FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DOS PERCEVEJOS-PRAGAS DA SOJA E SEUS PARASITÓIDES DE OVOS EM RELAÇÃO À FENOLOGIA DA SOJARESUMO
Estudou-se a flutuação populacional dos parasitóides de ovos e suas interações com os pecevejos da soja, em uma área de 17.400 m2 , semeada com a cultivar BR37, sem uso de inseticida químico, em Londrina, PR. O acompanhamento da população de percevejos foi realizado em 20 pontos amostrais, utilizando-se o método do pano-de-batida, durante o período reprodutivo da cultura (Rl-R8). O acompanhamento dos parasitóides, através da coleta visual dos ovos de percevejos, foi estimado em quatro metros lineares para cada um dos 20 pontos amostrais. As posturas coletadas foram levadas ao laboratório, deixadas em placas de Petri e acompanhadas diariamente, para verificação da eclosão das ninfas ou emergência dos parasitóides. Entre os percevejos, Euschistus heras (Fabricius) foi a primeira espécie a aparecer no campo (R3), seguida de Nezara viridula (Linnaeus) e Piezodarus guildinii (Westwood), todos apresentando maiores populações no final do ciclo da cultura. A ocorrência do parasitismo nos ovos acompanhou a densidade populacional dos percevejos, apresentando os maiores índices no final do período reprodutivo da cultura. De todos os ovos parasitados encontrados, 97,4% foram parasitados por Telenamus padisi Ashmead, 1,7% por Trissalcus basa/is (Wollaston) e 0,9% por Oaencyrtus submetallicus (Howard). T. padisi apresentou parasitismo diferenciado para as três principais espécies de percevejos, com índices de 65,6% em ovos de E. heras, 27,9% em P. guildinii e 7,7% em N. viridula. Em análise de correlação linear, E. heras apresentou alta associação com o parasitóide T. podisi, o que não foi verificado para P. guildini e N. viridula.
PALAVRAS-CHAVE:
Infectante; percevejos; parasitóides; flutuação; fenologia; Telenomus podisi.
ABSTRACT
Populational dynamics of egg parasitoids and their interactions with soybean stink bugs were studied in a soybean area of l 7,400m2, without insecticide, in Londrina, PR, Brazil. The stink bug population was deterrnined by using sampling cloth in 20 sampling sites, during the soybean reproductive stage (Rl-R8). The parasitoid population was determined by collecting stink bug eggs in the soybean row measuring 4 m, for each one of the sampling sites. In the laboratory, the eggs were kept in Petri dishes and evaluated daily, to record nymph hatching or parasitoids emergence. Euschistus heras (Fabricius) was the first species to occur in the field (R3), followed by Nezara viridula (Linnaeus) (R4) and Piezadarus guildinii (Westwood) (R6), all of them reaching great populations on soybean final stages. The incidence of egg parasitism followed the sarne trend ofthe stink bug populational density (with greater values on the final soybean stages). From the 1,249 parasited eggs found, 97.4% were parasited by Telenamus podisi Ashmead, 1.7% by Trissalcus basa/is (Wollaston) and 0.9% by Ooencyrtus submetallicus (Howard). T. podisi parasitism varied according to the stink bug species, showing rates of 65.6% in E. heras eggs, 27.9% in P. guildinii eggs and 7.7% in N. viridula eggs. In linear correlation analysis, E. heras showed high association with T. padisi, what which was not observed for P. guildinii and N. viridula.
KEY WORDS:
Infect; stink bugs; parasitoids; dynamics; phenology; Telenomus padisi
INTRODUÇÃO
As espécies de percevejos Nezara viridula (Linnaeus), Euschistus heros (Fabricius) e Piezodorus guildinii (Westwood) são consideradas como as mais importantes pragas sugadoras de grãos na cultura da soja no Brasil (PANIZZI & SMITH, 1976; CORRÊAFERREIRA & PANIZZI, 1982; PANIZZI & SLANSKY, 1985), onde N. viridula tem sua maior ocorrência especialmente na Região Sul (CORRÊA et al. 1977) e P. guildinii e E. heros no Sudeste e Centro-Oeste do Brasil (BORGES, 1992; MAGRINI et al., 1996).
CORRÊA-FERREIRA & PANIZZI (1982), estudando a ocorrência das principais espécies de percevejos da soja na Região Norte do Paraná, verificaram maior população desses insetos no período de marçoabril, onde a espécie P. guildinii foi a primeira a aparecer e colonizar a lavoura, seguida por N. viridula e E. heros, esta em densidade muito baixa.
Os parasitóides de ovos são considerados, em vários países, como os principais inimigos naturais dos percevejos da família Pentatomidae, sendo reconhe cidos, em muitos casos, como os mais importantes agentes de mortalidade desse grupo de insetos (UNDERHILL, 1934; • BUSCHUMAN & WHITCOMB, 1980). Os gêneros Trissolcus e Telenomus, membros da família Scelionidae, apresentam as principais espécies parasitas de ovos de percevejos (ESSELBAUGH, 1948).
Em levantamentos realizados no Estado do Paraná, foi registrada a ocorrência de 20 espécies de parasitáides de ovos de percevejos na cultura da soja (CORRÊA-FERREIRA & MOSCARDI, 1995). Estes autores observaram que a maior incidência de parasitismo natural em ovos de N. viridula e P. guildinii foi realizada pelo parasitóide Trissolcus basa/is (Wollaston). Em E. heras, a espécie Telenomus podisi Ashmead foi a predominante, diferindo de outros autores que constataram T. podisi, citado como Telenomus mormideae (Costa Lima), como a espécie predominante em P. guildinii (PANIZZI & SMITH, 1976; CORRÊA-FERREIRA, 1986; FOERSTER & QUEIRÓZ, 1990) para o Estado do Paraná.
CORRÊA-FERREIRA (1991), estudando a atividade dos parasitóides de ovos de percevejos em lavouras de soja, no período de 1989/90/91, na Região Norte do Paraná, verificou que o ataque em ovos de N. viridula e P. guildinii ocorreu ao longo do ano, com atividades reprodutivas reduzidas nos meses de julho e agosto, devido provavelmente, às baixas temperaturas registradas no período. Entretanto, devido a ausência de ovos do percevejo E. heros, no período de junho a outubro, a atividade dos parasitóides, nesse hospedeiro, não foi detectada. Segundo a autora, T. basa/is foi encontrado parasitando sete espécies de percevejos, mostrando-se, entretanto, preferencialmente associado a N. viridula (98%) e P. guildinii (51%). Em ovos de E. heros, T. basa/is contribuiu apenas com 22%, enquanto T. podisi contribuiu com 0,2%, 41,2% e 73,5% de parasitismo em ovos de N. viridula, P. guildinii e E. heros, respectivamente.
A espécie T. podisi que juntamente com T. basa/is ocorre em grande abundância em lavouras de soja na Região Norte do Paraná (CORRÊA-FERREIRA, 1993), vem adquirindo importância, especialmente pelas elevadas populações de seu hospedeiro preferencial E. heros presentes nas últimas safras na cultura da soja.
MATERIAL E MÉTODOS
Os estudos de flutuação populacional foram realizados na safra 1996/97, na Fazenda Experimental da EMBRAPA Soja, em Londrina, PR, numa área de 17.400 m2, semeada com a cultivar BR37 e agronomicamente manejada segundo os procedimentos recomendados para o cultivo de soja nesta região. Na área experimental não foi realizado nenhum tipo de controle para lagartas e outras pragas, ocorrendo apenas o controle natural, durante todo o ciclo da cultura.
O acompanhamento da população de percevejospragas _foi realizado no período reprodutivo da soja, através de levantamentos semanais (6/1 a 18/3/97), em 20 pontos casualizados e distribuídos em zig-zag na área experimental. As amostragens foram realizadas desde o início do florescimento (Rl) até a maturação da soja (R8), utilizando o pano-de-batida (SHEPARD et al., 1974). Avaliaram-se as populações do percevejo marrom Euschistus heros (Fabricius), do percevejo pequeno Piezodorus guildinii (Westwood) e do percevejo verde Nezara viridula (Linnaeus), nas suas diferentes fases de desenvolvimento (ninfas de 1 º ao 5º ínstares e adulto) e outras espécies de pentatomídeos que ocorreram em menor abundância [Edessa meditabunda (Fabricius), Acrosternum sp. e Podisus nigrispinus (Dallas)].
Paralelamente, próximo a cada ponto amostral, foi realizado o levantamento da população de parasitóides de ovos presentes na área. As amostragens consistiram do exame criterioso das plantas de soja em quatro metros lineares e coleta das massas de ovos das diferentes espécies de percevejos naturalmente encontradas nas plantas. No laboratório, as massas de ovos foram individualizadas em placas de Petri (9xl,5cm) forradas com papel filtro umedecido e identificadas com a data da amostragem, o número da repetição, a espécie hospedeira e o número total de ovos/posturas. As posturas foram mantidas sob condição ambiente e observadas de dois em dois dias, para registro da emergência das ninfas ou dos parasitóides. Após a emergência e a morte dos parasitóides, procedeu-se a contagem do número de ovos sadios e parasitados. Todos os ovos que permaneceram intactos por ocasião das avaliações foram dissecados para exame de seu conteúdo. Considerou-se como ovo parasitado todo aquele em que houve emergência dos adultos ou que continham o parasitóide em fase de desenvolvimento perceptível no seu interior.
Todos os parasitóides foram identificados e estão depositados no Museu da EMBRAPA Soja, em Londrina, PR. Aquelas espécies desconhecidas foram enviadas à Dra. Marta S. Loiácono, do Museu de La Plata, Argentina para a confinnação e a correta identificação.
A cada data de amostragem foi registrado o estádio de desenvolvimento da soja, segundo a descrição de FEHR et al. (1971) e, para a melhor uniformidade das amostragens, estas foram sempre realizadas pelas mesmas pessoas. O delineamento utilizado foi o inteiramente casualizado com 20 repetições, sendo a análise dos dados feita através de regressão linear (DRAPER & SMITH, 1966) e, em alguns casos, usando o modelo de 2º grau, bem como análise de correlação entre variáveis. Nas datas em que a ocorrência de percevejos, parasitóides e posturas foi pequena, utilizaram-se de gráficos para melhor interpretar o fenômeno biológico.
Anteriormente à avaliação dos efeitos de tratamento através da análise de variância (ANOVA) pelo teste de Tukey ao nível de 5%, procederam-se algumas análises de diagnóstico exploratório dos dados, tais como: verificação da assimetria, curtose e mediana, análise gráfica dos resíduos (PARENTE, 1984) e gráficos de "box-plot" (OLIVEIRA & MAFRA, 1989; HOAGLIN et al., 1992), os testes de Burr-Foster (BURR & FOSTER, 1972) e de Hartley para homogeneidade de variâncias dos tratamentos (HARTLEY, 1940), teste de Shapiro & Wilk (SHAPIRO & WILK, 1965) para a normalidade dos resíduos e teste de não aditividade da estrutura do modelo (TUKEY, 1949). Quando algumas exigências do modelo linear não foram atendidas, os dados foram transformados (OLIVEIRA, 1989).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Na safra 1996/97, o complexo de percevejos sugadores foi composto basicamente pelas espécies Nezara viridula (Linnaeus) (43,9%), Euschistus heros (Fabricius) (34,8%) e Piezodorus guildinii (Westwood) (17,1%), que representaram 95,8% da população total de percevejos amostrados durante todo o estádio reprodutivo da cultura da soja na região de Londrina, PR (Fig. 1). Estas foram, também, as principais espécies encontradas por CORRÊA-FERREIRA (1991) que estudou flutuação populacional de percevejos na cultura da soja no Norte do Paraná e por KISHINO & ALVES (1992), na região dos Cerrados. Outras espécies como Acrosternum sp. (2,6%) e Edessa meditabunda (Fabricius) (1,6%), ocorreram em menores densidades populacionais, aparecendo esporadicamente no período amostrado.
Composição da população de percevejos em cultivo de soja, safra 1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Considerando a população total de percevejos, a colonização do campo iniciou no mês de janeiro quando a soja encontrava-se no início do desenvolvimento de vagens (R3), com populações baixas (0,05 percevejos/2m), densidades semelhantes às constatadas por VILLAS BÔAS et al. (1985), para esse período de desenvolvimento da cultura (Fig. 2). A partir desse estágio, a população de percevejos apresentou aumento, constatando-se crescimento maior no final do enchimento de grãos (R6), passando de 2,1 percevejos/2m, em 25/2, para 10,5, uma semana mais tarde (4/3). Entretanto, a maior abundância foi atingida no final do ciclo da cultura (R8), em 18/3, com índice populacional de 12,1 percevejos/2m.
Esse crescimento populacional dos percevejos, no período em que as vagens estão desenvolvidas e com grãos cheios e ainda suculentos, concorda com os resultados obtidos para as diferentes regiões produtoras de soja no Brasil, como constatado por SANTOS (1978), na Região de Ponta Grossa (PR), por CORRÊA et al. (1977) em Santa Helena de Goiás (GO), Londrina (PR) e Cruz Alta (RS) e também em várias Regiões dos Estados Unidos (SCHUMANN & TODD,1982; JONES & SULLIVAN, 1983).
Por outro lado, o crescimento acentuado e muito rápido da população no final do ciclo da cultura, como observado nesta safra, é resultante da alta migração de percevejos de áreas vizinhas que estavam sendo colhidas nesta época, comportamento já constatado por CORRÊA-FERREIRA & PANIZZI (1982).
Os primeiros percevejos detectados na soja foram da espécie E. heros, que colonizaram a cultura a partir de 23/1, quando as plantas encontravam-se no início de desenvolvimento de vagens (R3) (Fig. 2). Uma semana após (27/1), foi constatada também a presença do percevejo verde N. viridula, em populações extremamente reduzidas (0,05 percevejos/2m). Entretanto, P. guildinii, na safra 1996/97, foi encontrado pela primeira vez na soja, praticamente um mês após o início da colonização do campo pelos percevejos, diferindo do resultado obtido por CORRÊAFERREIRA & PANIZZI (1982) que citamP. guildinii como a primeira espécie a aparecer e colonizar a soja. A partir de 25 de fevereiro, a ocorrência desses três percevejos foi constante, apresentando-se, entretanto, em maior abundância no final do ciclo da cultura.
Embora P. guildinii tenha sido a última espécie a chegar na soja, atingiu o pico populacional mais cedo que as demais, com nível de 4,3 percevejos/2m, em 4 de março, enquanto que E. heros e N. viridula atingiram suas densidades máximas no final do período reprodutivo da soja (R8), em 18 de março (Fig. 2).
No período foi coletado um total de 1.397 ovos de E. heros (255 posturas), 850 de P.guildinii (41 posturas) e 930 de N. viridula (13 posturas). Ovos de outras espécies de percevejos como Acrosternum sp. (28 ovos), Dichelops melacanthus (Dallas) (25 ovos) edo predador Podisus nigrispinus (Dallas) (161 ovos) também foram encontrados, mas em número muito reduzido. Nas diferentes espécies de percevejos, o parasitismo constatado foi de 65,6% em ovos de E. heros, 23,9% emP. guildinii e de 7,7% emN. viridula (Tabela 1). Percevejos de menor ocorrência também apresentaram índices elevados de parasitismo, como o verificado em ovos de P. nigrispinus (26,7%) e Acrosternum sp. (50%), com exceção de D. melacanthus onde não foi constatada a presença de parasitismo em seus ovos.
Flutuação populacional das espécies de percevejos E. heros, P. guildinii e N. viridula no período reprodutivo da soja (RI a R8), safra1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Parasitismos total e específico em ovos de percevejos coletados em lavoura de soja, na safra 1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Na safra 1996/97, das espécies encontradas parasitando ovos de percevejos da soja, T. padisi foi a espécie predominante, sendo responsável por 97,4% do parasitismo registrado. Ocorreu em índices naturais diferenciados em ovos de E. heras, P. guildinii e N. viridula, além de outras espécies hospedeiras onde foi constatado em baixas densidades. Outras espécies como T. basalis (Wollaston) (1,7%) e Oaencyrtus submetallicus (Howard) (0,9%) apareceram em populações muito reduzidas (Fig. 3).
Esses dados diferem dos encontrados por CORRÊAFERREIRA & MOSCARDI (1995) que, em levantamento feito na Região Norte do Paraná, verificaram a predominância da espécie T. basalis sobre T. padisi, sendo o primeiro preferencialmente associado à N. viridula e P. guildinii e o segundo a E. heras, P. cannexivus e D. melacanthus. Como, atualmente, a espécie E. heras é considerada a mais abundante em lavouras de soja no Norte do Paraná (PANIZZI, 1997) e como o parasitóide T. padisi tem demonstrado maior associação com essa espécie de percevejo (CORRÊAFERREIRA & MOSCARDI 1995), pode estar, neste fator, a explicação para a maior ocorrência observada desse parasitóide em soja, nesta safra.
De modo geral, a ocorrência de ovos das três principais espécies de percevejos (E. heras, P. guildinii e N. viridula), na soja, foi crescente, após o estádio de desenvolvimentode vagem (R4), sendo que os maiores índices de parasitismo, para E. heras e P. guildinii, ocorreram no final do ciclo da cultura (Fig. 4).
Composição do complexo de parasitóides de ovos de percevejos encontrados em lavouras de soja, safra 1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Ocorrência natural doparasitismo pelo Telenomus padisi em ovos de E. heras, P. guildinii e N. viridula a campo, no período reprodutivo da soja (R1 a R8), safra 1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Valores de R2 , r, F e equação obtida em análise de regressâo linear para obter a associação entre o parasitóide de ovos Telenomus podisi e as populações de Euschistus heras, Piezodorus guildinii e Nezara viridula, em lavoura de soja, safra 1996/97. EMBRAPA Soja. Londrina, PR.
Observou-se que houve associação significativa entre a presença do parasitóide T. padisi em ovos de
E. heras e a população total de percevejos (R2 =0,97), explicando 97% de ocorrência deste fenômeno, e alta correlação (r=0,98). Não foi observada associação significativa entre a presença de T. padisi, em ovos de P. guildinii e N. viridula, com a população total de percevejos (Fig. 5), mostrando nítida preferência do parasitóide por ovos de E. heras.
Outras variáveis foram analisadas, como a presença de T. padisi em ovos de E. heras, P. guildinii e N. viridula, a presença de ovos parasitados de cada uma dessas três espécies e a presença de ovos parasitados de cada espécie com a população total de percevejos encontrada, sendo os valores de R2 , r, F e equações obtidas mostrados na Tabela 2. Esses dados mostram que houve associação sigificativa com as variáveis relacionadas com a espécie E. heras, indicando novamente grande associação com o parasitóide.
Esses dados concordam com os resultados encontrados por FOERSTER & QUEIRÓZ (1990) e CORRÊA-FERREIRA (1993) que verificaram maior parasitismo em ovos de E. heras causados por T. padisi. Também, estudos de REDIGOLO et al. (1997) verificaram que fêmeas do parasitóide T. padisi são mais atraídas por machos de E. heras sexualmente maduros. Estes resultados sugerem que o parasitóide pode ser atraído para a área pelo percevejo E. heras, parasitando, posteriormente, outras espécies que lá se encontram.
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