Base genética da resistência de um acesso de tomate silvestre ao mosaico-amarelo do pimentão

Resistance genetic basis of a wild tomato access to pepper yellow mosaic virus

GENÉTICA

Base genética da resistência de um acesso de tomate silvestre ao mosaico-amarelo do pimentão

Resistance genetic basis of a wild tomato access to pepper yellow mosaic virus

Ana Cristina Pinto Juhász^I; Derly José Henriques da Silva^II; Francisco Murilo Zerbini Júnior^II; Pedro Crescêncio Souza Carneiro^II; Bruno Oliveira Soares^II; Cosme Damião Cruz^II

^IEmpresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais, Epamig-CTNM, Rodovia MGT 122, Km 155, CEP 39525-000 Nova Porteirinha, MG. E-mail: [e-mail]

IIUniversidade Federal de Viçosa, Avenida P.H. Rolfs, s/nº, CEP 36571-000 Viçosa, MG. E-mail: [e-mail], [e-mail], [e-mail], [e-mail], [e-mail]

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi avaliar a base genética da resistência de Lycopersicon hirsutum ao potyvírus Pepper yellow mosaic virus (PepYMV). Foram avaliadas 540 plantas, inclusive os parentais 'Santa Clara' (suscetível) e 'BGH 6902' (resistente), e as gerações F₁, F₂, RC_1:1 e RC_1:2, derivadas do cruzamento desses parentais. As plantas receberam inoculações mecanicamente, e a concentração viral de PepYMV em cada planta foi determinada por ELISA indireto. Foram realizadas as análises quantitativa e qualitativa. A primeira, baseada na concentração viral de cada planta, indicou herança oligogênica com herdabilidade de 99%. Os mesmos dados, quando analisados de forma qualitativa, indicaram herança governada por dois genes, com interação epistática dominante e recessiva. Entretanto, quando foi analisada a geração F_2:3, oriunda da autofecundação de plantas F₂ resistentes, a hipótese de dois genes foi descartada e a de um gene, com dominância completa entre os alelos, foi a que melhor se ajustou aos dados. A análise qualitativa, pela sintomatologia observada, demonstrou que a herança da resistência ao PepYMV é determinada por um gene recessivo, com ausência de dominância entre os seus alelos.

Termos para indexação: Lycopersicon hirsutum, Pepper yellow mosaic virus, herança da resistência, resistência recessiva.

ABSTRACT

The aim of this work was to evaluate the genetic basis of resistance of Lycopersicon hirsutum to the potyvirus Pepper yellow mosaic virus (PepYMV). Five hundred and forty plants, including the parentals 'Santa Clara' (susceptible) and 'BGH 6902' (resistant) were evaluated, as well as the generations F₁, F₂, RC_1:1 and RC_1:2, from the crossing of the above parentals. PepYMV was mechanically inoculated, and the virus concentration in each plant was determined by indirect ELISA. The quantitative and qualitative analyses were carried out. The first one, based on the virus concentration of each plant, suggest oligogenic inheritance with heritability of 99%. The same data, when analyzed under the qualitative form, indicated an inheritance governed by two genes, with dominant and recessive epistatic interaction. However, when F_2:3 generation, arising from self-fertilization of resistant F₂ plants, was analyzed, the hypothesis of two genes was rejected, while the best fitted to data was that of one gene with complete dominance among the alleles. The qualitative analysis, considering sintomatology observed, showed that the inheritance of resistance to PepYMV is determined by a recessive gene, with the absence of dominance among their alleles.

Index terms: Lycopersicon hirsutum, Pepper yellow mosaic virus, inheritance of resistance, recessive resistance.

Introdução

O tomateiro é uma cultura de grande importância econômica, e o Brasil é o oitavo produtor mundial de tomate e o maior da América latina (Silva & Giordano, 2000). No entanto, é uma cultura sujeita à incidência de várias doenças, entre as quais as viroses, que podem se tornar fatores limitantes à produção, quando a cultivar não apresentar nível adequado de resistência genética (Kurozawa & Pavan, 1997).

No Brasil, as principais viroses do tomateiro são: o vira-cabeça, causado por espécies do gênero Tospovirus (Pozzer et al., 1996), e o mosaico, causado por espécies do gênero Begomovirus da família Geminiviridae (Ribeiro et al., 2003). A espécie Pepper yellow mosaic virus (PepYMV, Potyviridae, Potyvirus), descrita a partir de plantas de pimentão (Inoue-Nagata et al., 2002), também infecta o tomateiro. A incidência do PepYMV em plantios de tomateiro vem aumentando no Brasil, com relatos recentes de perdas de até 100% no Espírito Santo (Ávila et al., 2004; Maciel-Zambolim et al., 2004).

A infecção do tomateiro pelo PepYMV resulta em doença severa, com sintomas de mosaico intenso, deformação foliar, definhamento das plantas e redução da produção de frutos (Maciel-Zambolim et al., 2004). Como controle, a resistência genética é o único meio seguro de se impedir que a doença se instale na lavoura e cause prejuízos aos produtores.

Em tomate, fontes de resistência a viroses têm sido relatadas mais comumente nas espécies silvestres de Lycopersicon, principalmente em L. peruvianum, L. pimpinellifolium, L. chilense e L. hirsutum (Giordano & Silva, 1999). Para o PepYMV, Juhász et al. (2006) identificaram uma fonte de resistência, em um acesso de L. hirsutum pertencente ao Banco de Germoplasma de Hortaliças da Universidade Federal de Viçosa (BGH-UFV).

Após a identificação da fonte, é necessário determinar o controle genético da resistência, para se estabelecer em estratégias e se estimar a eficiência de uso dessa fonte, em programas de melhoramento.

O presente trabalho teve como objetivo avaliar a base genética da resistência de Lycopersicon hirsutum ao potyvírus Pepper yellow mosaic virus (PepYMV).

Material e Métodos

A primeira etapa do trabalho foi a de hibridação, para obtenção das sementes do híbrido F₁, das gerações segregantes F₂ e dos retrocruzamentos (RC_1:1 e RC_1:2). As sementes híbridas F₁ foram obtidas pelo cruzamento da cultivar Santa Clara, suscetível ao PepYMV, e do acesso resistente de L.hirsutum (BGH 6902). Para a realização dos cruzamentos, os genitores foram cultivados em estufa, na Horta de Pesquisa da Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG, de janeiro a junho de 2004. Foram utilizadas 50 plantas da cultivar suscetível (P₁), como genitores femininos, e 10 plantas do acesso resistente (P₂) como doadores de pólen.

A partir do início do florescimento, o pólen das flores do genitor masculino foi coletado e armazenado em cápsulas de gelatina, em baixa temperatura e umidade. Os cruzamentos foram realizados, tendo se feito a emasculação e, em seguida, a polinização nos botões florais do genitor feminino, no período da manhã, entre 6 e 8h. As flores polinizadas artificialmente foram marcadas com lãs coloridas, a fim de se fazer a identificação nos frutos. Quando maduros, os frutos dos cruzamentos foram colhidos, as sementes retiradas manualmente, fermentadas por 48 horas, lavadas, secadas à temperatura ambiente e armazenadas em câmara fria, em baixa temperatura e umidade.

Para a obtenção dos retrocruzamentos, RC_1:1 (P₁ x F₁) e RC_1:2 (F₁ x P₂), 50 plantas de P₁, 10 de P₂ e 30 de F₁ foram cultivadas em estufa, na Horta de Pesquisa da UFV, de julho a dezembro de 2004. A geração F₂ foi obtida pela autofecundação das plantas F₁. Os cruzamentos foram realizados conforme os mesmos procedimentos descritos para a obtenção da geração híbrida F₁. Nos cruzamentos, utilizaram-se os genitores femininos com maior carga genética de L.esculentum, com o objetivo de se obter maior taxa de pegamento e maior facilidade na determinação da época de colheita dos frutos, para a extração de sementes.

Após a obtenção das sementes das seis gerações – os genitores (P₁ e P₂), o híbrido F₁, a geração segregante F₂ e os retrocruzamentos (RC_1:1 e RC_1:2) –, as plantas foram cultivadas em casa de vegetação do Departamento de Fitopatologia da UFV, de maio a julho de 2005. Foram cultivadas 30 plantas, de cada um dos genitores e do híbrido F₁, 250 plantas da geração F₂, e 100 plantas de cada geração de retrocruzamento (RC_1:1 e RC_1:2), no total de 540 plantas.

Realizado o estudo da herança da resistência, com base nas gerações acima, foi feita uma avaliação de 20 plantas da geração F_2:3, obtidas da autofecundação de 10 plantas resistentes da geração F₂, para a confirmação do número estimado de genes responsáveis pela resistência ao PepYMV.

A inoculação do vírus nas plantas foi feita mecanicamente, tendo-se utilizado como fonte de inóculo, plantas de Nicotiana debneyi Domin infectadas com o isolado 3 do PepYMV. O isolado viral foi obtido de plantas de pimentão, coletadas em campo no Município de Igarapé, Estado de Minas Gerais (Truta et al., 2004). O preparo do inóculo foi realizado pela maceração de cada grama de folha de Nicotiana infectada, em 5 mL de tampão fosfato de potássio 0,05 M, pH 7,2, com sulfito de sódio a 0,01%, e com uso de Carborundum (600 mesh) como abrasivo. Para uniformizar a inoculação, com o auxílio de uma gaze, cada uma das duas folhas mais jovens de cada planta, com folhas totalmente estendidas, foi friccionada por três a quatro vezes com o inóculo. Para minimizar a incidência de escapes, as plantas receberam inoculações por cinco vezes, com intervalo de 48 horas entre cada inoculação. A primeira inoculação foi feita quando as plantas estavam no estádio de duas a quatro folhas definitivas.

As plantas foram mantidas em casa de vegetação e avaliadas visualmente até o surgimento de sintomas. A concentração viral de cada planta foi determinada por ELISA indireto (Clark et al., 1986), 15 dias após a primeira inoculação.

Para o ELISA, foram coletadas duas a três folhas do ápice das plantas, maceradas na proporção de 1 g de tecido foliar fresco para 5 mL de tampão (p/v). Foram utilizadas amostras de plantas sadias, sem inoculação, como controle negativo, e amostras de plantas de N. debneyi infectadas com o isolado 3 do PepYMV, como controle positivo. Após a reação enzimática, a intensidade de coloração foi medida em leitora Titertek Multiskan Plus MK II, a 405 nm.

Para a análise dos resultados, foram utilizadas abordagens quantitativa e qualitativa. No primeiro caso, a análise foi baseada nas médias e variâncias das gerações parentais, F₁, F₂, RC_1:1 e RC_1:2, cujos valores foram obtidos pelo teste de ELISA, referentes à concentração viral presente em cada planta de cada geração. A análise das médias das gerações foi realizada segundo o modelo aditivo-dominante, em que as variações nas médias foram atribuídas apenas aos efeitos da média dos homozigotos (m), do efeito aditivo (a) e do desvio de dominância (d). Os parâmetros genéticos foram estimados por meio do método dos mínimos quadrados ponderados (Cruz, 2006).

A partir da análise das variâncias das gerações, foram obtidas as seguintes estimativas (Cruz, 2006):

em que é a variância do P₂; é a variância do F₁; é a variância do F₂; é a variância do RC_1:1; é a variância do RC_1:2; R² é a amplitude total na F₂; k = GMD.

Essas análises foram realizadas com o auxílio do programa computacional GENES (Cruz, 2006).

Na abordagem qualitativa, três análises foram realizadas. Na primeira, as plantas foram consideradas resistentes ou suscetíveis, a partir dos valores de concentração viral obtidos por ELISA, tendo sido a classificação das plantas (resistentes ou suscetíveis) feita de acordo com o seguinte ponto de corte, para os resultados do ELISA: plantas cujos valores de absorbância foram duas vezes maiores ou iguais ao do controle negativo foram consideradas suscetíveis; e plantas com valores inferiores a duas vezes o controle negativo foram consideradas resistentes. Na segunda análise, as plantas foram consideradas resistentes ou suscetíveis, de acordo com a ausência ou presença de sintomas, respectivamente. Na terceira análise, o estudo de herança foi baseado na avaliação dos sintomas, que resultou em três classes: sintomas fortes, fracos e ausência de sintomas. Nas três análises qualitativas, foi utilizado o teste de qui-quadrado (χ²), a 5% de probabilidade, para adequar as proporções observadas, em cada geração avaliada, àquelas esperadas, com base na respectiva hipótese do número de genes envolvidos no controle do caráter resistência ao PepYMV. O qui-quadrado calculado () foi estimado por meio da estatística:

em que: O_i é o número observado de indivíduos na i-ésima classe fenotípica; E_i é o número esperado de indivíduos na i-ésima classe fenotípica; k é o número de classes fenotípicas.

Resultados e Discussão

Após a inoculação com o PepYMV, todas as plantas do genitor suscetível P₁ apresentaram sintomas intensos de mosaico (Figura 1 A), enquanto nas plantas do genitor resistente P₂ não foi detectado nenhum sintoma de virose (Figura 1 B). Cabe ressaltar que a resistência de P₂ foi confirmada pelo teste de ELISA. Na geração F₁, todas as plantas desenvolveram sintomas fracos (Figura 1 C) e, na geração F₂, houve grande variação de sintomas (Figura 1 D, E e F).

Na análise quantitativa, a herança da resistência foi determinada por meio dos valores de absorbância, obtidos por ELISA, referentes à concentração viral presente em cada planta de cada geração (Tabela 1). O genitor resistente (P₂) obteve concentração viral média inferior ao controle negativo, cuja média foi 0,099, e menor variância em relação às outras gerações, o que confirma a sua resistência. Foram observadas nas gerações F₁, F₂ e RC_1:1 valores médios de concentração viral próximo ao do genitor suscetível (P₁).

A estimativa de parâmetros genéticos, a partir das variâncias das gerações, indica que a herança da resistência ao PepYMV seja determinada por mais de um gene (η = 1,59), porém com elevada herdabilidade (99,22%). A variância fenotípica () foi de 0,030514, a genotípica () de 0,030277, e a ambiental () de 0,000238. Observou-se, ainda, segregação transgressiva na geração F₂, em que foi detectado para algumas plantas o valor máximo de 0,76 e o mínimo de 0,056 de concentração viral, fora dos limites superior e inferior dos genitores. Tal fato é evidência de que mais de um gene pode estar envolvido na determinação da resistência ao PepYMV, ou que o teste ELISA apresenta pequena influência ambiental na avaliação da resistência.

A partir da análise da média de gerações, verificou-se que o modelo aditivo-dominante, apenas com os parâmetros m, a e d, foi adequado para explicar os efeitos gênicos envolvidos na herança da resistência, o que indica que efeitos epistáticos não foram importantes no controle genético das características avaliadas, uma vez que o coeficiente de determinação para o ajuste a este modelo foi de 96,48%. O efeito aditivo foi o mais importante na determinação do caráter, pois explica 83,89% da variação total, e o grau médio de dominância (baseado em médias) foi igual a um, o que indica dominância completa. O efeito dominante foi o menos significativo (R² = 0,38). Os efeitos epistáticos (aditivo-aditivo, aditivo-dominante e dominante-dominante) corresponderam a 3,52% do total da epistasia

Pela análise qualitativa da herança da resistência ao PepYMV, e pelas leituras de absorbância relativa à concentração viral de PepYMV por ELISA nas folhas das plantas, 52 plantas foram consideradas resistentes e 198 suscetíveis. Foram testadas duas hipóteses de segregação de plantas resistentes para suscetíveis: de 1:3, em que um único gene recessivo é responsável pela resistência; e de 3:13, em que dois genes independentes determinam a resistência. Ambas não foram rejeitadas, a 5% de probabilidade, pelo teste do qui-quadrado. Cabe ressaltar que a hipótese de dois genes, com epistasia dominante e recessiva (3:13), apresentou maior nível de significância (α = 40,6%) do que a hipótese de um gene de 1:3 (a = 12,5%), o que indica que a hipótese de dois genes é a mais indicada para explicar a herança da resistência de L. hirsutum ao PepYMV. Neste caso, o genótipo de cada uma das gerações avaliadas seria representado da seguinte forma: P₁, AAbb (suscetível); P₂, aaBB (resistente); F₁, AaBb (suscetível); RC_1:1, (1) A_B_ (suscetível):(1) A_bb (suscetível); RC_1:2, (1) A_B_ (suscetível):(1) aaB_ (resistente); F₂, (9) A_B_ (suscetível):(3) A_bb (suscetível): (3) aaB_ (resistente):(1) aabb (suscetível), em que seriam resistentes apenas as plantas em homozigose para o alelo a na presença do alelo B.

Shuster & Cruz (2004) citam que para distinguir estas duas razões de segregação (1:3 e 3:13), a 5% de probabilidade, seria necessária a análise de no mínimo 660 plantas na geração F₂.

Como alternativa à análise de um elevado número de plantas da geração F₂, para a distinção entre as duas hipóteses de segregação (3:13 e 1:3), foram avaliadas plantas da geração F_2:3. Não se observaram sintomas em nenhuma das plantas da geração F_2:3 infectadas e, o valor de concentração viral de todas essas plantas foi inferior ao controle negativo.

Com base na hipótese de dois genes, espera-se, em F₂, que a probabilidade de ocorrência do genótipo resistente ser aaBB seja de 1/16, enquanto a de ser aaBb seja de 2/16; logo, a probabilidade de as plantas resistentes avaliadas serem do genótipo aaBB é de 1/3, enquanto a de serem aaBb é de 2/3. Assim, se a herança da resistência ao PepYMV for realmente relativa a dois genes com epistasia dominante e recessiva, espera-se que na descendência das plantas resistentes, pelo menos uma planta suscetível ocorra, com probabilidade igual a [1-(3/4)20 x 2/3]10. Como na avaliação das 20 plantas, de cada uma das 10 resistentes em F₂, todas foram resistentes, o erro em se afirmar que dois genes estariam envolvidos na determinação da resistência é dado por [1-(3/4)20 x 2/3]10. Assim, a probabilidade em se afirmar que um único gene recessivo determina a resistência de L.hirsutum ao PepYMV é dada pela expressão P = 1-[1-(3/4)20 x 2/3]10 (Cruz et al., 2001), que, neste caso, correspondeu a 98,32% de probabilidade, o que indica ser a hipótese de um único gene recessivo, com dominância completa, a hipótese mais provável para explicar a herança da resistência ao PepYMV.

Na segunda análise qualitativa da herança da resistência ao PepYMV, via análise dos sintomas, e tendo-se considerado apenas as classes resistência (na ausência de sintomas) e suscetibilidade (presença de sintomas, fracos ou fortes), a proporção esperada de segregação de plantas resistentes para suscetíveis foi de 0:1, 0:1, 1:1 e 3:1, respectivamente, para as gerações F₁, RC_1:1, RC_1:2 e F₂ (Tabela 2). Em todos os casos, estas hipóteses não foram rejeitadas, com o menor valor de probabilidade associado igual a 27,33%, o que indica que a resistência seja controlada por um gene recessivo, com interação entre os alelos de dominância completa.

Entretanto, ao se considerar a sintomatologia observada, foram distinguidas três classes na geração F₂: plantas com ausência de sintomas, plantas com sintomas fracos e plantas com sintomas fortes (Tabela 3). Com base na análise destes dados, a resistência ao PepYMV é determinada por um gene recessivo, com ausência de dominância entre os alelos, visto que a hipótese esperada de 1:2:1 não foi rejeitada, com probabilidade associada de 40,6%. Neste caso, o genótipo de cada uma das gerações avaliadas seria representado da seguinte forma: P₁: AA; P₂: aa; F₁: Aa; RC_1:1: (1) Aa : (1) AA; RC_1:2: (1) Aa: (1) aa; F₂: (1) AA : (2) Aa : (1) aa, em que seriam resistentes apenas as plantas em homozigose para o alelo a.

Resultados semelhantes foram relatados na literatura por Thomas & McGrath (1988), que identificaram resistência monogênica recessiva de L. hirsutum ao PVY (Potato virus Y). Também há relatos de resistência controlada por dois genes recessivos (Legnani et al., 1995).

A resistência recessiva é citada na literatura, com maior freqüência para potyviroses (em torno de 40%) do que para outras famílias de vírus (em torno de 20%) (Provvidenti & Hampton, 1992), nas quais a resistência parece ser predominantemente governada por genes dominantes (Fraiser, 1990), como por exemplo ao TSWV (Tomato spotted wilt virus) (Stevens et al., 1992; Boiteux & Giordano, 1993) e ao CMV (Cucumber mosaic virus) (Stamova & Chetelat, 2000) em tomateiro.

A clonagem e a caracterização de genes recessivos que conferem resistência a potyvírus foi realizada em pimentão (Ruffel et al., 2002), alface (Nicaise et al., 2003) e ervilha (Gao et al., 2004), para o Potato virus Y (PVY), o Lettuce mosaic virus (LMV) e o Pea seed-borne mosaic virus (PSbMV), respectivamente. Nos três casos, o fator de iniciação da tradução de eucariotos eIF4E foi identificado como o gene de resistência aos potyvírus. Em Arabidopsis, três genes (eIF4E1, eIF4E2 e eIF4E3) já foram descritos como associados à resistência recessiva. Assim, o fator eIF4E pode ser considerado como pertencente a uma família de genes que conferem resistência a potyviroses (Robaglia & Caranta, 2006).

Em pimentão e tomate, foi demonstrado que os genes pot-1 e pvr2 conferem resistência recessiva completa ao Potato virus Y (PVY) e ao Tobacco etch virus (TEV), respectivamente (Parrela et al., 2002; Ruffel et al., 2005; Yeam et al., 2007), em razão do mesmo fator de resistência recessiva a potyviroses (fator eIF4E).

Em razão de todas as plantas da F₁ terem desenvolvido sintomas fracos e de a hipótese de um gene, com ausência de dominância, estar associada à maior probabilidade (α = 40,62%) do que a hipótese com um gene e dominância completa (α = 27,33%), pode-se concluir que a herança da resistência ao PepYMV é determinada por um único gene recessivo, com ausência de dominância entre os alelos. Também se conclui que a análise qualitativa, levando-se em consideração a sintomatologia das plantas, em relação ao PepYMV, foi mais adequada para se determinar a herança da resistência, uma vez que a análise quantitativa dos dados, por meio dos valores de absorbância relativa por ELISA, não foi suficiente para se distinguir a hipótese de um gene daquela de dois genes como responsáveis pela resistência. Entretanto, cabe ressaltar que quando esta análise foi complementada com a geração F_2:3, oriunda de plantas F₂ resistentes, ela se tornou adequada para a determinação do número de genes envolvidos na herança da resistência ao PepYMV e deixou a desejar apenas quanto à determinação da interação entre os alelos.

Apesar de o acesso silvestre utilizado possuir várias características de planta e fruto muito diferenciadas dos tipos cultivados comercialmente, o que pode acarretar em maior tempo para o lançamento de cultivares com características desejáveis, este acesso deve ser incorporado ao programa de melhoramento genético do tomateiro.

Pelo fato de ser apenas um gene que governa a resistência, o método dos retrocruzamentos, que inclui uma geração de autofecundação e inoculação para eliminação das plantas suscetíveis, seria o mais indicado para a transferência do gene de resistência.

Conclusões

1. A análise de gerações, complementada com a geração F_2:3, oriunda de plantas F₂ resistentes, é adequada para a determinação do número de genes envolvidos na herança da resistência ao PepYMV, exceto para a interação entre os alelos.

2. A análise qualitativa, ao considerar a intensidade de sintomas das plantas, foi a mais adequada para se determinar o número de genes e a interação entre os alelos envolvidos na herança da resistência de tomateiro ao PepYMV.

3. A herança da resistência do acesso BGH 6902 de L.hirsutum ao isolado 3 do potyvírus PepYMV é determinada por um gene recessivo, com ausência de dominância entre os alelos.

Recebido em 13 de novembro de 2007 e aprovado em 20 de maio de 2008

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  11 Jul 2008
• Data do Fascículo
  Jun 2008

Histórico

• Aceito
  20 Maio 2008
• Recebido
  13 Nov 2007