssomyia whitmani and Nyssomyia neivai were the predominant species, with a total of 2,977 specimens (81.0%). Of these two species, a total of 2,552 (85.7%) specimens were captured in intradomiciliary and peridomiciliary environments, 2,332 (91.3%) of them in a pigsty. These two species predominated between 20h-21h when 90.4% of the specimens were captured. CONCLUSIONS: Five sandfly species, N. whitmani, N. neivai, Migonemyia migonei, Pintomyia pessoai and Pintomyia fischeri, potential vectors of cutaneous leishmaniasis, were captured. The importance of the two former species is emphasized, since both presented similar behavior in regard to seasonal period, hourly frequency and predominance in the anthropic environment. Besides, N. whitmani was the most predominant species.

Phlebotominae; Psychodidae; Fauna; Ecology, vectors

ARTIGOS ORIGINAIS

Fauna de flebotomíneos do município de Bandeirantes, no Estado do Paraná

Rubens Massafera^I; Allan Martins da Silva^I; Antônio Plácido de Carvalho^I; Demilson Rodrigues dos Santos^II; Eunice Aparecida Bianchi Galati^III; Ueslei Teodoro^IV

^INúcleo de Entomologia de Jacarezinho. Secretaria de Estado da Saúde do Paraná. Jacarezinho, PR, Brasil

^IINúcleo de Entomologia de Maringá. Secretaria de Estado da Saúde do Paraná. Maringá, PR, Brasil

^IIIDepartamento de Epidemiologia. Faculdade de Saúde Pública. Universidade de São Paulo. São Paulo, SP, Brasil

^IVDepartamento de Análises Clínicas. Universidade Estadual de Maringá. Maringá, PR, Brasil

^{Endereço para correspondência}

RESUMO

OBJETIVO: Identificar a fauna flebotomínea e alguns aspectos do seu comportamento em ambientes florestal e antrópico.

MÉTODOS: As coletas de flebotomíneos foram feitas na Fazenda Peroba, no município de Bandeirantes (23º 6' Latitude Sul; 50º 22' Longitude Oeste), na mesorregião do norte pioneiro paranaense. Para as coletas, foram instaladas armadilhas luminosas de Falcão, na mata, no domicílio, em abrigos de animais domésticos, com periodicidade mensal, das 17h às 7h, de março de 1997 a fevereiro de 1998.

RESULTADOS: Coletaram-se 3.655 flebotomíneos de 13 espécies. Predominaram Nyssomyia whitmani e Nyssomyia neivai, representando 81,0% (2.977 exemplares) do total de flebotomíneos coletados. Do total dessas duas espécies, 2.552 (85,7%) foram coletados no ambiente antrópico, dos quais 2.332 (91,3%) na pocilga. N. whitmani e N. neivai foram mais freqüentes de fevereiro a maio entre 20h e 21h, quando foram coletados 90,4% dos exemplares.

CONCLUSÕES: As cinco espécies capturadas, N. whitmani, N. neivai, Migonemyia migonei, Pintomyia pessoai e Pintomyia fischeri, têm potencial para transmitir a leishmaniose tegumentar. Ressalta-se a importância das duas primeiras, cujo comportamento é semelhante em relação à sazonalidade, ritmo horário e dominância no ambiente antrópico. Além disso, N. whitmani, apresentou as freqüências mais elevadas.

Descritores: Phlebotominae. Psychodidae. Ecologia de vetores. Fauna.

INTRODUÇÃO

No Brasil, foram notificados no período de 1980 a 2001, 490.606 casos de leishmaniose tegumentar, dos quais, 10.384 (2,1%) na Região Sul sendo 10.345 (99,6%) somente no Estado do Paraná.^* Neste Estado, a leishmaniose tegumentar é conhecida desde o início do século XX, com registro de casos até o final da década de 50. A doença retornou ao cenário da saúde pública a partir de 1980 e persiste de forma endêmica, especialmente no norte e oeste.¹² No município de Bandeirantes, de 1993 a 2001, 89 casos autóctones foram notificados.^**

Em áreas de colonização antiga no Paraná, o caráter endêmico da leishmaniose tegumentar tem relação íntima com matas residuais modificadas.¹² No entanto, a adaptação de flebotomíneos e reservatórios silvestres de Leishmania ao peridomicílio de zonas rurais e à periferia de zonas urbanas pode estar favorecendo a manutenção do ciclo desses parasitas, em ambientes com ações antrópicas mais intensas.

A ocorrência de leishmaniose tegumentar em vários municípios, dentre eles o município Bandeirantes do norte do Paraná, despertou a necessidade de se realizar uma investigação sobre a fauna de flebotomíneos, nesse município, o que se constitui no objeto da presente investigação.

MÉTODOS

A área estudada compreendeu a Fazenda Peroba, município de Bandeirantes (23º 6' S; 50º 22' W), localizado na mesorregião do norte pioneiro paranaense. A precipitação pluviométrica local, de março de 1997 a fevereiro de 1998, foi de 1.572 mm, com média mensal de 131 mm. Nesse período, a temperatura máxima média anual foi 28,7°C, a mínima média 17,1ºC e a média anual 22,9°C. Nele predomina a cultura da cana-de-açúcar, mas persistem matas do tipo estacional semidecidual submontana,²² de pequeno porte, como ocorre na fazenda Peroba. Embora sem registro de caso de leishmaniose tegumentar na fazenda, seu aspecto ambiental assemelha-se ao de outras áreas do município onde houve ocorrência de casos. Pelas facilidades oferecidas, o estudo foi realizado na referida fazenda.

As coletas de flebotomíneos foram mensais, feitas com armadilhas luminosas de Falcão, das 17h às 7h, com substituição das câmaras coletoras a cada hora. As armadilhas foram distribuídas, conforme a Figura 1, da seguinte forma: AF1) margem da mata, sem isca; AF2) interior da mata, tendo um gambá como isca, uma vez que é elevado o número deste mamífero na área; AF3) interior da mata, sem isca; AF4) local aberto, isto é, na ausência de vegetação arbustiva e arbórea, sem isca; AF5) dentro de um domicílio; AF6) numa árvore utilizada como poleiro por 8 a 10 galinhas; AF7) dentro de uma pocilga, com quatro suínos.

Os resultados foram analisados pelo teste do qui-quadrado, ao nível de significância de 5%.

A nomenclatura das espécies segue Galati⁹ (2003).

RESULTADOS

De acordo com a Tabela 1, foram capturados 3.655 flebotomíneos, dos quais 2.199 (60,2%) eram machos e 1.456 (39,8%) fêmeas, pertencentes a quatro subtribos, oito gêneros e 13 espécies da subfamília Phlebotominae. O predomínio entre as subtribos foi nitidamente de Psychodopygina com 2.979 (81,5%) exemplares, destacando-se as espécies Nyssomyia whitmani, com 2.154 (58,9%) exemplares e Nyssomyia neivai, com 823 (22,5%). Foram coletados 513 (14,1%) flebotomíneos da subtribo Lutzomyiina, a segunda com maior número de exemplares. Dentre eles, Migonemyia migonei foi a espécie mais freqüente (6,5%), seguida por Pintomyia fischeri (2,7%), Expapillata firmatoi (2,3%) e Pintomyia pessoai (2,2%). Da subtribo Brumptomyiina, foram coletados 151 (4,1%) flebotomíneos, com destaque para Brumptomyia cunhai e Brumptomyia brumpti. De Sergentomyiina, foram coletados 12 espécimes do gênero Micropygomyia.

Na Tabela 2, que expressa os flebotomíneos mais freqüentes, verifica-se que do total de flebotomíneos, 2.802 (77,4%) exemplares foram capturados no domicílio, na pocilga e no galinheiro. Nos demais ecótopos, representados pela margem da mata, dentro da mata e ambiente aberto, foram capturados 820 (22,6%), sendo que nesse último, apenas três exemplares de N. neivai foram coletados. Brumptomyia cunhai e B. brumpti foram capturadas apenas na mata. No interior da mata, a armadilha sem isca (AF3) coletou um número de exemplares significativamente maior (p<0,001) das espécies N. whitmani, P. fischeri, E. firmatoi, B. brumpti e do total de insetos, em relação à armadilha com isca (AF2). Entre as armadilhas sem isca, a AF3 capturou número significativamente maior (p<0,05) de exemplares de M. migonei, P. fischeri, P. pessoai, B. brumpti e do total de insetos do que a da margem da mata (AF1). Na comparação entre o ambiente de mata (AF1+AF2+AF3) e o antrópico (AF5+AF6+AF7), o número de espécimes capturados no primeiro foi significativamente maior para P. fischeri (p<0, 05) e E. firmatoi (p<0,001); e no segundo, para N. whitmani, N. neivai, M. migonei e o total de insetos (p<0,001), para P. pessoai, não houve diferença significante entre os dois ambientes.

Ainda na Tabela 2, nota-se que N. whitmani, com 2.154 (59,5%) exemplares, N. neivai, com 823 (22,7%) e M. migonei, com 238 (6,6%), somaram 88,8% (N=3.215) dos flebotomíneos. As espécies N. whitmani (76,8%), N. neivai (82,4%) M. migonei (40,3%), P. pessoai (57,5%) e P. fischeri (35,%), tiveram as suas freqüências mais elevadas associadas às armadilhas instaladas na pocilga (AF7); para essa última espécie, em equivalência com a da mata, sem isca (AF3). Migonemyia migonei foi a espécie que teve a maior freqüência no domicílio (22,3%), em relação ao total de espécimes capturados, seguida de N. neivai (10,5%) e de N. whitmani (4,4%).

A Figura 2 apresenta a distribuição horária para as duas espécies mais freqüentes, N. whitmani e N. neivai. A tendência da curva foi muito parecida para ambas, diferindo, ligeiramente, nos horários: de 0h à 1h e de 5h às 6h, em que a freqüência se eleva para N. whitmani e decresce para N. neivai; no horário entre 1h e 2h ocorre o inverso. O período de maior atratividade para ambas foi entre 20h e 22h, com pico das 20h às 21h, quando 756 (35,1%) exemplares da primeira espécie e 290 (35,4%) da segunda foram capturados.

Nyssomyia whitmani e N. neivai foram as duas únicas espécies capturadas em todos os meses da coleta. A sazonalidade para ambas pode ser vista na Figura 3. Assim como na distribuição horária, na distribuição segundo os meses do ano, as curvas de ambas as espécies apresentam tendências semelhantes. Há pequena divergência apenas em novembro, quando N. whitmani exibe discreto pico e o mesmo não ocorre com N. neivai. Do total de espécimes coletados de N. whitmani e N. neivai durante o ano, 73,7% da primeira e 72,8% da segunda foram capturados apenas em dois meses, março e abril. O pico de captura para ambas ocorreu em abril, quando foram coletados 40,2% dos espécimes de N. whitmani e 45,0% dos de N. neivai.

DISCUSSÃO

As espécies assinaladas na Fazenda Peroba já o foram anteriormente no Estado do Paraná.^13,19,21 Esclarece-se, todavia, que N. neivai, vinha sendo tratada como N. intermedia, da qual era considerada como sinônimo júnior, mesmo após a sua revalidação por Marcondes¹⁴ (1996). Estes dois táxons ocorrem em simpatria em áreas do Estado de São Paulo, entretanto, na região a oeste da Serra do Mar neste Estado e norte-noroeste do Paraná, somente a presença de N. neivai foi observada¹⁵ e corroborada no presente estudo, em relação ao norte do Paraná. Assim, aspectos do comportamento da população N. neivai aqui apresentados serão comparados com os de populações identificadas como pertencentes a esta espécie^20,21 ou daquelas com distribuição a oeste da Serra do Mar, dos estados de São Paulo e Paraná, denominadas pelos autores dos estudos como N. intermedia^{3,6-8,11,13,19} ou N. intermedia s.l.⁵

Nyssomyia whitmani e N. neivai têm sido dominantes e muito freqüentes no peridomicílio de áreas endêmicas, assim como em Bandeirantes, para a leishmaniose tegumentar no Estado do Paraná.^13,20,21

Na presente área de estudo, a proximidade dos abrigos de animais domésticos do domicílio, o acúmulo de matéria orgânica (folhas e frutos caídos, resíduos agrícolas, fezes de animais domésticos e restos de alimentos a eles oferecidos), a umidade do solo provocada pelo descarte de águas de uso doméstico e pelo sombreado das árvores, podem favorecer a formação de criadouros de flebotomíneos no peridomicílio. Reforça este ponto de vista, o encontro em peridomicílio de 41 machos e sete fêmeas de N. neivai e sete machos de N. whitmani em armadilhas para alados que emergem do solo, no Vale do rio Mogi Guaçu, na região nordeste paulista.⁵

Esses fatores perceptíveis nas zonas rurais do Estado do Paraná têm possibilitado a coleta de grande número de flebotomíneos no peridomicílio, sobretudo em abrigos de animais domésticos, nas áreas endêmicas de leishmaniose tegumentar do Estado.^20,21

Nyssomyia whitmani, é a espécie cuja importância epidemiológica na transmissão da leishmaniose tegumentar no Brasil vem sendo destacada. Isso se deve à sua antropofilia, alta densidade e pelo seu encontro naturalmente infectada por formas flageladas,^1,3,10 sobretudo pela Leishmania (Viannia),¹⁸ e Leishmania (V.) braziliensis, inclusive na região norte do Paraná.¹³ No presente estudo, N. whitmani foi capturada em densidades elevadas, tanto em ambiente de mata como no antrópico, colocando-o como vetor suspeito da leishmaniose em Bandeirantes, assim como em outras áreas do Paraná com características ambientais semelhantes. Nyssomyia neivai com a sua expressiva presença no domicílio e peridomicílio, pode ser um indicador de que também esteja atuando na transmissão da leishmaniose tegumentar.

A sazonalidade de N. whitmani observada (Figura 3) tem pico em março e abril, portanto, final de verão e início de outono, quando geralmente as temperaturas e precipitações ainda são elevadas. Essa sazonalidade assemelha-se à encontrada para a região norte do Paraná¹⁹ e em matas do planalto paulista na década de 40,³ bem diferente da observada para a Região Centro-Oeste, onde os picos ocorrem no final do outono e inverno.¹⁰

O padrão observado para N. neivai, com maiores freqüências em período quente e úmido, segue o de populações deste táxon no noroeste do Paraná.¹³ Porém, difere do observado para a região de Itaipu, a sudoeste do Estado, onde suas densidades mais elevadas ocorreram de maio a setembro, portanto, período mais frio e seco.⁷ Difere também do padrão observado para a espécie na região sudoeste do Estado de São Paulo, com pico máximo em setembro.⁶

Quanto ao horário de atividade de N. whitmani, com as freqüências mais elevadas na primeira metade da noite, segue a observada para a população dessa espécie no Estado de Mato Grosso do Sul.¹⁰ Todavia, o pico de atividade registrado em Bandeirantes entre 20h e 21h, naquela área, foi das 18h às 19h.

A atividade durante toda a noite observada para N. neivai tem sido também relatada para outras populações desta espécie, com os valores mais elevados das 19h às 24h. Porém, esse intervalo tem sido mais amplo (19h às 3h) em áreas do sudoeste e centro-nordeste do Estado de São Paulo.^6,11 Os picos de atividade, que em Bandeirantes esteve entre 20h e 21h, tal como na região centro-nordeste de São Paulo,¹¹ foi entre 0h e 1h, na sudoeste.⁶

As observações sobre sazonalidade sugerem que ambas as espécies têm grande plasticidade, com populações ora predominando em período mais secos, ora em períodos mais chuvosos. Entretanto, as estudadas mostraram um período relativamente curto, final de verão e início de outono, quando as densidades elevadas poderiam oferecer aumento do risco de transmitir a leishmaniose. Quanto ao horário de atividade, é possível que na primeira metade da noite as chances de transmissão sejam as mais elevadas, sobretudo entre 20h e 21h, quando ocorre o pico das freqüências dos flebotomíneos e a população humana ainda se expõe no peridomicílio.

Destaca-se a presença de M. migonei na área, apontado como vetor secundário de Leishmania,⁴ pois foi encontrado naturalmente infectado por formas flageladas, possivelmente desse parasita,¹⁶ no Estado de São Paulo. No Ceará, também foi encontrado naturalmente infectado por flagelados² e por L. (V.) braziliensis.¹⁷ Em Bandeirantes, foi a terceira espécie mais numerosa, inclusive no domicílio. Por outro lado, também esteve bem representada em ambiente de mata, onde 34,4% dos seus espécimes foram capturados, representando o dobro da freqüência de N. whitmani (17,8%) e sete vezes mais da de N. neivai (4,7%) (Tabela 2). Esse comportamento poderia favorecê-la a atuar como ponte entre os dois ambientes e introduzir a Leishmania no domicílio, que teria nos animais silvestres os seus reservatórios.

Pintomyia pessoai e P. fischeri, apesar de suas freqüências inexpressivas no intradomicílio, também merecem atenção, pela sua presença no peridomicílio e mata. P. pessoai, no Estado de São Paulo, foi encontrada com infecção natural por formas flageladas^8,16 e no Rio Grande do Sul, com Leishmania (Viannia) sp.¹⁸P. fischeri, embora sem relato de infecção natural, se infecta experimentalmente¹⁶ é antropofílica e muito freqüente em matas e capoeiras, inclusive invade habitações.³

Expapillata firmatoi, espécie antropofílica, com atividade diurna e noturna,¹¹ apresentou presença reduzida em ambiente antrópico, entretanto, foi mais freqüente em área de mata do que as duas anteriores. Na comparação entre as armadilhas instaladas na mata, com e sem isca, para nenhuma das espécies este animal exerceu maior atratividade do que a luz. Todavia, como esta observação ocorreu em hábitats distando cerca de 50 m, pode ter havido influência do meio ambiente.

Entre as armadilhas sem iscas instaladas na mata e margem da mata, foi surpreendente a captura de N. neivai em número muito reduzido na margem, porém sem diferença significante. Diferentemente da região a sudoeste do Estado de São Paulo, onde foram capturados cinco vezes mais na margem da mata do que no seu interior.⁶ Já para N. whitmani os resultados são concordantes com os dessa região.

Em suma, na Fazenda Peroba, foram cinco as espécies, N. whitmani, N. neiva, M. migonei, P. pessoai e P. fischeri capturadas com potencialidade para transmitir a leishmaniose. Face à antropofilia e suscetibilidade à infecção pela Leishmania braziliensis verificada em outras áreas, a captura no intradomicílio com elevadas freqüências na Fazenda Peroba, suspeita-se que N. whitmani seja a principal vetora da leishmaniose em Bandeirantes e possivelmente em outras áreas com características ambientais similares. Pelas razões acima apontadas, exceto pela densidade, que se mostrou mais reduzida, M. migonei, possivelmente atue como vetor secundário da Leishmania na região norte do Paraná. Quanto à participação de N. neivai como vetora desta parasitose, embora tenha sido a espécie com a segunda maior densidade em ambiente antrópico, há a necessidade de avaliação da sua competência vetorial.

Recebido em 2/10/2003. Reapresentado em 4/2/2005. Aprovado em 7/3/2005.

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*

Ministério da Saúde (Fundação Nacional de Saúde). Situação da prevenção e controle das doenças transmissíveis. Brasília (DF); 2002. p. 45. Disponível em URL:

http://www.funasa.gov.br [jun 2003]

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Informações da 19ª Regional de Saúde da Secretaria de Estado de Saúde do Paraná, em junho de 2003.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  10 Out 2005
• Data do Fascículo
  Ago 2005

Histórico

• Revisado
  04 Fev 2005
• Recebido
  02 Out 2003
• Aceito
  07 Mar 2005