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Brazilian Journal of Cardiovascular Surgery

versão impressa ISSN 0102-7638versão On-line ISSN 1678-9741

Rev Bras Cir Cardiovasc v.19 n.1 São José do Rio Preto jan./mar. 2004

https://doi.org/10.1590/S0102-76382004000100003 

ARTIGO ORIGINAL

 

Revascularização miocárdica com enxerto composto de artéria torácica interna esquerda em Y: análise de fluxo sangüíneo

 

 

José Glauco Lobo Filho; Maria Cláudia de Azevedo Leitão; Heraldo Guedis Lobo Filho; André Albuquerque da Silva; João José Aquino Machado; Antonio Jorge de Vasconcelos Forte; Mauro Paes Leme de Sá; Eduardo Sérgio Bastos; Henrique Murad

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

OBJETIVO: Verificar o comportamento do fluxo sangüíneo na artéria torácica interna esquerda (ATIE), quando utilizada para revascularizar a artéria interventricular anterior (AIA) e mais um ramo do sistema coronariano esquerdo (SCE).
MÉTODO: No presente estudo, compara-se o fluxo obtido pela ecocardiografia Doppler na ATIE, em repouso e sob estresse com dobutamina, em dois grupos de 20 pacientes cada. No grupo A, foi utilizado enxerto pediculado de ATIE anastomosada unicamente à AIA. No grupo B, a ATIE revasculariza a AIA, e um enxerto de veia safena magna, anastomosado em "Y" à ATIE, revasculariza outro ramo do SCE. O estudo angiográfico demonstrou patência de todos os enxertos em ambos os grupos. Na avaliação pela ecocardiografia Doppler foram realizadas as seguintes medidas: débitos sistólico (DS), diastólico e total, razão entre o débito total em estresse pelo débito total em repouso (DTE/DTR), velocidades de pico sistólico (VPS) e diastólico e razão entre essas velocidades.
RESULTADOS: Todos os parâmetros analisados apresentaram diferença estatisticamente significativa, com exceção do DS, DTE/DTR e VPS.
CONCLUSÃO: Nas condições e métodos usados neste estudo, pode-se inferir que o fluxo sangüíneo na ATIE no enxerto composto (Grupo B) é maior que no enxerto simples (Grupo A), o que demonstra a grande capacidade da ATIE em adaptar-se à demanda de fluxo.

Descritores: Revascularização miocárdica. Anastomose mamário-coronária. Ecocardiografia Doppler. Ecocardiografia sob estresse. Velocidade do fluxo sangüíneo.


 

 

INTRODUÇÃO

A literatura atual tem buscado técnicas no sentido de minimizar as complicações da cirurgia de revascularização do miocárdio (RM), principalmente o acidente vascular cerebral (AVC). Entre elas destacam-se a cirurgia de RM sem circulação extracorpórea [1,2] e as cirurgias de RM sem manuseio da aorta [3-6].

Em 1982, com o objetivo de minimizar o alto risco do manuseio da aorta ascendente aterosclerótica durante a cirurgia de RM, foi descrita uma técnica baseada na anastomose proximal do enxerto de veia safena magna (VSM), de forma término-lateral na artéria torácica interna esquerda (ATIE) previamente anastomosada à artéria interventricular anterior (AIA) [3]. Posteriormente, diversos autores publicaram estudos demonstrando resultados com a utilização de enxertos compostos [7,8].

A partir da utilização mais efetiva dessa técnica em que o suprimento sangüíneo provém unicamente da ATIE, poder-se-ia indagar se este vaso é capaz de responder à demanda de fluxo para duas ou mais artérias coronárias [9,10].

Não encontramos relatos de estudos do fluxo na ATIE pela ecocardiografia Doppler, comparando o enxerto de ATIE anastomosada à AIA, com uma amostra homogênea de enxerto composto de ATIE e VSM, em "Y", revascularizando a AIA e mais um ramo do SCE, respectivamente.

O presente estudo procurou verificar o comportamento do fluxo sangüíneo na ATIE, quando utilizada para revascularizar a AIA e mais um ramo do SCE.

 

MÉTODO

O presente estudo foi realizado no período de maio de 2000 a outubro de 2002.

Todos os pacientes tiveram indicação cirúrgica por estudo angiográfico que mostrava obstrução importante em duas artérias do SCE, uma delas, sempre a AIA. Foram excluídos deste estudo os pacientes portadores de infarto anterior extenso, identificados previamente por estudos angiográfico, eletrocardiográfico e ecocardiográfico. A condição precípua para a participação dos pacientes em ambos os grupos foi a patência dos enxertos demonstrada pela angiografia.

Todos os pacientes realizaram estudo angiográfico após dois meses do procedimento cirúrgico e apresentavam patência dos enxertos. No mesmo período, os enxertos foram estudados pela ecocardiografia Doppler para medida do fluxo da ATIE em repouso e sob estresse farmacológico.

O termo de consentimento formal foi obtido de todos os pacientes.

Amostra

Este estudo foi realizado com 40 pacientes, divididos em dois grupos com 20 pacientes cada. No grupo A (grupo controle), o sexo masculino foi predominante (60%). A idade variou de 38 a 75 anos com média de 58,3 ± 8,6 anos. Todos os pacientes deste grupo foram submetidos à cirurgia de RM com enxerto de ATIE pediculada revascularizando apenas a AIA. Denominamos esta configuração de enxerto simples.

No grupo B (grupo estudo), o sexo masculino também foi predominante (60%). A idade variou de 49 a 83 anos, com média de 65,0 ± 10,2 anos. Os pacientes foram submetidos à cirurgia de revascularização de duas artérias do SCE, com suprimento sangüíneo proveniente apenas da ATIE. A ATIE pediculada foi anastomosada à AIA, e o segundo enxerto, sempre de VSM, anastomosado em "Y" à ATIE, o qual revascularizava um outro ramo do SCE. Denominamos esta configuração de enxerto composto (Figuras 1 e 2).

 

 

 

 

Técnica cirúrgica

A ATIE foi dissecada com seu pedículo, desde sua origem até sua bifurcação no 6º espaço intercostal. A VSM foi dissecada e retirada preferencialmente da coxa direita. Heparina sódica, na dose de 1,5mg/kg de massa corporal, foi utilizada como anticoagulante. O enxerto de VSM foi escolhido sem deformidades e sem valvas, medindo de três a oito centímetros. Para a confecção do enxerto composto, realizou-se primeiramente a anastomose da VSM a um ramo diagonal, diagonalis ou marginal do SCE. A seguir, a porção terminal da ATIE pediculada foi anastomosada à AIA. Por fim, procedeu-se à anastomose em "Y" entre a porção proximal do enxerto de VSM e a face lateral da ATIE (Figuras 1 e 2). Essas anastomoses foram efetuadas com suturas contínuas, utilizando-se fio de polipropileno 7-0 ou 8-0. Administrou-se por via endovenosa cloridrato de protamina na dose de 1,0 mg para cada 1,0 mg de heparina para interromper a anticoagulação. No enxerto simples, toda essa sistemática foi obedecida, porém efetuou-se somente a anastomose da ATIE à AIA.

Nos dois grupos, as cirurgias foram realizadas sem o auxílio da circulação extracorpórea. Sistematicamente não se utilizaram estabilizadores coronarianos ou perfusores intracoronários. Para a melhor exposição dos ramos marginais da artéria circunflexa, utilizou-se rotineiramente o "ponto de Lima" [11].

Protocolo da ecocardiografia Doppler em repouso e sob estresse com dobutamina

A ecocardiografia Doppler da ATIE foi realizada pela mesma equipe de ecocardiografistas. Com os pacientes em decúbito dorsal, visibilizou-se a ATIE no nível da fossa supraclavicular esquerda. Utilizou-se ecocardiógrafos das marcas ATLâ ou Vingmed System Fiveâ com transdutor linear de 7,5 ou 5 MHz.

Os parâmetros de fluxo estudados para avaliar a adaptabilidade da ATIE foram:

· O débito sistólico (DS) expresso em mL/min. Obtido pelo produto da integral da velocidade pelo tempo durante a sístole vezes a área de secção transversal do vaso multiplicado pela freqüência cardíaca (FC);

· O débito diastólico (DD) expresso em ml/min. Obtido pelo produto da integral da velocidade pelo tempo durante a diástole vezes a área de secção transversal do vaso multiplicado pela FC;

· Débito total (DT) expresso em mL/min. Calculado através da soma do DS mais o DD;

· A razão entre o débito total em estresse (DTE) e débito total em repouso (DTR);

· A velocidade de pico sistólico (VPS), que representa a velocidade máxima do fluxo sangüíneo durante a sístole;

· A velocidade de pico na diástole (VPD), que representa a velocidade máxima do fluxo sangüíneo durante a diástole;

· A razão entre a velocidade de pico sistólico e a velocidade de pico diastólico (VPS/VPD).

Após a avaliação dos parâmetros de fluxo em repouso, os dois grupos de pacientes foram submetidos ao mesmo protocolo de infusão de dobutamina para indução do estresse [12] (Figura 3). Utilizaram-se doses progressivas de 10, 20, 30, e 40 µg por kg de massa corporal por minuto, com incremento a cada três minutos. Concluiu-se o exame quando a FC atingiu valor maior ou igual a 85% da FC máxima.

 

 

Análise estatística

Realizou-se a análise estatística dos parâmetros de fluxo obtidos em repouso e sob estresse dentro de um mesmo grupo, utilizando-se o teste t de "Student" para amostras pareadas. Na análise estatística dos parâmetros de fluxo obtidos em repouso e em estresse nos grupos diferentes utilizou-se o teste t de "Student" para amostras não pareadas. Utilizou-se a correção de Welch para amostras não pareadas, quando as variâncias entre os grupos foram diferentes. Considerou-se como estatisticamente significativo p<0,05. Para a análise dos dados, utilizaram-se os programas Microsoft Excel 1997 e o GraphPad Prism 2.0 1995.

 

RESULTADOS

1. Débito sistólico (DS)

O DS em repouso no grupo A variou de 10 a 40 mL/min, com a média de 19 ± 10,2 ml/min. Sob estresse, o DS variou de 0 a 50 mL/min, com média 19,5 ± 18,8 mL/min. No grupo B, o DS, em repouso, variou de 15 a 85 mL/min, com média de 36,7 ± 20,5 mL/min. Neste grupo, sob estresse, o DS variou de 0 a 92 mL/min, com média de 41,4 ± 31,1 mL/min. Ao se analisarem os resultados de cada grupo, nas condições de repouso ou estresse, não se observou diferença significativa.

Na comparação das médias obtidas para o DS em repouso, entre os grupos A e B, os resultados demonstraram variação de fluxo de 19,0 ± 10,2 para 36,7 ± 20,5 mL/min, respectivamente. Ocorreu aumento de 17,7 mL/min, ou 93,2%. Sob estresse, a comparação das médias do DS entre os grupos A e B apresentou variação de 19,5 ± 18,8 para 41,4 ± 31,1 mL/min, ou 112,3%. Estes resultados foram estatisticamente significantes com p<0,01 e p<0,05, respectivamente (Tabelas 1 e 2).

 

 

 

 

2. Débito diastólico (DD)

No grupo A (grupo controle), o DD na condição de repouso variou de 7 a 50 mL/min, com média de 26,4 ± 13,6 mL/min. Sob estresse, o DD variou de 15 a 90 ml/min, com média de 49,3 ± 19,9 mL/min. O aumento do fluxo sangüíneo diastólico no grupo submetido a estresse foi de 22,9 mL/min, ou 86,7% (p<0,0001).

No grupo B, o DD em repouso variou de 23 a 137 mL/min, com média de 61,6 ± 31,5 mL/min. Na condição de estresse, o DD variou de 37 a 256 mL/min, com média de 134,3 ± 58,6 mL/min. Novamente, o estresse provocou aumento importante no fluxo sangüíneo diastólico da ordem de 72,7 mL/min, ou 118,0% (p<0,0001).

Quando se efetua a comparação entre as médias dos débitos diastólicos, em repouso, nos grupos A e B, observa-se variação de fluxo sangüíneo de 26,4 ± 13,6 para 61,6 ± 31,5 mL/min, respectivamente, ou seja, aumento de 35,2 mL/min, ou 133,3% (p<0,0001). Sob estresse, a comparação das médias do DD entre os grupos A e B mostrou variação de 49,3 ± 19,9 para 134,3 ± 58,6 mL/min, ou seja, aumento de 85 mL/min, ou 172,4% (p<0,0001) - (Tabelas 1 e 2; Figura 4).

 

 

3. Débito total (DT)

No grupo A, o DT em repouso variou de 17 a 90 mL/min, com média de 45,5 ± 21,6 ml/min. Sob estresse, o DT variou de 25 a 140 mL/min, com média de 68,3 ± 32,9 ml/min. Estes resultados demonstram aumento entre as médias de 22,8 mL/min, ou 50,1% (p<0,001).

O DT em repouso no grupo B variou de 38 a 222 mL/min, com média de 98,2 ± 50,4 mL/min. Sob estresse, os resultados do DT variaram de 63 a 334 mL/min, com média de 175,7 ± 79,2 mL/min. O aumento entre os resultados médios foi 77,5 mL/min, ou 78,9% (p<0,0001).

A comparação das médias dos débitos totais, em repouso, entre os grupos A e B mostrou variação de fluxo de 45,5 ± 21,6 mL/min para 98,2 ± 50,4 mL/min, respectivamente, ou seja, aumento de 52,7 mL/min, ou 115,8% (p<0,001). Sob estresse, a comparação da média do DT entre os grupos A e B mostrou variação de 68,3 ± 32,9 mL/min para 175,7 ± 79,2 ml/min, respectivamente, ou seja, aumento de 107,4 mL/min, ou 157,2% (p<0,0001) - (Tabelas 1 e 2; Figura 5).

 

 

4. Razão entre o débito total em estresse e débito total em repouso (DTE/DTR)

A razão DTE/DTR no grupo A variou de 0,83 a 3,0, com média de 1,60 ± 0,57. A DTE/DTR no grupo B variou de 1,10 a 3,87, com média de 1,89 ± 0,67. Na comparação entre as médias da DTE/DTR dos grupos A e B, observou-se variação de 1,60 ± 0,57 para 1,89 ± 0,67, não sendo considerada estatisticamente significante (p = 0,1463).

5. Velocidade de Pico Sistólico (VPS)

Não houve variação significativa das médias dos valores da VPS do repouso para o estresse em ambos os grupos. Na análise, tanto em repouso quanto em estresse, não houve variação significativa deste índice entre os grupos (Tabelas 1 e 2, Figura 6).

 

 

6. Velocidade de Pico Diastólico (VPD)

Tanto no grupo A quanto no grupo B houve aumento significativo após a indução do estresse (p<0,0001). A comparação das médias da VPD, em repouso e em estresse, entre os grupos A e B, mostrou aumento estatisticamente significativo (p<0,0001) - (Tabelas 1 e 2, Figura 6).

7. Razão entre a velocidade de pico sistólico e a velocidade de pico diastólico (VPS/VPD)

A análise desta razão, tanto no grupo A quanto no grupo B, do repouso para o estresse, demonstrou redução significativa. Houve também redução estatisticamente significativa da razão VPS/VPD do grupo A para o grupo B, tanto em repouso (p<0,001) quanto em estresse (p< 0,05) - (Tabelas 1 e 2).

 

COMENTÁRIOS

Quando se analisam os resultados encontrados no DS, observamos que, tanto em repouso como em estresse, o DS do grupo B apresenta aumento em torno de 100% em relação ao grupo A. Isto demonstra que provavelmente a ATIE apresenta capacidade de adaptação ao fluxo, quando utilizada como único suprimento sangüíneo para revascularizar duas artérias coronárias.

Por sua vez, ao se analisar o DD na ATIE com enxerto simples ou composto, os resultados encontrados demonstram aumento significativo da condição de repouso para o estresse. Da mesma forma, na condição de repouso ou quando submetido ao estresse induzido, o DD do grupo B mostrou aumento de 133,3% e 172,4%, respectivamente, em relação ao grupo A. Estes achados confirmam que a irrigação do miocárdio dá-se predominantemente durante a diástole. Como visto, a ATIE apresenta capacidade de adaptação de fluxo do repouso para o estresse em ambos os grupos. Esta condição claramente indica estar relacionada à demanda metabólica.

Quanto ao DT, os resultados deste estudo demonstram que não houve aumento do DS do repouso para o estresse dentro do mesmo grupo. Como observado, o aumento do DT do repouso para o estresse se deve, basicamente, ao aumento no DD. No entanto, comparando-se os grupos A e B, observa-se que no grupo B, tanto em repouso como em estresse, o DT mais do que dobrou, podendo-se inferir que a ATIE aumenta extraordinariamente o seu fluxo ao revascularizar duas artérias coronárias, o que suporta a hipótese da adaptação do enxerto ao fluxo sangüíneo requerido [9].

A razão DTE/DTR, ou seja, reserva de fluxo coronariano, tem sido considerada por diversos autores como sendo a melhor forma para se avaliar se o enxerto é capaz de oferecer fluxo sangüíneo adequado em situações de aumento de demanda [8, 13, 14]. Neste estudo, a razão DTE/DTR, na ATIE anastomosada, foi de 1,60 no grupo A, enquanto no grupo B foi de 1,89. Verifica-se, portanto, variação não significativa de 18,1% (p>0,05). Espera-se que tal razão não se altere entre os grupos, pois se há incremento do fluxo do grupo controle para o grupo estudo, este se dá tanto no repouso como no estresse de maneira proporcional, de forma que quando confrontados numa razão não atribuirão variação significativa entre os grupos.

Estes mesmos parâmetros foram estudados recentemente por SAKAGUCHI et al. [15]. Os resultados desses autores, contrários ao deste trabalho, demonstram que os enxertos arteriais compostos em "Y" apresentaram reserva de fluxo coronariano menor do que enxertos independentes. As diferenças observadas na comparação dos dois trabalhos podem estar relacionadas aos diferentes procedimentos utilizados. O grupo controle era composto por pacientes submetidos a enxerto de ATIE para a AIA em associação com outro enxerto arterial independente para um segundo ramo do SCE. Além disso, SAKAGUCHI et al. [15] não quantificaram o fluxo, e sim a perfusão de uma área, índice que recebe influência do fluxo de outros vasos próximos. Essa quantificação foi realizada através da técnica de tomografia por emissão de pósitrons. Adicionalmente, o estresse foi induzido por dipiridamol e a medida de fluxo foi realizada em diferentes regiões do miocárdio. Acredita-se que o motivo da menor adaptaçãodo fluxo sangüíneo dos enxertos compostos em "Y" deveu-se à precocidade com a qual o estudo foi realizado, ou seja, duas semanas, tempos insuficientes segundo os achados de MARKWIRTH et al. [14].

OCHI et al. [16], em 2001, realizaram estudo em 40 pacientes com o objetivo de avaliar a capacidade da ATIE de prover fluxo adequado a duas ou mais artérias do sistema coronariano esquerdo (SCE). Em todos os pacientes estudados, a ATIE apresentou aumento do diâmetro de seu lúmen e ao exame ecocardiográfico de estresse não se observaram anormalidades da contração ventricular nas zonas revascularizadas. Entretanto, nesse estudo, o fluxo sangüíneo não foi quantificado e os pacientes da amostra divergiram quanto ao número de pontes.

Em relação à VPS, no nosso estudo, em ambos os grupos não se encontrou aumento significativo de seu valor do repouso para o estresse. Não ocorreu também aumento da VPS do grupo A em relação ao grupo B, tanto em repouso como no estresse. Dessa forma, o aumento do DS, tanto em repouso como em estresse, do grupo A para o grupo B, ocorreu provavelmente em função da mudança no padrão da curva de velocidade sistólica, que manteve seu pico, mas que apresentou velocidades pontuais maiores durante a curva. Observou-se ainda que, apesar dos resultados médios da VPS para os dois grupos terem sido semelhantes, o grupo B, em que a ATIE oferece fluxo para duas artérias coronárias, apresentou resultados cuja curva de velocidade sistólica lhe proporciona fluxo duas vezes superior àquela encontrada no grupo A.

Os resultados demonstram que a VPD em repouso ou em estresse aumentou significativamente do grupo A para o grupo B. Nesses dois grupos, a VPD apresentou aumento significativo do repouso para o estresse. Estes achados estão em conformidade com o aumento encontrado no DD, conforme descrito anteriormente.

Vários trabalhos da literatura demonstram que a razão VPS/VPD, quando calculada para uma ATIE anastomosada à AIA, é menor do que aquela observada na ATIE em seu local de origem. Essa observação técnica sugere uma mudança no padrão da curva da velocidade do fluxo, a qual passa a apresentar incremento na velocidade durante a diástole, assemelhando-se ao padrão de fluxo coronariano [17,18].

Por intermédio dos resultados deste estudo, observa-se que a ATIE, quando utilizada para revascularizar a AIA e outra artéria do SCE, apresenta razão VPS/VPD significativamente menor, tanto em repouso como em estresse, quando comparada à ATIE anastomosada apenas à AIA. Estes achados podem ser explicados pelo aumento do componente diastólico do fluxo sangüíneo no interior da ATIE, principalmente quando utilizada como enxerto composto. Desta forma, a ATIE aumenta seu componente diastólico de forma preponderante em relação ao sistólico, assumindo um padrão de fluxo coronariano e favorecendo a irrigação sangüínea adequada tanto em níveis basais como em situações de maior demanda de fluxo sangüíneo.

Diversos estudos científicos têm estabelecido um parâmetro de patência do enxerto de ATIE que revasculariza somente a AIA, nos quais se utilizou a razão VPS/VPD [19,20]. Acredita-se que a realização de estudos subseqüentes nessa mesma direção possa demonstrar a possibilidade de critérios de patência em relação aos enxertos compostos.

Em relação à análise estatística, é importante salientar a grande variação do desvio padrão dos parâmetros estudados, conseqüência da heterogeneidade das amostras. Esse fenômeno está intrinsecamente ligado à natureza deste estudo clínico, no qual é impossível produzir e observar um grupo totalmente homogêneo de lesões coronarianas associadas a padrões anatômicos macro e microvasculares absolutamente iguais. Tal variação anatômica implica em valores de fluxo sangüíneo diferentes proveniente da ATIE, o que por sua vez fortalece o conceito da grande adaptabilidade da ATIE à demanda de fluxo sangüíneo.

Como citado neste estudo, optou-se por utilizar a VSM como enxerto secundário na confecção do enxerto composto com ATIE. Além de serem dois enxertos consagrados pelo tempo, acredita-se que a VSM, da maneira como foi utilizada, possa ter um comportamento melhor que os descritos atualmente, em virtude dos seguintes motivos:

· Os segmentos de VSM que foram utilizados foram de pequeno tamanho e sem valvas, diminuindo a resistência ao fluxo sangüíneo e eliminando sítios propícios ao desenvolvimento de estenose [21];

· Menor estresse pressórico e circulatório imposto aos segmentos de VSM oriundos da ATIE, em relação aos oriundos da aorta, poderão acarretar menor dano à íntima, menor desenvolvimento de hiperplasia intimal e aterosclerose [22,23];

· Sendo o endotélio da ATI grande produtor de óxido nítrico [23], esta condição nos leva a crer que o enxerto de VSM, originando-se desta artéria, poderá receber parte dessa substância, diminuindo assim a incidência de doença aterosclerótica tanto no enxerto venoso como nas coronárias revascularizadas [24].

Com base nos resultados descritos neste estudo, pode-se depreender que o comportamento do fluxo sangüíneo na ATIE, quando utilizada para revascularizar dois ramos do SCE, apresenta importante capacidade de adaptação, oferecendo suprimento sangüíneo adequado nas situações de repouso e de estresse.

Assim sendo, a partir destes resultados, acredita-se que pode estar surgindo um novo conceito de cirurgia de RM, ou seja, a revascularização cirúrgica do SCE sem circulação extracorpórea e sem manuseio da aorta, utilizando-se como único suprimento sangüíneo a ATIE.

 

CONCLUSÃO

Nas condições e métodos usados neste estudo, pode-se inferir que o fluxo sangüíneo na ATIE no enxerto composto (Grupo B) é maior que no enxerto simples (Grupo A), o que pode ser explicado pela grande capacidade da ATIE em adaptar-se à demanda de fluxo sangüíneo.

 

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Endereço para correspondência
Dr. José Glauco Lobo Filho
Rua Dr. José Lourenço, 625, Aldeota
CEP 60115-280. Fortaleza, CE, Brasil
Fax: 85-2610816
E-mail: glaucolobo@uol.com.br

Artigo recebido em novembro de 2003
Artigo aprovado em janeiro de 2004

 

 

Trabalho realizado pelo Serviço de Cirurgia Cardíaca do Instituto do Coração e Pulmão - ICORP, Hospital Antônio Prudente, Hospital Monte Klinikum, Hospital Universitário Walter Cantídio - Fortaleza, CE, e Hospital Clementino Fraga Filho, da Universidade Federal do Rio de Janeiro.

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