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Infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. em um macaco-prego (Sapajus nigritus)

Resumo

O macaco-prego (Sapajus nigritus) é um dos primatas que compõem a fauna silvestre do Rio Grande do Sul. Assim como outros animais silvestres, os primatas padecem de doenças infecciosas veiculadas por insetos, entre as quais, as filarioses. Este relato apresenta os aspectos anatomopatológicos de uma infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. em um macaco-prego, fêmea, adulta, de origem silvestre, resgatado junto a uma rodovia do Norte do Estado do Rio Grande do Sul pelo serviço de policiamento rodoviário e conduzida para atendimento. Na avaliação clínica observaram-se nistagmo e movimentos involuntários da cabeça, estado semi-comatoso, hipertermia (38,7ºC), hipovolemia, múltiplas escoriações e lacerações cutâneas profundas abrangendo camadas musculares. O paciente foi hospitalizado e medicado, mas apresentou piora do quadro clínico, que evoluiu a óbito. Na necropsia, os principais achados foram na cavidade peritoneal, onde observaram-se acúmulo de líquido seroso amarelado, marcada formação de aderências fibrinosas e numerosos parasitas nematódeos livres na cavidade. Histologicamente foram observadas microfilárias no lúmen de vasos sanguíneos do pulmão, fígado, coração, rins, baço, intestinos delgado e grosso, e cérebro. Também foram constatadas peritonite, pneumonia e bronquiolite associadas à nematódeos, danos hepáticos e microgliose cerebral com satelitose, neuronofagia e malácia hemorrágica. Microfilarias e filarídeos adultos foram submetidos à identificação morfométrica e caracterizados como pertencentes ao gênero Dipetalonema. Assim, foi concluído tratar-se de um caso de infecção multissistêmica por Dipetalonema spp.

Palavras-chave:
animal silvestre; dipetalonemose; microfilária; parasita; macaco

Abstract

The capuchin monkey (Sapajus nigritus) is one of the primates that make up the wild fauna of Rio Grande do Sul. Like other wild animals, primates suffer from infectious diseases transmitted by insects, including filariasis. This report presents the anatomopathological aspects of a multisystemic infection by Dipetalonema spp. in a capuchin monkey, female, adult, of wild origin, rescued along a highway in the north of the state of Rio Grande do Sul by the road policing service and taken for assistance. In the clinical evaluation, nystagmus and involuntary head movements, semi-comatose state, hyperthermia (38.7ºC), hypovolemia, multiple abrasions and deep skin lacerations covering muscle layers were observed. The patient was hospitalized and medicated, but his clinical picture worsened, which resulted in death. At necropsy, the main findings were in the peritoneal cavity, where there was an accumulation of yellowish serous fluid, marked formation of fibrinous adhesions and numerous free nematode parasites in the cavity. Histologically, microfilariae have been observed in the lumen of blood vessels in the lung, liver, heart, kidneys, spleen, small and large intestines, and brain. Peritonitis, pneumonia and bronchiolitis associated with nematodes, liver damage and cerebral microgliosis with satellitosis, neuronophagia and hemorrhagic malacia were also observed. Adult microfilariae and filarids were submitted to morphometric identification and characterized as belonging to the genus Dipetalonema. Thus, it was concluded that this was a case of multisystemic infection by Dipetalonema spp.

Keywords:
wildlife animal; dipetalonemosis; microfilaria; parasite; monkey

1. Introdução

O macaco-prego (Sapajus nigritus) é um primata característico da fauna nativa do Sul do Brasil, sobretudo do Rio Grande do Sul, e considerada espécie de ampla distribuição geográfica entre os primatas neotropicais(11 Hass G, Printes RC. Levantamento populacional de Alouatta clamitans Cabrera, 1940 e de Sapajus nigritus (Godfuss, 1809) em fragmentos de mata com araucária, Caxias do Sul, Rio Grande do Sul, Brasil. A Primatologia no Brasil. 2014;13: 64-78.,22 Slomp DV, Prestes MX, Printes RC. Primatas em áreas protegidas do Rio Grande do Sul, Brasil: implicações para sua conservação. A Primatologia no Brasil. 2014;13:45-63. Available from: https://doi.org/10.13140/2.1.2779.4882
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). Isso ocorre por serem animais de grande capacidade adaptativa, em virtude de sua dieta onívora e estrutura social que possibilita coesão entre machos e fêmeas(22 Slomp DV, Prestes MX, Printes RC. Primatas em áreas protegidas do Rio Grande do Sul, Brasil: implicações para sua conservação. A Primatologia no Brasil. 2014;13:45-63. Available from: https://doi.org/10.13140/2.1.2779.4882
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).

Assim como outros animais silvestres, os macacos-prego padecem de doenças infecciosas veiculadas por insetos, entre essas, as de origem parasitária(33 Lopes S, Calegaro-Marques C, Klain V, Chaves ÓM, Bicca-Marques JC. Necropsies disclose a low helminth parasite diversity in periurban howler monkeys. American Journal of Primatology. 2022;84 (1):e23346. Available from: https://doi.org/10.1002/ajp.23346
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). Os nematódeos filarídeos do gênero Dipetalonema, transmitidos por insetos do gênero Culicoides, constituem importante causa de doença e morte entre os primatas neotropicais(44 Zárate-Rendón DA, Salazar-Espinoza MN, Catalano S, Sobotyk C, Mendoza AP, Rosenbaum M, Verocai G. Molecular characterization of Dipetalonema yatesi from the black-faced spider monkey (Ateles chamek) with phylogenetic inference of relationships among Dipetalonema of Neotropical primates. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 2022;17:152-157. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.01.005
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). Atualmente são relatadas seis espécies do gênero Dipetalonema, incluindo D. caudispina, D. graciliformis, D. yatesi, D. gracile, D. freitasi e D. robini, para as quais os nematódeos filarídeos adultos são exclusivamente encontrados nas cavidades peritoneal e/ou torácica de primatas neotropicais(55 Notarnicola J, Jiménez FA, Gardner SL. A new species of Dipetalonema (Filarioidea: Onchocercidae) from Ateles chamek from the Beni of Bolivia. Journal of Parasitology. 2007;93(3):661-667. Available from: https://doi.org/10.1645/GE-962R1.1
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,66 Notarnicola J, Pinto CM, Navone GT. Host occurrence and geographical distribution of Dipetalonema spp.(Nematoda: Onchocercidae) in Neotropical monkeys and the first record of Dipetalonema gracile in Ecuador. Comparative Parasitology. 2008;75(1):61-68. Available from: https://doi.org/10.1654/4284.1
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).

No ciclo biológico, os nematódeos filarídeos adultos de Dipetalonema spp. se localizam principalmente, na cavidade peritoneal de primatas. Já as microfilárias do parasita permanecem na corrente sanguínea do hospedeiro e, em insetos do gênero Culicoides, os quais atuam como vetores em áreas enzoóticas, se desenvolvem até o estágio infeccioso (L3)(77 Eberhard ML, Lowrie JRC, Orihel TC. Development of Dipetalonema gracile and D. caudispina to the infective stage in Culicoides hollensis. Journal of Parasitology. 1979;65:89-95. Available from: https://doi.org/10.2307/3280209
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,66 Notarnicola J, Pinto CM, Navone GT. Host occurrence and geographical distribution of Dipetalonema spp.(Nematoda: Onchocercidae) in Neotropical monkeys and the first record of Dipetalonema gracile in Ecuador. Comparative Parasitology. 2008;75(1):61-68. Available from: https://doi.org/10.1654/4284.1
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,88 Conga DF, Mayor P, Furtado AP, Giese EG, Santos JN. Co-infection with filarial nematodes in Sapajus macrocephalus and Cebus albifrons (Primates: Cebidae) from the Peruvian Amazon. Journal of helminthology. 2019;93(3):375-378. Available from: https://doi.org/10.1017/S0022149X18000287
https://doi.org/10.1017/S0022149X1800028...
,99 Illia G, Jouliá RB, Citon L, Oklander L, Kowalewski M. Parasites and Other Infectious Agents in Non-human Primates of Argentina. Current Tropical Medicine Reports. 2022:1-11. Available from: https://doi.org/10.1007/s40475-022-00277-2
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). A apresentação clínica da dipetalonemose e o agravamento do quadro clínico de primatas infectados dependem do status imunológico do animal e da presença de comorbidades e/ou de fatores estressantes(66 Notarnicola J, Pinto CM, Navone GT. Host occurrence and geographical distribution of Dipetalonema spp.(Nematoda: Onchocercidae) in Neotropical monkeys and the first record of Dipetalonema gracile in Ecuador. Comparative Parasitology. 2008;75(1):61-68. Available from: https://doi.org/10.1654/4284.1
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,1010 Corrêa P, Bueno C, Soares R, Vieira FM, Muniz-Pereira LC. Checklist of helminth parasites of wild primates from Brazil. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2016;87(3):908-918. Available from: https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.03.008
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,1111 Bueno MG, Catão-Dias JL, Laroque PO, Vasconcellos SA, Ferreira Neto JS, Gennari SM, Ferreira F, Laurenti MD, Umezawa ES, Kesper N, Kirchgatter K, Guimarães LO, Pavanato HJ, Valença-Montenegro MM. Infectious diseases in free-ranging blonde capuchins, Sapajus flavius, in Brazil. International Journal of Primatology. 2017;38:1017-1031. Available from: https://doi.org/10.1007/s10764-017-9994-5
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). Este relato objetiva apresentar um caso de infecção por Dipetalonema spp. com evolução multissistêmica em um macaco-prego, com ênfase aos aspectos anatomopatológicos.

2. Relato do Caso

Foi atendido em um Hospital Veterinário, um macaco-prego (Sapajus nigritus), fêmea, adulta, de origem silvestre, resgatada junto a uma rodovia do Norte do Estado do Rio Grande do Sul pelo serviço de policiamento rodoviário e conduzida para atendimento. Na avaliação clínica observaram-se nistagmo e movimentos involuntários da cabeça, estado semi-comatoso, hipertermia (38,7ºC), hipovolemia, múltiplas escoriações e lacerações cutâneas profundas abrangendo camadas musculares, além de emaciação. Foi coletado sangue para hemograma e bioquímica sérica. No hemograma não foram observadas alterações significativas, a exceção das microfilárias visualizadas na avaliação do sangue periférico. Com a finalidade de identificação taxonômica das microfilárias, uma amostra de sangue periférico foi submetida ao teste de Knott para a confecção de lâminas e estudo morfométrico. Na bioquímica sérica havia marcado aumento da enzima creatina quinase (41.620,0 U/L, referência: 137-1337 U/L). O tratamento instituído incluiu antibioticoterapia, analgesia, anti-inflamatórios e fluidoterapia. Contudo, o quadro clínico evoluiu ao óbito, sendo realizado exame anatomopatológico para estabelecimento do diagnóstico.

Na avaliação macroscópica, a cavidade peritoneal exibia discreto acúmulo de líquido seroso amarelado, sugestivo de exsudato, abundante presença de fibrina com marcada formação de aderências entre vísceras, principalmente envolvendo omento, fígado, rim direito, serosas intestinal e gástrica, e parede abdominal ventral. Na cavidade peritoneal também foram encontrados numerosos parasitas nematódeos livres, medindo entre 10-15 cm de comprimento, os quais também foram coletados para estudo morfométrico. No fígado e nos rins havia marcada palidez e deposição de fibrina e fibrose na superfície capsular e, ao corte, exibiam parênquima pálido-amarelado. O fígado apresentava, ainda, aumento de volume e discreta acentuação do padrão lobular. Na cavidade torácica havia acúmulo de líquido sero-hemorrágico, além de acúmulo de conteúdo serobolhoso no lúmen traqueobrônquico. Na superfície pulmonar constataram-se áreas hiperêmicas e hemorrágicas, além de marcados focos de enfisema subpleural e, aos cortes, o parênquima era acentuadamente edematoso e, por vezes, hemorrágico, com áreas de consolidação. A Figura 1 ilustra os principais achados macroscópicos ao exame necroscópico.

Figura 1
Infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. em um macaco-prego (Sapajus nigritus), fêmea, resgatado em uma rodovia do Norte do Estado do Rio Grande do Sul. A) Visão geral do cadáver. Áreas desprovidas de pelos são decorrentes de tricotomia. B) Vista topográfica da cavidade abdominal, com destaque às aderências (seta). C) Numerosos nematódeos filarídeos adultos livres na cavidade abdominal. D) Sinequias hepatorrenais, lateralidade direita.

No coração, as superfícies epicárdica e endocárdica apresentavam-se pálidas. A musculatura esquelética dos grandes grupos musculares dos membros pélvicos e da região cervical apresentava coloração acastanhada. À abertura da cavidade craniana, os lobos frontal e occipital bilaterais exibiam áreas de hemorragia leptomeningeal, além de marcada congestão. Aos cortes, o cerebelo exibia hemorragia focal. Amostras dos órgãos foram coletadas, fixadas em formalina a 10%, processadas por métodos histológicos convencionais e coradas por hematoxilina e eosina (HE) para análise histopatológica.

As microfilárias obtidas pelo teste de Knott e os nematódeos filarídeos adultos coletados da cavidade peritoneal foram submetidos à identificação morfométrica. As microfilárias apresentavam entre 262 e 269 µm de comprimento e extremidade anterior obtusa, sendo caracterizadas como pertencentes ao gênero Dipetalonema. Já os nematódeos filarídeos da cavidade peritoneal exibiam entre 10 e 15 cm de comprimento e devido a sua localização também foram caracterizados como pertencentes ao gênero Dipetalonema.

Ao exame histopatológico foram observadas numerosas microfilárias no lúmen de vasos sanguíneos do pulmão, fígado, coração, rins, baço, intestinos delgado e grosso, e cérebro. Havia ainda, peritonite mononuclear de intensidade moderada, por vezes fibrino-eosinofílica, pneumonia e bronquiolite mononuclear acentuadas, com a visualização nematódeos e, por vezes, infiltrado polimorfonuclear neutrofílico e eosinofílico. Na avaliação hepática constataram-se lipidose, áreas de necrose centrolobular, atrofia de cordões de hepatócitos, pericolangite, além de colestase e congestão. No cérebro havia microgliose difusa, satelitose e neuronofagia, espongiose multifocal, além de malácia focal, hemorragia e células gitter. No cerebelo observou-se necrose hemorrágica focal. A Figura 2 ilustra os principais achados microscópicos nos diferentes órgãos e tecidos.

Figura 2
Fotomicrografias da infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. em um macaco-prego (Sapajus nigritus), fêmea, resgatado em uma rodovia do norte do Estado do Rio Grande do Sul. A) Pulmão. Broncopneumonia associada a filarídeos adultos no interior de bronquíolos (HE, 100x) B) Fígado. Degeneração e necrose de hepatócitos e microfilária no sinusoide (seta) (HE, 400x). C) Coração. Microfilária intravascular (seta) (HE, 400x). D) Rim. Microfilária em localização intravascular (seta) entre os túbulos renais (HE, 400x). E) Baço. Microfilária (seta) e infiltrado inflamatório predominantemente polimorfonuclear (HE, 400x). F) Cérebro. Microfilária no lúmen vascular (HE, 400x).

3. Discussão

Os nematódeos adultos do gênero Dipetalonema parasitam a cavidade peritoneal e pleural de seus hospedeiros definitivos, já as suas microfilárias são encontradas na corrente sanguínea. Infecções descritas em primatas neotropicais caracterizam-se por reações inflamatórias moderadas, como peritonite ou pleurite crônicas com áreas de fibrose e, por vezes, aderências fibrinosas associadas aos parasitas. Entretanto, sinais clínicos não têm sido apresentados pelos animais infectados que desenvolvem essas lesões(1212 Strait K, Else JG, Eberhard ML. Parasitic diseases of nonhuman primates. In: Abee CR, Tardif SD, Morris T, Timothy M, eds. Nonhuman Primates in Biomedical Research. 2nd ed. New York, NY: Academic Press, 2012;197–298.). Contudo, neste estudo de caso, os achados patológicos mostraram-se relevantes por haver lesões mais severas e envolvendo vários órgãos, associadas aos sinais clínicos e ao óbito do primata.

No presente caso, o diagnóstico de dipetalonemose foi realizado através da correlação entre os aspectos clínicos, achados anatomopatológicos e caracterização morfométrica das microfilárias presentes no sangue periférico e dos filarídeos adultos encontrados na cavidade abdominal. No Brasil, casos de primatas apresentando achados anatomopatológicos associados a filarioses foram relatados em diferentes regiões(1010 Corrêa P, Bueno C, Soares R, Vieira FM, Muniz-Pereira LC. Checklist of helminth parasites of wild primates from Brazil. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2016;87(3):908-918. Available from: https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.03.008
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,1111 Bueno MG, Catão-Dias JL, Laroque PO, Vasconcellos SA, Ferreira Neto JS, Gennari SM, Ferreira F, Laurenti MD, Umezawa ES, Kesper N, Kirchgatter K, Guimarães LO, Pavanato HJ, Valença-Montenegro MM. Infectious diseases in free-ranging blonde capuchins, Sapajus flavius, in Brazil. International Journal of Primatology. 2017;38:1017-1031. Available from: https://doi.org/10.1007/s10764-017-9994-5
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,1313 Emmerich T, Evangelista C, Galindo C, Lunardeli B, Gonzaga Junior LC, Traverso SD. Ocorrência de Dipetalonema gracile em bugios ruivos (Alouatta guariba) no estado de Santa Catarina. Archives of Veterinary Science. 2013;18(3):482-483.,1414 Ramalho AC, Vieira RFC, Bacalhao MBM, Kakimori MTA, Vieira TSWJ, Guerra MVSF, Lucena RB, Oliveira JB, Guerra RR. First report of Dipetalonema gracile in a captive Marcgrave’s capuchin monkey (Sapajus flavius) in northeastern Brazil: Scientific communication. Semina: Ciências Agrárias. 2022;43(2):883-888. Available from: https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n2p883
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). No presente caso, microfilárias também foram visualizadas no exame de hemograma, bem como no lúmen de vasos sanguíneos teciduais durante o exame histopatológico, conforme refere a literatura(1414 Ramalho AC, Vieira RFC, Bacalhao MBM, Kakimori MTA, Vieira TSWJ, Guerra MVSF, Lucena RB, Oliveira JB, Guerra RR. First report of Dipetalonema gracile in a captive Marcgrave’s capuchin monkey (Sapajus flavius) in northeastern Brazil: Scientific communication. Semina: Ciências Agrárias. 2022;43(2):883-888. Available from: https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n2p883
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).

Para as microfilárias na corrente sanguínea, foi aplicado o teste de Knott para caracterização morfométrica, conforme preconizado para casos de filarioses(1515 Moore J, Freehling M, Horton D, Simberloff D. Host age and sex in relation to intestinal helminths of bobwhite quail. The Journal of Parasitology. 1987;73(1):230-233. Available from: https://doi.org/10.2307/3282375
https://doi.org/10.2307/3282375...
,1616 Magnis J, Lorentz S, Guardone L, Grimm F, Magi M, Naucke TJ, Deplazes P. Morphometric analyses of canine blood microfilariae isolated by the Knott’s test enables Dirofilaria immitis and D. repens species-specific and Acanthocheilonema (syn. Dipetalonema) genus-specific diagnosis. Parasites & Vectors. 2013;6(1):1-5. Available from: https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-48
https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-48...
,1717 Sazmand A, Eigner B, Mirzaei M, Hekmatimoghaddam S, Harl J, Duscher GG, Fuehrer H-P, Joachim A. Molecular identification and phylogenetic analysis of Dipetalonema evansi (LEWIS, 1882) in camels (Camelus dromedarius) of Iran. Parasitology Research. 2016;115:1605-1610. Available from: https:/-/doi.org/10.1007/s00436-015-4896-y
https:/-/doi.org/10.1007/s00436-015-4896...
,1818 Conga DF, Mayor P, Furtado AP, Giese EG, Santos JND. Occurrence of Dipetalonema gracile in a wild population of woolly monkey Lagothrix poeppiigii in the northeastern Peruvian Amazon. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 2018;27:154-160. Available from: https://doi.org/10.1590/s1984-296120180014
https://doi.org/10.1590/s1984-2961201800...
,1919 Vanderhoeven E, Notarnicola J, Agostini I. First record of Dipetalonema robini petit, Bain & Roussilhon 1985 (Nematoda: Onchocercidae) parasitizing Sapajus nigritus in northeastern Argentina. Mastozoologia Neotropical. 2017;24(2):483-489. Available from: http://sedici.unlp.edu.ar/handle/10915/82077
http://sedici.unlp.edu.ar/handle/10915/8...
,2020 Conga DF, Mayor P, Giese EG, Santos JN. First report of filarial nematodes in free-living pitheciid primates. Systematic Parasitology. 2019;96:257-264. Available from: https://doi.org/10.1007/s11230-019-09838-y
https://doi.org/10.1007/s11230-019-09838...
,2121 Laidoudi Y, Lia RP, Mendoza-Roldan JA, Modrý D, Broucker CA, Mediannikov O, Davoust B, Otranto D. Dipetalonema graciliformis (Freitas, 1964) from the red-handed tamarins (Saguinus midas, Linnaeus, 1758) in French Guiana. Parasitology. 2021;148(11):1353-1359. Available from: https://doi.org/10.1017/S0031182021000901
https://doi.org/10.1017/S003118202100090...
). Entre as principais características estabelecidas para a identificação do gênero Dipetalonema estão o comprimento das microfilárias, que pode variar de 250 a 288 µm, e a extremidade anterior obtusa(1818 Conga DF, Mayor P, Furtado AP, Giese EG, Santos JND. Occurrence of Dipetalonema gracile in a wild population of woolly monkey Lagothrix poeppiigii in the northeastern Peruvian Amazon. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 2018;27:154-160. Available from: https://doi.org/10.1590/s1984-296120180014
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,2020 Conga DF, Mayor P, Giese EG, Santos JN. First report of filarial nematodes in free-living pitheciid primates. Systematic Parasitology. 2019;96:257-264. Available from: https://doi.org/10.1007/s11230-019-09838-y
https://doi.org/10.1007/s11230-019-09838...
). Outro aspecto que reforça o diagnóstico de dipetalonemose é a presença de nematódeos filarídeos adultos na cavidade peritoneal do macaco-prego deste caso, o que é comum nas espécies de Dipetalonema que acometem primatas, além da morfologia e comprimento também condizente com o gênero(44 Zárate-Rendón DA, Salazar-Espinoza MN, Catalano S, Sobotyk C, Mendoza AP, Rosenbaum M, Verocai G. Molecular characterization of Dipetalonema yatesi from the black-faced spider monkey (Ateles chamek) with phylogenetic inference of relationships among Dipetalonema of Neotropical primates. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 2022;17:152-157. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.01.005
https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.0...
,1313 Emmerich T, Evangelista C, Galindo C, Lunardeli B, Gonzaga Junior LC, Traverso SD. Ocorrência de Dipetalonema gracile em bugios ruivos (Alouatta guariba) no estado de Santa Catarina. Archives of Veterinary Science. 2013;18(3):482-483.,1414 Ramalho AC, Vieira RFC, Bacalhao MBM, Kakimori MTA, Vieira TSWJ, Guerra MVSF, Lucena RB, Oliveira JB, Guerra RR. First report of Dipetalonema gracile in a captive Marcgrave’s capuchin monkey (Sapajus flavius) in northeastern Brazil: Scientific communication. Semina: Ciências Agrárias. 2022;43(2):883-888. Available from: https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n2p883
https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v4...
,2222 Shaffer CA, Milstein MS, Lindsey LL, Wolf TM, Suse P, Marawanaru E, Kipp EJ, Garwood T, Travis DA, Terio KA, Larsen PA. “Spider monkey cotton”: bridging Waiwai and scientific ontologies to characterize spider monkey (Ateles paniscus) filariasis in the Konashen Community Owned Conservation Area, Guyana. International Journal of Primatology. 2022;43(2):253-272. Available from: https://doi.org/10.1007/s10764-021-00272-w
https://doi.org/10.1007/s10764-021-00272...
).

O gênero Dipetalonema compreende seis espécies, e destas, cinco foram diagnosticadas parasitando primatas(66 Notarnicola J, Pinto CM, Navone GT. Host occurrence and geographical distribution of Dipetalonema spp.(Nematoda: Onchocercidae) in Neotropical monkeys and the first record of Dipetalonema gracile in Ecuador. Comparative Parasitology. 2008;75(1):61-68. Available from: https://doi.org/10.1654/4284.1
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). No Sul do Brasil, esse gênero foi diagnosticado em primatas, a exemplo de D. gracile em bugios ruivos no Estado de Santa Catarina(1313 Emmerich T, Evangelista C, Galindo C, Lunardeli B, Gonzaga Junior LC, Traverso SD. Ocorrência de Dipetalonema gracile em bugios ruivos (Alouatta guariba) no estado de Santa Catarina. Archives of Veterinary Science. 2013;18(3):482-483.). Quando em alto grau de infecção, a visualização de microfilárias em análise de sangue periférico pode ser uma constante, bem como no lúmen de vasos sanguíneos durante a análise histopatológica(44 Zárate-Rendón DA, Salazar-Espinoza MN, Catalano S, Sobotyk C, Mendoza AP, Rosenbaum M, Verocai G. Molecular characterization of Dipetalonema yatesi from the black-faced spider monkey (Ateles chamek) with phylogenetic inference of relationships among Dipetalonema of Neotropical primates. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 2022;17:152-157. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.01.005
https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.0...
,66 Notarnicola J, Pinto CM, Navone GT. Host occurrence and geographical distribution of Dipetalonema spp.(Nematoda: Onchocercidae) in Neotropical monkeys and the first record of Dipetalonema gracile in Ecuador. Comparative Parasitology. 2008;75(1):61-68. Available from: https://doi.org/10.1654/4284.1
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,1414 Ramalho AC, Vieira RFC, Bacalhao MBM, Kakimori MTA, Vieira TSWJ, Guerra MVSF, Lucena RB, Oliveira JB, Guerra RR. First report of Dipetalonema gracile in a captive Marcgrave’s capuchin monkey (Sapajus flavius) in northeastern Brazil: Scientific communication. Semina: Ciências Agrárias. 2022;43(2):883-888. Available from: https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n2p883
https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v4...
,2323 Milstein MS, Shaffer CA, Lindsey LL, Wolf TM, Suse P, Marawanaru E, Kipp EJ, Garwood T, Travis DA, Terio KA, Larsen PA. Integrating indigenous knowledge, ontology, and molecular barcoding to characterize spider monkey (Ateles paniscus) filariasis. BioRxiv. 2020:1-29. Available from: https://doi.org/10.1101/2020.10.26.354985
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). No presente caso, foram observadas numerosas microfilárias no lúmen de vasos sanguíneos do pulmão, fígado, coração, rins, baço, intestinos delgado e grosso, e cérebro. Encontrar filarídeos adultos é considerado um achado incidental durante a necropsia(2424 Plesker RA. Dipetalonema Gracile - Infection in a Squirrel Monkey (Saimiri sciureus). Primate Report. 2002;63:1-3.,2525 Lopes S, Calegaro-Marques C, Klain V, Chaves ÓM, Bicca-Marques JC. Necropsies disclose a low helminth parasite diversity in periurban howler monkeys. American Journal of Primatology. 2022;84(1):e23346. Available from: https://doi.org/10.1002/ajp.23346
https://doi.org/10.1002/ajp.23346...
). A apresentação clínica e achados anatomopatológicos do primata do presente caso convergem para que a causa da morte tenha sido provocada pela intensa e disseminada infecção parasitária associada a suas complicações, especialmente as inflamatórias. Atualmente, a identificação precisa das espécies pertencentes ao gênero Dipetalonema é realizada através de exames moleculares(44 Zárate-Rendón DA, Salazar-Espinoza MN, Catalano S, Sobotyk C, Mendoza AP, Rosenbaum M, Verocai G. Molecular characterization of Dipetalonema yatesi from the black-faced spider monkey (Ateles chamek) with phylogenetic inference of relationships among Dipetalonema of Neotropical primates. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 2022;17:152-157. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.01.005
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,1717 Sazmand A, Eigner B, Mirzaei M, Hekmatimoghaddam S, Harl J, Duscher GG, Fuehrer H-P, Joachim A. Molecular identification and phylogenetic analysis of Dipetalonema evansi (LEWIS, 1882) in camels (Camelus dromedarius) of Iran. Parasitology Research. 2016;115:1605-1610. Available from: https:/-/doi.org/10.1007/s00436-015-4896-y
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,2323 Milstein MS, Shaffer CA, Lindsey LL, Wolf TM, Suse P, Marawanaru E, Kipp EJ, Garwood T, Travis DA, Terio KA, Larsen PA. Integrating indigenous knowledge, ontology, and molecular barcoding to characterize spider monkey (Ateles paniscus) filariasis. BioRxiv. 2020:1-29. Available from: https://doi.org/10.1101/2020.10.26.354985
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). No entanto, no presente estudo foram utilizadas características morfométricas das filárias encontradas no esfregaço sanguíneo associadas à espécie de primata acometida e localização dos parasitas adultos, o que permitiu somente a identificação do gênero.

Durante o exame de necropsia, a presença de líquido seroso amarelado e fibrina na cavidade abdominal já denunciava peritonite e uma possível hepatopatia. Esta foi evidenciada na macro e microscopia, onde o fígado apresentava-se aumentado e recoberto por fibrina, e histologicamente exibia lipidose, áreas de necrose centrolobular, pericolangite, além de colestase e congestão. Esses achados também foram relacionados com dipetalonemose(2626 Gozalo A, Montoya E. Mortality causes of the moustached tamarin (Saguinus mystax) in captivity. Journal of Medical Pri-matology. 1992;21(1):35-38. Available from: https://doi.org/10.1111/j.1600-0684.1992.tb00623.x
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). Na inspeção da cavidade peritoneal foi verificada abundante formação de aderências entre vísceras, principalmente envolvendo omento, fígado, rim direito, serosas intestinal e gástrica, e parede abdominal ventral, todas essas decorrentes da peritonite desencadeada pela presença dos parasitas. Além disso, havia numerosos parasitas nematódeos livres na cavidade, junto das áreas de fibrina, e provocando peritonite mononuclear e/ou fibrino-eosinofílica. Essas alterações inflamatórias de caráter sistêmico estão intimamente relacionadas com a filaremia causada pelo nematódeo da espécie Dipetalonema gracile(55 Notarnicola J, Jiménez FA, Gardner SL. A new species of Dipetalonema (Filarioidea: Onchocercidae) from Ateles chamek from the Beni of Bolivia. Journal of Parasitology. 2007;93(3):661-667. Available from: https://doi.org/10.1645/GE-962R1.1
https://doi.org/10.1645/GE-962R1.1...
,1313 Emmerich T, Evangelista C, Galindo C, Lunardeli B, Gonzaga Junior LC, Traverso SD. Ocorrência de Dipetalonema gracile em bugios ruivos (Alouatta guariba) no estado de Santa Catarina. Archives of Veterinary Science. 2013;18(3):482-483.,1414 Ramalho AC, Vieira RFC, Bacalhao MBM, Kakimori MTA, Vieira TSWJ, Guerra MVSF, Lucena RB, Oliveira JB, Guerra RR. First report of Dipetalonema gracile in a captive Marcgrave’s capuchin monkey (Sapajus flavius) in northeastern Brazil: Scientific communication. Semina: Ciências Agrárias. 2022;43(2):883-888. Available from: https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n2p883
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,2424 Plesker RA. Dipetalonema Gracile - Infection in a Squirrel Monkey (Saimiri sciureus). Primate Report. 2002;63:1-3.).

No presente caso havia múltiplas escoriações e lacerações cutâneas profundas abrangendo camadas de músculos esqueléticos, justificando o aumento da enzima creatina quinase. No entanto, a enzima creatina quinase também está presente em altas concentrações na musculatura cardíaca e lisa, assim como em menores concentrações no cérebro, intestinos, fígado e baço(2727 Boyd JW. The mechanisms relating to increases in plasma enzymes and isoenzymes in diseases of animals. Veterinary Clinical Pathology. 1983;12(2):9-24. Available from: https://doi.org/10.1111/j.1939-165x.1983.tb00609.x
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). Dessa forma, como o primata apresentava danos multissistêmicos, sobretudo nos tecidos com a presença da enzima, o seu acentuado aumento se justifica. Cabe salientar que lesões cutâneo-musculares profundas não estão relacionadas com a dipetalonemose. Além disso, o macaco-prego era de vida livre e foi encontrado em estado semi-comatoso e apresentando múltiplas escoriações e lacerações cutâneo-musculares profundas, o que permite sugerir que a causa seja interação animal com outros primatas do grupo.

O macaco-prego deste relato também apresentou grave comprometimento pulmonar, caracterizado por broncopneumonia acentuada associada a presença de nematódeos filarídeos adultos, além de edema difuso. Essa miscelânea de lesões pulmonares prejudicou o processo de adequada troca gasosa, culminando com o quadro de insuficiência respiratória e óbito do primata frente à dipetalonemose(44 Zárate-Rendón DA, Salazar-Espinoza MN, Catalano S, Sobotyk C, Mendoza AP, Rosenbaum M, Verocai G. Molecular characterization of Dipetalonema yatesi from the black-faced spider monkey (Ateles chamek) with phylogenetic inference of relationships among Dipetalonema of Neotropical primates. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 2022;17:152-157. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.01.005
https://doi.org/10.1016/j.ijp-paw.2022.0...
,2626 Gozalo A, Montoya E. Mortality causes of the moustached tamarin (Saguinus mystax) in captivity. Journal of Medical Pri-matology. 1992;21(1):35-38. Available from: https://doi.org/10.1111/j.1600-0684.1992.tb00623.x
https://doi.org/10.1111/j.1600-0684.1992...
,2828 Narama I, Miura K, Tsuruta M, Tsuchitani M. Microfilarial granulomas in the spleens of wild-caught cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis). Veterinary Pathology. 1985;22(4):355-362. Available from: https://doi.org/10.1177/030098588502200410
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). Inusitadamente, o primata também exibiu lesões no sistema nervoso central, as quais não foram descritas para os casos de dipetalonemose relatados. As lesões encontradas no sistema nervoso central do presente primata, incluindo hemorragia leptomeningeal, microgliose cerebelar difusa, satelitose e neuronofagia, além de espongiose e malácia hemorrágica, justificam o quadro clínico neurológico de nistagmo e movimentos involuntários da cabeça que o paciente apresentava ao ser atendido. Além disso, essas lesões podem estar relacionadas com o alto grau de filaremia apresentado pelo macaco-prego, aos danos que a presença das microfilárias provocam nos vasos e tecidos, bem como ao processo inflamatório e hemodinâmico desencadeados.

Diante do apresentado, este estudo é de grande relevância pois apresenta um caso de infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. em um macacoprego, o qual morreu em função de graves complicações sistêmicas da filariose.

4. Conclusão

A caracterização morfológica das microfilárias e das filárias adultas provenientes dos exames de sangue e anatomopatológico foram determinantes ao estabelecimento do diagnóstico de dipetalonemose, assim como o exame anatomopatológico permitiu confirmar a infecção multissistêmica por Dipetalonema spp. O relato também alerta para a ocorrência da infecção em primatas no Norte do Rio Grande do Sul.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    22 Set 2023
  • Data do Fascículo
    2023

Histórico

  • Recebido
    14 Fev 2023
  • Aceito
    07 Jul 2023
  • Publicado
    16 Ago 2023
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