Anatomia ecológica de Sebastiania commersoniana (Baillon) Smith & Downs (Euphorbiaceae) submetida ao alagamento

Anatomia ecológica de Sebastiania commersoniana (Baillon) Smith & Downs (Euphorbiaceae) submetida ao alagamento¹

ROSANA M. KOLB^2,3 MOACYR E. MEDRI², EDMILSON BIANCHINI², JOSÉ A. PIMENTA², PATRICIA C. GILONI^2,3 e GERALDO T. CORREA²

(recebido em 18/04/97; aceito em 24/06/98)

ABSTRACT - (Ecological anatomy of Sebastiania commersoniana (Baillon) Smith & Downs (Euphorbiaceae) submitted to flooding). In the woods along the Tibagi River hydrographical basin, in areas subject to periodical flooding, the incidence of S. commersoniana is usual, it often becoming the prevailing species. Plants of this species were kept in well drained and flooded soils for two months, in order to explain some aspects of tolerance to waterlogging. After this period, some plants were returned to the well drained soil in order to check the species behaviour in the re-aeration period. In the roots, flooding induced, an increase of intercellular spaces as well as a thickening of the cortex, and a reduction in the thickeness of the central cylinder. Flooded plants grew less than the control ones, and developed hypertrophic lenticels and some adventitious roots. The re-aired plants recovered in growth. It can be suggested that the morphoanatomical modifications observed are important to explain the tolerance of this species to flooding, if we take into consideration the obtained results, together with those obtained in the literature about floristic and phytosociology, as well as in that dealing with biochemistry.

RESUMO - (Anatomia ecológica de Sebastiania commersoniana (Baillon) Smith & Downs (Euphorbiaceae) submetida ao alagamento). Em matas ciliares da Bacia Hidrográfica do Rio Tibagi, nas áreas sujeitas a inundações periódicas, é comum a ocorrência de S. commersoniana onde, geralmente, se torna a espécie dominante. A fim de elucidar alguns aspectos de tolerância ao alagamento, plantas dessa espécie foram mantidas na capacidade de campo e em solo alagado por dois meses. Após esse período, algumas plantas foram desalagadas para verificar o comportamento da espécie no período de reaeração. O alagamento induziu, em raízes, aumento de espaços intercelulares, redução na espessura do cilindro central e aumento na espessura do córtex. Plantas alagadas cresceram menos que as controle e desenvolveram lenticelas hipertróficas caulinares e algumas raízes adventícias. Plantas reaeradas retomaram o crescimento. Se considerarmos os resultados obtidos, juntamente com aqueles da literatura, tanto de florística e fitossociologia como de bioquímica, pode-se sugerir que as modificações morfoanatômicas observadas são importantes para explicar a tolerância dessa espécie à inundação.

Key words - Ecological anatomy, hypoxia, Sebastiania commersoniana

Introdução

A floresta ciliar ou ripária ocorre nas porções de terreno que incluem tanto a ribanceira de um rio ou córrego, de um lago ou represa, como também as superfícies de inundação, chegando até às margens do corpo d’água. Pela própria natureza do ecossistema em declive, encontram-se transições físicas, químicas e gradientes de umidade do solo e de vegetação (Reichardt 1989).

As florestas ciliares são caracterizadas por apresentarem uma diversidade fisionômica e florística própria, resultante da alta diversidade de fatores bióticos e abióticos, que atuam em diferentes intensidades nos diferentes microhabitats, selecionando e distribuindo espécies vegetais ao longo dos cursos d’água (Mantovani 1989). Apesar das regiões tropicais possuírem a maior diversidade de ecossistemas sujeitos a inundações (Joly 1991), tais mecanismos, na maioria das vezes, têm sido estudados em espécies de hábito herbáceo e de regiões temperadas (Mazzoni-Viveiros & Luchi 1989). Além disso, nas regiões tropicais, as inundações ocorrem no verão, período de maior atividade metabólica das plantas, enquanto nas regiões temperadas as inundações ocorrem no inverno. Portanto, fica evidente a necessidade de estudos que detectem as adaptações metabólicas e morfológicas de espécies tropicais, sujeitas a períodos de saturação hídrica do solo.

Sebastiania commersoniana (Baillon) Smith & Downs (Euphorbiaceae), popularmente conhecida como branquilho, é uma arvoreta de 10 a 15 metros de altura, característica e quase exclusiva das planícies aluviais, onde não raro, se torna a espécie dominante, formando 60 a 80% do estrato contínuo das florestas de galeria (Reitz 1988). Essa espécie é, seguramente, um dos elementos que melhor caracteriza o estrato arbóreo das florestas ciliares encontradas em várzeas planas do segundo planalto paranaense (Silva et al. 1992). Em levantamento fitossociológico realizado por Silva et al. (1992) em floresta ciliar de várzea, na Bacia Hidrográfica do Rio Tibagi, a espécie ocupou a segunda posição no índice de valor de importância (IVI), com 237 indivíduos por hectare. Gibbs & Leitão-Filho (1978) citam que essa espécie é a mais importante nos levantamentos das matas ciliares do Rio Moji-Guaçu, SP.

Joly (1982) estudando S. commersoniana, enfocou aspectos fisiológicos e bioquímicos, e observou principalmente um significativo aumento na atividade da enzima álcool desidrogenase (ADH) e no nível de etanol em raízes de plantas inundadas. Neste trabalho, estudaram-se o crescimento e a morfoanatomia de S. commersoniana submetida à inundação, visando contribuir para o conhecimento das estratégias que as plantas apresentam para sobreviver em áreas inundadas e fornecer subsídios para o aperfeiçoamento de planos de recuperação de florestas ciliares.

Material e métodos

Sementes de S. commersoniana foram semeadas em vasos plásticos, num total de 30 vasos por tratamento, todos contendo três litros de solo e mantidos em casa de vegetação. As plantas, com noventa dias de idade, foram selecionadas de forma a restar apenas uma por vaso e constituindo uma população, a mais homogênea possível. Após a seleção essas plantas foram submetidas aos seguintes tratamentos: capacidade de campo por dois (CC2) e quatro meses (CC4), alagado por dois (AL2) e quatro meses (AL4) e desalagado por dois meses (DES) após 60 dias de inundação.

Para o estudo morfoanatômico, coletaram-se segmentos das raízes principais situados a 2 cm da região do colo e da base de raízes secundárias e adventícias de plantas dos tratamentos CC2 e AL2. Os materiais foram fixados em FAA 50, desidratados na série etanol-xilol e emblocados em parafina (Johansen 1940). Esses blocos foram seccionados transversalmente às amostras, em secções de 14 µm, que foram coradas com azul de astra-fucsina básica e montadas com Entellan.

A histometria foi realizada com o auxílio de ocular micrométrica, utilizando-se 10 plantas, 20 lâminas por planta e 200 células, para todos os parâmetros estudados, como as regiões corticais das raízes principais, secundárias e adventícias e também para o cilindro central das raízes principais. A porcentagem de espaços intercelulares foi determinada pelo método gravimétrico (Medri 1980), a partir de registros histológicos em câmara clara, elaborados exclusivamente para este fim. Para as medidas das lenticelas do caule, considerou-se como altura, a distância do felogênio às células mais externas do tecido de enchimento da lenticela e, como comprimento, o eixo maior da mesma. Foram medidos os diâmetros radiais de todos os elementos de vasos presentes em secções transversais de raízes secundárias em crescimento primário e de raízes principais com crescimento secundário.

Visando comparar os tratamentos em termos de ganho de matéria seca, coletaram-se 10 plantas de cada tratamento (CC2, CC4, AL2, AL4 e DES), no início e no final do experimento. Essas plantas foram separadas em raízes e parte aérea e colocadas para secar a 70°C por quatro dias, sendo posteriormente, cada uma das partes, pesada em balança semi-analítica. As plantas coletadas no início do experimento foram utilizadas como plantas-referência (REF).

As análises estatísticas (10 réplicas) basearam-se na análise de variância (ANOVA), sendo determinado o DMS pelo teste de Tukey, a um nível de significância de 5%.

A terminologia segue Richter et al. (1996).

Resultados e Discussão

As plantas do tratamento AL2 apresentaram lenticelas hipertróficas no caule, concentradas na porção inferior (figura 1). Quando foram comparadas a altura e o comprimento dessas lenticelas com as das plantas cultivadas em solos drenados, observaram-se diferenças significativas (figuras 1, 2, 3 e 4). A funcionalidade destas estruturas hipertróficas pode ser importante para a sobrevivência de S. commersoniana a longos períodos de inundação, especialmente se for considerada, a recuperação da respiração aeróbica das raízes de plantas alagadas, após as modificações morfoanatômicas (Rogge et al. 1998). A ocorrência de hipertrofia de lenticelas tem sido relatada em várias espécies arbóreas sujeitas ao alagamento (Medri & Correa 1985, Lobo & Joly 1995, Pimenta et al. 1996, Medri et al. 1998) havendo sugestões de que as mesmas são importantes na difusão de oxigênio para as raízes (Pimenta et al. 1996, Medri et al. 1998) e na eliminação de metabólitos potencialmente tóxicos (Joly 1982, Medri et al. 1998). Tem sido citado que a hipertrofia destas estruturas é induzida pelas auxinas (Yamamoto & Kozlowski 1987) ou pelo etileno (Kawase 1981a, Pimenta et al. 1994).

Figura 1.
Plantas de S. commersoniana inundadas por dois meses. Em A e B - lenticela caulinar hipertrófica (L) e em B raiz adventícia (Ra).

Figura 2. Lenticelas caulinares de planta controle (A) e de planta alagada por 60 dias (B) de S. commersoniana. Esclerênquima (Es) e espaços intercelulares (Ei).

Figura 3. Lenticelas de raízes pivotantes de planta controle (A) e de planta alagada (B) de S. commersoniana. Espaços intracelulares (Ei).

Figura 4.
Altura e comprimento médios (µm) das lenticelas caulinares de S. commersoniana cultivadas em solo drenado (CC2) e em solo alagado por dois meses (AL2). Letras maiúsculas comparam altura e letras minúsculas comparam comprimento.

Nas plantas do tratamento AL2 de S. commersoniana também foi observada a ocorrência de raízes laterais novas e de algumas raízes adventícias (figuras 1 e ⁵). Estas raízes apresentavam-se com coloração mais clara que as raízes do sistema original. A presença de raízes induzidas pelo alagamento foi descrita em Rumex sp (Visser et al. 1995), Alnus japonica (Yamamoto et al. 1995) e Talauma ovata (Lobo & Joly 1995). Para Hook & Scholtens (1978) essas raízes aumentam a capacidade de absorção de água e nutrientes, além de favorecer a oxigenação da rizosfera (Hook et al. 1970). Embora tanto auxinas como etileno possam ser fatores importantes na regulação do enraizamento adventício em plantas alagadas, há pouca informação de como ambos interagem influenciando a formação destas raízes (Yamamoto et al. 1995).

Figura 5. Plantas de S. commersoniana após 60 dias de tratamento. A-controle; B-alagado. Rn-raízes laterais novas.

A porcentagem de espaços intercelulares aumentou significativamente no parênquima cortical das raízes principal e secundárias de plantas alagadas, quando comparada àquela das plantas-controle, sendo a diferença maior para as raízes secundárias (figuras 6 e 7). As raízes adventícias também apresentaram muitos espaços intercelulares (figura 8). Aumento na porosidade de raízes formadas após o alagamento foi observado por Lobo & Joly (1995) em Talauma ovata e por Joly (1982) em Chorisia speciosa. Formação de aerênquima também foi observada em Jacaranda puberula (Pimenta et al. 1996) e Peltophorum dubium (Medri et al. 1998). A formação desse tecido aerenquimatoso parece aumentar as chances de sobrevivência de muitas espécies presentes em solos hidromórficos (Kawase 1981b). Para Drew et al. (1981) essa formação é resultado do acúmulo de etileno, enquanto que para Yamamoto & Kozlowski (1987) as auxinas devem estar também associadas à formação desse tecido.

Figura 6.
Porcentagem de espaços intercelulares corticais em raízes principal e secundária de plantas de S. commersoniana, cultivadas em solo drenado (CC2) e em solo alagado por 60 dias (AL2). Letras maiúsculas comparam raiz principal e letras minúsculas comparam raízes secundárias.

Figura 7. Secções transversais de raízes secundárias com estrutura primária de plantas controle (A) e alagada por 60 dias (B) de S. commersoniana. Espaços intercelulares (Ei), epiderme (Ep), elementos de vaso (Ev), floema (F), metaxilema (M), parênquima cortical (Pc) e protoxilema (P).

Figura 8. Secção transversal de raiz adventícia com estrutura primária de planta alagada por 60 dias de S commersoniana. Espaços intercelulares (Ei), epiderme (Ep), elementos de vaso (Ev), floema (F), metaxilema (M), parênquima cortical (Pc) e protoxilema (P).

Na raiz principal não houve variação significativa do diâmetro de células do parênquima cortical entre plantas controle e alagadas, enquanto que nas raízes secundárias os diâmetros foram significativamente maiores nas plantas alagadas (tabela 1, figura 7). Medri & Correa (1985) também citaram aumento no tamanho das células corticais de Spathodea campanulata em condições hipóxicas. Quanto aos elementos de vaso, o diâmetro destes foi significativamente menor nas plantas alagadas, comparadas às plantas-controle, tanto na raiz principal quanto nas secundárias (tabela 1, figuras 7 e ⁹). O diâmetro destas células nas raízes adventícias também era pequeno (figura 8). Elementos de vaso estreitos com baixa condutância caracterizam o lenho de espécies de ambientes áridos (Nobel 1983). Entretanto, as características do lenho de gêneros de ambientes ciliares, citadas por Mazzoni-Viveiros & Luchi (1989), apresentavam-se xeromórficas. Como o alagamento leva à redução de absorção de água pela planta, o menor diâmetro dos elementos de vaso, possivelmente seria uma resposta para garantir o fluxo de água e evitar a embolia nos mesmos.

Figura 9. Secção transversal do xilema primário e secundário da raiz principal de planta controle (A) e alagada por 60 dias (B) de S. commersoniana. Elementos de vaso (Ev), parênquima xilemático (Px), região periférica (Rp) e região central (Rc).

Observou-se aumento na espessura do tecido cortical da raiz principal de plantas alagadas somente quando incluíam-se as lenticelas (figura 3) na análise, não havendo diferenças sem essas estruturas (tabela 1). A espessura do cilindro central foi significativamente menor nas raízes principais de plantas alagadas, provavelmente em função do menor diâmetro dos elementos de vaso (tabela 1). A espessura total da raiz principal nas plantas alagadas não diferiu estatisticamente do controle, possivelmente porque a maior espessura do córtex foi contrabalanceada pela menor espessura do cilindro central (tabela 1). A espessura do cilindro central de raízes secundárias era maior nas plantas-controle, enquanto que a espessura do córtex era significativamente maior nas plantas alagadas (tabela 1, figura 7), em razão do aumento no número e no diâmetro das células corticais, bem como no acréscimo de espaços intercelulares. Pezeshki et al. (1991) observaram aumento nos espaços intercelulares e maior diâmetro das células corticais de raízes de Spartina patens, em resposta ao baixo potencial redox do solo, corroborando os dados apresentados para S. commersoniana.

A massa seca acumulada nas raízes e na parte aérea das plantas alagadas de S. commersoniana não diferiu estatisticamente daquela das plantas-referência e era significativamente menor que a massa seca das plantas-controle (figura 10). Isso mostra que as plantas alagadas não se desenvolveram durante o período de alagamento, quando comparadas às plantas-controle e às plantas-referência (figura 11). Menor crescimento em solos com baixa tensão de oxigênio também foi observado em Jacaranda puberula (Pimenta et al. 1996), Peltophorum dubium (Medri et al. 1998) e Talauma ovata (Lobo & Joly 1995).

Figura 10. Massa seca (g) das raízes (A), da parte aérea (B) e total (C) de plantas de S. commersoniana, nos diferentes tratamentos. Letras comparam os tratamentos.

Figura 11. Plantas de S. commersoniana. A: controle (CC4), B: desalagadas por 2 meses (DES) e C: alagadas por 4 meses (AL4).

Os sistemas radiculares das plantas do tratamento DES apresentaram uma tendência de retomar o crescimento, quando comparados aos das plantas dos tratamentos AL2 e AL4 (figura 10A), sendo que em várias plantas os mesmos apresentavam-se mais desenvolvidos (figura 11). A massa seca da parte aérea das plantas do tratamento DES era significativamente maior que a massa seca das plantas dos tratamentos REF, AL2 e AL4 (figura 10B). Isso mostra que as plantas, após a reaeração, retomaram o desenvolvimento, quando comparadas às plantas alagadas e às plantas-referência (figuras 10C e 11).

Segundo Basaga (1990), todos os organismos aeróbicos produzem, como conseqüência inevitável do consumo de oxigênio, intermediários oxigenados reativos (ROI). Bowler et al. (1991) relataram que condições ambientais adversas, tal como hiperoxia, são conhecidas por mediar, pelo menos em parte, danos celulares pelo aumento na produção de ROI. Portanto, os organismos aeróbicos têm desenvolvido mecanismos para eliminar a ação destes compostos tóxicos na célula (Albrecht & Wiedenroth 1994). Esse parece ser o caso de S. commersoniana, pois os dados indicam a capacidade da mesma em tolerar tanto as condições hipóxicas que se estabelecem após o alagamento, através de estruturas que possibilitam maior aeração das raízes, quanto as condições hiperóxidas no período de reaeração, uma vez que a espécie retoma seu crescimento após o desalagamento.

As plantas-controle de S. commersoniana apresentaram aumento de amido nas células parenquimáticas corticais de caules e raízes, quando comparadas com as plantas alagadas, por 60 dias. Provavelmente, a maior demanda de carbono nas plantas alagadas estava relacionada às alterações morfoanatômicas, como lenticelas hipertróficas e formação de novas raízes. Braun (1970) e Braun & Wolkinger (1970) demostraram que a presença de reserva amilífera favorecia a sobrevivência da planta em condições adversas. Crawford et al. (1989) observaram que o metabolismo anaeróbico tem alta demanda por carboidratos. Portanto, a capacidade de armazená-los pode ser uma estratégia positiva à sobrevivência em condições temporárias desfavoráveis. Maior quantidade de células e canais com conteúdos mucilaginosos, além da maior quantidade de amido, foram observadas no parênquima cortical de plantas controle, quando comparadas às plantas alagadas em outras espécies, sugerindo que o decréscimo nas reservas durante o alagamento esteja relacionado à grande demanda de carboidratos, exigida para o desenvolvimento das alterações morfoanatômicas observadas.

Joly (1982) observou aumento da atividade da ADH em plantas de S. commersoniana (sin. S. klostchiana) sob alagamento, o que acarretou aumento nos níveis de etanol. Embora macroscopicamente tenham sido observadas lenticelas hipertróficas somente em plantas mais velhas, essas não contribuíram com a aeração do sistema de raízes. O autor acima citado concluiu que a espécie apresentava estratégia metabólica de tolerância ao alagamento. Os dados aqui apresentados mostram que S. commersoniana apresentou expressivas modificações morfoanatômicas e, segundo Rogge et al. (1998) deve ter ocorrido aumento da taxa respiratória após o desenvolvimento destas modificações. Desta forma sugere-se que a espécie apresenta interação entre estratégias morfoanatômicas e metabólicas, permitindo a sobrevivência durante o período de inundação. Após este período a espécie pode retomar seu crescimento e em razão disto, torna-se uma das espécies dominantes em áreas sujeitas a alagamentos periódicos.

2. Departamento de Biologia Animal e Vegetal, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Londrina, Caixa Postal 6001, 86051-970 Londrina, PR, Brasil.

3. Bolsista de iniciação científica – CNPq.

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1

. Parte do projeto "Aspectos da fauna e flora da Bacia do Rio Tibagi", convênio: Universidade Estadual de Londrina, Consórcio Intermunicipal para Proteção Ambiental da Bacia do Rio Tibagi - COPATI e KLABIN Fabricadora de Papel e Celulose.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  25 Fev 1999
• Data do Fascículo
  Dez 1998

Histórico

• Recebido
  18 Abr 1997
• Aceito
  24 Jun 1998