Análise cladística de Oxalis sect. Thamnoxys (Oxalidaceae) baseada em dados morfológicos

Cladistic analysis of Oxalis sect. Thamnoxys (Oxalidaceae) based on morphological data

ARTIGOS ORIGINAIS

Análise cladística de Oxalis sect. Thamnoxys (Oxalidaceae) baseada em dados morfológicos

Cladistic analysis of Oxalis sect. Thamnoxys (Oxalidaceae) based on morphological data

Maria Carolina de Abreu^I; Marcos José da Silva^II; Margareth Ferreira de Sales^III

^IUniversidade Federal do Piauí, Campus Sen. Helvídio Nunes de Barros, Ciências Biológicas, 64600-000, Picos, PI, Brasil. [e-mail]

^IIUniversidade Federal de Goiás, Inst. Ciências Biológicas, Depto. Biologia Geral, CP 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brasil. [e-mail]

^IIIUniversidade Federal Rural de Pernambuco, Depto. Biologia, Programa de Pós-graduação em Botânica, 52171-900, Recife, PE, Brasil. [e-mail]

RESUMO

O gênero Oxalis possui 500 espécies com ocorrência na América e África. Encontra-se dividido em quatro subgêneros e 28 seções, dentre os quais o subgênero Thamnoxys (Endl.) Progel, com nove seções e 71 espécies, destaca-se pela complexidade morfológica. No intuito de entender as relações filogenéticas da seção Thamnoxys e desta com as demais seções do subgênero, realizou-se uma análise cladística baseada em caracteres morfológicos. Foram incluídos 28 táxons e considerados 72 caracteres morfológicos. A análise resultou em 673 árvores igualmente parcimoniosas com 274 passos. Na árvore de consenso observou-se a formação do grupo monofilético Oxalis subgen. Thamnoxys tendo como sinapomorfias ausência de bulbos, pecíolos de até 10 cm compr., folhas pinadas (presença de raque foliar), pedúnculo menor que 7 cm compr., pedicelo de até 1 cm compr. e ausência de glândulas no ápice das sépalas. Oxalis sect. Thamnoxys apresentou-se polifilética e para que este táxon constitua um grupo monofilético é necessária a inclusão das demais seções dentro de O. sect. Thamnoxys. Sugerimos considerar o subgênero Thamnoxys sem subdivisões já que o mesmo emergiu com alta sustentação de boostrap.

Palavras-chave: Brasil, filogenia, morfologia, Oxalidales.

ABSTRACT

The genus Oxalis has 500 species occurring in America and Africa. It is divided into four subgenera and 28 sections, of which the subgenus Thamnoxys (Endl.) Progel with nine sections and 71 species, and is distinguished by morphological complexity. In order to understand the phylogenetic relationships of section Thamnoxys and with other sections of the subgenus, we carried out a cladistic analysis based on morphological characters. A total of 28 taxa were included and 72 morphological characters were considered. The analysis showed 673 equally parsimonious trees with 274 steps. In the consensus tree was observed the formation of the monophyletic group Oxalis subgen. Thamnoxys and no bulbs as synapomorphies, petioles up to 10 cm long, pinnate leaves (presence of leaf rachis), peduncle less than 7 cm long, pedicel up to 1 cm and the absence of glands at the apex of the sepals. Oxalis sect. Thamnoxys presented polyphyletic taxon and the inclusion of other sections within O. sect. Thamnoxys will constitute it as monophyletic group. We suggest considering the subgenus Thamnoxys no subdivisions as it emerged with high boostrap support.

Keywords: Brazil, phylogeny, morphology, Oxalidales.

Introdução

Oxalis é o gênero mais representativo dentre os cinco que constituem Oxalidaceae com aproximadamente 500 espécies distribuídas principalmente nos continentes americano e africano (Lourteig 2000). Este gênero teve sua circunscrição alterada por alguns autores, como Candolle (1824), Saint-Hilaire (1825, 1842), Progel (1877, 1879), Knuth (1930) e Lourteig (1994, 2000), sendo este último o mais abragente por reconhecer quatro subgêneros: Oxalis L., Thamnoxys (Endl.) Reiche emend. Lourteig, Monoxalis (Small) Lourteig e Trifidus Lourteig, subdivididos em 28 seções. Dentre estes subgêneros, destaca-se Thamnoxys pela considerável homogeneidade morfológica, que lhe confere complexidade, apresentando 71 espécies centro e sulamericanas alocadas nas seções Foliosae (Progel) Lourteig (5), Hedysaroideae DC emend. Lourteig (6), Holophyllum Progel (8), Phyllodoxys Endl. (2), Pleiocarpa Knuth (1), Polymorphae (Prog.) Lourteig (8), Psoraleoideae Lourteig (5 ), Robustae (Progel) Lourteig (9), e Thamnoxys (Endl.) Progel (27 spp.). Tal complexidade pode ser principalmente verificada na seção típica, a qual reúne 27 espécies herbáceas, subarbustivas ou arbustivas com flores e cápsulas pendentes. A maioria das espécies (19) ocorre no Brasil, duas são endêmicas de Cuba (O. pinetorum (Small) Urban e O. scoparia Norlind ex Urban) e seis são restritas aos Andes (Lourteig 1994, Abreu 2011).

Os estudos filogenéticos no gênero Oxalis ainda são escassos e, por esta razão, as relações existentes entre os subgêneros e seções são pouco esclarecedoras. Oberlander et al. (2004) estudaram as relações filogenéticas na seção Angustatae subseção Lineares do subgênero Oxalis através do seqüenciamento da região não codificante trnL-F, e constataram seu parafiletismo. Posteriormente Oberlander et al. (2009) realizaram um estudo com 57 espécies de Oxalis sulafricanas com sistemas subterrâneos bulbosos utilizando a região nuclear ITS e a região plasmidial trnL-F no qual foi verificada a posição basal de Oxalis subg. Thamnoxys. Neste estudo a seção Thamnoxys foi representada por apenas uma espécie (O. barrelieri) evidenciando a escassez de informações filogenéticas sobre esta seção.

No intuito de contribuir com o conhecimento sobre a filogenia do gênero Oxalis, este trabalho objetivou realizar uma análise filogenética de Oxalis sect. Thamnoxys através de caracteres morfológicos visando conhecer as relações entre as espécies e entre esta seção e as demais seções do subgênero Thamnoxys.

Material e Métodos

Seleção e amostragem dos táxons

Foram selecionadas 16 espécies brasileiras de Oxalis sect. Thamnoxys (Tab. 1). Os grupos externos foram compostos pelas seções Foliosae (1 sp.), Holophyllum (2 spp.), Phyllodoxys (1 sp.), Pleiocarpa (1 sp.), Polymorphae (2 spp.), Psoraleoideae (1 sp.), e Robustae (2 spp.) todas pertencentes à Oxalis subg. Thamnoxys conforme Lourteig (1994) e por serem bastante semelhantes morfologicamente. Além dessas, espécies do subgênero Oxalis das seções Ionoxalis (1 sp.) e Pseudobulbosae (1 sp.) também foram incluídas na análise.

Levantamento de caracteres e tratamento dos dados

Foram levantados 72 caracteres morfológicos, sendo 32 vegetativos (23 binários e nove multiestados) e 40 reprodutivos (38 binários e dois multiestados) (Apêndice 1). Os caracteres foram obtidos a partir do estudo de aproximadamente 2000 exsicatas provenientes dos herbários BHCB, CEN, CESJ, EAC, ESAL, HEPH, HST (não indexado), HTINS, HUEFS, HXBH, IAC, INPA, IPA, LPB, MBM, MBML, MEXU, MOSS, PEUFR, RB, RBR, RUSU, SP, SPF, UB, UEC, UFP, VEM e VIC, acrônimos segundo Thiers (2011), coletas realizadas em diferentes regiões do Brasil (Apêndice 2) e consulta a bibliografia especializada (Knuth 1930; Lourteig 1994; 2000). A padronização da terminologia das estruturas vegetativas e reprodutivas baseou-se em Lawrence (1973) e Radford et al. (1974). Os dados levantados foram utilizados para a confecção de uma matriz no programa Nexus Data Editor, versão 5.0 (Page 2001), na qual polimorfismos, dados inaplicáveis (-) e ausência de informação (?) foram tratados conforme codificação usual (Scotland & Pennington 2000) (Apêndice 3).

Análises filogenéticas

Foram conduzidas através do programa PAUP versão 4.0b10 (Swofford 2002), com critério de máxima parcimônia conforme Fitch (1971) e otimizados por ACCTRAN, com ramos de comprimento igual a zero colapsados. As árvores iniciais foram obtidas por stepwise addiction com adição aleatória de seqüência, retendo 10 árvores para cada passo (hold=10). Foi realizada uma busca heurística para as árvores mais parcimoniosas por branch swapping, utilizando o algoritmo tree bissection reconnection (TBR), com 10.000 replicações, com a opção MULTREES em efeito, salvando um máximo de 10 árvores por replicação. Para verificação da confiabilidade dos clados obtidos, foi realizada uma análise de bootstrap (Felsenstein 1985) implementada no PAUP de busca heurística com 1000 replicações, com três árvores mantidas a cada passo (hold=3), por branch swapping, utilizando o algoritmo tree bissection reconnection (TBR) steepest descent e MULTREES em efeito, salvando 10 árvores para cada replicação. Uma segunda busca foi feita para filtragem e obtenção das melhores árvores por replicações.

Resultados e Discussão

A análise cladística resultou em 673 árvores igualmente parcimoniosas com 274 passos. Após filtragem, seis árvores retornaram e o consenso destas é mostrado na Figura 1, apresentando IC= 0,3029, IR= 0,4934 e RC = 0,1495. Estes valores estão de acordo com o esperado para filogenias morfológicas, dada a homoplasticidade de muitos dos caracteres morfológicos.

O subgênero Thamnoxys mostrou-se monofilético com máxima sustentação (100% de bootstrap) e teve como sinapomorfias ausência de bulbos, pecíolos de até 10 cm, folhas pinadas (presença de raque foliar), pedúnculo menor que 7 cm, pedicelo de até 1 cm e ausência de glândulas no ápice das sépalas.

Oxalis sect. Thamnoxys mostrou-se polifilética, com três das 16 espécies amostradas em diferentes subclados além da inclusão de espécies pertencentes às outras seções em clado formado em sua maioria por espécies de O. sect. Thamnoxys. No entanto, a seção Robustae emergiu como monofilética, tendo como espécie irmã O. frutescens e sustentada pelas sinapomorfias: indumento da planta ferrugíneo, folhas de consistência coriácea, margem das sépalas serreadas e ápice das pétalas emarginado. Da mesma forma, a seção Holophyllum mostrou-se também monofilética com 80% de bootstrap, tendo como espécie irmã O. rhombeo-ovata. Pode-se ainda observar o clado formado em sua maioria pelas espécies do grupo externo, exceto O. cordata e O. hirsutissima (O. sect. Robustae). Esse clado inclui ainda três espécies de O. sect. Thamnoxys (O. cerradoana, O. hyalotricha e O. clausenii).

Apesar de polifilética dentro da circunscrição de O. sect. Thamnoxys, alguns subclados se formaram, como os constituídos por O. diamantinae e O. suborbiculata, O. nigrecens e O. pyrenea e O. cytisoides e O. barrelieri, bem como por outro formado por O. sellowii e O. divaricata.

Oxalis triangularis (O. sect. Pseudobulbosae) emergiu como grupo irmão de O. subgen. Thamnoxys.

A delimitação das seções do subgênero Thamnoxys (Thamnoxys, Foliosae, Pleiocarpa, Phyllodoxys, Robustae, Psoraleoideae, Polymorphae, Hedysaroideae e Holophyllum) foi fundamentada por Lourteig (1994) com base, principalmente, em caracteres referentes ao hábito, tamanho do pecíolo, presença de pecíolo filodiais, consistência, filotaxia e número de folíolos, inflorescência, disposição pêndula ou não de flores e frutos e testa das sementes, caracteres estes em sua maioria de pouca viabilidade filogenética dada a homoplasticidade que apresentam. Mesmo assim, dos caracteres anteriores, apenas o tamanho do pecíolo mostrou-se sinapomórfico para o subgênero.

Oxalis sect. Thamnoxys mostrou-se polifilética evidenciando a artificialidade das classificações propostas pelos autores que trataram de Oxalis (Progel 1877; Knuth 1930; Lourteig 1994; 2000) provavelmente devido à baixa variação morfológica das espécies. Embora as mudanças de circunscrição de O. sect. Thamnoxys no decorrer de diferentes tratamentos taxonômicos buscassem a formação de um táxon bem definido (Candolle 1824; Progel 1877; Knuth 1930; Lourteig 1994), observando o polifiletismo evidenciado neste trabalho acreditamos na necessidade de redefinição no conceito desta seção. Lourteig (1994) definiu a seção Thamnoxys por plantas com folhas de um a três folíolos, distribuídas ao longo do caule ou em braquiblastos, flores e frutos decumbentes e sementes costadas e transversalmente estriadas. Porém, estes caracteres evoluíram independentemente em diferentes táxons do gênero, como nas seções Foliosae, Holophyllum, Phyllodoxys, Pleiocarpa, Polymorphae, Psoraleoideae, e Robustae o que demonstra a não funcionalidade deles como unificadores de O. sect. Thamnoxys.

Na circunscrição da seção Thamnoxys, observou-se o clado composto por O. sellowii e O. divaricata sustentado pela sinapomorfia posição oposta das brácteas. Em outro clado, O. barrelieri e O. cystisoides surgem como espécies irmãs apresentando a forma retangular das perfurações na costa das sementes como sinapomorfia. Esta mesma característica, aliada a coloração da corola (rósea) e forma elíptica dos folíolos, é citada por Abreu (2011) na taxonomia de Oxalis sect. Thamnoxys. A autora ainda afirma que ambas as espécies são confundidas causando identificações errôneas em coleções botânicas. Ainda dentre as espécies da seção Thamnoxys, há o clado composto por O. nigrescens e O. pyrenea o qual é sustentado pelas sinapomorfias presença de xilopódio e folhas opostas a subopostas. Estas espécies são morfologicamente próximas e endêmicas dos campos cerrados nos estados de Goiás e Minas Gerais (Lourteig 1994; Abreu 2011).

Outro clado formado pelas espécies O. diamantinae e O. suborbiculata apresentou como sinapomorfias folhas com número de folíolos variando de um a três no mesmo indivíduo. A relação de proximidade entre estas duas espécies é também corroborada por Lourteig (1994), que as distingue apenas pelo indumento dos ramos hirsuto-pilosos em O. diamantinae e pubescentes em O. suborbiculata. Lourteig (1994) apontou a relação de O. diamantinae com a seção Robustae por apresentar o número de folíolos variando de um a três. Esta relação entre a seção Robustae e a seção Thamnoxys pôde ser observada no posicionamento do clado formado por Oxalis hirsutissima e O. cordata, próximo das espécies da seção Thamnoxys. No conceito de Lourteig (1994), a seção Robustae (9 spp.) incluía plantas com 1–3 folíolos, inflorescências umbeliformes e cápsulas eretas diferindo da seção Thamnoxys pelas inflorescências bífidas e cápsulas decumbentes. Entretanto, Progel (1877) e Knuth (1930) haviam observado as relações existentes entre as duas seções ao tratar as espécies hoje posicionadas na seção Robustae dentro da seção Thamnoxys série Robustae e O. sect. Thamnoxys subsect. Robustae, respectivamente.

As seções incluídas nesta análise como grupo externo (Foliosae, Holophyllum, Pleiocarpa, Phyllodoxys, Polymorphae e Psoraleoideae), excetuando-se Robustae, emergiram em um clado juntamente com as espécies O. cerradoana, O. hyalotricha e O. clausenii pertencentes à seção Thamnoxys. Este fato, dentre outros, evidencia o polifiletismo da seção Thamnoxys assim como sugere a fragilidade das classificações clássicas (Progel 1877; Knuth 1930; Lourteig 1994) que sustentam a existência de seções dentro do subgênero Thamnoxys.

A espécie O. cerradoana (O. sect. Thamnoxys) emergiu como espécie irmã de O. densifolia (O. sect. Foliosae). Este posicionamento dá suporte ao preconizado por Progel (1877) que já havia incluído O. sect. Foliosae na circunscrição da seção Thamnoxys subseção Lotophyllum Progel série Foliosae. Por outro lado, Lourteig (1994) elevou a série Foliosae ao nível de seção baseado nas seguintes características: cápsula ereta, folhas curtamente pecioladas e folhas densamente distribuídas nos ramos. Neste estudo, O. densifolia e O. cerradoana emergiram como espécies irmãs compartilhando o ápice dos folíolos emarginados, a consistência dos folíolos coriácea, ápices das brácteas e das sépalas mucronados como sinapomorfias. Essa relação é sugerida por Lourteig (1994) ao relatar a semelhança de O. cerradoana com as espécies da seção Foliosae. Oxalis densifolia e O. cerradoana também surgiram em um clado que tem como espécie irmã O. glaucescens (O. sect. Pleiocarpa) cujos folíolos são coriáceos. Este clado (O. cerradoana, O. densifolia e O. glaucescens) emergiu como grupo irmão da espécie O. fruticosa (Oxalis sect. Phyllodoxys). No entanto, a seção Phyllodoxys (2 spp.) é bem delimitada pelos pecíolos filodiais de origem laminar com tamanho 6,5 a 15 vezes maior que o comprimento dos folíolos (Lourteig 1980). Pecíolos filodiais também são encontrados na seção Holophyllum, embora sejam menos conspícuos (Lourteig 1994).

As espécies O. mandioccana e O. alata emergiram em um clado sustentado por 80% de bootstrap, sugerindo o monofiletismo de O. sect. Holophyllum com a sinapomorfia folíolo único. Em O. sect. Holophyllum as folhas são sempre 1-foliolada e o pecíolo e pedúnculo são alados (Lourteig 1994). Oxalis rhombeo-ovata emergiu como grupo irmão do clado formado pelas espécies da seção Holophyllum e a espécie O. polymorpha surgiu como irmão deste clado composto por estas três espécies. O clado formado pelas seções Holophyllum e Polymorphae é sustentado pelo tamanho das sementes superior a 3 mm. É importante ressaltar que o número de folíolos na seção Holophyllum é sempre um e na seção Polymorphae é sempre três. Neste sentido, Lourteig (1994) sugeriu uma rota evolutiva no subgênero Thamnoxys de espécies sempre 3-folioladas para espécies mais derivadas com 1–3 folíolos. As seções Foliosae, Hedysaroideae, Phyllodoxys, Pleiocarpa, Polymorphae e Psoraleoideae possuem sempre folhas 3-folioladas, enquanto nas seções Robustae e Thamnoxys o número de folíolos varia de 1 a 3, culminando na seção Holophyllum exclusivamente 1-foliolada (Lourteig 1994). Nesta análise tal rota evolutiva não foi corroborada.

Ainda pode-se observar que as seções Holophyllum, Polymorphae e Psoraleoideae encontram-se mais intimamente relacionadas entre si compartilhando cápsulas com seção transversal 5-angulosa, sépalas maiores que as cápsulas e apenas uma semente por lóculo conferindo artificialidade na classificação como seções distintas. Estas seções talvez possam ser reunidas em um único táxon.

O subgênero Oxalis representado aqui por O. debilis e O. triangularis tem sido reconhecido por autores clássicos (Kunth 1821; Zuccarini 1825) como um grupo distinto dentro do gênero, principalmente por reunir espécies com folhas digitadas (Eiten 1963; Denton 1973). Na classificação mais recente de Oxalis, Lourteig (2000) reúne as espécies bulbosas no subgênero Oxalis em oito seções. Destas seções, duas estão aqui representadas: O. sect. Pseudobulbosae (O. triangularis) e O. sect. Ionoxalis (O. debilis), com relações incertas entre elas. Entretanto O. triangularis, de acordo com Oberlander et al. (2009) em análise filogenética molecular, emergiu no clado "Bulbosous" como irmã de O. latifolia e O. tetraphylla ambas da seção Ionoxalis. Estudos filogenéticos com espécies bulbosas referiram que as mesmas são mais derivadas quando comparadas com o subgênero Thamnoxys em que os bulbos estão ausentes (Oberlander et al. 2009).

Para que O. sect. Thamnoxys constitua um grupo monofilético é necessário que nela sejam incluídas as demais seções. No entanto sugere-se considerar o subgênero Thamnoxys sem subdivisões, uma vez que este se mostrou monofilético com alta sustentação de bootstrap (100%). Estudos filogenéticos baseados em dados moleculares poderiam fornecer maior sustentação a esta hipótese.

Agradecimentos

Ao CNPq pela concessão da bolsa de Doutorado à primeira autora e aos revisores anônimos pelas valiosas contribuições.

Artigo recebido em 30/08/2011.

Aceito para publicação em 09/01/2012.

Este artigo possui material adicional em sua versão eletrônica.

Apêndice 1

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Apêndice 2

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Apêndice 3

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Mar 2013
• Data do Fascículo
  Dez 2012

Histórico

• Recebido
  30 Ago 2011
• Aceito
  09 Jan 2012