Polinização por vibração em Saxofridericia (Poales: Rapateaceae): o caso de S. brasiliensis e abelhas Euglossini

Buzz pollination in Saxofridericia (Poales: Rapateaceae): the case of S. brasiliensis and Euglossini bees

Resumo

Foram realizadas observações a respeito da biologia reprodutiva de uma espécie de Rapateaceae recentemente descrita (Saxofridericia brasiliensis) em uma área de Campina Fechada periodicamente alagada. Durante o período de floração, as inflorescências foram ensacadas com o intuito de identificar se a espécie forma frutos por meio de autopolinização espontânea. A espécie apresenta tricomas na base das pétalas que se coraram com o uso de Vermelho Neutro e possui como principais agentes polinizadores fêmeas de nove espécies de Euglossa, que realizam a coleta de pólen por meio da vibração das anteras. Contudo novos estudos são necessários para entender por completo as estratégias reprodutivas para a família, em virtude de relatos da existência de polinização por beija-flores na tribo Schoenocephalieae dada a presença de nectários.

Palavras-chave:
Augochloropsis; Euglossa; melitofilia; polinização por vibração; tricomas

Abstract

The reproductive biology of Saxofridericia brasiliensis species a recently described species, was observed in an area of periodically flooded (“Campina”) in the Amazon region. During the flowering period, inflorescences were bagged to identify if the species could form fruits through spontaneous self-pollination. The flowers presents trichomes at the base of the petals that stained by neutral red. The main pollinators were females of nine species of Euglossa, which collect pollen by vibrating the anthers. However, new studies are needed to fully understand the reproductive strategies in the family, as the pollination by hummingbirds was reported in the tribe Schoenocephalieae, due to the presence of nectaries.

Key words:
Augochloropsis; Euglossa; melittophily; buzz pollination; trichomes

O gênero Saxofridericia R. H. Schomb. está incluso na família Rapateaceae e é composto por 11 espécies quase que exclusivas das Guianas (Forzza & Costa 2005; Berry 2004; Berry & Krahl 2017). No Brasil, o gênero está constituído por seis espécies de ocorrência amazônica, distribuídas pelos estados do Amazonas, Pará, Roraima e Amapá (Berry & Krahl 2017; BFG 2018). Dentre estas espécies se destaca Saxofridericia brasiliensis P.E. Berry & Krahl, que se trata de uma nova espécie recentemente descrita para o estado do Amazonas e que necessita de uma melhor compreensão quanto a sua ecologia (Berry & Krahl 2017). De 6 a 8% das angiospermas possuem anteras poricidas, em que o pólen é liberado por meio de poros apicais nas anteras (Buchman 1983), assim como ocorre em espécies de Rapateaceae (Venturelli & Bouman 1988; Oriani & Scatena 2013). De uma forma geral, espécies desta família englobam características que indicam serem polinizadas por vibração, como por exemplo, a presença de anteras oblongas, com deiscência poricida e de coloração amarela, além da ausência de nectários na maioria das espécies (Berry 2004).

De maneira geral, poucos estudos foram realizados para esta família (e.g., Carlquist 1961; Venturelli & Bouman 1988; Givnish et al. 1999, 2000, 2004; Crayn et al. 2001; Forzza & Costa 2005; Rodrigues & Flores 2010; Oriani & Scatena 2013; Daltini et al. 2015). Ainda mais escassos são os trabalhos que tratam, com maior detalhamento, os mecanismos envolvidos no processo de polinização em espécies de Rapateaceae. A biologia reprodutiva de Rapatea paludosa Aubl. foi estudada na Guiana Francesa (Hentrich 2008) e abelhas Euglossini foram relatadas como as principais visitantes das espécies da família (Costa & Forzza 1999). A melitofilia também está presente em Stegolepis angustata Gleason (Ramírez 1992). Além disso, Givnish et al. (2010) também discute a polinização por beija-flores na tribo Schoenocephalieae, da qual há alguns membros no Brasil, como por exemplo espécies do gênero Schoenocephalium Seub. (BFG 2018). Diante da carência de estudos referentes à biologia floral e polinização para a família Rapateaceae, este trabalho visou descrever os mecanismos de polinização e aspectos da biologia floral de S. brasiliensis, em uma área de campina fechada na Amazônia Central.

O estudo foi conduzido de 07 a 14 de julho de 2011 e de 18 a 23 de julho de 2012, em uma área localizada no Ramal do Vale do Novo Amanhecer, próximo ao Sítio Toca da Onça, lote 627, situado próximo ao Ramal do Pau Rosa com entrada no km 21 da BR-174 que liga Manaus a Roraima, norte do município de Manaus, estado do Amazonas. As observações referentes ao comportamento e horário de visitas foram realizadas em campo, das 06:00h até às 14:00h, totalizando 112 horas de observações. Ressalta-se que após às 14:00h não há registro de visitas às flores de S. brasiliensis, conforme observado em três ocasiões (três dias). A vegetação está situada sobre solo arenoso branco e é classificada como campina fechada (Anderson 1981). Durante o período chuvoso, que compreende de novembro a maio, diversos alagadiços são formados no interior da campina.

Inflorescências (N = 8) de cinco indivíduos distantes aproximadamente dois metros entre si foram marcadas e observadas com o intuito de registrar a duração das flores, bem como quantificar a produção total de flores e o número total de flores abertas por dia em cada inflorescência. A caracterização morfológica floral foi realizada por meio de três indivíduos coletados na área de estudo. Inflorescências foram conservadas em álcool a 70% para que a caracterização fosse obtida com o auxílio de lupa estereoscópica. O material testemunho foi herborizado segundo os procedimentos usuais descritos por Mori et al. (1989) e depositado no herbário do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA 243980, INPA 243981 e INPA 259276).

A receptividade do estigma foi verificada por meio da adição de uma gota de peróxido de hidrogênio no ápice do estigma de flores recém-abertas. Este teste foi realizado no início da abertura floral bem como no final do dia, período que coincide com a senescência das flores (Kearns & Inouye 1993; Dafni & Maués 1998). A identificação de osmóforos foi feita por meio da imersão de dez flores em um frasco contendo Vermelho Neutro durante 15 minutos. Aquelas partes coradas de vermelho indicam a presença potencial das estruturas responsáveis por exalar odores (Vogel 1963; Kearns & Inouye 1993). A caracterização olfativa foi realizada pela parte da manhã em flores recém-abertas. Para a observação da antese (abertura floral), cinco indivíduos foram monitorados durante três dias, a partir das 4:00h. Com o intuito de realizar a caracterização anatômica de estruturas que coraram com Vermelho Neutro, 15 flores foram conservadas e fixadas em formalina neutra tamponada a 10% (FNT) durante 24 horas e em seguida em álcool a 70% para a análise anatômica. Pétalas foram clarificadas com hipoclorito de sódio (Kraus & Arduin 1997), coloridas com Azul de Astra e Safranina (proporção 9:1 respectivamente) (Bukatsch 1972) e montadas em gelatina glicerinada contendo fenol (Kaiser 1880) e observadas em microscópio óptico (marca Zeiss com câmera Canon PC1252 acopada).

Foi feito o registro fotográfico do mecanismo de polinização, sendo os visitantes florais capturados e depositados na coleção entomológica do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), após a identificação por especialistas. Para verificar a eficiência dos polinizadores na transferência de pólen, um pequeno cubo de gelatina glicerinada contendo fenol foi esfregado no ápice do estigma após as visitas (N = 25 flores). Posteriormente, em laboratório, foram derretidos em estufa sobre lâminas, as quais foram analisadas em microscópio óptico para a procura de grãos de pólen da espécie estudada (Beattie 1971; Kearns & Inouye 1993).

E cinco indivíduos foram previamente isolados 297 flores (N_Inflo= 5) com tecido voile, antes mesmo que as flores imaturas perfurassem o invólucro da inflorescência para a ocorrência da antese. Este procedimento teve o intuito de identificar se ocorre autopolinização espontânea na espécie em questão (Kearns & Inouye 1993). Para determinar o sucesso reprodutivo de S. brasiliensis em condições naturais, flores expostas de oito indivíduos, com uma inflorescência cada, foram marcadas aleatoriamente em campo, para posterior conferência de frutos formados em relação ao número total de flores produzidas.

As flores de S. brasiliensis (Fig. 1a-c) apresentam como características morfológicas importantes, corola trímera com pétalas de coloração amarelada, anteras oblongas, rugosas e com um poro subapical (i.e., deiscência poricida), além disso, o estilete ultrapassa a altura dos estames, projetando assim o ápice do estigma. O pólen provavelmente é a única recompensa floral, uma vez que nectários não foram detectados, conforme já observado para a maioria das espécies do gênero Saxofridericia (Berry 2004). As flores apresentam antese sucedendo ao nascer do sol ou nas primeiras horas da manhã. Neste momento as anteras se encontram abertas e o pólen se apresenta disponível e o estigma se encontra receptivo. As flores da espécie apresentam características morfológicas associadas à atração de abelhas (melitofilia) (Faegri & van der Pijl 1979), e permitem se inferir que a polinização ocorre por meio de agentes polinizadores capazes de realizar a vibração das anteras (Buchmann 1983). A ocorrência de características florais semelhantes e polinização por abelhas através de vibração é conhecida em representantes de outras famílias, tais como, em Melastomataceae (Santos et al. 2010), Solanaceae (Oliveira-Filho & Oliveira 1988), Ochnaceae (Nadia & Machado 2005) e também em leguminosas, como por exemplo, em Cassia (Michener 1962), Chamaecrista (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988) e Senna (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988; Carvalho & Oliveira 2003). Com relação às anteras oblongas e poricidas, sua evolução teria ocorrido em resposta à polinização por vibração, uma vez que existe um direcionamento dos grãos de pólen para o corpo do polinizador, minimizando assim a sua perda, além que anteras poricidas também conferem maior proteção aos grãos de pólen (Endress 1994). Além disso, o formato das anteras impossibilita que algumas abelhas de menor tamanho vibrem as anteras uma por uma, o que tornaria o contato com o estigma casual (Bezerra & Machado 2003; Nadia & Machado 2005).

Figura 1
a-f. Saxofridericia brasiliensis - a. hábito; b-c. inflorescência; d-e. flor após o teste de vermelho neutro evidenciando os tricomas corados; f. tricomas.
Figure 1
a-f. Saxofridericia brasiliensis - a. habit; b-c. inflorescence; d-e. flower after the neutral red test showing the colored trichomes; f. trichomes.

Cada inflorescência de S. brasiliensis produziu em média 50,88 flores (N_ind= 8; N_infl= 8; Max. = 78; Mín = 36), sendo que uma média de 2,39 flores estavam abertas por dia (N_ind= 8; N_infl= 8; N_flor= 115; máx. = 5; mín. = 0), as quais possuem a duração de um dia. A abertura floral se inicia por volta das 5:00h, antes mesmo da incidência dos primeiros raios solares. Neste momento, o estigma já se apresenta receptivo (antese), permanecendo assim até o final do dia, quando as flores começam a se fechar, por volta das 17:00h. Além das anteras com deiscência apical, outras características estão relacionadas à polinização vibrátil, tais como, longos períodos de floração, abundância de flores ao longo deste período e a abertura diária de flores novas (Buchmann & Hurley 1978; Buchmann 1983), as quais são observadas em S. brasiliensis. Do total de 297 flores amostradas, nenhum fruto foi formado por meio de autopolinização espontânea, demonstrando haver necessidade de um vetor biótico para que ocorra o transporte de pólen das anteras até o estigma da própria flor ou que a espécie é autoincompatível. Em relação ao sucesso reprodutivo em condições naturais foi verificada uma taxa de 47,17% (407 flores amostradas).

Por meio do olfato humano foi possível detectar durante o início da antese (5:00h-6:00h) um discreto odor adocicado que persiste até o final da manhã (11:00h). Através do teste de Vermelho Neutro foi possível observar que algumas partes das pétalas (porção mediana e basal) e sépalas (toda) se coraram e, além destas partes, tricomas filiformes presentes na epiderme da parte basal das pétalas e pequenas partes das anteras também se coraram (Fig. 1d-e). Aparentemente não foi emitido odor por parte dos grão de pólen. Os tricomas da espécie são unisseriados e multicelulares (Fig. 1f) e semelhantes aos tricomas presentes na bainha foliar e nas partes florais de outras espécies de Rapateaceae (Oriani & Scatena 2013; Daltini et al. 2015). Além da possível participação na produção de odor, estes tricomas podem atuar de forma potencial na produção de mucilagem que pode estar relacionada com a proteção de determinadas partes florais contra os raios solares (Givnish et al. 2000, 2004). Entretanto a sua produção pode estar relacionada com outras funções, dependendo da natureza química da substância. Como exemplo dessas funções está a defesa contra patógenos, possíveis herbívoros, temperaturas extremas e da perda excessiva de água (Werker 2000). Algumas dessas funções podem estar presentes na mucilagem de S. brasiliensis, dada a herbivoria por formigas cortadeiras e ocorrência de fungos em partes florais que não possuem contato com a mucilagem, tais como o ápice das pétalas, estigma e estilete.

Foram observadas várias visitas de abelhas fêmeas de nove espécies de Euglossa, as quais foram identificadas até nível de gênero devido às dificuldades da taxonomia das fêmeas de Euglossini. As abelhas realizaram a coleta de pólen nas flores por vibração das anteras (Fig. 2a-d), sendo consideradas desta forma como polinizadores legítimos, uma vez que realizaram a remoção do pólen, apresentaram visitas constantes, possuem morfologia compatível com a flor e por tocar o estigma durante a remoção do pólen (sensu Alves-dos-Santos et al. 2016). As visitas se iniciaram por volta das 7:00h, período em que se dava início a incidência dos primeiros raios luminosos no interior da floresta. As visitas se cessaram por volta das 12:00h, sendo o período entre 7:00h e 10:00h aquele com maior frequência de visitação. Cada visita tinha um intervalo de aproximadamente dez minutos uma da outra. Geralmente este tipo de frequência de visitação se dá pela diminuição do recurso diante das inúmeras visitas que são realizadas (Bezerra & Machado 2003; Nádia & Machado 2005) ou ainda pela relação com as temperaturas mais baixas pelo período da manhã em que a vibração das anteras atuaria na termorregulação desses insetos (Buchmann 1983).

Figura 2
a-f. Visitantes florais de Saxofridericia brasiliensis - a-d. espécies de Euglossa; e-f. formigas cortadeiras (Formicidae: Attini).
Figure 2
a-f. Floral visitors of Saxofridericia brasiliensis - a-d. species of Euglossa; e-f. leaf-cutting ants (Formicidae: Attini).

As visitas das nove espécies de Euglossa se iniciavam com a inspeção da inflorescência, em que a abelha ficava em torno de cinco segundos sobrevoando em frente a flor. Em seguida realizava o pouso e posteriormente buscava uma posição adequada para realizar a coleta do pólen por meio da vibração das anteras (cerca de três segundos), quando consequentemente tocava o estigma que se encontra projetado para fora do conjunto de anteras. Após a coleta, ela sobrevoava novamente a flor, enquanto transferia o pólen coletado para as corbículas. Além disso, projetava a glossa para fora várias vezes. Estes dois procedimentos eram repetidos por três a quatro vezes na mesma flor, e em seguida, a fêmea geralmente se dirigia para a flor mais próxima da inflorescência para realizar novamente este processo. Ao visitar todas ou a maioria das flores, a abelha se deslocava para a inflorescência do lado mais próxima do mesmo ou de um indivíduo diferente distante a aproximadamente dois metros de distância. A eficiência geral destas abelhas na transferência polínica foi confirmada uma vez que em todos os cubos de gelatina glicerinada esfregados no ápice dos estigmas continham o pólen da espécie em questão.

Além das nove espécies de fêmeas de Euglossa, outra espécie de abelha (Augochloropsis sp.), também foi observada ocasionalmente nas flores de S. brasiliensis durante as observações do ano de 2012. Desta forma, por apresentar baixa quantidade de visitas (total de três visitas durante todo o período de observações) e por não conseguir vibrar o conjunto de anteras, foi considerada como polinizador eventual. Esta abelha apresentou comportamento semelhante de visitação apresentado pelas espécies de Euglossa. O mesmo comportamento de transferência do pólen para a escopa pelo Halictidae observado também foi observado no trabalho de Michener et al. (1978). Espécies de Halictidae, apesar do menor porte quando comparadas com abelhas Euglossini, são visitantes legítimos de várias espécies que possuem flores com anteras poricidas, como acontece em Ochnaceae (Nadia & Machado 2005). Contudo podem atuar como pilhadoras em flores que apresentam o dobro do seu tamanho como ocorre em espécies de Solanaceae (Bezerra & Machado 2003). É ressaltado também que espécies de Augochloropsis já foram vistas vibrando individualmente as anteras das flores de Cambessedesia hilariana (Fracasso & Sazima 2004). Além disso, em flores de Senna, Cassia e Chamaecrista, pequenas abelhas da família Halictidae também podem vibrar as anteras individualmente (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988), como por exemplo em Senna sylvestris, (Carvalho & Oliveira 2003). Scaptotrigona sp. foi observada por uma única vez visitando as flores de S. brasiliensis. Porém trata-se apenas de um visitante ilegítimo, devido ao seu comportamento durante a visita. Não tivemos indícios de coleta de pólen diretamente das anteras ou coleta de algum outro tipo de recurso floral. A visita durou aproximadamente dez segundos. Desta maneira, possivelmente recolheu o pólen que se encontrava na superfície das pétalas, após ter sido vibrada. Ressalta-se que abelhas que buscam o pólen espalhado por outro visitante geralmente não efetuam a polinização, atuando apenas como pilhadora da recompensa floral (Wille 1963; Renner 1989).

Espécies de formigas cortadeiras (Fig. 2e-f), Acromyrmex hystrix (Latreille 1802) e Trachymyrmex cornetzi (Forel 1912), também foram observadas visitando as flores. As interações com as flores foram antagonísticas, cortando as peças florais e deixando as flores menos atrativas. Estas espécies foram observadas realizando cortes de pétalas, anteras e estigma a partir das 10:00h, período em que a maioria das flores já tinha sido visitada pelas fêmeas de Euglossa. As partes florais cortadas não continham impregnação de mucilagem.

Conforme esperado, S. brasiliensis foi visitada por abelhas capazes de vibrar as anteras para realizar a coleta de pólen. Em Rapatea paludosa Aubl. (Rapateaeceae) na Guiana Francesa, Euglossa cf. chalybeata (Friese 1925) visitou as flores desta espécie para coleta de pólen, com o mesmo comportamento geral aqui observado (Hentrich 2008). Também foram relatadas visitas por abelhas Euglossini em R. paludosa, dentre elas fêmeas de Euglossa que atuam como visitantes legítimos, além de visitas por abelhas Meliponini, que atuam apenas como pilhadores de pólen. A polinização por abelhas foi observada em Stegolepis angustata (Ramírez 1992), espécie também polinizada por meio da vibração das anteras (Givnish 2010). Além desses casos, abelhas do gênero Euglossa também são visitantes florais de outras famílias que possuem anteras poricidas, nas quais realizam a coleta de pólen por meio da vibração das anteras (e.g., Bezerra & Machado 2003; Oliveira-Rebouças & Gimenes 2004).

De maneira geral este trabalho elucida de forma substancial a ecologia reprodutiva de uma espécie recentemente descrita, bem como preenche uma lacuna na falta de conhecimento para um grupo pouco explorado em relação à biologia reprodutiva, como é o caso das espécies de Rapateaceae. Entretanto, falta muito para a compreensão das estratégias reprodutivas na família, bem como de outros sistemas, uma vez que Givnish et al. (2010) também indica polinização por beija-flores na tribo Schoenocephalieae, em virtude da presença de nectários.

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), a bolsa de Mestrado ofertada ao primeiro autor, a qual possibilitou que este trabalho fosse conduzido; e ao Programa de Pós-Graduação em Botânica (PPGBot) do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), a estrutura e logística oferecida para que as observações de campo ocorressem.

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Editado por

Editor de área: Dr. Leandro Freitas

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Out 2020
• Data do Fascículo
  2020

Histórico

• Recebido
  14 Nov 2017
• Aceito
  17 Maio 2019