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Small ruminant lentiviruses: economic and productive losses, consequences of the disease

Lentiviroses de pequenos ruminantes: perdas produtivas e econômicas, consequências da doença

ABSTRACT:

Small ruminant lentiviruses, caprine arthritis encephalitis virus, and Maedi-Visna virus cause diseases that result in significant productive losses, mostly in dairy animals. These viruses belong to the Retroviridae family, Lentivirus genus, and constitute a heterogeneous group, which may generate implications for the diagnosis and control of small ruminant lentiviruses. Losses caused by them are associated with reproductive failure, short productive life, and decreased milk production by the infected animals. In addition, these viruses may reduce milk quality, affecting the production of dairy products such as cheese. Small ruminant lentiviruses lead to indirect losses, decreasing herd value and forcing the development of epidemiological trade barriers for animal germplasm. Control of small ruminant lentiviruses is important to promote optimal milk production and to reduce costs with medicine and technical assistance. This control may vary in caprine and ovine populations of each country, according to seroprevalence, variety of breeds, and peculiarities of the practiced management.

KEYWORDS:
production losses; small ruminant lentiviruses; control

RESUMO:

Os lentivírus de pequenos ruminantes, o vírus da artrite encefalite caprina e o vírus Maedi-Visna causam enfermidades que ocasionam perdas produtivas significativas, principalmente em animais com aptidão leiteira. Esses vírus pertencem à família Retroviridae e ao gênero Lentivirus e formam um grupo genético heterogêneo, o que pode ocasionar implicações para o diagnóstico e o controle dos lentivírus de pequenos ruminantes. As perdas causadas pelos lentivírus de pequenos ruminantes estão relacionadas com falhas reprodutivas, vida produtiva curta e diminuição da produção leiteira dos animais infectados. Além disso, esses vírus podem promover a redução da qualidade do leite, afetando a produção de laticínios, tal como o queijo. Os lentivírus de pequenos ruminantes levam a perdas indiretas, reduzindo o valor dos rebanhos e forçando o desenvolvimento de barreiras comerciais epidemiológicas para germoplasma animal. O controle dos lentivírus de pequenos ruminantes é importante para promover uma maior produção de leite e reduzir os custos com medicamentos e assistência técnica. Esse controle pode variar de acordo com a população caprina e ovina de cada país em termos de soroprevalência, variedade de raças e particularidades do manejo adotado.

PALAVRAS-CHAVE:
perdas produtivas; lentivírus de pequenos ruminantes; controle

INFECTION AND DIAGNOSTIC METHODS

Small ruminant lentivirus (SRLV) infections, which are caprine arthritis encephalitis (CAE) and Maedi-Visna (MV), are important diseases in sheep and goat productions. There are four main clinical presentations: arthritis, respiratory, mammary, and neurological. In addition, these diseases cause progressive weight loss that result in significant economic losses (PUGH, 2004PUGH, D.C. Clínica de ovinos e caprinos. São Paulo: Roca, 2004. 513p.; BRITO, 2009BRITO, R.L.L. Implicações da artrite-encefalite caprina na reprodução, produção e na qualidade de leite de cabras. 109 f. Dissertation (Mestrado em Zootecnia) - Universidade Estadual Vale do Acaraú, Sobral, 2009.).

Causative agents of these diseases are SRLV, which were originally designated as CAE and MV viruses. These pathogens have been isolated in different countries, including Brazil, and many studies identified these diseases in different Brazilian regions with varied levels of seroprevalence (Figs. 1 and 2).

Figure 1:
Seropositivity for lentiviruses of small ruminants in sheep from different states in Brazil.

Figure 2:
Seropositivity for lentiviruses of small ruminants in goats from different states in Brazil.

According to the International Committee on Taxonomy of Viruses, SRLV belong to the Retroviridae family, sub-family Orthoretrovirinae, Lentivirus genus. SRLV are divided into five groups named A-E. Group A is subdivided into 15 subtypes A1-A15, and group B into three subtypes B1, B2, and B3. A low number of isolates comprise the groups C and D, while group E has subtypes E1 and E2 (SHAH et al., 2004SHAH, C.; BONI, J.; HUDER, J.B.; VOGT, H.R.; MÜHLHERR, J.; ZANONI, R.; MISEREZ, R.; LUTZ, H.; SCHÜPBACH, J. Phylogenetic analysis and reclassification of caprine and ovine lentiviruses based on 104 new isolates: evidence for regular sheep-to-goat transmission and worldwide propagation through livestock trade. Virology, v.319, n.1, p.12-26, 2004.; GREGO et al., 2007GREGO, E.; BERTOLOTTI, L.; QUASSO, A.; PROFITI, M.; LACERENZA, D.; MUZ, D.; ROSATI, S. Genetic characterization of small ruminant lentivirus in Italian mixed flocks: evidence for a novel genotype circulating in a local goat population. The Journal of General Virology, v.88, p.3423-3427, 2007.; GJERSET et al., 2007GJERSET, B.; JONASSEN, C.M.; RIMSTAD, E. Natural transmission and comparative analysis of small ruminant lentiviruses in the Norwegian sheep and goat populations. Virus Research, v.125, n.2, p.153-161, 2007.; PISONI et al., 2010PISONI, G.; BERTONI, G.; MANAROLLA, G.; VOGT, H.R.; SCACCABAROZZI, L.; LOCATELLI, C.; MORONI, P. Genetic analysis of small ruminant lentiviruses following lactogenic transmission. Virology, v.407, n.1, p.91-99, 2010.; REINA et al., 2010REINA, R.; BERTOLOTTI, L.; GIUDICI, S.D.; PUGGIONI, G.; PONTI, N.; PROFITI, M.; PATTA, C.; ROSATI, S. Small ruminant lentivirus genotype E is widespread in Sarda goat. Veterinary Microbiology, v.144, n.1-2, p.24-31, 2010.; BERTOLOTTI et al., 2011BERTOLOTTI, L.; MAZZEI, M.; PUGGIONI, G.; CARROZZA, M.L.; DEI GIUDICI, S.; MUZ, D.; JUGANARU, M.; PATTA, C.; TOLARI, F.; ROSATI, S. Characterization of new small ruminant lentivirus subtype B3 suggests animal trade within the Mediterranean Basin. Journal of General Virology, v.92, n.8, p.1923-1929, 2011.; GIAMMARIOLI et al., 2011GIAMMARIOLI, M.; BAZZUCCHI, M.; PUGGIONI, G.; BRAJON, G.; DEI GIUDICI, S.; TACCORI, F.; FELIZIANI, F.; DE MIA, GM. Phylogenetic analysis of small ruminant lentivirus (SRLV) in Italian flocks reveals the existence of novel genetic subtypes. Virus Genes, v.43, p.380-384, 2011.; FRAS et al., 2013FRAS, M.; LEBOEUF, A.; LABRIE, F.M.; LAURIN, M.A.; SINGH SOHAL, J.; L’HOMME, Y. Phylogenetic analysis of small ruminant lentiviruses in mixed flocks: multiple evidence of dual infection and natural transmission of types A2 and B1 between sheep and goats. Infection, Genetics and Evolution, v.19, p.97-104, 2013.; KUHAR et al., 2013KUHAR, U.; BARLIC-MAGANJA, D.; GROM, J. Phylogenetic analysis of small ruminant lentiviruses detected in Slovenia. Veterinary Microbiology, v.162, n.1, p.201-206, 2013.). These viruses form a heterogeneous genetic group, and this difference in their genetic composition has practical implications for the sensitivity and specificity of diagnostic tests. In addition, control and eradication programs applied in infected flocks face severely challenges by these characteristics (PASICK, 1998PASICK, J. Maedi-Visna virus and caprine Arthritis-Encephalitis virus: Distinct species or quasispecies and its implications for laboratory diagnoses. Canadian Journal Veterinary, v.62, p.241-244, 1998. ).

Target cells for small ruminant lentiviruses are monocytes/macrophages, which are defense cells found in the organisms of animals (NARAYAN et al., 1982NARAYAN, O.; WOLINSKY, J.S.; CLEMENTS, J.E.; STRANDBERG, J.D.; GRIFFIN, D.E.; CORK, L.C. Slow virus replication: the role of macrophages in the persistence and expression of visna viruses of sheep and goats. Journal General Virology, v.59, p.345-356, 1982.). These viruses may be found in a high concentration in infected tissues and fluids, even in tissues that are not usually a preference for viral replication. The presence of SRLV has been identified in blood, colostrum and milk (LARA et al., 2003LARA, M.C.C.S.H.; BIRGEL JUNIOR, E.H.; FERNANDES, M.A.; BIRGEL, E.H. Infecção experimental do vírus da artrite-encefalite dos caprinos em cabritos. Arquivos do Instituto Biológico, v.70, n.1, p.51-54, 2003.), cerebrospinal fluid (SIDER et al., 2010SIDER, L.H.; BRITO, R.L.L.; VERAS, A.K.A.; RODRIGUES, A.S.; SOUZA, K.C.; OLIVEIRA, E.L.; ANDRIOLI, A.; PINHEIRO, R.R. Processamento de líquido céfalo-raquidiano para extração de RNA genômico do vírus da artrite-encefalite caprina e diagnóstico molecular por RT-nested PCR. Sobral: Embrapa Caprinos e Ovinos , 2010. 4p. (Comunicado Técnico, 114).), uterine fluid and semen (ANDRIOLI, 2001ANDRIOLI, A. Vírus da artrite encefalite caprina: PCR e isolamento viral em amostras de semen, fluido uterino e embriões. 68p. Thesis (Doutorado em Ciência Animal) - Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, 2001.; ANDRIOLI et al., 2006ANDRIOLI, A.; GOUVEIA, A.M.G.; MARTINS, A.S.; PINHEIRO, R.R.; SANTOS, D.O. Fatores de risco na transmissão do lentivírus caprino pelo sêmen. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.41, n.8, p.1313-1319, 2006.). In addition, these pathogens have been identified directly or indirectly in third eyelid tissue (CAPUCCHIO et al., 2003CAPUCCHIO, M.T.; SANNA, E.; SANNA, M.P.; FARIGU, S.; MINELLI, R.; GUARDA, F. Maedi-Visna Virus Detection in Ovine Third Eyelids. Journal of Comparative Pathology, v.129, p.37-43, 2003.), goat epithelial cells of oviduct (LAMARA et al., 2002LAMARA, A.; FIENI, F.; MSELLI-LAKHAL, L.; TAINTURIER, D.; CHEBLOUNE, Y. Epithelial cells from goat oviduct are highly permissive for productive infection with caprine arthritis-encephalitis virus. Virus Research, v.87, p.69-77, 2002.), uterine tissue (FIENI et al., 2003FIENI, F.; ROWE, J.; VAN HOOSEAR, K.; BURUCOA, C.; OPPENHEIM, S.; ANDERSON, G.; MURRAY, J.; BONDURANT, R. Presence of caprine arthritis-encefalitis virus (CAEV) proviral DNA in genital tracts tissues of superovulated dairy goat does. Theriogenology, v.59, p.1515-1523, 2003.), mammary gland (LERONDELLE et al., 1999LERONDELLE, C.; GODET, M.; MORNEX, J.F. Infection of primary cultures of mammary epithelial cells by small ruminant lentiviruses. Veterinary Research, n.30, v.5, p.467-474, 1999.), and lung (BARROSO, 2013BARROSO, I.C. Estudo analítico morfológico de pulmões ovinos infectados pelo vírus Maedi-Visna. 60f. Dissertation (Mestrado em Ciências Veterinárias) - Universidade Estadual do Ceará, Fortaleza, 2013.). These viruses have been identified in the central nervous system (SANNA et al., 1999SANNA, E.; SANNA, M.P.; VITALI, C.G.; RENZONI, G.; SANNA, L.; SPANO, S.; ROSSI, G.; LEONI, A. Proviral DNA in the Brains of Goats Infected with Caprine Arthritis-encephalitis. Virus Journal Comparative Pathology, v.121, p.271-276, 1999.), stromal cells of bone marrow in fibrocytes, endothelial cells and adipocytes (GROSSI et al., 2005GROSSI, P.; GIUDICE, C.; BERTOLETTI, I.; CIOCCARELLI, G.; BROCCHI, E.; CAMMARATA, G.; GELMETTI, D. Immunohistochemical Detection of the p27 Capsid Protein of Caprine Arthritis-Encephalitis Virus (CAEV) in Bone-marrow Cells of Seropositive Goats. Journal of Comparative Pathology, v.133, p.197-200, 2005.).

Viral transmission occurs directly or indirectly by secretions rich in cells of the monocyte/macrophage system, especially macrophages. The main form of transmission is digestive, through the ingestion of colostrum and/or milk of infected goats and sheep. The aerosolized transmission is very important for MV, considering that the main form of clinical disease is respiratory (DAWSON, 1987DAWSON, M. Pathogenesis of Maedi-Visna. The Veterinary Record, v.120, p.451-454, 1987.; MOOJEN, 2001MOOJEN, V. Maedi-Visna dos ovinos. In: RIET-CORREA, F.; SCHILD, A.L.; MENDEZ, M.D.C.; LEMOS, R.A.A. Doenças de Ruminantes e Equinos. 2. ed. São Paulo: Varela, 2001. p.138-144.). In addition, direct transmission may occur through the reflux of contaminated milk in deregulated milking machine, contaminated fomites, such as towels, needles, tattoo and dehorning equipment (ROWE; EAST, 1997ROWE, J.D.; EAST, N.E. Risk factors for transmission and methods for control of caprine arthritis-encephalitis virus infection. Veterinary Clinics of North America: Food Animal Practice, v.13, n.1, p.35-53, 1997.) or artificial insemination (SOUZA et al., 2013SOUZA, K.C.; PINHEIRO, R.R.; SANTOS, D.O.; BRITO, R.L.L.; RODRIGUES, A.S.; SIDER, L.H.; PAULA, N.R.O.; AVILA, A.A.; CARDOSO, J.F.S.; ANDRIOLI, A. Transmission of the caprine arthritis-encephalitis virus through artificial insemination. Small Ruminant Research, v.109, n.2-3, p.193-198, 2013.). Intrauterine transmission has not been discarded yet (ALVES, 2015ALVES, R.P.A. Artrite encefalite caprina: comparação entre técnicas diagnósticas e estudo da transmissão vertical entre animais soronegativos. 72f. Dissertation (Mestrado em Ciência Animal) - Universidade Federal do Piauí, Teresina, 2015.). Interspecies transmission of SRLV is mainly through the contact of infected sheep and goats and by the ingestion of contaminated colostrum or milk of infected goat nannies (SOUZA et al., 2015bSOUZA, T.S.; PINHEIRO, R.R.; COSTA, J.N.; LIMA, C.C.V.; ANDRIOLI, A.; AZEVEDO, D.A.A.; SANTOS, V.W.S.; ARAÚJO, J.F.; SOUSA, A.L.M.; PINHEIRO, D.N.S.; FERNANDES, F.M.C.; COSTA NETO, A.O. Interspecific transmission of small ruminant lentiviruses from goats to sheep. Brazilian Journal of Microbiology, 2015b.). In 2015, SOUZA et al. (2015aSOUZA, K.C.; ANDRIOLI, A.; SIDER, L.H.; PINHEIRO, R.R.; BEZERRA JUNIOR, R.Q.; PEIXOTO, R.M.; TEIXEIRA, M.F.S. Detecção de sequências do DNA proviral do vírus da Artrite Encefalite Caprina em saliva. Acta Scientiae Veterinariae, v.43, p.1266, 2015a.) demonstrated the virus in saliva, which may play an important role in the epidemiology of the disease if it is infectious.

SRLV may be detected directly or indirectly. Among the detection methods, viral isolation in cellular culture, electronic microscopy, in situ hybridization and polymerase chain reaction tests are direct forms. Indirect methods are performed with the detection of antibodies in serological tests. The most frequently used serological techniques for diagnosing SRLV infections are agarose gel immunodiffusion (AGID), indirect immunofluorescence assay (IFA), immunohistochemistry, and immunoassays: Enzyme-linked Immunosorbent Assay (ELISA), Dot-Blot, and Western Blot (WB). The AGID is a practical test with low cost and one of the indicated methods by the World Organization for Animal Health (OIE). It is used in screening, considering the acceptable sensitivity and excellent specificity it presents. However, it fails to detect animals with low titers of antibodies, allowing the occurrence of false-negative individuals within the flock. As a result, the virus is maintained and transmitted from positive animals that were not identified to healthy individuals (ANDRÉS et al., 2005ANDRÉS, D.; KLEIN, D.; WATT, N.J.; BERRIATUA, E.; TORSTEINSDOTTIR, S.; BLACKLAWS, B.A.; HARKISS, G.D. Diagnostic test for small ruminant lentiviruses. Veterinary Microbiology, v.107, p.49-62, 2005.; RODRIGUES et al., 2014RODRIGUES, A.S.; BRITO, R.L.L.; PINHEIRO, R.R.; DIAS, R.P.; ALVES, S.M.; SOUZA, T.S.; SOUZA, K.C.; AZEVEDO, D.A.A.; ANDRIOLI, A.; MAGALHÃES, D.C.T.; TEIXEIRA, M.F.S. Padronização do Elisa indireto e Western Blot para o diagnóstico da artrite-encefalite caprina. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v.66, n.2, p.417-424, 2014.; PINHEIRO et al., 2012PINHEIRO, R.R.; ANDRIOLI, A.; SIDER, L.H.; SANTIAGO, L.B.; OLIVEIRA, E.L.; SOUSA, A.L.M.; ALVES, F.S.F.; CRUZ, J.C.M. Lentiviroses em Pequenos Ruminantes: Principais Métodos de Diagnóstico. Sobral: Embrapa Caprinos e Ovinos, 2012. 42p. (Documentos, 107).).

PINHEIRO et al. (2012PINHEIRO, R.R.; ANDRIOLI, A.; SIDER, L.H.; SANTIAGO, L.B.; OLIVEIRA, E.L.; SOUSA, A.L.M.; ALVES, F.S.F.; CRUZ, J.C.M. Lentiviroses em Pequenos Ruminantes: Principais Métodos de Diagnóstico. Sobral: Embrapa Caprinos e Ovinos, 2012. 42p. (Documentos, 107).) evaluated the sensitivity of AGID, ELISA and WB with a serial dilution of SRLV-positive serum and verified that AGID presented detectable precipitation line up until 1:8 dilution. Positive results were identified with ELISA up to 1:64 and with WB until 1:1024. These data demonstrate that WB may detect antibodies in a dilution 128 times higher than AGID and 16 times higher than ELISA.

SRLV infection usually presents a long period of incubation with frequent occurrence of asymptomatic infections on top of diagnostic limitations. These happen due to genetic and antigenic relations of SRLV, which allow the occurrence of false-negative animals in flocks. These characteristics are limiting factors for controlling SRLV diseases, which lead to significant economic losses, mainly in dairy production. In addition, SRLV may migrate to several different tissues and fluids, hindering the detection and favoring transmission (PISONI et al., 2007PISONI, G.; MORONI, P.; TURIN, L.; BERTONI, G. Compartmentalization of small ruminant lentivirus between blood and colostrum in infected goats. Virology, v.369, p.119-130, 2007.), including interspecies (SOUZA et al., 2013bSOUZA, T.S.; PINHEIRO, R.R.; COSTA, J.N.; LIMA, C.C.V.; ANDRIOLI, A.; AZEVEDO, D.A.A.; SANTOS, V.W.S.; ARAÚJO, J.F.; SOUSA, A.L.M.; PINHEIRO, D.N.S.; FERNANDES, F.M.C.; COSTA NETO, A.O. Interspecific transmission of small ruminant lentiviruses from goats to sheep. Brazilian Journal of Microbiology, 2015b.).

ECONOMIC AND PRODUCTIVE LOSSES

These diseases cause direct losses, such as decrease in the productive life length and milk production; shorter duration of lactating period; predisposal for bacterial infections especially in the mammary gland; and reduction in fat and protein levels of milk produced by the infected goats, which affect dairy products such as cheese production (SMITH; CUTLIP, 1988SMITH, M.C.; CUTLIP, R. Effects on infection with caprine arthritis-encephalitis virus on milk production in goats. Journal American Veterinary Medical Association, v.193, n.1, p.63-67, 1988.; GREGORY et al., 2009GREGORY, L.; LARA, M.C.C.S.H.; VILLALOBOS, E.M.C.; HASEGAWA, M.Y.; CASTRO, R.S.; RODRIGUES, J.N.M.; ARAÚJO, J.; KELLER, L.W.; DURIGON, E.L. Detecção do vírus da artrite encefalite caprina em amostras de leite de cabras pela reação em cadeia da polimerase (PCR) e nested-PCR. Ars Veterinária, v.25, n.3, p.142-146, 2009.; BRITO, 2009BRITO, R.L.L. Implicações da artrite-encefalite caprina na reprodução, produção e na qualidade de leite de cabras. 109 f. Dissertation (Mestrado em Zootecnia) - Universidade Estadual Vale do Acaraú, Sobral, 2009.; MARTÍNEZ-NAVALÓN et al., 2013MARTÍNEZ-NAVALÓN, B.; PERIS, C.; GÓMEZ, E.A.; PERIS, B.; ROCHE, M.L.; CABALLERO, C.; GOYENA, E.; BERRIATUA, E. Quantitative estimation of the impact of caprine arthritis encephalitis virus infection on milk production by dairy goats. The Veterinary Journal, v.197, p.311-317, 2013.). Indirect losses are associated with flock devaluation and commercial barriers for transport of animals and germplasm, such as nannies, bucks, semen, and embryos (PINHEIRO et al., 2001PINHEIRO, R.R.; GOUVEIA, A.M.G.; ALVES, F.S.F. Prevalência da infecção pelo vírus da Artrite-Encefalite Caprina no Estado do Ceará, Brasil. Ciência Rural, v.31, n.3, p.449-454, 2001.; MODOLO et al., 2003MODOLO, J.R.; TACHISSINI, A.V.M.; CASTRO, R.S.; RAVAZZOLO, A.P. Planejamento de Saúde para o controle da Artrite-encefalite caprina. Botucatu: Cultura Acadêmica, 2003. 78p.).

Among the clinical presentations of lentivirus infections, arthritis is usually described for the CAE, which is more frequently observed in animals older than eight months old (CRAWFORD; ADAMS, 1981CRAWFORD, T.B.; ADAMS, D.S. Caprine arthritis-encephalitis: clinical features and presence of antibody in selected goat populations. Journal of the American Veterinary Medical Association, v.178, n.7, p.713-719, 1981.). Joint lesions may impair regular grazing leading to weight loss and incapacitating bucks of performing natural mating (PINHEIRO et al., 1999PINHEIRO, R.R.; GOUVEIA, A.M.G.; ANDRIOLI, A. Prevalência da Artrite Encefalite Caprina em reprodutores caprinos nas principais regiões leiteiras do Estado do Ceará. Revista Brasileira Reprodução Animal, v.23, n.3, p.421-423, 1999.). Other studies demonstrated the increase in the joint size of SRLV infected animals (JUTILA, 1987JUTILA, M.A. Altered macrophage function and the pathogenesis of caprine arthritis-encephalitis. Dissertation Abstracts Internacional, n.92, p.311, 1987.; BRODIE et al., 1998BRODIE, S.J.; DE LA CONCHA-BERMEJILLO, A.; SNOWDER, G.D.; DEMARTINI, J.C. Current concepts in the epizootiology, diagnosis and economic importance of ovine progressive pneumonia in North America: a review. Small Ruminant Research, v.27, n.1, p.1-17, 1998.; GREENWOOD, 1995GREENWOOD, P.L. Effects of Caprine Arthritis-Encephalitis virus on productivity and health of dairy goats in New South Wales, Australia. Preventive Veterinary Medicine, v.1-2, n.22, p.71-87, 1995.; PINHEIRO et al., 2005PINHEIRO, R.R.; GOUVEIA, A.M.G.; ALVES, F.S.F.; ANDRIOLI, A. Medidas carpo-metacarpianas como índice articular clínico em caprinos. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, v.27, n.4, p.170-173, 2005.; ABREU et al., 2010ABREU, D.A.; ANDRIOLI, A.; BRITO, R.L.L.; ÁVILA, A.A.; PINHEIRO, R.R.R.; SOUZA, K.C. Avaliação da massa corporal e do índice articular clínico em caprinos portadores do vírus da artrite encefalite caprina (CAEV). In: CONGRESSO NORDESTINO DE PRODUÇÃO ANIMAL, 6., 2010, Mossoró. Anais... Mossoró: Sociedade Nordestina de Produção Animal; UFERSA, 2010. 1 CD-ROM.).

The respiratory clinical presentation is commonly observed in sheep with MV disease. A study performed in Spain showed that the main source of sheep discard was due to respiratory and neurological conditions (BENAVIDES et al., 2013BENAVIDES, J.; FUERTES, M.; GARCÍA-PARIENTE, C.; OTAOLA, J.; DELGADO, L.; GIRALDEZ, J.; MARÍN, J.F.G.; FERRERAS, M. C.; PÉREZ, V. Impact of Maedi-Visna in intensively managed dairy sheep. The Veterinary Journal, v.197, p.607-612, 2013.). Reinstating this fact, infected animals were estimated to be discarded a year earlier than healthy animals (PETERHANS et al., 2004PETERHANS, E.; GREENLAND, T.; BADIOLA, J.; HARKISS, G.; BERTONI, G.; AMORENA, B.; ELIASZEWICZ, M.; JUSTE, R.A.; KRASSNIG, R.; LAFONT, J.P.; LENIHAN, P.; PÉTURSSON, G.; PRITCHARD, G.; THORLEY, J.; VITU, C.; MORNEX, J.F.; PÉPIN, M. Routes of transmission and consequences of small ruminant lentiviruses (SRLVs) infection and eradication schemes. Veterinary Research, v.35, n.3, p.257-274, 2004.). The early loss of young animals causes an economic impact considering that one to three year-old animals present the best performance in production and cannot be easily replaced (PEREZ et al., 2010PÉREZ, M.; BIESCAS, E.; DE ANDRÉS, X.; LEGINAGOIKOA, I.; SALAZAR, E.; BERRIATUA, E.; REINA, R.; BOLEA, R.; DE ANDRÉS, D.; JUSTE, R.A.; CANCER, J.; GRACIA, J.; AMORENA, B.; BADIOLA, J.J.; LUJÁN, L. Visna/Maedi virus serology in sheep: Survey, risk factors and implementation of a successful control programme in Aragón. The Veterinary Journal, v.186, p.221-225, 2010.). According to Snowder et al. (1990aSNOWDER, G.D.; GATES, N.L.; GLIMP, H.A.; GORHAM, J.R. Prevalence and effect of subclinical ovine progressive pneumonia virus infection on ewe wool and lamb production. Journal of American Veterinary Medical Association, v.197, p.475-479, 1990a.), sheep with subclinical infection by MVV do not present economic effects in wool production.

The effects in the mammary gland are the most important, considering that they affect milk production and predispose animals to secondary infections in this organ (SMITH; CUTLIP, 1988SMITH, M.C.; CUTLIP, R. Effects on infection with caprine arthritis-encephalitis virus on milk production in goats. Journal American Veterinary Medical Association, v.193, n.1, p.63-67, 1988.). Lentivirus infections may cause diffuse hardening of the mammary gland, even when microbial pathogens are not isolated from milk (BOHLAND; D’ANGELINO, 2005BOHLAND, E.; D’ANGELINO, J.L. Artrite encefalite caprina: avaliação dos aspectos produtivos e reprodutivos de animais infectados e não infectados. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, v.42, n.2, p.81-88, 2005.). LARA et al. (2005LARA, M.C.C.S.H.; BIRGEL JUNIOR, L.; GREGORY, E.H.B.; BIRGEL, E.H. Aspectos clínicos da artrite-encefalite dos caprinos. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v.57, n.6, p.736-740, 2005.) consider interstitial mastitis a marked, hardening and frequent condition in dairy goat flocks. In addition, BENAVIDES et al. (2013BENAVIDES, J.; FUERTES, M.; GARCÍA-PARIENTE, C.; OTAOLA, J.; DELGADO, L.; GIRALDEZ, J.; MARÍN, J.F.G.; FERRERAS, M. C.; PÉREZ, V. Impact of Maedi-Visna in intensively managed dairy sheep. The Veterinary Journal, v.197, p.607-612, 2013.) observed alterations in the mammary gland of dairy sheep diagnosed with MV, such as moderate to severe infiltration of lymphocytes, macrophages and plasma cells in the glandular parenchyma, as well as periductal hyperplasia of lymphoid follicles.

In general, seronegative sheep for MVV tend to produce more milk than seropositive sheep (SNOWDER et al., 1990bSNOWDER, G.D.; GLIMP, H.A.; GATES, N.L.; GORHAM, J.R. Analysis of milk production and composition in ewes seropositive and seronegative for ovine progressive pneumonia virus. Sheep Research Journal, v.6, n.3, p.24-28, 1990b.). The same occurs with goat nannies infected by CAE, which present a decrease in milk production and are more affected by health issues, besides reproductive problems. According to GREENWOOD (1995GREENWOOD, P.L. Effects of Caprine Arthritis-Encephalitis virus on productivity and health of dairy goats in New South Wales, Australia. Preventive Veterinary Medicine, v.1-2, n.22, p.71-87, 1995.), seropositive multiparous goats presented an average reduction of 88 kg of milk production and 21 days of production in lactating period when compared with seronegative goats.

Other studies also identified a reduction in the milk production of dairy goats positive for SRLV, as observed by KRIEG; PETERHANS (1990KRIEG, A.; PETERHANS, E. Die caprine arthritis-encephalitis in der Schweiz: epidemiologische und klinische Untersuchungen. Schweizer Archiv fur Tierheilkunde, Zurich, v.132, p.345-352, 1990.), in which a decrease of approximately 10% was identified. BOHLAND; D’ANGELINO (2005BOHLAND, E.; D’ANGELINO, J.L. Artrite encefalite caprina: avaliação dos aspectos produtivos e reprodutivos de animais infectados e não infectados. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, v.42, n.2, p.81-88, 2005.) compared positive goat flocks with negatives and verified a reduction of 37 days in the lactating period and 94.6 L (21.5%) in total milk production per lactation. Moreover, a study performed with dairy goat flocks in a semi-arid region of Ceará, Brazil, reported an even higher reduction of the milk production estimated in 26% (BRITO, 2009BRITO, R.L.L. Implicações da artrite-encefalite caprina na reprodução, produção e na qualidade de leite de cabras. 109 f. Dissertation (Mestrado em Zootecnia) - Universidade Estadual Vale do Acaraú, Sobral, 2009.). Based on MARTÍNEZ-NAVALÓN et al. (2013MARTÍNEZ-NAVALÓN, B.; PERIS, C.; GÓMEZ, E.A.; PERIS, B.; ROCHE, M.L.; CABALLERO, C.; GOYENA, E.; BERRIATUA, E. Quantitative estimation of the impact of caprine arthritis encephalitis virus infection on milk production by dairy goats. The Veterinary Journal, v.197, p.311-317, 2013.), milk production in seropositive animals decreases with the increase of age.

In the environmental conditions of the semi-arid region in Ceará, Brazil, CAE may cause significant losses in the income of milk production by mixed-breed goats. A loss in milk production of 20 infected animals in the 210 days of lactation was R$ 938.28 - 406 €. Due to the low profit margin in milk production, the losses caused by disease may compromise profitability in the dairy goat production (CARNEIRO et al., 2011CARNEIRO, F.F.D.; BRITO, R.L.L.; SANTOS, V.W.S.; GOMES, T.C.L.; ANDRIOLI, A.; PINHEIRO, R.R. Perdas Econômicas Decorrentes da Artrite-Encefalite Caprina na Produção de Gordura e Sólidos Totais de Leite. Revista Científica de Produção Animal, v.13, p.130-134, 2011.).

In addition to milk production, some studies demonstrate that a reduction in milk quality occurs and levels of fat, protein, lactose and total solids may be reduced. Some physical factors such as electroconductivity and chloride contents are higher in the milk of infected goats. Moreover, there is an increase in the somatic cell count (SMITH; CUTLIP, 1988SMITH, M.C.; CUTLIP, R. Effects on infection with caprine arthritis-encephalitis virus on milk production in goats. Journal American Veterinary Medical Association, v.193, n.1, p.63-67, 1988.; SANCHEZ et al., 2001SANCHEZ, A.; CONTRERAS, A.; CORRALES, J.C.; MARCO, J.C. Relationships between infection with caprine arthritis encephalitis virus, intramammary bacterial infection and somatic cell counts in dairy goats. Veterinary Record, v.148, n.23, p.711-714, 2001.; BIRGEL JUNIOR et al., 2007BIRGEL JUNIOR, E.H.; CESTARI, V.; SAMPAIO, R.M.; LARA, M.C.C.S.H.; BIRGEL, D.B.; RAIMONDO, R.F.S.; BRANDESPIN, F.B.; BIRGEL, E.H. Influência da infecção pelo vírus da artrite encefalite caprina nas características físico-químicas e celulares do leite de caprinos. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, v.74, n.3, p.199-206, 2007.; BRITO, 2009BRITO, R.L.L. Implicações da artrite-encefalite caprina na reprodução, produção e na qualidade de leite de cabras. 109 f. Dissertation (Mestrado em Zootecnia) - Universidade Estadual Vale do Acaraú, Sobral, 2009.; MARTÍNEZ-NAVALÓN et al., 2013MARTÍNEZ-NAVALÓN, B.; PERIS, C.; GÓMEZ, E.A.; PERIS, B.; ROCHE, M.L.; CABALLERO, C.; GOYENA, E.; BERRIATUA, E. Quantitative estimation of the impact of caprine arthritis encephalitis virus infection on milk production by dairy goats. The Veterinary Journal, v.197, p.311-317, 2013.).

Corroborating with the referenced literature, KABA et al. (2012KABA, J.; STRZALKOWSKA, N.; JÓŹWIK, A.; KRZYZEWSKI, J.; BAGNICKA, E. Twelve-year cohort study on the influence of caprine arthritis-encephalitis virus infection on milk yield and composition. Journal Dairy Science, v.95, p.1617-1622, 2012.) concluded that the milk of infected goat nannies has low levels of total protein (3.40 versus 3.35%, p ≤ 0.01), fat (3.69 versus 3.54%, p ≤ 0.01) and lactose (4.30 versus 4.25%, p ≤ 0.01). However, BRITO (2009BRITO, R.L.L. Implicações da artrite-encefalite caprina na reprodução, produção e na qualidade de leite de cabras. 109 f. Dissertation (Mestrado em Zootecnia) - Universidade Estadual Vale do Acaraú, Sobral, 2009.) verified a 5% reduction in fat levels and 3% in total solids of seropositive goat milk and an increase of 32% in somatic cell count. TURIN et al. (2005TURIN, L.; PISONI, G.; GIANNINO, M.L.; ANTONINI, M.; ROSATI, S.; RUFFO, G.; MORONI, P. Correlation between milk parameters in CAEV seropositive and negative primiparous goats during na eradication program in Italian farm. Small Ruminant Research, v.57, p.73-79, 2005.) evaluated CAE effects in the production and biochemical components of milk produced by primiparas goat nannies and verified that milk production was similar among seropositive and seronegative individuals, and there was no significant difference in lactose values. However, levels of fat, protein and somatic cell count were statistically different. These studies indicate that the infection may interfere in milk quality, which might affect the production of dairy products.

CARNEIRO et al. (2011CARNEIRO, F.F.D.; BRITO, R.L.L.; SANTOS, V.W.S.; GOMES, T.C.L.; ANDRIOLI, A.; PINHEIRO, R.R. Perdas Econômicas Decorrentes da Artrite-Encefalite Caprina na Produção de Gordura e Sólidos Totais de Leite. Revista Científica de Produção Animal, v.13, p.130-134, 2011.), after studying the effects of SRLV in dairy goat flocks, evaluated the influence of the disease in parasite infection and verified that goat nannies from seropositive group needed deworming more frequently than seronegative females, which were more intense at the end of rainy season and in peripartum. Gastrointestinal parasite infection associated with CAE elevated 60% of the costs with deworming drugs, and primiparas were mostly affected. Seropositive group presented higher cost values related to anthelmintic drugs and laborin €$ 29.60 and €$ 34.53, respectively, when compared with the seronegative group. The authors concluded that such disease predisposes animals to gastrointestinal parasite infections; therefore, they raise costs of production with CAEV infected animals.

Infected animals are more susceptible to health issues than seronegative animals, such as peripartum udder edema, mastitis and enlargement of carpal joint, in addition to altered reproductive parameters. According to GREENWOOD (1995GREENWOOD, P.L. Effects of Caprine Arthritis-Encephalitis virus on productivity and health of dairy goats in New South Wales, Australia. Preventive Veterinary Medicine, v.1-2, n.22, p.71-87, 1995.), among multiparous goat nannies, seropositive animals presented a higher rate of reproductive failure (43%) in comparison with seronegative ones (18%). However, there is no statistical difference in primiparas goat nannies. In the same study, the disease reduced in 5.6% the average weight of newborn goat kids.

The severe losses justify the control of lentivirus infections. Therefore, the application of prevention/control measures are suggested to minimize losses and promote optimal economic gain. Moreover, control measurements improve animal welfare, considering the obvious relation with disease and suffering (MURI et al., 2016MURI, K.; LEINE, N.; VALLE, P.S. Welfare effects of a disease eradication programme for dairy goats. Animal, n.10, v.2, p.333-341, 2016. ). The use of control or eradication programs promotes decrease in seroprevalence to satisfactory levels and improves production and animal welfare consequently (PÉREZ et al., 2013PÉREZ, M.; MUÑOZ, J.A.; BIESCAS, E.; SALAZAR, E.; BOLEA, R.; DE ANDRÉS, D.; AMORENA, B.; BADIOLA, J.J.; REINA, R.; LUJÁN, L. Successful Visna/Maedi control in a highly infected ovine dairy flock using serologic segregation and management strategies. Preventive Veterinary Medicine, v.112, n.1, p.423-427, 2013.).

CONSIDERATIONS ON CONTROL MEASURES

We suggest that disease control promotes improvement in milk production and quality, feed conversion and animal welfare, in addition to reducing costs with drugs and technical assistance. However, the producer should analyze the cost-benefit ratio for starting a program, considering that the necessary measures for control, and especially eradication, are expensive and laborious.

A major success in eradicating CAE was described in Japan, in which a series of measures against this disease was adopted between 2002 and 2006. The program used three strategies. Firstly, removal of goat kids immediately after birth; secondly, isolation of each generation; and thirdly, periodical discard of positive goats (AGID and PCR). After four generations, this set of measures promoted the transformation of infected goat flocks into CAEV-free and increased the milk production (KONISHI et al., 2011KONISHI, M.; NAGURA, Y.; TAKEI, N.; FUJITA, M.; HAYASHI, K.; TSUKIOKA, M.; YAMAMOTO, T.; KAMEYAMA, K.; SENTSUI, H.; MURAKAMI, K. Combined eradication strategy for CAE in dairy goat farm in Japan. Small Ruminant Research, v.99, p.65-71, 2011.).

SRLV control is yet a problem for several producers due to the lack of communication regarding information generated by the scientific community to this audience. In addition, according to REINA et al. (2009REINA, R.; BERRIATUA, E.; LUJÁN, L.; JUSTE, R.; SÁNCHEZ, A.; DE ANDRÉS, D.; AMORENA, B. Prevention strategies against small ruminant lentiviruses: an update. The Veterinary Journal, v.182, n.1, p.31-37, 2009.), many countries have caprine and ovine populations with heterogeneous seroprevalence and a variety of breeds, environmental conditions and management particularities. Therefore, each country or region may need different control strategies. The situation in Brazil fits perfectly within this perspective. These issues prevent the implementation of a single political or control strategy as a reference that aims to minimize losses caused by lentivirus infections.

CONCLUSION

This study aimed to gather general aspects of SRLV, causative agents, and implications of these pathogens in the productive and economic aspects consequently. Although several studies have reported losses caused by SRLV, there is still a lack of data to assess the real costs for the application of control measures.

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  • ERRATUM

    DOI: 10.1590/1808-1657er1852018 Arquivos do Instituto Biológico, vol. 84, Small ruminant lentiviruses: economic and productive losses, consequences of the disease, http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000552016, inserção dos nomes completos dos autores.
    No artigo Small ruminant lentiviruses: economic and productive losses, consequences of the disease, com número de DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000552016, publicado no periódico Arquivos do Instituto Biológico, 84:e0552016, na página 1:
    Onde se lia:
    “Dalva Azevedo1*, Vanderlan Souza dos Santos2, Ana Sousa1, Renato Peixoto1, Raymundo Pinheiro3, Alice Andrioli3, Maria Fátima da Teixeira1
    Leia-se:
    “Dalva Alana Aragão de Azevedo1*, Vanderlan Warlington Souza dos Santos2, Ana Lídia Madeira de Sousa1, Renato Mesquita Peixoto1, Raymundo Rizaldo Pinheiro3, Alice Andrioli3, Maria Fátima da Silva Teixeira1

Publication Dates

  • Publication in this collection
    2017

History

  • Received
    25 July 2016
  • Accepted
    19 Oct 2017
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