Ciclo biológico de Simpulopsis ovata (Gastropoda, Bulimulidae) em São Francisco de Paula, Rio Grande do Sul, Brasil

Biological cycle of Simpulopsis ovata (Gastropoda, Bulimulidae) in São Francisco de Paula, Rio Grande do Sul, Brazil

Simpulopsis; semelparity; anatomy; conquiliometry; biological cycle

Ciclo biológico de Simpulopsis ovata (Gastropoda, Bulimulidae) em São Francisco de Paula, Rio Grande do Sul, Brasil

Biological cycle of Simpulopsis ovata (Gastropoda, Bulimulidae) in São Francisco de Paula, Rio Grande do Sul, Brazil

Suzete R. Gomes; Rosane S. da Silva; Guacira M. Gil; José W. Thomé

Laboratório de Malacologia, Faculdade de Biociências, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), Av. Ipiranga, 6681, prédio 12-D, sala 340, 90619-900 Porto Alegre, RS, Brasil. ([e-mail])

ABSTRACT

The population growth of Simpulopsis ovata (Sowerby, 1822) from the Centro de Pesquisas e Conservação da Natureza - Pró-Mata, São Francisco de Paula, Rio Grande do Sul, Brazil, was studied along eleven months of 1996. Two discontinuous age classes were identified. The first one, with a monthly growth rate of 1.55 mm, was reproductively mature during April and May. The second one appeared after the previous group and had a monthly growth rate of 0.44 mm. The fact that no adults from the two age classes were found together is a characteristic of a semelparous species. New insights about its shell, pallial cavity and reproductive system are given. This is the first record of S. ovata for the State of Rio Grande do Sul.

Keywords:Simpulopsis, semelparity, anatomy, conquiliometry, biological cycle.

INTRODUÇÃO

O gênero Simpulopsis Beck, 1837 é encontrado na América Central e América do Sul compreendendo 27 espécies de caracóis terrestres que, segundo BREURE (1979), estariam classificadas em dois subgêneros distintos: Simpulopsis (Simpulopsis) Beck, 1837, com concha globosa e superfície mais ou menos enrugada e Simpulopsis (Eudioptus) Albers, 1860, com concha oval-alongada e superfície lisa. O subgênero nominal possui registros de ocorrência para o México, Guatemala, Antilhas (St. Vincent, Trinidad), Venezuela, Suriname, Guiana Francesa e Brasil, enquanto S. (Eudioptus) possui registros para o Brasil, Paraguai, Argentina, Peru, Equador e Colômbia (BREURE, 1979). Recentemente, SALGADO & COELHO (2003) propuseram a elevação de Eudioptus a gênero.

As espécies do gênero Simpulopsis foram estudadas por diversos autores, dentre os quais destacam-se VAN MOL (1971), BARROS-ARAÚJO (1971, 1975) e BREURE (1975, 1979) que, basicamente, detiveram-se nos aspectos morfológicos, anatômicos, conquiliológicos e sistemáticos. A única menção sobre a ecologia de Simpulopsis foi feita por BREURE (1979) que acrescentou à sua revisão sistemática a informação de que a maioria das espécies vive sobre árvores e que são encontradas até 1100 m de altitude. Objetiva-se ampliar o conhecimento sobre Simpulopsis ovata, especialmente sobre suas características bio-ecológicas, e fornecer dados conquiliométricos, ilustrações e descrições detalhadas das principais estruturas diagnósticas da espécie. A análise foi feita a partir do estudo de uma população de S. ovata (Sowerby, 1822) ocorrente no Centro de Pesquisas e Conservação da Natureza (CPCN) - Pró-Mata.

MATERIAL E MÉTODOS

O material foi coletado mensalmente no CPCN-Pró-Mata (29°28'S; 50°10'W), área de propriedade da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), localizada no município de São Francisco de Paula, RS, Brasil, entre janeiro e novembro de 1996. O Centro de Pesquisas possui aproximadamente 4000 ha e está situado a aproximadamente 900 m de altitude, na borda leste da região geomorfológica do Planalto das Araucárias, onde ocorre o encontro de 3 regiões fitoecológicas: Floresta Ombrófila Mista, Floresta Ombrófila Densa (Mata Atlântica) e Savana. O clima, nessa região, é classificado como superúmido, com índices pluviométricos variando entre 1750 e 2500 mm anuais (BERTOLETTI & TEIXEIRA, 1995).

Na mata, foi selecionada uma área fixa de 900 m² para as amostragens. As técnicas de coleta consistiram no uso de guarda-chuva entomológico e coleta direta manual em árvores, arbustos e serapilheira. Em cada coleta foram registradas a temperatura e a umidade relativa do ar com o uso de termohigrômetro.

As conchas foram mantidas a seco. Os espécimes, coletados vivos, foram distendidos em água destilada e fixados em álcool 70° GL. Os lotes foram incorporados ao acervo do Museu de Ciências e Tecnologia da PUCRS (MCP).

Do total de 223 exemplares amostrados (entre espécimes vivos e conchas), 162 encontrados vivos foram utilizados para as análises conquiliométricas e para o estudo do crescimento. As dimensões mensuradas foram: diâmetro maior (D_M), altura da abertura (ha), largura da abertura (la), altura da espira (he), altura da concha (h) e número de voltas (fig. 1). Estas foram tomadas sob estereomicroscópio, utilizando-se ocular micrométrica. Para o estudo da protoconcha e de detalhes morfológicos da concha, três amostras foram montadas em stubs e fotografadas em microscópio eletrônico de varredura (MEV).

Para a análise das características anatômicas, 14 espécimes de diferentes tamanhos foram dissecados sob estereomicroscópio, a partir dos quais foram redescritos a cavidade palial e o sistema reprodutor, principais estruturas diagnósticas até o presente momento, além da concha (SOWERBY, 1822; PILSBRY, 1899; BARROS-ARAÚJO, 1971, 1975; BARROS-ARAÚJO & BREURE, 1977).

O estudo da alometria do crescimento (WILBUR & OWEN, 1964) foi realizado a partir da equação geral y = a . x^b, adaptada às diferentes variáveis: 1) la = a . D_M^b; 2) ha = a . D_M^b; 3) he = a . D_M^b; 4) h = D_M^b; 5) he = a . h^b; 6) ha = a . h^b. Efetuando-se a regressão entre as variáveis, o valor b resultante forneceu a relação existente entre as duas dimensões analisadas, indicando se o crescimento é alométrico positivo (b>1), alométrico negativo (b<1) ou isométrico (b=1).

Para o estudo do crescimento em diâmetro utilizou-se o método de Petersen (SANTOS, 1978; VAZZOLER, 1981) que se baseia na análise de distribuições de freqüência por classe de tamanho. Nas curvas polimodais resultantes, admitiu-se que a moda representa o diâmetro médio aproximado dos indivíduos pertencentes a uma mesma classe etária, ou seja, são resultantes de um mesmo período reprodutivo. As curvas resultantes desta distribuição permitiram a identificação de modas. A validade de cada valor de diâmetro médio, como representante de um grupo etário, foi testada pelo método de Ford-Walford (SANTOS, 1978; VAZZOLER, 1981).

A relação entre o diâmetro e a idade foi calculada a partir da expressão matemática de von Bertalanffy (VAZZOLER, 1981), e seu resultado permitiu a construção da curva de crescimento em diâmetro para a população de S. ovata de São Francisco de Paula. O modelo desta curva é descrito pela expressão: D_t = D_inf . (1 - e ^{- k . t}), onde: D_t = diâmetro dos indivíduos com idade t; D_inf = diâmetro médio máximo; e = base dos logaritmos neperianos; k = constante de crescimento mensal; t = tempo desde o recrutamento. O programa SPSS (versão 11.0) foi utilizado no estudo da morfometria da concha e crescimento.

RESULTADOS

Morfologia e morfometria da concha. A concha possui coloração amarelada. É bastante delgada e translúcida, permitindo a visualização das manchas escuras do manto (fig. 2). O número de voltas varia de 1 a 4. A forma geral é globosa (h/D_M= 0,86), com espira reduzida (he/h= 0,07) e abertura ovalada-oblíqua (ha/la= 0,88; ha/D_M= 0,56; la/D_M = 0,66) (fig. 3). As voltas aumentam de diâmetro rápida e progressivamente e apresentam ondulações axiais, sob a forma de rugas (fig. 4). Mesmo nos adultos, o peristômio é fino e reto. A protoconcha apresenta estrias espirais formadas por minúsculos grânulos justapostos e de dimensões muito semelhantes, que ao se cruzarem dão o aspecto de uma rede (fig. 5).

Os coeficientes de alometria resultantes das relações entre o diâmetro maior e a altura da espira (b = 0,4369) e entre a altura da espira e a altura da concha (b = 0,4173) indicam uma relação alométrica negativa entre essas variáveis. Já as relações entre o diâmetro maior e a altura da concha (b = 1,034), entre o diâmetro maior e altura da abertura (b = 1,058), entre o diâmetro maior e a largura da abertura (b = 0,9254) e entre a altura da concha e altura da abertura (b = 0,9256), indicam uma tendência à isometria, ou seja, existe uma relação linear entre as variáveis analisadas. As equações resultantes das diferentes relações estabelecidas são: relação 1: 1a = 0,7166 . D_M^0,9254; relação 2: ha = 0,4977 . D_M^1,058; relação 3: he = 0,6357 . D_M^0,4369; relação 4: h = 0,8303 . D_M^1,034; relação 5: he = 0,6936 . h^0,4173; relação 6: ha = 0,7036 . h ^0,9256.

Anatomia. Na cavidade palial (fig. 6) são observadas manchas negras de forma irregular que, praticamente, são ausentes nos espécimes juvenis. Posicionado dorsalmente sob o manto, na região posterior da cavidade palial, entre o reto (re) e o pericárdio (pe), encontra-se o rim (rm). Este possui forma triangular, ápice afilado, voltado para o colar do manto (cm) e corresponde à cerca de ¼ da cavidade palial. O ureter primário (up), bem mais curto e largo que o ureter secundário (us), começa junto à face direita do rim e após, curva-se dando origem ao ureter secundário, que segue paralelamente ao reto até o ânus (an). O coração está envolto por uma fina membrana, o pericárdio. Está localizado do lado esquerdo do rim e é formado por uma aurícula (au) e por um ventrículo (ve), a partir do qual origina-se a veia pulmonar principal (vp) que se estende até a área sobre o pneumostômio (pn). Dos dois lados da veia pulmonar principal observa-se um grande número de vasos menores e mais delgados, sendo que os do lado direito são mais curtos e numerosos.

O sistema reprodutor (fig. 7) está constituído por uma glândula hermafrodita (gh) (ovariotestis) profundamente incluída na glândula digestiva, constituída por folículos acinosos (racemos), bi- e trifurcados. Os ductos destes folículos convergem formando um ducto único de forma serpenteante, o ovulispermioducto (ol) (conduto hermafrodita), que aumenta de calibre progressivamente até cerca da metade do seu comprimento, caracterizando a vesícula seminal (ve) e após afila-se e conecta-se ao complexo de fertilização (cf) ("carrefour") que apresenta um divertículo (dv) bastante evidente. A glândula do albume (gl) é alongada, dilatada, elipsóide e deprimida. O ovispermioducto (op) apresenta-se constituído por uma câmara de incubação muito desenvolvida, dividida em três regiões distintas, com grande número de pregas e gomos que se dilatam mais a partir do ponto inicial da glândula prostática e estreitam-se em sua porção distal, dando origem a um curto oviduto. Este se prolonga até a vagina (va), que, por sua vez, liga-se a um curto átrio (at) que se abre no poro genital. A partir da vagina, prolonga-se o ducto da glândula gametolítica (espermateca), que possui seu ½ inicial dilatado, de diâmetro semelhante à própria vagina. A seguir, o ducto sofre uma brusca redução, formando um ducto delgado, de diâmetro uniforme em toda a sua extensão, o qual, em sua extremidade, apresenta uma leve dilatação de forma lanceolada e deprimida, a glândula gametolítica. A glândula prostática está aderida ao ovispermioducto (câmara incubadora), sobre a porção não pregueada do mesmo, distinguindo-se deste por apresentar tecido mais denso e amarelado. Possui ácinos muito reduzidos, que se tornam mais numerosos em sua porção distal.

O evertofalo (pênis) (mr) é sinuoso, longo e fusiforme, apresentando falo curto, um pouco dilatado e epifalo mais longo e afilado. Não há uma bainha muscular, havendo apenas um tecido extremamente delgado recobrindo o evertofalo. O ducto deferente é pouco nítido em sua porção inicial (endospermático) a partir do complexo de fertilização e continua, internamente, sob a glândula prostática até exteriorizar-se no oviduto como um ducto. Após, este se prolonga, aderido à face externa do oviduto, vagina e evertofalo, conectando-se ao epifalo, próximo à inserção do músculo retrator no evertofalo. O evertofalo possui um nítido e longo flagelo (fg), de comprimento semelhante ao do músculo retrator citado (mr). Junto à porção inicial (proximal) do canal endospermático há um outro justaposto, também partindo do complexo de fertilização o qual, se infere, seja o ducto alospermático, mas cujo trajeto não foi possível acompanhar.

Dados bio-ecológicos. A média de umidade relativa do ar, durante o período de amostragem, foi de 83,59%, com mínimas registradas nos meses de inverno: junho (72%), julho (65%) e agosto (60%) e máximas nos meses de janeiro, maio e setembro (100%) (verão, outono e primavera, respectivamente). A temperatura mínima foi registrada em julho (1,5ºC) e a máxima (22ºC) em janeiro, fevereiro e março. A temperatura média, ao longo dos 11 meses de amostragem, foi de 16,05ºC.

Os exemplares foram coletados ao nível do solo, na serapilheira e, principalmente, em arbustos e árvores até uma altura aproximada de 2m. Da totalidade do material amostrado (espécimes vivos e conchas), 85,49% foram coletados com o uso de guarda-chuva entomológico. Os demais (14,51%) foram encontrados junto à serapilheira. Nos meses de setembro, outubro e novembro (primavera) registrou-se a maior abundância de espécimes vivos, com média de 33,66 espécimes coletados por mês, enquanto a menor abundância foi registrada nos meses de abril e junho (3 e 1 espécimes, respectivamente).

Os espécimes maiores (adultos) ocorreram de janeiro a maio e os menores indivíduos (jovens) foram encontrados de junho a novembro (tab. I). Pelo deslocamento dos picos modais pode-se acompanhar o crescimento em diâmetro de um grupo etário desde janeiro, quando os indivíduos apresentavam diâmetro médio de 6,32 mm, até maio, quando o diâmetro médio atingiu 12,50 mm. Em junho foi amostrado apenas um indivíduo jovem, caracterizando o surgimento do segundo grupo etário. No mês de julho ocorreram dois picos modais. O pico modal menor representa apenas um indivíduo adulto, remanescente do primeiro grupo etário, cuja taxa de crescimento médio mensal foi de 1,55 mm. O maior pico modal do mês de julho expressa os jovens que começam a ser incorporados à população (recrutas). A partir de julho toda a população de S. ovata passou a ser representada por indivíduos bastante jovens (diâmetro médio de 1,95 mm) e cujo crescimento pôde ser acompanhado até o último mês de amostragem, quando atingiram 4,17 mm de diâmetro médio com uma taxa de crescimento mensal médio de apenas 0,44 mm.

O gráfico de segmentos (fig. 8) permitiu evidenciar a presença de dois grupos etários na população amostrada, que não se sobrepõem ao longo do tempo. O primeiro grupo etário (janeiro a maio) teve seu período reprodutivo nos meses de abril e maio, gerando o segundo grupo etário (junho a novembro). O fato de o primeiro grupo ter desaparecido das amostras, quando do surgimento do segundo, é indicativo da semelparidade da espécie investigada.

Para o estabelecimento da equação de crescimento e da curva de crescimento em diâmetro da população, foi utilizado o primeiro grupo etário. Para determinação da curva de crescimento, calculou-se a idade real do primeiro grupo etário. Como resultado obteve-se que os indivíduos atingem um diâmetro médio de 12,50 mm até o 12º mês de vida. A partir da curva de crescimento pode-se inferir que o ciclo de vida dos indivíduos da população é de um ano. Considerando-se a constante de crescimento mensal (k=0,355), a curva de crescimento para S. ovata (fig. 9), é descrita pela seguinte equação: D_M= 14,86 (1- e ^{- 0,355 . t} ).

DISCUSSÃO

SOWERBY (1822) propôs a espécie aqui estudada e, ao descrever a forma geral da concha, no texto, referiu-se a ela como "Succinea ovata". Entretanto, nas figuras, ao ilustrar a concha em posição frontal e dorsal, referiu-se à espécie como sendo "Succinea obtusa". BECK (1837) propôs o gênero Simpulopsis e incluiu neste a espécie de SOWERBY (1822), chamando-a de S. obtusa, sem mencionar o nome S. ovata e, tampouco, discutir a confusão feita por SOWERBY (1822). PILSBRY (1899) mencionou o fato, dizendo que usaria o nome "S. obtusa", uma espécie que considerou válida, uma vez que PFEIFFER (1848) o teria usado, ignorando "S. ovata". Mesmo assim, PILSBRY (1899) colocou "S. obtusa" de PFEIFFER (1848) na sinonímia de Simpulopsis brasiliensis (Moricand, 1836). Não houve, portanto, entre estes trabalhos, nenhum que discutisse a validade dos dois nomes e escolhesse aquele que deveria ser taxonomicamente válido, o que justificaria a prioridade de S. ovata ou de S. obtusa. BARROS-ARAÚJO (1975) optou pelo nome Simpulopsis ovata, com o qual concordamos, levando em conta o Artigo 23.9 e 24.2 do Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (INTERNATIONAL COMMISSION ON ZOOLOGICAL NOMENCLATURE, 1999).

No estudo do crescimento, a seqüência temporal entre as modas revelou uma evolução do crescimento em função do tempo, indicando a validade das técnicas amostrais e a representatividade da amostra da população de S. ovata. Esta seqüência temporal corresponde, provavelmente, a classes naturais de idades ou coortes, segundo VAZZOLER (1981).

Pelo estudo do crescimento, pode-se inferir que o ciclo de vida da população de S. ovata do CPCN é anual e a espécie é semelpárea. O ciclo de vida de um ano, observado em S. ovata, comparativamente a outras espécies de moluscos, é curto. Entretanto, ciclos anuais têm sido comumente encontrados entre os gastrópodes pulmonados terrestres, de água doce e marinhos (CALOW, 1978; STAIKOU & LAZARIDOU-DIMITRIADOU, 1991; LAZARIDOU-DIMITRIADOU, 1995; KOSUGE, 2000; ELEUTHERIADIS & LAZARIDOU-DIMITRIADOU, 2001). A semelparidade, estratégia reprodutiva onde as espécies reproduzem-se apenas uma vez, ou seja, os indivíduos adultos morrem após o período reprodutivo (MACKIE, 1983), caracteriza-se pelo aumento do esforço reprodutivo e diminuição no número de eventos reprodutivos. WILLIAMS (1966) e STEARNS (1992) afirmam que limitações de recursos ou de energia são comuns na natureza, levando algumas espécies a investirem no processo reprodutivo em detrimento do crescimento somático e outras, a utilizarem toda sua energia em um único evento reprodutivo, "apostando" na probabilidade reprodutiva futura, como é o caso de S. ovata.

O acompanhamento da população ao longo dos meses de estudo também permitiu evidenciar a existência de dois períodos distintos no ciclo de vida de S. ovata. No primeiro período, entre junho e novembro (inverno-primavera), encontram-se apenas indivíduos jovens na população, verificando-se a maior abundância de espécimes e uma baixa taxa de crescimento. A incorporação à população dos caracóis recém-eclodidos justifica a maior abundância de indivíduos registrada na primavera. Porém, a baixa taxa de crescimento entre os jovens, possivelmente, seja resultante de uma redução metabólica causada pelas baixas temperaturas verificadas na região no período inverno/primavera. De acordo com HYMAN (1967), entre os fatores que regulam a taxa de crescimento no ciclo de vida dos pulmonados, a temperatura é o mais decisivo. Muitos moluscos terrestres e de água doce, sob baixas temperaturas, param de alimentar-se, tornando-se totalmente inativos (hibernação), ou alimentam-se muito pouco e, conseqüentemente, crescem lentamente (MICHELSON, 1961; GHOSE, 1963; HYMAN, 1967; HAUT & GHOSE, 1986; QUIJON et al., 2001).

No segundo período do ciclo de vida de S. ovata, entre janeiro e maio, já sob temperaturas mais elevadas, verifica-se um aumento significativo na taxa de crescimento. A menor abundância encontrada neste período, provavelmente, é resultante da mortalidade natural entre os jovens. Nos meses de abril e maio ocorre a maturação sexual, a reprodução e a postura de ovos, resultando na incorporação de um grande número de jovens à população nos meses de junho e julho. A significativa diferença nas taxas de crescimento entre os dois grupos etários amostrados evidencia a estreita relação existente entre a temperatura e a dinâmica de crescimento de S. ovata.

As características do ciclo reprodutivo e a abundância dessa espécie nas matas do CPCN demostram a total adaptação da espécie às características do ecótono entre Mata Atlântica e Mata Ombrófila Mista, em São Francisco de Paula. O local mostra-se ideal ao seu desenvolvimento, pela grande diversidade florística, pelo elevado acúmulo de matéria orgânica no solo e pela umidade relativa do ar, alta durante todo o ano.

Este estudo, desenvolvido nas matas do CPCN, permitiu efetuar o primeiro registro de ocorrência de S. ovata para o Rio Grande do Sul (Brasil). A espécie foi descrita originalmente para a Bahia, tendo sido mencionada também por BARROS-ARAÚJO (1975), para diferentes localidades do Estado do Rio de Janeiro, entre altitudes de 750 m e 1500 m. Até então, a única espécie do gênero registrada para o Rio Grande do Sul era S. sulculosa (Férussac, 1821), para matas da Bacia do Jacuí e para Taquara (MARTENS, 1868; CLESSIN, 1888; MORRETES, 1949). Resultados como esse evidenciam a importância da conservação de áreas de florestas e de estudos prévios que embasem o uso sustentável das reservas naturais.

Agradecimentos. Aos colegas Álvaro L. M. Fonseca, Andréia V. da Silva, Dionara dos Santos, Luciana Pedott e Regina de S. Martins, pelo auxílio nas coletas; a Rina Ramirez, pela tradução do resumo para o inglês; a M.Sc. Carmem Gomes, técnica em MEV-PUCRS; à estagiária Juliane Picanço pela obtenção das fotos de S. ovata; ao estagiário Eleandro Sidney Moyses pelo tratamento das imagens. À FAPERGS pelo apoio financeiro.

Recebido em julho de 2003. Aceito em junho de 2004.

• BARROS-ARAÚJO, J. L. 1971. Sobre a morfologia de Simpulopsis citrino-vitrea (Moricand, 1836) (Mollusca, Pulmonata). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 54:77-80.
• __. 1975. Superfamília Bulimuloidea do Brasil. Amphibulimidae: Simpulopsis ovata (Sowerby, 1822). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 55:15-20.
• BARROS-ARAÚJO, J. L. & BREURE, A. S. H. 1977. Notes on Bulimulidae (Gastropoda, Euthyneura), anatomy and histology of Simpulopsis (Simpulopsis) miersi Pfeiffer, 1856. Zoologische Mededelingen, Leiden, 52(3):19-25.
• BECK, H. 1837. Index Molluscorum praesentis aevi Musei Principis Augustissimi Christiani Frederici Copenhagen, Beck, H. 124p.
• BERTOLETTI, J. J. & TEIXEIRA, M. B. 1995. Centro de Pesquisas e Conservação da Natureza Pró-Mata. Divulgações do Museu de Ciências e Tecnologia - UBEA/PUCRS, Porto Alegre, 2:1-47.
• BREURE, A. S. H. 1975. Notes on Bulimulidae (Gastropoda, Euthyneura), 2. On a small collection of Simpulopsis Beck, 1837, from southern Brasil, with description of three new species. Basteria, Leiden, 39:97-113.
• __. 1979. Systematics, phylogeny and zoogeography of Bulimulinae (Mollusca). Zoologische Verhandelingen, Leiden, (168):1-215.
• CALOW, P. 1978. The evolution of life-cycle strategies in fresh-water gastropods. Malacologia, Philadelphia, 17(2):351-364.
• CLESSIN, S. 1888. Binnenmollusken aus Südbrasilien. Malakozoologishe Blätter, Kassel, 10(2):165-174.
• ELEUTHERIADIS, N. & LAZARIDOU-DIMITRIADOU, M. 2001. The life cycle, population dynamics, growth and secondary production of Bithynia graeca (Westerlund, 1879) (Gastropoda) in Lake Kerkini, Northen Greece. Journal of Molluscan Studies, London, 67(3):319-328.
• GHOSE, K. C. 1963. The early stages of development in Achatina fulica Bowdich (Mollusca: Gastropoda). Journal of the Bombay Natural History Society, Bombay, 60:228-232.
• HAUT, S. K. & GHOSE, K. C. 1986. Growth rate of the garden snail Macrochlamys indica Godwin-Austen. Proceedings of Zoological Society, Calcuta, 35:85-88.
• HYMAN, L. H. 1967. The Invertebrates. Mollusca I. London, McGraw Hill. v.6, 792p.
• INTERNATIONAL COMMISSION ON ZOOLOGICAL NOMENCLATURE. 1999. International Code of Zoological Nomenclature (Fourth Edition). London, International Trust for Zoological Nomenclature. 306p.
• KOSUGE, T. 2000. Seasonal aspects in the life history and ecology of the intertidal pulmonate Salinatot takii Kuroda (Gastropoda: Amphibolidae). Venus: Japanese Journal of Malacology, Tokyo, 59(1):19-28.
• LAZARIDOU-DIMITRIADOU, M. 1995. The life cycle, demographic analysis, growth and secondary production of the snail Helicella (Xerothracia) pappi (Schütt, 1962) (Gastropoda Pulmonata) in E. Macedonia (Greece). Malacologia, Philadelphia, 37(1):1-11.
• MACKIE, G. L. Bivalves. 1983. In: WILBUR, K. M. ed. The Mollusca. New York, Academic. v. 7, p. 351-418.
• MARTENS, E. V. 1868. Über südbrasilianische Land- und Süsswassermollusken. Nach den Sammlungen von Dr. R. Hensel. Malakozoologishe Blätter, Kassel, 15:169-217.
• MORRETES, F. L. 1949. Ensaio de Catálogo dos Moluscos do Brasil. Arquivos do Museu Paranaense, Curitiba, 7:1-173.
• MICHELSON, E. H. 1961. The effects of temperature on growth and reproduction of Australorbis glabratus in the laboratory. American Journal of Hygiene, Baltimore, 73:66-74.
• PFEIFFER, L. 1848. Monographie Heliceorum Viventium Lipsiae. v. 2, 594p.
• PILSBRY, H. A. 1899. In: TRYON, G. W. JR. & PILSBRY, H. A. Manual of Conchology. Second Series: Pulmonata. Philadelphia, ANSP. v. 12, pt.48, p.177-258.
• QUIJON , P.; CONTRERAS, H. & JARAMILLO, E. 2001. Population biology of the intertidal snail Chilina ovalis Sowerby (Pulmonata) in the Queule River estuary, south-central Chile. Estuaries, Lawrence, 24(1):69-77.
• SALGADO, N. C. & COELHO, A. S. C. 2003. Moluscos terrestres do Brasil (Gastrópodes operculados ou não, exclusive Veronicellidae, Milacidae e Limacidae). Revista de Biología Tropical, Supl., San José, 51: 149-189.
• SANTOS, E. P. dos. 1978. Dinâmica de populações aplicada à pesca e piscicultura São Paulo, EDUSP. 129p.
• SOWERBY, G. B. 1820. Succinea (9):1-2 [n. num.] pl. 172, figs. 1-3. In: SOWERBY, G. B. 1820-1834. The genera of recent and fossil shells... commenced by J. Sowerby... G.B. Sowerby ed., London. 2 vols.
• STAIKOU, A. & LAZARIDOU-DIMITRIADOU, M. 1991. The life cycle, population dynamics, growth and secondary production of the snail Xeropicta arenosa Ziegler (Gastropoda: Pulmonata) in northern Greece. Zoological Journal of Linnean Society, London, 101:179-188.
• STEARNS, S. C. 1992. The evolution of life histories Oxford, Oxford University. 262p.
• VAN MOL, J. J. 1971. Notes anatomiques sur les Bulimulidae (Mollusques, Gastéropodes, Pulmonés). Annales de la Socièté Royale Zoologique de Belgique, Bruxelles, 101:183-226.
• VAZZOLER, A. E. A. M. 1981. Manual de métodos para estudos biológicos de populações de peixes - reprodução e crescimento Brasília, CNPq. 108p.
• WILBUR, K. M. & OWEN, G. 1964. Growth. In: Wilbur, K. M. & Yonge, C. M. eds. Physiology of Mollusca. New York, Academic. v.1, p. 211-242.
• WILLIAMS, G. C. 1966. Natural selection, the cost of reproduction, and a refinement of Lack's principle. American Naturalist, Chicago, 100:687-690.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  17 Fev 2005
• Data do Fascículo
  Set 2004

Histórico

• Aceito
  Jun 2004
• Recebido
  Jul 2003