Avaliação da função otolítica através do potencial evocado miogênico vestibular em mulheres durante a gravidez^☆

Resumo

Introdução:

Mais de 50% das mulheres grávidas apresentam tonturas frequentes nos primeiros dois trimestres da gravidez. Durante a gestação, as mudanças no metabolismo dos hormônios são responsáveis pelo ciclo ovariano, resultam em alterações vestibulares periféricas ou centrais. A necessidade do estudo é enfocar o efeito das mudanças durante a gravidez sobre o potencial evocado miogênico vestibular, uma medida eletrofisiológica que investiga as funções das estruturas otolíticas.

Objetivo:

Investigar as respostas do potencial evocado miogênico vestibular no primeiro trimestre da gravidez.

Método:

Participaram deste estudo 17 mulheres grávidas e 17 não grávidas com idades pareadas. O potencial evocado miogênico vestibular cervical foi registrado a partir do músculo esternocleidomastóideo ipsilateral e o potencial evocado miogênico vestibular ocular foi registrado a partir do músculo extraocular contralateral em ambos os grupos.

Resultados:

A amplitude pico a pico do potencial evocado miogênico vestibular cervical e do potencial evocado miogênico vestibular ocular estava significativamente reduzida nas respostas obtidas de mulheres grávidas no primeiro trimestre de gestação quando comparadas a de mulheres não grávidas.

Conclusão:

Os testes de potencial evocado miogênico vestibular mostram uma redução clinicamente significativa na amplitude pico a pico no primeiro trimestre da gravidez, o que indica disfunção na via otolítica reflexa.

PALAVRAS-CHAVE
cVEMP; oVEMP; Gravidez; Vestibular; Estrutura otolítica

Abstract

Introduction:

More than 50% of pregnant women experience dizziness frequently in the first two gestational trimesters. During pregnancy, the changes in the metabolism of hormones are responsible for the ovarian cycle resulting in either peripheral or central vestibular alterations. The need for the study is to focus on the effect of changes during pregnancy on the vestibular evoked myogenic potential, an electrophysiological measure that investigates functions of the otolith structures.

Objectives:

The aim is to investigate the vestibular evoked myogenic potential responses during the first trimester of pregnancy.

Methods:

A total of 17 pregnant women and 17 non-pregnant women with age matched took part in this study. The cervical vestibular evoked myogenic potential were recorded from the ipsilateral sternocleridomastoid muscle and the ocular vestibular evoked myogenic potential were recorded from contralateral extraocular muscle in both groups.

Results:

Peak to peak amplitude of cervical vestibular evoked myogenic potential and ocular vestibular evoked myogenic potential was found to be significantly reduced in the responses obtained from first-trimester pregnant women when compared to that of non-pregnant women.

Conclusions:

Vestibular evoked myogenic potential tests exhibits a clinically significant reduced peak to peak amplitude in the first trimester of pregnancy, which indicates dysfunction in the otolith reflex pathway.

Keywords
cVEMP; oVEMP; Pregnancy; Vestibular; Otolith structure

Introdução

A gravidez induz várias mudanças fisiológicas em quase todos os sistemas orgânicos. Mudanças cruciais que ocorrem durante a gravidez incluem alterações do fluido intracelular e extracelular, alterações da osmolalidade e no sistema imunológico. Essas alterações na gravidez podem ter impactos na microcirculação coclear e no equilíbrio do fluido coclear, o que pode alterar a sensibilidade auditiva.¹,² Mudanças no metabolismo dos hormônios esteroides (estrogênio e progesterona), responsáveis pelo ciclo ovariano, também podem resultar em alterações vestibulares periféricas ou centrais, as quais podem ocorrer durante o ciclo menstrual normal, gestação, menopausa e período pré-menstrual.³ Os sintomas são frequentemente associados à ação do estrogênio e da progesterona na cóclea, labirinto posterior e vias auditivas centrais com alterações de audição e de equilíbrio e são clinicamente denominados vertigem, instabilidade, zumbido, plenitude auricular e hiperacusia.³,⁴ Mais de 50% das mulheres grávidas sentem tonturas, que ocorrem com mais frequência nos primeiros dois trimestres de gestação. A alteração hormonal durante a gravidez leva a possíveis alterações vestibulares, resulta em tontura associada a náuseas durante o primeiro trimestre gestacional e essa queixa se reduz nos trimestres seguintes, devido à habituação labiríntica.³ Há evidências muito limitadas que explicam os efeitos das alterações hormonais durante a gravidez nos órgãos otolíticos do sistema vestibular.

Para investigar as funções das estruturas otolíticas, do ramo inferior⁵,⁶ e superior do nervo vestibular,⁷ é usada uma medida eletrofisiológica do potencial evocado miogênico vestibular (VEMP, do inglês Vestibular Evoked Myogenic Potential). As respostas do VEMP são obtidas dos órgãos otolíticos, do utrículo e do sáculo, por meio dos reflexos vestíbulo-ocular e vestíibulo-cólico, respectivamente.⁸ As respostas do reflexo vestíbulo-cólico são obtidas a partir do teste do VEMP cervical (cVEMP), têm sua origem no sáculo vestibular, depois transportado pelo nervo vestibular inferior e, finalmente, faz sinapses no músculo esternocleidomastóideo.⁹,¹⁰ As respostas via reflexo vestíbulo-ocular são obtidas a partir do teste do VEMP ocular (oVEMP), o qual se presume ter sua origem no utrículo.¹¹ Portanto, acredita-se que a via se desloca do utrículo, passa pelo nervo vestibular superior, núcleo vestibular, cruza até os núcleos oculomotores contralaterais por meio do fascículo longitudinal medial e, finalmente, inerva os músculos extraoculares.⁸ Como há evidências significantes de alterações fisiológicas e metabólicas em mulheres grávidas em relação à função vestibular, é necessário fornecer a informação sobre os efeitos das alterações durante a gravidez nos registros do VEMP. Assim, o presente estudo tem como objetivo investigar as respostas dos VEMPs durante o primeiro trimestre da gravidez. O primeiro objetivo do estudo é comparar as respostas do cVEMP entre mulheres grávidas e não grávidas e o segundo objetivo é comparar as respostas do oVEMP entre os mesmos grupos.

Método

Um estudo transversal foi iniciado após a aprovação do comitê de ética em pesquisa com seres humanos (IEC KMC MLR 11-15/268) e todos os participantes foram incluídos no estudo após darem o seu consentimento informado. Foram selecionadas 34 participantes por amostragem de conveniência com média de 27,68 ± 4,48 anos, entre as quais 17 eram mulheres grávidas no primeiro trimestre de gestação e 17 eram não grávidas pareadas por idade. Os critérios usados foram mulheres no primeiro trimestre de gestação com função normal do ouvido externo, médio e interno e sem histórico de qualquer doença (H.E.L.L.P, icterícia, sarampo etc.) antes ou durante a gravidez. A participante não podia ter histórico de doenças neurológicas e sistêmicas.

Procedimento

Este estudo foi feito em duas fases. A fase 1 foi a pré-avaliação para a seleção dos participantes e a fase 2 foi a tarefa experimental. A fase 1 consistiu em testes de pré-avaliação que incluíram história detalhada do caso, exame otoscópico, audiometria tonal liminar e imitânciometria. A fase 2 consistiu no experimento em si, envolveu os testes cVEMP e oVEMP. Todos os testes foram feitos em sala com tratamento acústico.

Pré-avaliação para seleção dos participantes

Inicialmente, foi obtida uma história clínica detalhada de cada participante, seguida de um exame otoscópico para visualização do meato acústico externo, foi verificado que o canal estava livre de cera. Posteriormente, foi feita a audiometria tonal liminar. Um audiômetro diagnóstico calibrado (GSI-61) foi usado para estimar os limiares de tons puros de condução aérea e de condução óssea e UCL (nível de desconforto). A audiometria de tons puros foi feita com o método de Hughson-Westlake modificado.¹² Frequências de oitava cruzadas de 250 Hz a 8 kHz para condução aérea e de 250 Hz a 4 kHZ para condução óssea foram usadas para obter os limiares auditivos. O UCL foi obtido antes do teste VEMP, pois o último requer uma apresentação de estímulo de tone burst de 500 Hz a um nível de alta intensidade (105 dBnNA). O UCL foi identificado com o método ascendente, apresentou um tom puro de 500 Hz por meio de fones de ouvido TDH-39 em altas intensidades em nível supralimiar. O equipamento GSI tympstar foi usado para medir a imitância acústica. A avaliação da imitância foi feita com um tom de sonda de 226 Hz para garantir que as participantes tivessem função normal da orelha média. O timpanograma tipo A com a presença de reflexos estapedianos acústicos ipsilaterais e contralaterais nas frequências de oitava com variação de 500 Hz a 4 kHz foi obtido em todos os participantes. Os procedimentos acima mencionados foram feitos para atender aos critérios de inclusão dos sujeitos do estudo.

Tarefas experimentais

Consistiram em testes cVEMP e oVEMP. O teste do VEMP foi feito nas participantes que preencheram os critérios de inclusão mencionados acima. O teste do VEMP foi feito com o Intelligent Hearing System (IHS) (versão 3.92) em um laboratório de eletrofisiologia. Fones de inserção Eartone 3A foram usados para fornecer os estímulos. As participantes estavam sentadas em posição ereta e relaxada e foram informadas quanto aos procedimentos do teste em relação à limpeza e colocação dos eletrodos nos diversos locais para o registro do cVEMP e oVEMP. As respostas foram registradas com eletrodos banhados a ouro. Antes da colocação dos eletrodos, os locais para a colocação foram limpos com pasta abrasiva Nuprep e os eletrodos foram colocados com o gel ten-20 para aumentar a condutividade. O tone burst de 500 Hz na janela Blackman com 7 ms de duração foi usado como estímulo e apresentado de forma monoaural através de um fone de inserção com um nível de intensidade de estímulo de 105 dBnNA. A replicabilidade da forma de onda foi verificada com duas gravações. Foram apresentadas 200 varreduras de estímulos de rarefação a uma taxa de repetição de 5,1/seg. Uma janela de tempo de 60 mseg (pré-estímulo -10 mseg e pós-estímulo 50 mseg) foi incorporada. A impedância do eletrodo absoluto foi mantida de forma que a impedância em cada sítio de eletrodo era inferior a 5 kΩ e a impedância intereletrodo estava dentro de 3 kΩ para o registro de cVEMP e oVEMP.

Teste do potencial evocado miogênico vestibular cervical (cVEMP)

A montagem do eletrodo incluiu a colocação do eletrodo não inversor no ponto médio do músculo esternocleidomastoideo (ECM) da orelha de teste, o eletrodo inversor na junção esternoclavicular e o eletrodo terra na testa. Os sinais eletromiográficos foram amplificados 5.000 vezes e a passagem de banda filtrada entre 30 e 1.500 Hz. As participantes foram instruídas a girar a cabeça para o lado contralateral da orelha de teste para manter a atividade muscular tônica constante do músculo ECM ipsilateral entre 50 μvolts a 150 μvolts durante todo o registro. Ao fornecer feedback visual à participante, o software garantiu que uma contração muscular suficiente fosse alcançada durante o teste. Sempre que o nível de contração muscular tônica caía abaixo de 50 μvolts ou ia acima de 150 μvolts, as respostas eram rejeitadas. A onda bifásica com um pico positivo (P1) e um pico subsequente negativo (N1) foi registrada para determinar a latência e a amplitude pico a pico para respostas bilaterais.

Teste de potencial evocado miogênico vestibular ocular (oVEMP)

A configuração dos eletrodos envolveu a colocação de um eletrodo não inversor sob o olho, contralateral à orelha de teste. O eletrodo inversor foi posicionado 1 a 2 cm abaixo do eletrodo não inversor sobre a face e o eletrodo terra foi colocado na testa. O oVEMP foi registrado a partir da contração do músculo extraocular contralateral. Os sinais EMGs foram amplificados 50.000 vezes e a passagem de banda foi filtrada ficou entre 1 Hz e 1500 Hz. As participantes foram instruídas a olhar para cima em um ângulo visual de 30 a 35 graus verticalmente acima para um alvo fixo que estava a aproximadamente 2 metros de distância dos olhos. O registro foi iniciado e a onda bifásica inicial com um pico negativo (n1) seguido por um pico positivo (p1) foi usada para determinar a latência e a amplitude pico a pico para respostas bilaterais.

Análise estatística

As formas de onda cVEMP e oVEMP obtidas de mulheres grávidas e não grávidas foram analisadas para medidas de latência e amplitude. As medidas de latência incluíram latências P1 e N1 para cVEMP e latências n1 e p1 para oVEMP. A amplitude pico a pico P1-N1 e n1-p1 foi analisada para as respostas de cVEMP e oVEMP, respectivamente. Os dados obtidos foram tabulados e analisados estatisticamente através do software estatístico SPSS, versão 16.0. O teste U de Mann-Whitney foi feito para verificar a diferença significante entre os dois grupos.

Resultados

VEMPcervical

A média e o desvio-padrão das latências P1 e N1 do cVEMP são apresentados na figura 1. Observa-se que as latências P1 e N1 foram semelhantes para ambos os grupos e o teste de Mann Whitney mostrou que não houve diferença significante para as latências P1 (U = 449,00, p = 0,114) e N1 (U = 478,00, p = 0,220) entre mulheres não grávidas e grávidas.

Figura 1
Média e desvio-padrão das latências P1 e N1 do cVEMP para grávidas e não grávidas.

A figura 2 mostra a média e o desvio-padrão da amplitude pico a pico para mulheres grávidas e não grávidas. Os resultados do teste de Mann-Whitney indicam que houve uma diferença significante na amplitude pico a pico (U = 345,00, p = 0,004) entre mulheres não grávidas e grávidas.

Figura 2
Média e desvio-padrão da amplitude P1 – N1 do cVEMP para mulheres não grávidas e grávidas.

VEMPocular

A figura 3 mostra que as latências n1 e p1 foram similares nos dois grupos. O teste de Mann-Whitney mostrou que não houve diferença significante para as latências n1 (U =456,00, p = 0,258) e p1 (U = 525,50, p = 0,812) entre mulheres não grávidas e grávidas. Os resultados indicam que as latências n1 e p1 foram similares nos dois grupos.

Figura 3
Média e desvio-padrão das latências n1 e p1 do oVEMP para mulheres não grávidas e grávidas.

As médias de amplitude pico a pico e o desvio-padrão do oVEMP são mostrados na figura 4 para mulheres não grávidas e grávidas. Os resultados do teste de Mann-Whitney indicam uma diferença significante na amplitude pico a pico (U = 355,00, p = 0,015) entre mulheres não grávidas e grávidas.

Figura 4
Média e desvio-padrão da amplitude n1 – p1 do oVEMP para mulheres não grávidas e grávidas.

Discussão

Este estudo revelou que a amplitude pico a pico das respostas do cVEMP e do oVEMP estava significantemente reduzida no primeiro trimestre em mulheres grávidas quando comparada com a de mulheres não grávidas. As revisões dos estudos de reprodutibilidade teste-reteste mostraram que a amplitude pico a pico das respostas do VEMP parece ter uma boa significância.¹³,¹⁴ No presente estudo, a redução na amplitude pico a pico dos VEMPs em mulheres grávidas pode ser devida a alterações no órgão otolítico e tais alterações no sistema vestibular podem ser atribuídas às mudanças hormonais que ocorrem durante a gravidez. Há literatura que apoia os achados do presente estudo e mostra que os neurotransmissores liberados durante a gravidez podem alterar o controle bioquímico da orelha interna, o que possivelmente desencadeia um aumento nos sintomas neurotológicos.³ Tal fato pode ser responsável pela frequente queixa de tontura durante a gravidez. Durante a gestação, os níveis de ambos os hormônios ovarianos estão mais altos do que o normal e também pode haver sinais de outras alterações fisiológicas complexas.¹⁵

Os receptores presentes no gânglio espiral e nas células ciliadas (CCE e CCI) teorizam que o estrogênio pode afetar a transmissão auditiva, enquanto o equilíbrio hidroeletrolítico na cóclea é afetado pelos receptores na estria vascular.¹⁶ A progesterona é um hormônio ovariano liberado durante a fase lútea do ciclo ovariano pelo corpo lúteo, que atua como um neuroesteroide e forma um progenitor de outros hormônios esteroides.¹⁷ A progesterona, juntamente com seus metabólitos, também pode afetar o sistema auditivo quando interage com os sítios de ligação com esteroides, como os antagonistas GABA-A nos receptores GABA-A.¹⁸ Assim, em geral, verifica-se que a progesterona tem principalmente uma ação inibitóriano SNC, neutraliza a ação excitatória do estrogênio, leva a um equilíbrio no sistema auditivo.

Schmidt et al. (2010) relataram que 52,44% das mulheres tinham tontura durante a gravidez, a maior (63,64%) ocorrência foi observada no primeiro trimestre seguido do segundo trimestre (60,61%). Durante o terceiro trimestre, a tontura foi relatada por apenas 33,33% das mulheres grávidas. O sintoma de alteração vestibular pode ser devido às alterações hormonais e a redução do sintoma nos trimestres seguintes ocorre devido à habituação labiríntica.³ Outro estudo relata que a alteração vestibular se normaliza ao longo do período gestacional, o que pode ser atribuído à habituação labiríntica.¹⁹ Náuseas e vômitos durante a gravidez ocorrem em 85% das mulheres grávidas, com vários graus de gravidade relatados.²⁰ Por outro lado, outro estudo sugeriu que a etiologia é desconhecida, mas provavelmente multifatorial, como alternância hormonal, distúrbios da tireoide, deficiência de vitaminas etc. Os relatos dos efeitos da gravidez na doença de Ménière dizem que os ataques de vertigem aumentaram para até dez vezes por mês no início da gravidez devido à osmolalidade sérica significativamente reduzida, que se normaliza nos trimestres seguintes.²¹

No presente estudo, a redução da amplitude dos VEMPs é sugestiva de disfunção labiríntica periférica. A literatura revela que, durante a gestação, ocorrem anormalidades ou alterações hormonais como fator predisponente para tontura. Durante o ciclo menstrual, gestação e menopausa, ocorrem alterações hormonais que causam vários efeitos homeostáticos e metabólicos. Várias teorias foram propostas em relação aos efeitos do estrogênio. Os receptores de estrogênio foram identificados, principalmente no gânglio espiral e na estria vascular, que são importantes na transmissão da audição e homeostase do ouvido interno.²² Evidências afirmam que o estrogênio afeta a homeostase iônica e aniônica da endolinfa, regula os canais iônicos e aniônicos.²³,²⁴ A alteração no estrogênio causa degeneração e descolamento de otocônias, leva à vertigem posicional.¹⁶

Conclusão

Os resultados desta investigação mostraram uma amplitude pico a pico reduzida durante o primeiro trimestre da gravidez. A redução na amplitude foi observada no cVEMP e no oVEMP. A redução da amplitude indica disfunção na via reflexa do otólito. Como mulheres grávidas geralmente apresentam queixas vestibulares, o VEMP pode ser usado como uma ferramenta clínica para investigação e monitoramento adicional pode ser feito, se necessário.

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  Como citar este artigo: Bhavana G, Kumar K, A. E. Assessment of otolith function using vestibular evoked myogenic potential in women during pregnancy. Braz J Otorhinolaryngol. 2022;88:584–8.
• A revisão por pares é da responsabilidade da Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Ago 2022
• Data do Fascículo
  Jul-Aug 2022

Histórico

• Recebido
  18 Jun 2020
• Aceito
  23 Ago 2020
• Publicado
  28 Set 2020