Desenvolvimento de Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae) e alterações causadas pelo parasitismo no hospedeiro Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em diferentes temperaturas

Development of Aphidius colemani Viereck (Hym.: Braconidae, Aphidiinae) and alterations caused by the parasitism in the host Aphis gossypii Glover (Hem.: Aphididae) in different temperatures

Marcus V. Sampaio Vanda H.P. Bueno Sandra M.M. Rodrigues Maria C.M. Soglia Bruno F. de Conti Sobre os autores

Resumos

Aphidius colemani Viereck está entre os principais inimigos naturais utilizados no controle biológico de Aphis gossypii Glover. Os objetivos deste trabalho foram avaliar o desenvolvimento de A. colemani e as alterações causadas pelo parasitismo no hospedeiro A. gossypii em diferentes temperaturas e estimar as exigências térmicas do parasitóide. O experimento foi conduzido em câmaras climatizadas a 16, 19, 22, 25, 28 e 31 ± 1°C, com 70 ± 10% U.R. e fotofase de 12h. Ninfas de 2º instar de A. gossypii foram parasitadas uma vez e individualizadas em tubos de vidro (2,5 cm x 8,5 cm), contendo disco foliar de pepino (2 cm) e solução agar/água a 1%. O período da oviposição à formação da múmia (11,9; 9,8; 7,7; 6,4 e 6,4 dias) e o da oviposição ao adulto de A. colemani (19,4; 16,2; 12,6; 10,5 e 10,7 dias) diminuíram com o aumento da temperatura no intervalo de 16ºC e 25ºC. A porcentagem de múmias formadas e a de emergência do parasitóide, assim como a longevidade diminuíram com o incremento da temperatura. Não houve formação de múmias a 31°C. O parasitóide A. colemani apresentou temperatura base inferior de desenvolvimento de 5,94°C e constante térmica de 200 GD. As alterações ocasionadas no hospedeiro A. gossypii pelo parasitismo foram minimizadas na temperatura de 31°C, sendo que 98% dos hospedeiros não apresentaram sintomas de parasitismo e produziram ninfas. A temperatura de 22°C foi a mais adequada para o desenvolvimento de A. colemani.

Parasitóide; pulgão; regulação do hospedeiro; temperatura base


Aphidius colemani Viereck is among the main natural enemies used for biological control of Aphis gossypii Glover. The objective of the present study was to evaluate the development of A. colemani and the alterations caused by the parasitism in the host A. gossypii in different temperatures and to estimate the thermal requirements of the parasitoid. The experiments were carried out in controlled environmental chambers at 16, 19, 22, 25, 28 and 31 ± 1ºC, 70 ± 10% RH, and 12h photophase. Second-instar nymphs of A. gossypii were parasitized once and kept individually in glass tubes (2.5 cm x 8.5 cm), containing leaf disc of cucumber (2 cm) and 1% water/agar solution. The development time of A. colemani, from oviposition to mummies (11.9, 9.8, 7.7, 6.4 and 6.4 days) and from oviposition to adult (19.4, 16.2, 12.6, 10.5 and 10.7 days) decreased with the increase of the temperature from 16ºC to 25ºC. The rates of mummies and the emergence of the parasitoid, and its longevity also decreased with the increase of the temperature. Mummies were not produced at 31ºC. The lower temperature threshold of A. colemani was 5.94ºC and its thermal constant was 200 degrees-day. The alterations caused by the parasitoid in the A. gossypii host were minimized at 31ºC, where 98% of the host did not show symptoms of parasitism and produced nymphs. The temperature of 22ºC was optimal for the development time of A. colemani.

Aphid; host regulation; parasitoid; temperature threshold


BIOLOGICAL CONTROL

Desenvolvimento de Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae) e alterações causadas pelo parasitismo no hospedeiro Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em diferentes temperaturas

Development of Aphidius colemani Viereck (Hym.: Braconidae, Aphidiinae) and alterations caused by the parasitism in the host Aphis gossypii Glover (Hem.: Aphididae) in different temperatures

Marcus V. SampaioI, II; Vanda H.P. BuenoI; Sandra M.M. RodriguesI, III; Maria C.M. SogliaI; Bruno F. de ContiI

IDepto. Entomologia, Univ. Federal de Lavras, C. postal 37, 37200-000, Lavras, MG, vhpbueno@ufla.br

IIInstituto de Ciências Agrárias, Univ. Federal de Uberlândia, C. postal 593, 38400-902, Uberlândia, MG mvsampaio@iciag.ufu.br

IIIEmbrapa Algodão, Av. Campo Grande 612 sala 2, Centro, 78850-000, Primavera do Leste, MT sandra@cnpa.embrapa.br

RESUMO

Aphidius colemani Viereck está entre os principais inimigos naturais utilizados no controle biológico de Aphis gossypii Glover. Os objetivos deste trabalho foram avaliar o desenvolvimento de A. colemani e as alterações causadas pelo parasitismo no hospedeiro A. gossypii em diferentes temperaturas e estimar as exigências térmicas do parasitóide. O experimento foi conduzido em câmaras climatizadas a 16, 19, 22, 25, 28 e 31 ± 1°C, com 70 ± 10% U.R. e fotofase de 12h. Ninfas de 2º instar de A. gossypii foram parasitadas uma vez e individualizadas em tubos de vidro (2,5 cm x 8,5 cm), contendo disco foliar de pepino (2 cm) e solução agar/água a 1%. O período da oviposição à formação da múmia (11,9; 9,8; 7,7; 6,4 e 6,4 dias) e o da oviposição ao adulto de A. colemani (19,4; 16,2; 12,6; 10,5 e 10,7 dias) diminuíram com o aumento da temperatura no intervalo de 16ºC e 25ºC. A porcentagem de múmias formadas e a de emergência do parasitóide, assim como a longevidade diminuíram com o incremento da temperatura. Não houve formação de múmias a 31°C. O parasitóide A. colemani apresentou temperatura base inferior de desenvolvimento de 5,94°C e constante térmica de 200 GD. As alterações ocasionadas no hospedeiro A. gossypii pelo parasitismo foram minimizadas na temperatura de 31°C, sendo que 98% dos hospedeiros não apresentaram sintomas de parasitismo e produziram ninfas. A temperatura de 22°C foi a mais adequada para o desenvolvimento de A. colemani.

Palavras-chave: Parasitóide, pulgão, regulação do hospedeiro, temperatura base

ABSTRACT

Aphidius colemani Viereck is among the main natural enemies used for biological control of Aphis gossypii Glover. The objective of the present study was to evaluate the development of A. colemani and the alterations caused by the parasitism in the host A. gossypii in different temperatures and to estimate the thermal requirements of the parasitoid. The experiments were carried out in controlled environmental chambers at 16, 19, 22, 25, 28 and 31 ± 1ºC, 70 ± 10% RH, and 12h photophase. Second-instar nymphs of A. gossypii were parasitized once and kept individually in glass tubes (2.5 cm x 8.5 cm), containing leaf disc of cucumber (2 cm) and 1% water/agar solution. The development time of A. colemani, from oviposition to mummies (11.9, 9.8, 7.7, 6.4 and 6.4 days) and from oviposition to adult (19.4, 16.2, 12.6, 10.5 and 10.7 days) decreased with the increase of the temperature from 16ºC to 25ºC. The rates of mummies and the emergence of the parasitoid, and its longevity also decreased with the increase of the temperature. Mummies were not produced at 31ºC. The lower temperature threshold of A. colemani was 5.94ºC and its thermal constant was 200 degrees-day. The alterations caused by the parasitoid in the A. gossypii host were minimized at 31ºC, where 98% of the host did not show symptoms of parasitism and produced nymphs. The temperature of 22ºC was optimal for the development time of A. colemani.

Key words: Aphid, host regulation, parasitoid, temperature threshold

A temperatura é um dos fatores abióticos mais importantes para a sobrevivência dos insetos. Em parasitóides, ela pode afetar o desenvolvimento, a longevidade (Bleicher & Parra 1989), a fecundidade (Steenis 1993), a velocidade de caminhamento (Surverkropp et al. 2001) e o período de tempo utilizado para efetuar a oviposição (Flinn & Hagstrum 2002), apresentando implicações diretas no crescimento populacional desses insetos e, conseqüentemente, no sucesso do controle biológico.

A regulação do hospedeiro é essencial para o desenvolvimento de parasitóides cenobiontes, cujos hospedeiros apresentam crescimento e desenvolvimento após o parasitismo (Vinson & Iwantsch 1980). Alguns efeitos causados pelos parasitóides da subfamília Aphidiinae em seus hospedeiros podem ser visualizados pela diminuição do potencial reprodutivo, por impedir a formação dos embriões, e na forma mais globosa do corpo dos pulgões parasitados, mesmo antes da formação da múmia. Pulgões parasitados nos dois ínstares iniciais não chegam à fase adulta e mumificam no quarto instar ninfal (Starý 1988). Esses sintomas de parasitismo são causados nos pulgões pelos fluidos das glândulas de veneno de fêmeas de parasitóide, mesmo sem a deposição do ovo (Digilio et al. 1998, 2000).

O parasitóide Aphidius colemani Viereck é uma das espécies dominantes dentre as encontradas em pulgões na América do Sul (Starý & Cermeli 1989, Starý et al. 1993), e apresenta elevado potencial como agente de controle biológico de Aphis gossypii Glover (Sampaio et al. 2001). Na Europa, falhas no controle biológico de A. gossypii por esse parasitóide vêm sendo relacionadas às altas temperaturas (Steenis & El-Kawass 1995, Toussidou et al. 1999).

Desta forma, este trabalho teve como objetivos avaliar aspectos biológicos de A. colemani e as alterações advindas do seu parasitismo no hospedeiro A. gossypii, em diferentes temperaturas, e estimar as exigências térmicas do parasitóide.

Material e Métodos

Os experimentos foram conduzidos no Laboratório de Controle Biológico da Universidade Federal de Lavras (UFLA) em Lavras, MG.

Criação de pulgões. Os pulgões A. gossypii foram coletados em plantas de pepino (Cucumis sativus L.) no campo. Na sua manutenção, no laboratório, foram utilizadas plantas de pepino da variedade comercial Caipira, em luminosidade e temperatura ambientes. Cerca de 30 a 50 fêmeas adultas de A. gossypii foram colocadas em placa de Petri (15cm de diâmetro), contendo seção foliar de pepino em solução agar/água 1% e mantidas em câmaras climatizadas a 25 ± 1°C. Após 24h, os adultos foram retirados e as ninfas remanescentes ao se apresentarem no 2º instar, com aproximadamente 48h de vida, foram utilizadas no experimento (Steenis & El-Kawass 1995, Soglia et al. 2002).

Criação de parasitóides. O parasitóide A. colemani foi coletado em pulgões mumificados da espécie Myzus persicae (Sulzer), em plantas de pimentão (Capsicum annum L.), em casa-de-vegetação no Campus da UFLA. Para a criação de A. colemani foram utilizadas colônias de A. gossypii em plantas de pepino, em sala climatizada com 19-25ºC e fotofase de 12h.

Aspectos biológicos de A. colemani. Uma fêmea de A. colemani, acasalada, com 48h de vida e sem experiência prévia de oviposição, foi liberada em uma arena contendo de 100 a 200 ninfas de 2º instar de A. gossypii e foi observado em microscópio estereoscópico o comportamento de busca e oviposição do parasitóide. Cada ninfa, imediatamente após ser parasitada, foi retirada da placa com o auxílio de um pincel de ponta fina e individualizada em tubo de vidro (2,5cm de diâmetro por 8,5cm de altura), vedado com organza, contendo um disco foliar de pepino (2cm de diâmetro) em solução agar/água 1%. Após parasitar seis pulgões, a fêmea de A. colemani foi retirada da arena e outra fêmea foi liberada (n = 10 parasitóides por temperatura) reiniciando o processo até que fossem obtidas 60 ninfas parasitadas para cada temperatura a ser avaliada. Utilizaram-se ninfas nas quais a oviposição foi realizada no tórax ou no abdome. Os hospedeiros foram eliminados quando a oviposição ocorreu em outra parte de seu corpo ou quando eles foram apenas provados com o ovipositor e recusados pelo parasitóide, de acordo com metodologia proposta por Giri et al. (1982).

Utilizaram-se câmaras climatizadas nas temperaturas de 16, 19, 22, 25, 28 e 31 ± 1°C com fotofase de 12h e 70 ± 10% de UR. Para evitar efeito da qualidade da planta no desenvolvimento do parasitóide, após período pré-estabelecido para cada temperatura, os pulgões foram transferidos para tubos de vidro (2,5 x 8,5cm) contendo novos discos foliares. Esses períodos foram de seis dias para as temperaturas de 16°C e 19°C, cinco dias para 22°C e 25ºC e quatro dias para 28°C e 31ºC. Após a emergência, os adultos foram transferidos para tubos de vidro (2,5 x 8,5cm) e mantidos individualizados na mesma temperatura de origem. Foram aderidas, às paredes dos tubos, gotas de mel a cada três dias, e de água, diariamente, até a morte dos adultos.

Foram avaliados para A. colemani em cada temperatura os períodos de desenvolvimento, da oviposição à formação da múmia e da oviposição à emergência; as porcentagens de mumificação, de emergência, de fêmeas e a sobrevivência total (porcentagem de parasitóides adultos emergidos em função do número de pulgões parasitados); e a longevidade. Ainda foram estimadas a temperatura base inferior de desenvolvimento (Tb) e constante térmica (K) do parasitóide.

Alterações no hospedeiro A. gossypii oriundas do parasitismo por A. colemani. Foram realizadas observações diárias para avaliar o estádio de desenvolvimento do pulgão quando houve formação de múmia, a porcentagem de pulgões que sobreviveram ao parasitismo, ou seja, aqueles em que não houve formação de múmias, a forma do corpo e a capacidade de produzir ninfas. Os hospedeiros que sobreviveram ao parasitismo foram dissecados para avaliar a presença de embriões em formação e de larvas do parasitóide no seu interior. As múmias das quais não emergiram parasitóides foram dissecadas para avaliação do estágio de desenvolvimento do parasitóide em seu interior. Os pulgões foram dissecados aos 25, 18, 17, 17, 10 e 10 dias após a oviposição, respectivamente provenientes das temperaturas de 16, 19, 22, 25, 28 e 31 ± 1°C, e as múmias aos 30, 30, 23, 23 e 16 dias após o parasitismo para as mesmas temperaturas, excetuando-se 31°C. O estádio de desenvolvimento do parasitóide foi determinado utilizando-se descrições de imaturos feitas por Chorney & Mackauer (1979) e Monguí et al. (1986); na avaliação da sobrevivência das larvas do parasitóide, utilizou-se metodologia proposta por Hofsvang & Hagvar (1983) e Sampaio et al. (2001), baseada na coloração e movimentação das larvas.

Foram avaliadas as porcentagens de hospedeiros que sobreviveram ao parasitismo, que não apresentaram sintomas de parasitismo e que mumificaram na fase adulta.

Análise dos dados. Para todos os cálculos de porcentagem agruparam-se resultados correspondentes a 12 pulgões, ou seja, foram agrupados os pulgões parasitados por duas fêmeas de A. colemani, no total de cinco repetições por temperatura. Para os aspectos biológicos, em diferentes temperaturas, foi realizada a análise de variância e, quando significativa, a análise de regressão. O período de desenvolvimento da oviposição à emergência dos adultos e a longevidade dos parasitóides foram analisados em esquema fatorial 2 x 5 (dois sexos e cinco temperaturas). Para os resultados de porcentagem de pulgões que sobreviveram ao parasitismo e porcentagem de pulgões que não apresentaram sintomas de parasitismo foi utilizado teste de Tukey com comparação das médias. Para o número de machos e fêmeas em cada temperatura, relativos à razão sexual do parasitóide, foi realizado teste Qui-quadrado. Para todos os testes foi utilizado o nível de significância de 5%. No cálculo da temperatura base inferior (Tb) e constante térmica (K), foi utilizado o método da hipérbole, de acordo com metodologia de Campbell et al. (1974) e Haddad & Parra (1984).

Resultados

Desenvolvimento de A. colemani. Não houve interação significativa para o período de desenvolvimento de machos e fêmeas de A. colemani e a temperatura. Tanto o período de desenvolvimento de A. colemani, da oviposição à formação da múmia, como o da oviposição a adulto, diminuíram com o aumento da temperatura de 16°C para 25ºC, e permaneceram estáveis em 25°C e 28ºC (Fig. 1). O desenvolvimento, da oviposição à formação da múmia, foi de 11,9 ± 0,11, 9,8 ± 0,09, 7,7 ± 0,09, 6,4 ± 0,07 e 6,4 ± 0,08 dias para A. colemani parasitando A. gossypii nas temperaturas de 16, 19, 22, 25 e 28°C (Fig. 1). O período de desenvolvimento, da oviposição a adulto, não diferiu para machos e fêmeas de A. colemani, sendo de 19,4 ± 0,17, 16,2 ± 0,12, 12,6 ± 0,10, 10,5 ± 0,09 e 10,7 ± 0,19 dias a 16, 19, 22, 25 e 28°C, respectivamente (Tabela 1).


Porcentagens de parasitismo, de emergência, de fêmeas e sobrevivência total de A. colemani. As porcentagens de mumificação e de emergência foram de 93,3 ± 1,83, 91,7 ± 1,67, 91,4 ± 0,08, 86,5 ± 1,88 e 73,3 ± 3,21% e de 89,7 ± 2,16, 94,2 ± 1,77, 94,5 ± 1,63, 86,4 ± 2,24 e 26,8 ± 3,39%, respectivamente, para as temperaturas de 16, 19, 22, 25, 28ºC. A porcentagem de fêmeas não diferiu, sendo de 57,6 ± 2,35, 56,5 ± 2,20, 64,7 ± 2,49, 41,9 ± 0,97 e 60,4 ± 6,58% respectivamente, para as mesmas temperaturas. Maior número de fêmeas de A. colemani foi encontrado a 22ºC (c² = 3,92, P d" 0,05), e mesmo número de machos e fêmeas nas demais temperaturas.

A sobrevivência total, ou seja, a porcentagem de adultos do parasitóide obtidos a partir do número de pulgões parasitados por A. colemani foi de 83,3 ± 2,04, 86,7 ± 2,79, 86,4 ± 1,44, 74,4 ± 1,92, 20,4 ± 2,58%, a 16, 19, 22, 25 e 28°C respectivamente (Fig. 2). Não houve formação de múmias a 31ºC (Fig. 2).


Das múmias dissecadas, das quais não emergiram parasitóides, 80, 100, 100 e 90%, em 16, 19, 22 e 25°C, respectivamente, apresentavam larvas do parasitóides mortas durante ou logo após a fase destrutiva do hospedeiro; nesse processo a larva do parasitóide devora o pulgão, deixando apenas a cutícula que formará a múmia. Das múmias restantes, 20% e 10%, nas temperaturas de 16°C e 25°C, respectivamente, apresentavam pupas ou adultos do parasitóide. A 28°C, 79% das múmias dissecadas apresentavam o parasitóide morto em seu interior, sendo que destas 73% apresentavam a forma adulta do parasitóide e 6% larvas mortas na fase destrutiva. Os 21% restantes das múmias dissecadas, mantidas a 28°C, apresentavam larvas de quarto instar, aparentemente vivas, devido à coloração translúcida.

Longevidade de A. colemani. Não houve interação significativa para a longevidade de machos e fêmeas de A. colemani e a temperatura. A longevidade de A. colemani diminuiu com o aumento da temperatura, e foi de 21,3 ± 0,57, 18,4 ± 0,59, 14,1 ± 0,39, 8,3 ± 0,45 e 1,7 ± 0,14 dias a 16, 19, 22, 25 e 28ºC respectivamente (Fig. 1), não havendo diferença significativa entre a longevidade de machos e fêmeas do parasitóide (Tabela 1).

Exigências térmicas. O parasitóide A. colemani apresentou temperatura base inferior de desenvolvimento (Tb) de 5,94°C e constante térmica (K) de 200 GD (Fig. 3).


Alterações no hospedeiro A. gossypii oriundas do parasitismo por A. colemani. A porcentagem de hospedeiros que sobreviveram ao parasitismo foi de 6,7; 5,0; 6,8; 8,3; 20,0 e 100% nas temperaturas de 16, 19, 22, 25, 28 e 31°C respectivamente (Tabela 2). Desses hospedeiros, 5,0; 5,0; 8,3 e 2% a 16, 25, 28 e 31°C, respectivamente, e 0% a 19°C e 22°C apresentaram sintomas decorrentes do parasitismo, como aumento do volume do corpo, modificações na coloração e ausência de embriões em formação em seu interior. Para os demais hospedeiros que sobreviveram parasitismo, 1,7; 5,0; 6,8; 3,3; 11,7 e 98% provenientes das temperaturas de 16, 19, 22, 25, 28 e 31°C, respectivamente (Tabela 2), não foi possível detectar alterações causadas pelo parasitismo.

A porcentagem de pulgões que não mumificaram após o parasitismo de A. colemani e que não apresentaram sintomas do parasitismo foi maior na temperatura de 31°C (Tabela 2). A essa temperatura, nenhum pulgão que foi dissecado apresentou larva do parasitóide em seu interior, mesmo os que apresentaram alterações em conseqüência do parasitismo.

Apenas a 28°C foram observadas larvas do parasitóide nos pulgões que sobreviveram ao parasitismo e que apresentavam sintomas de parasitismo. Essas larvas encontravam-se no 2º e 3° instares e estavam aparentemente vivas, devido à coloração translúcida.

A grande maioria dos pulgões atingiu a fase adulta antes que ocorresse a mumificação e a porcentagem de pulgões que mumificaram no estágio adulto aumentou com o incremento da temperatura (Fig. 4).


Discussão

O desenvolvimento de A. colemani diminuiu com o aumento da temperatura até estabilizar-se a 28ºC. Steenis (1993) utilizando a mesma planta hospedeira nas temperaturas de 20°C e 25ºC e Elliot et al. (1994), plantas de algodão a 22ºC, encontraram resultados semelhantes nas respectivas temperaturas para o desenvolvimento de A. colemani em A. gossypii. Porém, períodos de desenvolvimento superiores foram verificados por Toussidou et al. (1999) (14 e 12 dias a 20°C e 25ºC, respectivamente) e por Sampaio et al. (2004) (14 dias a 21ºC), ambos utilizando M. persicae como hospedeiro em plantas de pimentão. Variações na qualidade desses hospedeiros para A. colemani são levantadas por Steenis (1993) como a provável causa da diferença no tempo de desenvolvimento do parasitóide.

A formação de múmias, a emergência e a sobrevivência total de A. colemani foram altas até a temperatura de 25ºC, diminuindo a 28ºC, principalmente, pela não ocorrência de emergência de parasitóides nessa temperatura. Apesar de completar o ciclo biológico na temperatura de 28ºC, vários parasitóides não emergiram, apresentando-se mortos na fase adulta no interior das múmias. Botto et al. (1988) encontraram o mesmo para Aphidius ervi Haliday a 29ºC, ao dissecarem as múmias das quais não houve emergência de adultos. Toussidou et al. (1999) observaram diminuição da formação de múmias e emergência de A. colemani em temperaturas de 28°C e 30ºC e, de acordo com Sampaio et al. (2005), somente alguns biótipos de A. colemani apresentam mumificação e emergência normais na temperatura de 28°C.

A porcentagem de fêmeas de A. colemani foi de cerca de 50%, semelhante ao obtido por Fernandez & Nentwig (1997), Heimpel & Lundgren (2000) e Sampaio et al. (2004), para quase todas as temperaturas, exceto a 22°C onde ocorreu maior número de fêmeas (64,7%) do que de machos, fato também constatado por Sampaio et al. (2004).

A longevidade do parasitóide diminuiu com o aumento da temperatura. No entanto, a longevidade de A. colemani foi maior a 19ºC (18,4), 22ºC (14,1) e 25ºC (8,3) do que a encontrada por outros autores, como nove dias por Monguí et al. (1986) a 21ºC, 5 dias por Shelt (1994) a 22ºC, 5 e seis dias por Toussidou et al. (1999) a 20°C e 25ºC respectivamente, quatro dias por Gonçalves-Gervásio et al. (2001) a 21ºC e seis dias por Soglia et al. (2006) a 22°C. O fornecimento aos parasitóides de água na forma de gotículas diariamente e de mel, ao invés de apenas mel ou mel diluído (Bueno et al. 2006) e a qualidade do hospedeiro (Roitberg et al. 2001) são as causas mais prováveis da maior longevidade do parasitóide, em comparação com os dados da literatura.

A temperatura base inferior (5,94ºC) e a constante térmica (200 GD) determinadas para o parasitóide A. colemani estão dentro dos intervalos de 2,19 - 7,5ºC e 116 - 301 GD, normalmente encontrados para os parasitóides de pulgões da subfamília Aphidiinae (Elliot et al. 1995, Royer et al. 2001, Sampaio et al. 2003).

A regulação do hospedeiro pelo parasitóide é fundamental para o desenvolvimento de suas formas jovens (Vinson & Iwantsch 1980). Pulgões parasitados por A. colemani podem desenvolver-se em múmias, ou sobreviver, não permitindo assim o desenvolvimento do parasitóide. Quando sobrevivem ao parasitismo, podem apresentar algumas alterações, como corpo mais globoso, tegumento fino e incapacidade reprodutiva ou, mesmo não tendo essas alterações morfológicas, podem apresentar menor longevidade e fecundidade do que aqueles não parasitados (Tardieux & Rabasse 1988, Steenis & El-Kawass 1995).

Neste trabalho, a temperatura influenciou as porcentagens de pulgões que não apresentaram alterações devido ao parasitismo e chegaram a fase adulta antes da mumificação. De acordo com Digilio et al. (1998, 2000), pulgões que receberam apenas os fluidos das glândulas de veneno das fêmeas do parasitóide apresentaram alterações no formato do corpo e não foram capazes de reproduzir, mesmo sem o desenvolvimento do parasitóide. Porém, no presente trabalho, a 31ºC não houve formação de múmias e a porcentagem de pulgões que não apresentaram sintomas de parasitismo aumentou, com 98% dos hospedeiros produzindo ninfas mesmo tendo sido parasitadas por A. colemani, demonstrando a dependência entre o desenvolvimento do parasitóide, as alterações ocasionadas nos pulgões parasitados e a temperatura. Esses resultados diferem daqueles encontrados por Steenis & El-Kawass (1995), nos quais as temperaturas de 20, 25 e 30ºC não afetaram o número de A. gossypii que sobreviveram ao parasitismo de A. colemani.

A sobrevivência de A. gossypii ao parasitismo de A. colemani, no presente experimento, pode ter resultado da eliminação dos ovos do parasitóide pelo sistema imunológico do hospedeiro ou da não deposição dos ovos pela fêmea do parasitóide, uma vez que não foram encontradas larvas do parasitóide na maioria dos pulgões que não mumificaram.

O encapsulamento de organismos pluricelulares é pouco freqüente em pulgões, e a principal defesa imunológica contra os parasitóides é a eliminação dos ovos, que não se desenvolvem (Carver & Sullivan 1988, Henter & Via 1995). O processo pelo qual o pulgão inviabiliza o ovo do parasitóide é ainda pouco conhecido (Ferrari et al. 2001). Em estudos com o parasitóide A. ervi e o pulgão Acyrthosiphon pisum (Harris) a proporção de ovos inviabilizados pelos pulgões variou entre indivíduos da população do parasitóide (Henter 1995) e da população do pulgão (Henter & Via 1995, Ferrari et al. 2001). Além disso, Christiansen-Weniger & Hardie (2000) não encontraram os ovos do parasitóide em 27% das oviposições de A. ervi em A. pisum, provavelmente pela não deposição dos mesmos em algumas das oviposições aparentes. Desta forma, a causa do não desenvolvimento dos parasitóides em alguns dos pulgões A. gossypii parasitados não pôde ser definida no presente experimento. No entanto, foi indiscutível a influência da temperatura no número de pulgões nos quais A. colemani não se desenvolveu.

Uma outra alteração encontrada por insetos parasitados é a permanência no estágio jovem até o final do desenvolvimento do parasitóide. Esse fenômeno está relacionado à regulação hormonal dos hospedeiros pelos parasitóides, os quais alteram as concentrações dos hormônios juvenil e ecdisteróides (Beckage & Gelman 2004). Geralmente, quando os pulgões são parasitados nos dois primeiros ínstares, eles mumificam no último estádio ninfal, não chegando à fase adulta (Statý 1988). No presente experimento, apesar de A. gossypii ter sido parasitada no 2º instar, a maioria dos pulgões mumificaram após atingir a fase adulta e o aumento da temperatura aumentou a porcentagem de hospedeiros mumificados como adultos.

Assim, as alterações dos hospedeiros causadas por A. colemani são dependentes da temperatura, sendo minimizadas em temperaturas mais altas, nas quais o parasitóide sofreu efeitos deletérios, como a queda na emergência. No geral, A. colemani apresentou-se bem adaptada a temperaturas até 25ºC, sendo 22ºC a temperatura mais adequada para o seu desenvolvimento em função do seu período de desenvolvimento, razão sexual e emergência.

Agradecimentos

Os autores agradecem a Lúcia A. Mendonça pela ajuda nas análises estatística e a FAPEMIG pelo suporte financeiro. O primeiro e o segundo autores agradecem ao CNPq pelas bolsas de estudo.

Received 28/VII/06. Aceito em 26/X/06.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    10 Ago 2007
  • Data do Fascículo
    Jun 2007

Histórico

  • Recebido
    28 Jul 2006
  • Aceito
    26 Out 2006
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