A mata ripária influencia a composição e estrutura da comunidade zooplanctônica de poças temporárias?

Does riparian vegetation influence the composition and structure of the zooplankton community in temporary ponds?

RESUMO

Poças temporárias são importantes ampliadores da biodiversidade local, sobretudo em áreas florestadas estacionais. Alterações na cobertura vegetal ao longo das margens desses corpos hídricos podem alterar a composição e estrutura da sua comunidade zooplanctônica. Nesse sentindo, testamos a hipótese de que a presença de mata ripária altera a estrutura da comunidade zooplanctônica encontrada em poças temporárias. Foram filtrados até 10 litros de água, em malha de 20 µm, em poças com (CM) e sem mata ripária (SM), e coletados dados de clorofila-α e as variáveis limnológicas. Todos os espécimes foram identificados com microscópio óptico em câmara de Sedgewick-Rafter. Os dados foram tratados quanto à composição e estrutura da comunidade (riqueza, frequência, abundância relativa e biomassa), sendo realizadas análises de diversidade (Série de Hill), de correspondência canônica (ACC) e de espécies indicadoras (IndVal). Diferenças significativas foram observadas entre as variáveis limnológicas nas duas condições, principalmente nos parâmetros de turbidez, sólidos totais dissolvidos e clorofila-α, as quais mostraram maior influência sobre a estrutura da comunidade. Embora a diversidade e biomassa de rotíferos tenham sido superiores nas poças SM, a riqueza e a biomassa de cladóceros foi superior nas poças CM. A análise de espécies indicadoras demonstrou que alguns rotíferos e microcrustáceos, como Ceriodaphinia cornuta G. O. Sars, 1885, Notodiaptomus cearenses Wright, 1936 e Ostracoda morf.2 são indicativos de poças CM, enquanto outras espécies indicam ambientes com maior turbidez (poças CM), por exemplo Polyarthra vulgaris Carlin, 1943 e Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975. Os resultados sugerem uma diferenciação expressiva entre os ambientes com e sem vegetação ripária, mostrando sua importância na estrutura da comunidade, reforçando a necessidade de medidas protetivas para ambientes temporários, visto que são essenciais para a manutenção da biodiversidade local.

PALAVRAS-CHAVE
Zooplâncton; espécies indicadoras; variáveis abióticas; clorofila-α

ABSTRACT

Temporary ponds are important magnifiers of local biodiversity, especially in seasonal forested areas. Changes in the vegetation cover may along the banks of these water bodies alter the composition and structure of the intrinsic zooplankton community. Thus, we evaluate the hypothesis that the presence of riparian vegetation changes the structure of the zooplankton community found in temporary pools. A volume up to ten litres of water, collected from pools with riparian vegetation (CM) and lacking riparian vegetation (SM), was filtered using a 20 μm-mesh size sieve. Data on chlorophyll-α and some limnological variables were also collected. All specimens were identified using a Sedgewick-Rafter chamber under an optical microscope. Moreover, the data were treated regarding the composition and structure of the community (richness, frequency of occurrence, abundance and biomass) via performing a diversity analysis (Hill Series), canonical correspondence analysis (CCA) and an indicator species analysis (IndVal). There were observed significant differences for the limnological variables in both conditions, especially for turbidity, total dissolved solids and chlorophyll-α, which demonstrated greater influence on the community structure. Although the diversity and biomass of rotifers were higher in the SM pools, the richness and biomass of cladocerans showed a higher value in the CM pools. The indicator species analysis demonstrated that some rotifers and microcrustaceans, as Ceriodaphnia cornuta G. O. Sars, 1885, Notodiaptomus cearensis Wright, 1936 and Ostracoda morf.2 are indicative of CM pools, whereas other species indicate environments with higher turbidity (SM pools), for example Polyarthra vulgaris Carlin, 1943 and Diaphanossoma spinulosum Herbst, 1975. In conclusion these results suggest an impressive distinction between riparian vegetation environment and that without such vegetation, which point to the importance of the former environment to the community structure. This reinforces the need for protective policies regarding temporary environments, since they are essential environments for the maintenance of local biodiversity.

KEYWORDS
Zooplankton; indicator species; abiotic variables; chlorophyll-α

Habitats aquáticos temporários, como as poças, “são aqueles que mudam do estado disponível para o estado indisponível, com duração ou frequência suficiente para afetar toda a biota” (Schwartz & Jenkins, 2000). São ambientes de extrema importância ecológica, uma vez que fornecem habitats favoráveis para diversos grupos animais, garantindo o incremento e a manutenção da diversidade local (Williams, 2005; Medeiros et al., 2011; Simões et al., 2011). Além disso, são usados com frequência como modelos ecológicos, já que apresentam limites definidos e conexões claras com ecossistemas adjacentes, sendo capazes de refletir as alterações na paisagem (Blaustein et al., 1999; Vadeboncoeur et al., 2002). Os maiores reflexos dessas alterações podem ser observados, como mudanças na estrutura das comunidades aquáticas associadas a essas poças (De Meester et al., 2005); um exemplo são as populações zooplanctônicas, utilizadas como indicadores dessas mudanças (De-Carli et al., 2018).

Alguns componentes ambientais modificam a estrutura da comunidade aquática ao fornecer estrutura física que facilita o estabelecimento ou exclusão de determinados grupos, interferindo principalmente nas interações ecológicas entre as populações e o meio (Welborn et al., 1996). Nesse sentido, a estrutura da matriz adjacente (vegetação ripária), sejam elas florestadas ou desflorestadas, atua de forma diferenciada nesses ecossistemas (Blaustein et al., 1999). A vegetação ripária tem como funções hidrológicas promover a estabilização das margens e o equilíbrio térmico da água, atuando como tampão ao proteger os corpos hídricos de impactos ambientais, além de fornecer matéria orgânica vegetal (folhiço, frutos, troncos, etc.), a qual funciona como microhabitat, abrigo e substrato para a fauna, ampliando a heterogeneidade subaquática (Naiman & Décamps, 1997; Williams, 2005). Em ambientes aquáticos cercados por expressiva vegetação ripária, o sombreamento da lâmina de água pode reduzir a temperatura da água, modificar as fontes de energia de uma origem autóctone (microalgas) para alóctone (matéria orgânica), ou vice-versa (Williams, 2005). Essa vegetação também interfere nos processos de colonização das poças, dificultando a chegada de vetores de dispersão, tais como o vento ou as aves (Blaustein et al., 1999; Williams, 2005). De maneira inversa, habitats aquáticos expostos, sem vegetação ripária, apresentam alta taxa de colonização (Nilsson & Svensson, 1995).

O desenvolvimento de macrófitas também condiciona mudanças na estrutura da comunidade zooplanctônica, uma vez que ampliam da heterogeneidade ambiental (Naiman & Décamps, 1997). Sua presença estabelece condições para o desenvolvimento do perifíton, fonte alimentar de uma complexa rede de organismos, e ainda locais seguros que protegem a fauna contra predadores visuais (e.g. peixes e macroinvertebrados) e contra a radiação solar (Takeda et al., 2003; Compte et al., 2016).

Ambos os componentes ambientais atuam, principalmente, modificando as características abióticas do ecossistema aquático, o qual tem efeito direto na estruturação e dinâmica da comunidade (Dunson & Travis, 1991). Além disso, sua presença pode corroborar com os pressupostos da teoria do equilíbrio alternativo, onde ambientes de águas continentais podem apresentar (i) condições de águas-claras (baixa turbidez), geralmente dominadas por macrófitas que favorecem microcrustáceos planctônicos, ou (ii) condições de águas-turvas (alta turbidez), com domínio do fitoplâncton, favorecendo rotíferos e copépodes Cyclopoida, por exemplo (Scheffer et al., 1993).

Nesse sentido, objetivou-se investigar se processos locais que ampliam a heterogeneidade ambiental, como a presença de vegetação ripária, influenciam a composição e a estrutura da comunidade zooplanctônica em poças temporárias em uma Unidade de Conservação localizada na interface entre a Mata Atlântica e a Caatinga, buscando observar as relações existentes entre as variações abióticas e a comunidade, além da identificação de possíveis espécies indicadoras dessas condições.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. O estudo foi conduzido na Estação Ecológica do Tapacurá (EET), no município de São Lourenço da Mata, localizada a 50 km do Recife, capital de Pernambuco. Segundo a classificação climática de Köppen para o Brasil, a região apresenta temperaturas médias anuais entre 24 a 26°C, e precipitação acumulada média de 1600 a 1800 mm anuais. A zona climática é caracterizada como Zona Tropical com verão seco (Alvares et al., 2013).

Foram selecionadas poças temporárias em um trecho de mata secundária conservada inserida no Refúgio da Vida Silvestre Mata do Camucim, cuja vegetação é caracterizada como Floresta Estacional Semidecidual e está inserida no Centro de Endemismos de Pernambuco (CPRH, 2017). Essa área de proteção permanente está circundada por monoculturas de cana-de-açúcar ao norte e pelo reservatório Tapacurá, afluente do rio Capibaribe, ao sul (Andrade et al., 2009).

As poças temporárias selecionadas foram divididas em duas categorias: três poças com mata ripária (CM) e três sem mata ripária (SM) (Fig. 1). As poças CM foram as maiores em largura (L) e profundidade máxima (P), alcançando os valores: CM1 - L = 14x10 m, P = 1,3 m; CM2 - L = 15x13,2 m, P = 1,5 m; CM3 - L = 13x8,3 m, P = 1,2 m. Enquanto as poças SM foram menores e rasas, alcançando os valores: SM1 - L = 12x5,7 m, P = 0,8 m; SM2 - L = 12,7x5,8 m, P = 0,5 m; SM 3 - L = 2 m, P = 0,3 m. Como forma de padronização, todos esses ambientes apresentaram macrófitas aquáticas emergentes e/ou flutuantes. Nas poças CM1 e CM2 foram observadas macrófitas flutuantes (Lemna sp.), enquanto para a poça SM1 foi observada a presença dos dois tipos de macrófitas, gramíneas e Azolla sp. (flutuante); as poças CM3, SM2 e SM3 também apresentaram macrófitas emergentes (gramíneas). Particularmente para a poça SM1, foram registradas duas espécies de peixes (Oreochromis cf. niloticus Linnaeus, 1758 e Poecilia sp.).

Fig. 1
Localização das poças temporárias com mata ripária - CM (círculos azuis) e sem mata ripária - SM (quadrados amarelos), na Estação Ecológica do Tapacurá, Pernambuco, Brasil, maio de 2018.

Estratégia amostral. Foram realizadas amostragens com intervalo de 12 horas, para reduzir o possível efeito da migração vertical/horizontal noturna, a partir das 19h do dia 08 de maio até às 11h do dia 11 de maio de 2018, caracterizando três coletas no período diurno e três no período noturno. A profundidade e tamanho das poças foram obtidos com o auxílio de uma fita métrica (30 m). Em cada poça, o zooplâncton foi amostrado a partir da filtração de até 10 litros de água, através de um concentrador de plâncton com malha de 20 µm, e fixado com formol a 4%. As variáveis ambientais (temperatura - °C, pH, oxigênio dissolvido - mg/L, condutividade elétrica - mS/cm, sólidos totais dissolvido - g/L e turbidez - NTU - unidade nefelométrica de turbidez) foram mensuradas através de sonda multiparâmetrica Horiba U52, enquanto a análise de clorofila-α foi realizada, através de protocolo padrão, em cada coleta de amostras (Jespersen & Christoffersen, 1987).

Em laboratório, todas as amostras foram coradas com Rosa de Bengala e os organismos analisados com o auxílio de câmaras de Sedgewick-Rafter em microscópio óptico. O estereomicroscópio foi utilizado para dissecar representantes de Copepoda e Cladocera. A identificação foi baseada em literatura especializada (e.g.Koste, 1978; Elmoor-Loureiro, 1997; Matsumura-Tundisi, 1986; Ueda & Reid, 2003; Perbiche-Neves et al., 2015). Para cada amostra, os dados populacionais foram estimados a partir de três alíquotas de 2 ml, com reposição (e.g., Omori & Ikeda, 1984), em amostras concentradas de acordo com a densidade de organismos, garantindo um mínimo de 100 indivíduos analisado por subamostra. Após esta contagem inicial, a amostra foi concentrada até a metade do valor da diluição anterior e mais três alíquotas de 2 ml foram analisadas com o objetivo de registrar espécies raras (e.g., Alden et al., 1982, Melo Júnior et al., 2015).

A biomassa foi estimada para as espécies e grupos cujo somatório da densidade correspondia a 80% das amostras, realizada por tratamento (CM e SM). A biomassa (μg C m^-3) foi considerada como sendo o produto entre o peso individual médio (μg C ind.^-1) e a densidade (ind. m^-3). Para Rotifera, o peso seco foi calculado com base no cálculo do biovolume (Ruttner-Kolisko, 1977), o qual foi convertido em peso úmido (10⁶ μm³ equivalem a 1 μg de peso úmido; Bottrell et al., 1976), e posteriormente em peso seco [PS é igual a 10% do peso úmido; Pace & Orcutt (1981)]. Foram obtidas medidas de comprimento, largura e altura para rotíferos, e de comprimento do corpo para os microcrustáceos (Azevedo et al., 2012), de, no mínimo, 30 indivíduos para os táxons mais abundantes. Para amostras com baixas densidades de indivíduos, os mesmos foram mensurados em sua totalidade.

As amostras encontram-se depositadas na Coleção de Zooplâncton da UFRPE, vinculada ao Laboratório de Ecologia do Plâncton, a partir dos números de tombamento CZ-UFRPE 18001 ao 18036.

Análise dos dados. Com o objetivo de apontar possíveis diferenças significativas entre os dados abióticos e de clorofila-α entre as poças com e sem a presença de mata ripária, foram utilizadas as análises de variância (Mann-Whitney, p<0,05). Os dados foram previamente testados quanto à normalidade (teste de Shapiro-Wilk), bem como aplicado o teste de Kolmorgorov-Smirnov para verificar a normalidade dos resíduos das médias e o teste de Bartlett para avaliar a homocedasticidade dos dados. Uma Análise de Correspondência Canônica (ACC) foi utilizada para testar a dependência dos dados zooplanctônicos (biomassa) com os dados abióticos e de clorofila-α.

Os dados foram tratados quanto à composição, riqueza, frequência de ocorrência (%), densidade (ind. m^-3), abundância relativa (%) e biomassa (µg C L^-1), sendo utilizada a análise de Permanova para mostrar possíveis diferenças na composição entre os quatro tratamentos (p-valor < 0,05). Os dados foram previamente testados quanto à similaridade, através do índice de Jaccard e visualizados graficamente através de um nMDS (Escalonamento Multidimensional não Métrico). Para identificar as espécies que mais contribuem para a diferenciação entre os ambientes estudados, utilizou-se a análise multivariada de Simper.

A partir dos valores de densidade dos diferentes tratamentos (com mata ripária e sem mata ripária), foram plotados os índices de diversidade (série de Hill). A série de Hill define as ordens “q” de diversidade, as quais são sensíveis à frequência de espécies na comunidade. Para q=0 - riqueza total de espécies (S), todas as espécies apresentam o mesmo peso, incluindo as espécies raras; para q=1 - índice de Shannon-Wiener (H’), nem espécies raras nem comuns são favorecidas, sendo elas pesadas por sua frequência na comunidade; para q=2 - índice de dominância de Simpson (1/D), as espécies mais abundantes são favorecidas. As demais ordens também favorecem as espécies abundantes, em ordem crescente de dominância: q=3 - índice de Gini-Simpson (H_GS), q=4 - índice de Tsallis (HCDT) e q=5 - índice de Renyi (Chao et al., 2014).

Para detectar distribuições não aleatórias das espécies (espécies indicadoras) entre poças CM e SM, além do efeito dos parâmetros abióticos e clorofila-α nas populações, foi utilizado a Análise de Espécies Indicadoras - IndVal (Dufrene & Legendre, 1997), a partir de classes geradas com valores médios para cada parâmetro. Esta análise produz valores percentuais indicativos, que variam de 0 (não indicador) até 100 (perfeito indicador). Foram utilizadas duas classificações: organismos com IV ≥ 70% foram considerados espécies indicadoras e com IV entre 50% e 69% foram considerados espécies detectoras. Todas as análises foram processadas através do programa R (R Development Core Team, 2018).

RESULTADOS

Variáveis abióticas. Diferenças entre os parâmetros abióticos e de clorofila-α foram observadas entre as poças CM e SM (Tab. I, Fig. 2). Nas poças SM, a turbidez foi cerca de três vezes maior (U = 4,3978; p < 0,0001), enquanto a concentração de clorofila-α foi, em média, doze vezes superior (U = 3,5277; p = 0,0004) à das poças CM. De maneira menos expressiva, os sólidos totais dissolvidos foram superiores (U = 2,3887; p = 0,0169) e a temperatura alcançou, em média, 1°C a mais (U = 2,1376; p = 0,0327) em poças SM. As demais variáveis, pH e oxigênio dissolvido, não apresentaram diferenças significativas entre as duas categorias (Tab. I, Fig. 2).

Tab. I
Análise de variância Mann-Whitney (U) para os dados abióticos, de clorofila a e biomassa entre as poças com mata ripária (CM) e sem mata ripária (SM), Estação Ecológica do Tapacurá, PE, Brasil (p-valor: 0,05; DP, desvio padrão; mS/cm, condutividade elétrica; NTU, unidade nefelométrica de turbidez; DO - mg/L, oxigênio dissolvido; TDS - gL, sólidos totais dissolvidos). Os valores em negrito representam as variáveis que diferiram estatisticamente.

	CM	SM	U	P-valor (0,05)
	Média±DP	Média±DP
T (°C)	24,60±0,47	25,10±0,67	U: 2,1356	0,0327
pH	5,88±0,31	5,89±0,29	U: 0,1582	0,8743
mS/cm	0,146±0,07	0,190±0,07	U: 2,7051	0,0068
NTU	37,02±19,84	122,77±50,84	U: 4,3978	<0,0001
DO - mg/L	16,79±23,02	2,83±1,64	U: 1,7085	0,0875
TDS - gL	0,080±0,02	0,104±0,03	U: 2,3887	0,0169
Clorofila a (µg/L)	3,10±8,73	39,43±34,13	U: 3,5277	0,0004
Biomassa (10³. μg.ind/m³)	583,1±515,2	610,6±603,3	U: 0,1898	0,8494

Fig. 2
Gráficos boxplots mostrando a variação dos dados limnológicos, de clorofila a e biomassa do zooplâncton entre poças com (CM) e sem (SM) presença de mata ripária da Estação Ecológica do Tapacurá, PE, Brasil (DO, oxigênio dissolvido).

Estrutura da comunidade. Um total de 55 espécies e morfotipos foram registrados, sendo distribuídas em doze famílias de Rotifera, quatro de Cladocera e duas de Copepoda. Além disso, três morfotipos de Ostracoda também foram registrados. O número de espécies zooplanctônicas, incluindo os morfotipos, variou entre os tratamentos. Entretanto as riquezas observadas foram semelhantes, não diferindo estatisticamente (U = 1,3763; p = 0,1687) (Tab. II).

Tab. II
Inventário, lista de frequência (FO%) e biomassa média (BioM) das espécies zooplanctônicas em poças com (CM) e sem a presença de mata ripária (SM) na Estação Ecológica do Tapacurá, PE, Brasil (---, taxa raros, biomassa não obtida). * valores de densidade (ind.m^-3).

	CM	FO%	BioM (10³ μg ind m-³)	SM	FO%	BioM (10³ μg ind m-³)
ROTIFERA
Bdelloidea	x	77,8	114,48	x	94,4	19,98
Brachionidae
Brachionus dolabratus Harring, 1914		0,0	0,00	x	5,6	0,58
Brachionus mirabilis Daday, 1897	x	11,1	0,02	x	5,6	0,19
Keratella americana Carlin, 1943		0,0	–	x	5,6	0,17
Plationus patulus (Müller, 1786)	x	38,9	1,34	x	66,7	100,68
Platyias quadricornis (Ehrenberg, 1832)	x	33,3	0,11	x	50,0	13,83
Conochilidae
Conochilus sp.	x	27,8	0,81	x	11,1	0,20
Euchlanidae
Beauchampiella eudactylota (Gosse, 1886)	x	22,2	0,18	x	11,1	0,24
Epiphanidae
Epiphanes clavulata (Ehrenberg, 1831)	x	16,7	0,47	x	38,9	1745,95
Lecanidae
Lecane bulla (Gosse, 1851)	x	61,1	7,44	x	66,7	18,23
Lecane closterocerca (Shmarda, 1859)	x	5,6	–	x	5,6	–
Lecane cornuta (Müller, 1786)	x	77,8	4,38	x	16,7	0,99
Lecane curvicornis (Murray, 1913)	x	11,1	0,33	x	16,7	2,83
Lecane elongata Harring & Myers, 1926	x	5,6	–		0,0	–
Lecane furcata (Murray, 1913)		0,0	–	x	5,6	1,29
Lecane hamata (Stokes, 1896)	x	16,7	–		0,0	–
Lecane leontina (Turner, 1892)	x	16,7	0,39		0,0	–
Lecane ludwigi (Eckstein, 1883)	x	11,1	0,12	x	5,6	0,32
Lecane lunaris (Ehrenberg, 1832)	x	5,6	0,06	x	11,1	1,69
Lecane mira (Murray, 1913)	x	61,1	9,27	x	55,6	85,02
Lecane papuana (Murray, 1913)	x	5,6	–	x	5,6	–
Lecane plesia (Myers, 1936)		0,0	–	x	5,6	–
Lecane pyriformis (Daday, 1905)	x	5,6	–		0,0	–
Lecane quadridentata (Ehrenberg, 1830)	x	61,1	5,50	x	27,8	5,22
Lepadellidae
Lepadella patella Müller, 1773	x	72,2	0,58	x	72,2	14,34
Paracolurella logima (Myers, 1934)	x	22,2	3,08	x	27,8	7,21
Mytilinidae
Mytilina acantophora Hauer, 1938	x	16,7	0,15	x	33,3	36,91
Mytilina bisulcata (Lucks, 1912)	x	38,9	0,75	x	38,9	15,08
Mytilina ventralis (Ehrenberg, 1830)	x	33,3	3,88	x	5,6	1,97
Synchaetidae
Polyarthra dolichoptera Idelson, 1925		0,0	–	x	5,6	1,11
Polyarthra vulgaris Carlin, 1943	x	83,3	527,53	x	55,6	11,62
Testudinellidae
Testudinella mucronata (Gosse, 1886)	x	38,9	6,28	x	22,2	0,76
Testudinella patina (Hermann, 1783)	x	83,3	8,00	x	72,2	740,77
Trichocercidae
Trichocerca insulata (Hauer, 1937)	x	72,2	7,93	x	44,4	44,71
Trochosphaeridae
Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834)	x	5,6	0,08		0,0	–
Filinia opoliensis (Zacharias, 1898)	x	5,6	7,61		0,0	–
Filinia pejleri Hutchinson, 1964		0,0	–	x	5,6	0,29
Filinia terminalis (Plate, 1886)	x	50,0	12,48	x	38,9	27,38
CRUSTACEA
Cladocera
Chydoridae
Chydorus nitidulus (Sars, 1901)	x	11,1	16,33	x	11,1	6,50
Kurzia latissima (Kurz, 1875)	x	38,9	67,87	x	16,7	7,65
Daphniidae
Ceriodaphnia cornuta Sars, 1885	x	27,8	18,65	x	11,1	0,00
Ceriodaphnia reticulata (Jurine, 1820)	x	5,6	–		0,0	–
Moinidae
Moina dumonti Kotov, Elías-Gutiérrez & Granado-Ramírez, 2005	x	22,2	37,06	x	5,6	0,42
Moina minuta Hansen (1899)	x	11,1	6,63	x	44,4	79,32
Sididae
Diaphanosoma spinulosum Herbst 1975	x	83,3	5518,39	x	88,9	1510,45
Sarsilatona serricauda (Sars, 1901)	x	16,7	8,97	x	5,6	0,53
Copepoda
Calanoida
Diaptomidae
Notodiaptomus cearensis (Wright, 1936)	x	44,4	48,83	x	5,6	1,09
Nauplius Calanoida	x	16,7	55,13	x	11,1	49,33
Cyclopoida
Cyclopidae			3665,91			4564,58
Mesocyclops longisetus (Thiébaud, 1912)	x	100,0	–	x	100,0	–
Thermocyclops inversus (Kiefer, 1936)	x	16,7	–		0,0	–
Thermocyclops parvus Reid, 1989	x	16,7	–		0,0	–
Thermocyclops tenuis (Marsh, 1910)	x	27,8	–	x	50,0	–
Tropocyclops prasinus (Fisher, 1860)	x	16,7	–		0,0	–
Nauplius Cyclopoida	x	94,4	327,88	x	100,0	1872,24
Ostracoda
Ostracoda morf. 1	x	77,8	74011.6 *	x	94,4	95549.4 *
Ostracoda morf. 2	x	44,4	14094.1 *	x	11,1	409.3 *
Ostracoda morf. 3		0,0	0	x	11,1	197.37 *
Total de grupos	48			45

A análise nMDS (stress = 0.21) mostrou uma sobreposição dos agrupamentos para as poças CM e SM, o que significa dizer que a composição de espécies encontradas é bastante similar entre si (Fig. 3). A similaridade média encontrada foi 0,69 ± 0,09, ou seja, a comunidade observada em ambos os tipos de poças é, aproximadamente, 70% semelhante, segundo o índice de Jaccard. Ainda assim, a análise de Permanova mostrou diferenças significativas na composição (R²: 0,06679, p = 0,019), com cinco grupos sendo os principais agentes na diferenciação entre os ambientes. Rotíferos Bdelloidea e Polyarthra vulgaris Carlin, 1943, e o cladócero Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 dominaram as poças CM, enquanto os náuplios e copepoditos de Cyclopoida prevaleceram nas poças SM. Segundo a análise de Simper, a taxa de contribuição média desses grupos foi 57%.

Fig. 3
Escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) plotada com os dados de densidade da comunidade zooplanctônica entre as poças com (CM) e sem (SM) mata ripária da Estação Ecológica de Tapacurá, PE, Brasil.

A frequência de ocorrência média dos organismos nas amostras foi superior nas poças CM para todos os grupos (Rotifera - 28,9%; Cladocera - 27,1%; Copepoda - 41,7% e Ostracoda - 40,7%), enquanto nas poças SM foi sutilmente menor (Rotifera - 24,4%; Cladocera - 22,9%; Copepoda - 33,3% e Ostracoda - 38,9%). Nove espécies foram registradas somente em poças CM, com destaque para os microcrustáceos Ceriodaphnia reticulata (Jurine, 1820), Thermocyclops inversus (Kiefer, 1936), T. parvus Reid, 1989 e Tropocyclops prasinus (Fisher, 1860), enquanto apenas cinco foram verificadas apenas em poças SM, destacando-se os rotíferos Brachionus dolabratus Harring, 1914, Lecane furcata (Murray, 1913), L. plesia (Myers, 1936), Polyarthra dolichoptera Idelson, 1925 e Filinia pejleri Hutchinson, 1964, e ainda o morfotipo 3 de Ostracoda.

Diferenças significativas foram observadas apenas entre os valores de biomassa total de rotíferos entre as duas categorias de poças (U: 1,6452, p = 0,05), sendo quatro vezes superior em poças SM (2899,56 x 10³ μg ind m^-³) do que em poças CM (723 x 10³ μg ind m^-³). Os valores de biomassa total para cladóceros e copépodes não diferiram estatisticamente, entretanto, para cladóceros, este foi aproximadamente 3,5 vezes superior (5673,9 x10³ μg ind m^-³) em poças CM do que em poças SM (1604,34 x10³ μg ind m^-³). Da mesma forma, a biomassa de copépodes Calanoida foi duas vezes superior (103,9 x 10³ μg ind m^-³) em poças CM do que em poças SM (50,4 x 10³ μg ind m^-³). Dois grupos dominaram, em relação a sua biomassa, os ambientes estudados: D. spinulosum em poças CM (5518,39 x 10³ μg ind m^-³) e Cyclopoida em ambas as poças (CM: 3993.8 x 10³ μg ind m^-³; SM: 6436,8 x 10³ μg ind m^-³). Embora não avaliados quanto à biomassa, os Ostracoda também dominaram os ambientes SM, com densidade total próxima aos 100.000 ind.m^-3.

Através da Análise de Correspondência Canônica (ACC) foi possível observar algumas relações entre a biomassa da comunidade zooplanctônica e as variáveis limnológicas (Fig. 4). Os dois primeiros eixos de ACC explicaram 73,76% (eixo 1 = 44,92%; eixo 2 = 28,83%; F= 2,2632; p = 0,001) da variabilidade ambiental observada, sendo os sólidos totais dissolvidos - g.ltds (F = 2.9790, p = 0,005), turbidez - NTU (F = 1.7946, p = 0,025) e clorofila-α (F = 2,0241, p = 0,030), os parâmetros que mais influenciaram a comunidade associada as poças. Estes mostraram correlações negativas com o primeiro eixo, nos valores de r = -0,9667, r = -0.1580 e r = -0,1986, respectivamente. Para o segundo eixo, apenas a clorofila-α apresentou correlação positiva (r = 0,9431), diferentemente da turbidez (r = -0,2082) e dos sólidos totais (r = -0,2486), mostrando correlações negativas.

Fig. 4
Gráfico de correspondência canônica relacionando a biomassa dos organismos zooplanctônicos com as variáveis limnológicas em poças temporárias com e sem vegetação ripária da Estação Ecológica de Tapacurá, PE, Brasil (ntu, Turbidez; g.ltds, Sólidos totais dissolvidos) [Bdelloidea (Bid); Brachionus dolobratus (BracD); B. mirabilis (BracMR); Keratella americana (KerA); Plationus patulus (PlatP); Platyias quadricornis (PlatQ); Conochilus sp. (ConCL); Beauchampiella eudactylota (BeauE); Epiphanes clavulata (EpipCl); Lecane bulla (LecBL); L. cornuta (LecCO); L. curvicornis (LecUV); L. furcata (LecFu); L. leontina (LecLE); L. ludwigi (LecLU); L. lunaris (LecLN); L. mira (LecMI); L. quadridentata (LecQU); Lepadella patella (LepaPA); Mytilina acantophora (MytiAC); M. bisulcata (MytiBI); M. ventralis (MytiVE); Polyarthra dolichoptera (PolyDO); P. vulgaris (PolyVU); Testudinella mucronata (TestMU); T. patina (TestPA); Trichocerca insulata (TricIN); Filinia longiseta (FiliLO); F. opoliensis (FiliOP); F. pejleri (FiliPE); F. terminalis (FiliTE); Chydorus nitidulus (ChydNI); Kurzia polyspina (KurPO); Ceriodaphnia cornuta (CeriCO); Moina dumontii (MoiDU); M. minuta (MoiMI); Diaphanosoma spinulosum (DiapSP); Sarsitona serricauda (SarsSE); Notodiaptomus cearensis (NotoCE); náuplio Calanoina (NaupCA); Cyclopoida (Cyclo); náuplio Cyclopoida (NaupCY)].

Um grande agrupamento de taxa foi plotado contra todos os parâmetros de influência, ou seja, esses organismos apresentaram uma associação direta com valores inferiores de sólidos totais dissolvidos, turbidez e clorofila-α, condições observadas nas poças CM. Este agrupamento compreendeu a maior parte dos representantes de rotíferos [ex.: Polyarthra vulgaris (PolyVU), Platyias quadricornis (Ehrenberg, 1832) (PlatQ) e L. mira (LecMI)], os copépodes Calanoida e todos os cladóceros. Por outro lado, poucas espécies foram estabelecidas para poças que apresentaram valores altos nesses parâmetros. Brachionus dolobratus (BracD) e Filinia pejleri (FiliPE) se posicionaram em valores intermediários de sólidos totais dissolvidos, Lecane furcata (LecFU) esteve associado com altos valores de clorofila-α, enquanto Plationus patulus (Müller, 1786) (PlatP) foi associado a valores intermediários de turbidez.

Quanto aos índices de diversidade plotados na série de Hill (Fig. 5), as poças SM apresentaram valores superiores para todas as ordens de diversidade, com exceção da riqueza total de espécies (q=0, S=44 espécies) que foi maior para poças CM (S=47 espécies). Ou seja, os índices que dão maior peso para as espécies mais abundantes (q= 2, 3, 4 e 5) e o índice de Shannon (H’, q=1) foram mais expressivos nas poças SM, sendo aproximadamente duas vezes maiores que os índices para as poças CM. Numericamente, os valores para as poças SM foram: q=1, H’= 9,49; q=2, 1/D= 7,37; q=3, H_GS = 6,79; q=4, HCDT = 6,37; q=5, Renyi = 6,14. Enquanto para as poças CM foram: q=1, H’= 5,52; q=2, 1/D= 3,51; q=3, H_GS = 2,98; q=4, HCDT = 2,72; q=5, Renyi = 2,58.

Fig. 5
Série de Hill mostrando as ordens ‘q’ de diversidade da comunidade zooplanctônica em poças com (CM) e sem (SM) mata ripária da estação ecológica de Tapacurá, PE, Brasil [q = 0, riqueza de espécies (S); q = 1, índice de Shannon- Wiener (H’); q = 2, índice de dominância de Simpson (1/D); q = 3, índice de Gini-Simpson; q = 4, índice de Tsallis (HCDT); q = 5, índice de Renyi].

Espécies indicadoras. A análise de espécies indicadoras (IndVal) apontou correlações significativas e valores indicativos entre doze espécies de Rotifera, duas de Cladocera, uma de Copepoda e o grupo Ostracoda (morfo 2) com a presença de mata ripária (CM) e seis variáveis limnológicas (temperatura, condutividade, turbidez, oxigênio dissolvido, sólidos totais dissolvidos, clorofila-α). O pH foi o único parâmetro não vinculado a nenhuma espécie indicadora.

O grupo dos Calanoida, representado por Notodiaptomus cearensis (Wright, 1936), foi o único detector de quatro condições distintas: i) presença de mata ripária - CM; ii) temperaturas inferiores a 24,85 °C; iii) condutividade inferior a 0,160 mS cm^-1 e iv) sólidos totais dissolvido inferiores a 0,1 g L^-1. Todas essas variáveis limnológicas são típicas de ambientes com a presença de mata ripária. De forma inversa, alguns parâmetros ambientais, típicos das poças SM, foram indicados apenas por uma espécie, como a concentração de clorofila-α ≥ 23 µg. L^-1, indicada apenas por Conochilus sp. (IV = 56,3%, p = 0,025), espécie considerada detectora dessa condição. No mesmo sentido, ambientes com concentrações de oxigênio dissolvido inferior a 3,35 mg. L^-1 foram indicados por Polyarthra vulgaris Carlin, 1943 (IV = 80,8%, p=0,05).

Três espécies de Rotifera e três microcrustáceos [Ceriodaphnia cornuta Sars, 1885 (IV= 52,7%; p=0,05); Notodiaptamus cearensis (IV= 61,6%; p=0,01) e Ostracoda (morf. 2) (IV= 65,7%; p=0,05)] foram detectoras e estiveram significativamente vinculados pela presença de mata ripária. As maiores indicações para esse fator (> 70%) foram apontadas apenas pelos rotíferos Lecane cornuta (Müller, 1786) (IV= 80,7%; p=0,005), Lecane quadridentata (Ehrenberg, 1830) (IV= 74,4%; p=0,05) e Polyarthra vulgaris (IV = 87,3%; p=0,05).

A turbidez foi o segundo parâmetro com mais indicações, apresentando cinco espécies indicadoras de ambientes com valores acima de 79,9 NTU, característico das poças SM. Diaphanosoma spinulosum e Polyarthra vulgaris apresentaram as maiores indicações dessa característica (IV = 89,6%, p=0,05; IV = 86,9%, p=0,05, respectivamente), enquanto as demais espécies foram consideradas apenas detectoras desse parâmetro: Conochilus sp. (IV = 62%, p=0,01), Lecane curvicornis (Murray, 1913) (IV = 55,5%, p=0,01) e Paracolurella logima (Myers, 1934) (IV = 61,1%, p=0,05).

Duas condições de temperatura das poças apresentaram indicação significativa pelas espécies. Nas poças SM, onde a temperatura média alcançava valores superiores ou iguais a 24,85°C foram indicadas apenas por rotíferos: Testudinella patina (Hermann, 1783) (IV = 93,2%, p=0,05), Lecane mira (Murray, 1913) (IV = 78,1%, p=0,05), Lecane cornuta (IV = 71,7%, p=0,05) e Mytilina bisulcata (Lucks, 1912) (IV = 67,3%, p=0,05). Nas poças CM, onde a temperatura média foi menor que 24,85°C, Lepadella patela Müller, 1773 (IV = 78,8%, p=0,05) foi considerada indicadora, enquanto Notodiaptomus cearensis (IV = 57,7%, p=0,05) detectora.

Por fim, devido às relações intrínsecas entre a condutividade elétrica (CE) e os sólidos totais dissolvidos (DTS), ambos apresentaram as mesmas espécies indicadoras e mostraram os mesmos valores de indicação. Condições típicas de poças CM, como CE < 0,160 mS.cm^-1 e DTS < 0,1 g. L^-1 foram detectadas simultaneamente por Platyias quadricornis (IV = 62,9%, p=0,05), Mytilina acantophora Hauer, 1938 (IV = 64%, p=0,01 e p=0,05, respectivamente) e Notodiaptomus cearensis (IV = 60,3%, p=0,05).

DISCUSSÃO

Este estudo revela que a cobertura da mata ripária apresenta papel significativo na estrutura da comunidade zooplanctônica de poças temporárias, principalmente relacionadas à influência dos parâmetros limnológicos turbidez, sólidos totais dissolvidos e clorofila-α sobre os organismos. Tais variáveis condicionaram diferenças na riqueza e diversidade entre as poças com mata e sem mata ripária, como já registrados em estudos conduzidos com outras poças temporárias (Simões et al., 2011; Melo & Medeiros, 2013). Além disso, assim como o presente estudo, outras pesquisas mostram que as interações bióticas também refletem substancialmente na estrutura da comunidade em cada categoria (Blaustein et al., 1999; Ferreira et al., 2018) e nos padrões observados para cada ambiente (Cottenie et al., 2001).

Variáveis limnológicas. Nas poças CM foram observadas águas com menores valores de temperatura (< 24,85°C), turbidez e dissolução de sólidos totais, e maior concentração de oxigênio dissolvido. A mata ripária tem um papel importante na estruturação dessas poças, uma vez que o sombreamento causado pelo dossel reduz a incidência de luz e, consequentemente, reduz a temperatura da água (Blaustein et al., 1999; Williams, 2005), o que eleva a concentração de oxigênio, uma vez que a solubilidade desse gás tende a ser maior sob essas condições de temperatura (Fiorucci & Filho, 2005). Por outro lado, a reduzida turbidez e menor dissolução de sólidos são resultado da retenção do sedimento pelas raízes da vegetação, a qual atua como uma barreira ao carreamento superficial de partículas (Naiman & Décamps, 1997). A menor concentração de clorofila-α nesses ambientes também é resultado do sombreamento, o qual impede o aumento de biomassa do fitoplâncton pela redução da incidência de luz (Scheffer, 2004). Ainda assim, as poças CM apresentam uma grande quantidade de nutrientes de origem alóctone, os quais permitem uma produção de fitoplâncton suficiente para suportar os organismos ali presentes (Williams, 2005).

As condições limnológicas foram claramente distintas para as poças sem mata em relação às poças com mata. Nas poças SM foram observados elevados valores de temperatura, condutividade elétrica, turbidez, concentração de sólidos totais dissolvidos e de clorofila-α, além de uma reduzida concentração de oxigênio dissolvido. Tais resultados podem estar diretamente relacionados à ausência da vegetação ripária, a qual condiciona o aumento da influência solar, aumentando a temperatura da água e a concentração de clorofila-α (Nunes et al., 1996; Blaustein et al., 1999) e do carreamento de partículas das margens, uma vez que as margens ficam desestabilizadas. Isso condiciona um aumento da turbidez, da condutividade e da dissolução de sólidos (Naiman & Décamps, 1997). O aumento da condutividade nesses ambientes está relacionado com o aumento da temperatura, uma vez que esse fator pode acelerar a liberação de íons a partir do sedimento (Arcova & Cicco, 1999).

A maior turbidez nas poças SM também pode estar diretamente relacionada com a profundidade, uma vez que poças rasas são facilmente revolvidas pelo vento, ressuspendendo o material depositado no fundo do ecossistema (Scheffer, 2004). Em particular, para a poça SM1, a presença de peixes planctívoros [Oreochromis cf. niloticus Linnaeus, 1758 e Poecilia sp.] desencadeia um efeito cascata ao exercer grande pressão sobre o zooplâncton de maior tamanho. Esses invertebrados são em sua maioria consumidores de algas, e a redução de suas populações desencadeia um aumento significativo na biomassa algal e o consequente pico de turbidez (Scheffer, 1991), como observado no presente estudo.

O padrão observado para as poças estudadas está de acordo com a teoria do equilíbrio alternativo para lagos rasos, proposta por Scheefer et al. (1993). As poças CM se encaixam na descrição do estado de águas-claras, apresentando águas com reduzida turbidez, baixa concentração de clorofila-α e maior densidade de microcrustáceos de grande porte (e.g. Cladocera). Enquanto as poças SM, encaixam-se no estado de águas-turvas, apresentando alta turbidez, aumento na concentração de clorofila e maior densidade peixes, rotíferos e copépodes Cyclopoida (Cottenie et al., 2001).

Comunidade zooplanctônica. As poças temporárias do Refúgio da Vida Silvestre Mata do Camucim apresentaram importante variabilidade na estrutura da comunidade zooplanctônica, devido à influência da vegetação ripária sobre esses ambientes. A riqueza de espécie e morfotipos (55) registrada nesses ambientes foi considerada alta em comparação com outros estudos em poças para a região nordeste do Brasil (Moschini-Carlos et al., 2008; Melo & Medeiros, 2013; Diniz et al., 2013), com muitas espécies também encontradas em reservatórios de grande porte no estado (Medeiros & Melo-Júnior, 2016). A alta diversidade observada é reflexo da maior heterogeneidade ambiental, com poças mais estáveis (CM) apresentando alta abundância de Cladocera e Copepoda Calanoida e poças mais instáveis (SM) que favorecem Rotifera e Copepoda Cyclopoida, como observado para outros estudos (Crispim & Freitas, 2005; Diniz et al., 2013; Pinese et al., 2015). Novas ocorrências também foram registradas para a bacia hidrográfica, como os cladóceros Moina dumonti Kotov, Elías-Gutiérrez & Granado-Ramírez, 2005 e Chydorus nitidulus (Sars, 1901) (I. L. S. Medeiros e colaboradores, dados inéditos). A ocorrência de organismos zooplanctônicos raros para a região demonstra a importância de estudos em poças temporárias, uma vez que elas são capazes de comportar uma alta diversidade de organismos devido a sua marcada heterogeneidade (Seminara et al., 2008).

Embora as comunidades zooplanctônicas das poças CM e SM tenham se apresentado de forma semelhante, quanto à composição (nMDS e similaridade de Jaccard, 70%), ao considerar a biomassa de Rotifera, Cladocera e Copepoda de forma isolada, pode-se observar diferenças claras nessas comunidades. No ambiente natural, o zooplâncton apresenta uma grande variação quanto à ecologia, com amplo espectro de hábitos alimentares, reprodutivos e de dispersão, e habitando as mais diversas condições limnológicas (Tundisi & Matsumura-Tundisi, 2008), características essas que podem responder aos padrões observados neste trabalho.

No presente estudo, a biomassa total de rotíferos foi, aproximadamente, quatro vezes superior nas poças SM que nas poças CM, embora a riqueza tenha sido igual para os dois ambientes (S=32). A dominância desse grupo sob as condições de águas-turvas pode estar relacionada com suas características oportunistas, uma vez que são organismos r-estrategistas, capazes de se estabelecer sob condições instáveis (Tundisi & Matsumura-Tundisi, 2008). Além disso, este padrão já foi registrado em outros ambientes sob as mesmas condições de águas-turvas, e está principalmente relacionado à ausência de grandes organismos herbívoros (Cladocera), a qual permite o aumento de fontes alimentares para os rotíferos. Por exemplo, nas poças CM, a maior abundância desses microcrustáceos exercem grande pressão sobre os rotíferos, uma vez que competem pelos mesmos recursos (microalgas e perifíton), privando o segundo grupo de sua principal fonte de recursos (Fussmann, 1996), explicando a redução na biomassa de rotíferos em poças sob o estado de águas-claras. A ACC mostrou correlação positiva entre a concentração de clorofila-α e algumas espécies de Rotifera (e.g. L. furcata), reforçando o padrão de dominância desse grupo em ambientes com águas-turvas ricas em clorofila-α (Ferreira et al., 2018).

Nas poças SM, os maiores valores de biomassa foram observados para Epiphanes clavulata (Ehrenberg, 1831), T. patina, P. patulus e L. mira. Todas essas espécies têm em comum hábito não planctônico (Koste, 1978; Serafim-Júnior et al., 2016), sendo associadas ao bentos ou a macrófitas (Crispim & Freitas, 2005; Pinese et al., 2015). Logo sua dominância nas amostras pode estar relacionada à profundidade dos ambientes, uma vez que as poças SM são rasas, o que tornou mais fácil a amostragem. Esse fator, associado à maior concentração de clorofila-α nesses ambientes explica o “boom” na biomassa dos organismos, uma vez que existe maior quantidade de fontes alimentares (Ferreira et al., 2018), mesmo no fundo das poças.

Nas poças CM, apenas Bdelloidea e P. vulgaris apresentaram maiores biomassas sob condições de águas-claras. A presença da matéria orgânica fornecida pela vegetação ripária condiciona a atuação de diferentes organismos decompositores, como bactérias e fungos (Williams, 2005). Neste caso, a presença dos rotíferos Bdelloidea tem sido frequentemente associada aos sedimentos, onde consomem microrganismos em suspensão, ou aderidos ao substrato (Ricci, 1984). Além disso, embora existam registros que apontem a associação entre P. vulgaris e águas turvas (Cottenie et al., 2001), o que foi confirmado no presente estudo por sua indicação de alta turbidez nas poças SM, essa espécie é considerada generalista, ocorrendo tanto em ambientes dominados por macrófitas (águas-claras), quanto aqueles dominados por fitoplâncton (águas-turvas) (Ferreira et al., 2018).

Os Cladocera compõem o grupo de maior biomassa nas poças CM, alcançando valores três vezes maiores que nas poças SM. Como apontado pela ACC, todos os cladóceros foram relacionados com os menores índices de turbidez, sólidos dissolvidos e clorofila-α, com destaque para D. spinulosum; esta espécie foi a mais representativa desse grupo nas poças CM, contribuindo diretamente na diferenciação entre os ambientes, conforme a análise de Simper. O mesmo padrão foi observado em poças temporárias na Caatinga paraibana (Melo & Medeiros, 2013), onde D. spinulosum também apresentou maior correlação e abundância em locais com maior transparência, ou seja, com baixa turbidez. Entretanto, esta mesma espécie também foi a mais abundante dentre os Cladocera, nos ambientes SM, indicando condições de alta turbidez pela análise de IndVal. Em ambientes aquáticos pernambucanos, essa espécie é generalista, sendo encontradas tanto em ambientes eutróficos quanto oligotróficos com diferentes índices de turbidez (Medeiros & Melo-Júnior, 2016), sugerindo que ela pode indicar de forma ineficiente a variação de turbidez, por exemplo.

Outro grupo de destaque nas poças CM foram os Chydoridae, cuja biomassa superou em seis vezes à biomassa dessa mesma família nas poças SM. A morfologia das espécies dessa família e seu hábito alimentar raspador revelam uma forte relação com a presença de macrófitas (Fryer, 1968; Cottenie et al., 2001; Pinese et al., 2015). A vegetação aquática (macrófitas) amplia a heterogeneidade ambiental, criando mais nichos para as espécies de Cladocera, favorecendo o estabelecimento de diversos grupos típicos (Crispim & Freitas, 2005). Além disso, fornecem abrigo contra predadores planctívoros, tanto para os organismos pelágicos, quanto para os que vivem em associação (Jeppesen et al., 1997; Burks et al., 2002; Seminara et al., 2008; Compte et al., 2016; Padovesi-Fonseca & Rezende, 2017).

Quanto ao grupo dos Copepoda, os padrões observados foram distintos entre os grupos Calanoida e Cyclopoida. Para as poças CM, a biomassa de copépodes Calanoida foi cerca de duas vezes maior que nas poças SM. Esses organismos são considerados k-estrategistas, necessitando de ambientes mais estáveis para se desenvolverem e por serem mais seletivos quanto a alimentação (algas clorofíceas) são considerados ótimos indicadores de ambientes menos impactados (Melão, 1999; Nogueira, 2001). E como apontado pelo IndVal e pela CCA, N. cearensis foi a única a indicar os ambientes CM e os fatores abióticos característicos de poças no estado de águas-claras (temperatura, condutividade, sólidos dissolvidos e clorofila-α baixos). Melo & Medeiros (2013) também apontaram maior associação dessa espécie com águas mais oxigenadas, como também ocorreu nas poças CM. De maneira geral, N. cearensis é uma espécie com ampla distribuição na região tropical, sendo frequentemente associada a ambientes oligotróficos, onde as águas são mais estáveis (Pinto-Coelho, 2004), embora já tenha sido associada a ambientes eutróficos (ver Eskinazi-Sant’Anna et al., 2007).

Por outro lado, nauplius e copepoditos de Cyclopoida dominaram as poças SM, apresentando maiores biomassas que nas poças CM. As características limnológicas indicando condições de águas-turvas (maior condutividade, turbidez e sólidos em suspensão), confirmam a redução na riqueza desse grupo, com aumento na abundância de poucas espécies (Simões et al., 2011). E como mostrado no presente estudo, a ACC também mostrou uma tendência à associação dos Cyclopoida com maiores valores de sólidos dissolvidos. A maior biomassa de Cyclopoida nesses ambientes pode ser resultado direto da maior concentração de clorofila-α, que pode ampliar a biomassa de rotíferos (Nunes et al., 1996) e, consequentemente, favorecer os copépodes (Pinto-Coelho et al., 2005), já que algumas espécies são especialistas e predadoras de rotíferos e outros pequenos invertebrados (Cole et al., 2006; Walsh et al., 2014).

Nas poças CM, um total de cinco espécies de Cyclopoida foram identificadas [Mesocyclops longisetus (Thiébaud, 1912), Thermocyclops inversus (Kiefer, 1936), T. parvus Reid, 1989, T. tenuis (Marsh, 1910) e Tropocyclops prasinus (Fisher, 1860)], enquanto nas poças SM foram identificadas apenas duas espécies, M. longisetus e T. tenuis. Espécies frequentemente registradas em poças temporárias (Simões et al., 2011; Melo & Medeiros, 2013). Essa maior riqueza pode ser explicada pela maior heterogeneidade e estabilidade das poças CM, já que a associação entre macrófitas e matéria orgânica de fundo cria condições ideais para o estabelecimento de maior variedade de copépodes Cyclopoida, como observado por Simões et al. (2011). Além disso, esse grupo é menos susceptível à predação por apresentar diversas estratégias de fuga e seleção de microhabitats (Compte et al., 2016).

Os ostrácodes, por outro lado, apresentaram grande densidade nas poças SM. A maior disponibilidade clorofila-α amplia as concentrações de algas para os Ostracoda, uma de suas principais fontes alimentares (Mesquita-Joanes et al., 2012). Além disso, a consequente presença de macrófitas emergentes e flutuantes (Lemna e Azolla) e a reduzida profundidade dos ambientes SM podem ter relação direta com a alta densidade desse grupo nas amostras, uma vez que os ostrácodes são habitantes comuns das comunidades perifíticas e bentônicas (Martens et al., 2008). A suspenção de material de fundo durante a amostragem pode ter facilitado a captura desses organismos durante as coletas.

Entretanto, os morfotipos 1 e 2 de Ostracoda apresentaram altas densidades nas poças CM, sendo o morfotipo 2 considerado uma espécie detectora dessa categoria, segundo o IndVal. A ausência de grandes predadores nos ambientes CM pode reduzir a pressão exercida pela predação, garantindo o incremento na densidade desses ostrácodes (Martens et al., 2008). Além disso, a maior heterogeneidade desses habitats e outras fontes alimentares disponíveis (e.g. maior quantidade de invertebrados mortos e detritos alóctones) podem ter favorecido as populações dessas espécies (Mesquita-Joanes et al., 2012).

Embora as condições bióticas e abióticas revelaram tendência a uma maior variabilidade de nichos e ampliação da diversidade de organismos nas poças CM, esse resultado não foi confirmado pela série de Hill, a qual apontou índices superiores (q = 1, 2, 3, 4 e 5) para as poças SM. Esses índices favorecem as espécies de maior abundância em detrimento das raras (Chao et al., 2014), logo pode-se inferir que a maior biomassa dos organismos nas poças SM ampliou sua diversidade, mesmo que o número de espécies tenha sido superior nas CM. A maior concentração de clorofila-α apresenta efeito direto sobre a abundância de rotíferos e copépodes Cyclopoida, explicando esses padrões, como discutido anteriormente.

Esse estudo mostra indícios de que a mata ripária tem importante papel nos estados de águas turvas e claras propostos na teoria do equilíbrio alternativo, os quais favorecem, de forma diferenciada, distintas comunidades aquáticas. É possível concluir que a composição e a estrutura da comunidade zooplanctônica nas poças temporárias são influenciadas pela presença ou ausência de mata ripária, sendo a concentração de clorofila-α, turbidez e os sólidos totais dissolvidos os parâmetros determinantes nessas comunidades. A predominância de cladóceros, ostrácodes e copépodes Calanoida nas poças CM e sua relação com os parâmetros abióticos e clorofila-α reforça os padrões observados para ambientes com águas claras. Por outro lado, o domínio de Rotifera e copépodes Cyclopoida nas poças SM aponta ambientes com águas turvas. Estudos como esse, além de reforçar a existência de padrões ecológicos em poças temporárias, tem o objetivo de mostrar a importância desses ambientes como ampliadores da biodiversidade local, os quais devem ser protegidos, pois alterações na vegetação que recobre suas margens podem afetar toda a comunidade zooplanctônica associada, impactando inclusive espécies raras de microcrustáceos.

Agradecimentos

Os autores agradecem a equipe técnica da Estação Ecológica do Tapacurá e aos professores Francisco Marcante, Jaqueline Bianque e Geraldo Moura pelo suporte durante as etapas de campo, e aos mestrandos Alan Pedro de Araújo e Rogério Ferreira de Oliveira (PPGE/UFRPE), pela construção do mapa da área e auxílio no processo de coletas do material biológico. O estudo recebeu suporte da verba PROAP/Capes e os autores Íttalo Luã Silva Medeiros e Felipe Antonio dos Santos são bolsistas de mestrado da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes).

REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  11 Nov 2019
• Data do Fascículo
  2019

Histórico

• Recebido
  28 Ago 2018
• Aceito
  10 Out 2019