Accessibility / Report Error

Técnicas de enriquecimento ambiental para gambás-de-orelha-preta (Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826) em cativeiro

Resumo

O objetivo deste trabalho foi analisar os efeitos do enriquecimento ambiental alimentar no comportamento dos gambás-de-orelha-preta que se encontravam em cativeiro no Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS), no município Serra, no estado do Espírito Santo (ES), de agosto a outubro de 2022. Dois modelos alimentares foram construídos para o estudo: os “Tubos Surpresa” e o “Quebra-Cabeça Alimentar”. Foram selecionados 24 gambás-de-orelha-preta, independente do sexo, juvenis, divididos em oito grupos, com três animais cada, sendo quatro grupos expostos a um modelo e quatro ao outro. Cada grupo foi submetido a duas condições: experimental, com a presença do modelo e controle, sem a presença do modelo. Cada condição durou 24 horas e ocorreram em dois dias consecutivos. Foram filmadas com câmera trap, resultando em 3233 vídeos, de 25 segundos cada. Para elaboração do etograma foram selecionados 24 vídeos de cada grupo, gravados entre as 18h00 e 19h30hs, período em que os animais se mostraram mais ativos. Os gambás interagiram com os dois modelos, acessando e comendo os alimentos escondidos, havendo preferência pela carne em comparação com a fruta. Não houve diferença significativa no comportamento dos gambás em relação aos modelos e observou-se que o comportamento agressivo diminuiu significativamente quando os modelos estavam presentes. Conclui-se que os modelos podem ser utilizados como enriquecimento ambiental para os gambás-de-orelha-preta, trazendo benefícios para a diminuição do comportamento agressivo.

Palavras-chave:
Didelphis aurita ; cativeiro; marsupial

Abstract

This study aimed to analyze the efects of environmental dietary enrichment on the behavior of black-eared opossums that were in captivity at Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS-ES), in the municipality of Serra-ES, from August to October 2022. Two food models were constructed for the study: the “Surprise Tubes” and the “Food Puzzle”. A total of 24 juvenile black-eared opossums were selected, regardless of sex, and divided into eight groups, with three animals each. Then, four groups were exposed to one model and four to the other. Each group was submitted to two conditions: experimental, with the presence of the models, and control, without the presence of the models. Each condition lasted 24 hours and occurred on two consecutive days. They were flmed with a camera trap, resulting in 3,233 videos of 25 seconds. For the elaboration of the ethogram, 24 videos of each group were selected, recorded from 6:00 PM to 7:30 PM, when the animals were more active. The opossums interacted with both models, accessing, and eating the hidden food, preferring meat over fruit. No signifcant diferences were found in the behavior of opossums in relation to the models and it was observed that the aggressive behavior signifcantly decreased when the models were present. It is concluded that the models can be used as an environmental enrichment for black-eared-opossums, bringing benefts to the reduction of aggressive behavior.

Keywords:
Didelphis aurita ; captivity; marsupials

1. Introdução

Os Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826), conhecidos como gambás-de-orelha-preta, pertencem à classe Mammalia, família Didelphidae e são objeto desse estudo. Podem ser encontrados em áreas florestadas, desde a costa leste no estado da Paraíba até o Rio Grande do Sul, podendo se estender para o interior do Brasil, como o sul do Mato Grosso do Sul, além do leste do Paraguai(11 Gardner A. Mammals of South America, Volume 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats. Chicago: University of Chicago Press; 2008. https://doi.org/10.7208/9780226282428 English
https://doi.org/10.7208/9780226282428...
). São marsupiais de pequeno a médio porte, de hábitos solitários, noturnos e nômades. Classificados como onívoros por possuírem dieta alimentar diversificada, se alimentam de ovos, folhas, raízes, invertebrados, pequenos vertebrados, como cobras, ajudando no controle de animais peçonhentos(22 Perez Dictoro V. Que bicho é esse?. GUIA [Internet]. 14° de junho de 2021 [citado 2022 Dez 16];2(1):37-8. Disponível em: https://www.revistaguia.ufscar.br/index.php/guia/article/view/37 Portuguese
https://www.revistaguia.ufscar.br/index....
). Quando ameaçados, os gambás-de-orelha-preta não costumam atacar, porém apresentam comportamento agressivo que inclui abrir a boca, mostrando os dentes e/ou emitindo vocalizações características(33 McManus JJ. Behavior of Captive Opossums, Didelphis marsupialis virginiana. American Midland Naturalist. 1970 Jul;84(1):144 English-44 Hunsaker II D, Shupe D. Behavior of New World Marsupials. In: Hunsaker II D, editor. The Biology of Marsupials. New York: Academic Press; 1977. p. 279–348. English). Além disso, podem apresentar o comportamento de fingir-se de mortos (tanatose) e liberar um odor fétido, simulando condições impróprias de consumo, o que faz com que o predador perca o interesse em predá-lo(55 Delciellos AC, Loretto D, Antunes VZ. Marsupiais na mata atlântica. Ciência Hoje. 2006 Jan;66–69. Portuguese).

Os gambás-de-orelha-preta conseguem viver tanto na terra como no alto das árvores, agarrando e escalando galhos, pois além de uma cauda longa e preênsil, possuem mãos e pés curtos, com cinco dedos, sendo o primeiro dedo do pé desprovido de garra ou unha(66 Rossi RV, Bianconi GV, Pedro WA. Ordem Didelphimorphia. In: Reis NR, Peracchi AL, Pedro WA, Lima IP, editores. Mamíferos do Brasil. Londrina: UEL; 2006. p. 27–66. Portuguese). Por conta de sua plasticidade ecológica, demonstram grande eficiência adaptativa aos mais variados hábitats, se adequando facilmente ao ambiente modificado pelo homem, incluindo zona rural e urbana(77 Faria MB, Lanes RO, Bonvicino CR. Marsupiais do Brasil: guia de identifcação com base em caracteres morfológicos externos e cranianos. São Caetano do Sul: Amélie Press; 2019 Portuguese).

Mesmo com a criação de leis para proteger a fauna brasileira, como a lei 5197/1967 e a 9.605/1998, os abusos e maus tratos, caça ou apanha de animais silvestres ainda são amplamente praticados. Quando se trata dos gambás-de-orelha-preta, estes morrem por ataques de animais domésticos e por atropelamentos(88 Milli MS, Passamani M. Impacto da Rodovia Josil Espíndula Agostini (ES-259) sobre a mortalidade de animais silvestres (Vertebrata) por atropelamento. Nat Online [Internet]. 2006 [citado 2023 Abr 21];4:40–6. Portuguese,99 Bueno PC. Sazonalidade de atropelamentos e os padrões de movimentos em mamíferos na BR-040 (Rio de Janeiro-Juiz de Fora). Revista brasileira de zoociências. 2010 Jan 1;12(3). Portuguese,1010 Costa LS. Levantamento de mamíferos silvestres de pequeno e médio porte atropelados na BR 101, entre os municípios de Joinville e Piçarras, Santa Catarina. Biosci J [Internet]. 2011 Ago 30 [citado 2023 Abr 21];27(4):666–72. Disponível em: https://seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/7501. Portuguese
https://seer.ufu.br/index.php/bioscience...
,1111 Rangel CH, Neiva CHMB. Predação de vertebrados por cães Canis lupus F. Familiaris (Mammalia: Carnivora) no Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Biodiversidade Brasileira - BioBrasil [Internet]. 2013 [citado 2023 Abr 27];(2):261–9. Disponível em: https://revistaeletronica.icmbio.gov.br/BioBR/article/view/345. Portuguese
https://revistaeletronica.icmbio.gov.br/...
) ou são agredidos e até mortos quando entram em contato com os seres humanos.

Em um contexto de cativeiro são vários os fatores que comprometem o bem-estar animal. O estado de bem-estar dos animais em cativeiro é um atributo que está vinculado à sua qualidade de vida e à maneira como eles interagem com o meio ambiente circundante. Os animais enfrentam desafios potenciais nestas interações relacionadas à presença de situações que podem levar à frustração, escassez ou excesso de estímulos(1212 Broom DM. Welfare in relation to feelings, stress and health. Rev Electron Veterinária [Internet]. 2007 [citado 2023 Mar 17];8. Disponível em: https://www.researchgate.net/publication/26492349_Welfare_in_relation_to_feelings_stress_and_healthEnglish
https://www.researchgate.net/publication...
). Nesse sentido, a incorporação de técnicas de enriquecimento ambiental surge com o propósito de aprimorar o bem-estar dos animais em cativeiro por meio de estímulos ambientais adequados que reproduzem situações naturais. Busca-se criar um ambiente mais enriquecedor e interativo(1313 Oliveira PKM, Carpi LC. Enriquecimento ambiental para ariranha (Pteronura brasiliensis) no zoológico de Brasília. Atas Saúde Ambient . 2016;4:30–46. Portuguese), o que permite a expressão de comportamentos característicos de cada espécie, influenciando positivamente tanto no desenvolvimento físico quanto psicológico do animal(1414 Foppa L, Caldara FR, Machado SP, Moura R, Santos RKS, Nääs IA, Garcia G. Enriquecimento ambiental e comportamento de suínos: revisão. Revista Brasileira de Engenharia de Biossis-temas. 2014 Dec 9;8(1):1–7. Portuguese). Além disso, o uso de estratégias de entretenimento, a partir do uso de brincadeiras ou propostas cognitivas de maior complexidade, também favorece a adequação do ambiente de cativeiro, proporcionando o bem-estar dos animais(1515 Dela Ricci G, Henrique Branco C, Teixeira Sousa R, Gonçalves Titto C. Efeito de diferentes técnicas de enriquecimento ambiental em cativeiro de onças suçuaranas (Puma concolor). Ciênc. anim. bras. [Internet]. 4° de julho de 2018 [citado 2° de março de 2023];19:1-10. Disponível em: https://revistas.ufg.br/vet/article/view/e-47693
https://revistas.ufg.br/vet/article/view...
).

O enriquecimento ambiental, área do comportamento animal reconhecida por Yerkes e Hedinger na primeira metade do século XIX, estuda a importância do ambiente físico e social para o bem-estar de animais cativos ao fornecer artifícios que permitem que estes expressem o comportamento natural da espécie(1616 Pizzutto CS, Sgai MGFG, Guimarães MABV. O enriquecimento ambiental como ferramenta para melhorar a reprodução e o bem-estar de animais cativos. Revista Brasileira de Reprodução Animal. 2009;Vol. 33:p. 129-138 Portuguese,1717 Oliveira APG, Costa WM, Almeida RN de, Costa WM da, Dias NC da S, Vieira B de CR, et al. Uso de enriquecimentos ambientais como mitigadores de comportamentos anormais: uma revisão. Pubvet. 2014 Abr;8(7) Portuguese,1818 Maia APDA, Sarubbi J, Medeiros BBL, Moura DJD. Enriquecimento ambiental como medida para o bem-estar de suínos. Revista Eletrônica em Gestão, Educação e Tecnologia Ambiental. 2013 Set 23;14(14) Portuguese). Essa técnica consiste em incorporar elementos ao cativeiro que possam reproduzir o habitat natural da espécie, possibilitando que os animais exerçam atividades comuns da vida livre, como locomoção, forrageamento, construção de abrigos, entre outros. Segundo Mcphee et al.(1919 McPhee EM, Carlstead K. The Importance of Maintaining natural Behaviors in Captive Mammals. In: Kleiman DG, Thompson KV, Baer CK, editores. Wild Mammals in Captivity - Principles and Techniques for Zoo Management [Internet]. Chicago: The University of Chicago Press; 2010. p. 303–13 English) existem 5 tipos de enriquecimento ambiental:

Enriquecimento Físico: Diz respeito à estrutura física do recinto, o local onde os animais estão inseridos. Para este tipo de enriquecimento, faz-se a introdução de elementos para que o recinto se assemelhe o máximo possível com o habitat original do animal. Como exemplo, se tem o uso de galhos, substratos, vegetação, plataformas.

Enriquecimento Sensorial: Esse tipo de enriquecimento é um dos mais utilizados e consiste na estimulação dos cinco sentidos dos animais: visual, auditivo, olfativo, tátil e gustativo. Nesse enriquecimento usa-se ervas aromáticas e sons com vocalizações, por exemplo.

Enriquecimento Cognitivo: É o enriquecimento voltado para a estimulação das capacidades intelectuais dos animais, sendo feito por meio de brinquedos ou dispositivos, nos quais os animais são motivados a manipular para conseguir uma recompensa.

Enriquecimento Social: Está ligado a interação intraespecífica ou interespecífica que pode acontecer dentro do recinto. Nesse enriquecimento, os animais têm a oportunidade de interagir com outras espécies com as quais naturalmente conviveriam na natureza ou com indivíduos da mesma espécie.

Enriquecimento Alimentar: Está relacionado ao modo como os animais são alimentados no cativeiro. Em geral, tenta-se oferecer uma alimentação mais próxima à encontrada na natureza, por meio de carcaças, alimentos escondidos ou mudanças nos horários de alimentação de rotina.

Considerando os escassos relatos de enriquecimento ambiental voltados para marsupiais em cativeiro, principalmente para as espécies sul-americanas, o objetivo deste trabalho foi analisar os efeitos do enriquecimento ambiental do tipo alimentar no comportamento dos gambás-de-orelha-preta, a fim de contribuir com melhorias no trato desta espécie mantida em cativeiro.

2. Materiais e métodos

2.1 Área de Estudo

A pesquisa teve como área de estudo o Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) pertencente ao IBAMA- ES, Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis, localizado na Área de Proteção Ambiental (APA) da Lagoa Jacuném, em Barcelona, no município de Serra- ES. A pesquisa foi autorizada a partir do despacho de n° 12950928/2022 e do processo de n° 02009.000902/2022-13, publicado no sistema do IBAMA.

O CETAS- IBAMA - ES é uma unidade que tem como finalidade receber, identificar, marcar, triar, avaliar, recuperar, reabilitar e destinar os animais silvestres saudáveis de volta à natureza(2020 Ministério do Meio Ambiente (BR). Centros de Triagem de Animais Silvestres (Cetas) [Internet]. IBAMA; 2016 Nov 18 [citado 2022 Jul 27]. Disponível em: http://www.ibama.gov.br/fauna-silvestre/cetas/o-que-sao-os-cetas#:~:text=Contatos%20-dos%20Cetas-,Sobre%20os%20Cetas,ou%20entrega%20vo-lunt%C3%A1ria%20de%20particulares. Portuguese
http://www.ibama.gov.br/fauna-silvestre/...
). No Estado do Espírito Santo, estes animais são provenientes de ações fiscalizatórias, resgates ou entregas voluntárias de particulares, oriundos da região da Grande Vitória, que compreende os municípios de Vitória, Vila Velha, Cariacica, Viana, Guarapari, Serra e Fundão.

Os gambás-de-orelha-preta são recebidos no CETAS– ES por apreensão da fiscalização, resgate ou por particulares e em geral, são vítimas de ataques de animais domésticos, atropelamentos ou choques elétricos. No CETAS, eles passam então, por procedimentos: são pesados, sexados, vistoriados e avaliados pelos tratadores e/ou pelos voluntários do Projeto Marsupiais e alocados e mantidos em recintos (74 cm x 70 cm x 76 cm) onde ficam até estarem aptos para soltura. O Projeto Marsupiais, faz parte do Instituto Últimos Refúgio, organização socioambiental e cultural sem fins lucrativos, que desde 2017 atua na conservação dos marsupiais brasileiros e tem parceria com o CETAS-ES para recepção e reabilitação desses animais(2121 Projeto Marsupiais [Internet]. Últimos Refúgios. [citado 2022 Dez 04]. Disponível em: https://www.ultimosrefugios.org.br/projeto-marsupiais Portuguese
https://www.ultimosrefugios.org.br/proje...
).

Por serem onívoros, os gambás-de-orelha-preta recebem diariamente como alimentação, frutas como banana, maçã, laranja, mamão e uva, e três vezes por semana, recebem carnes que podem ser de codorna ou de rato. A limpeza dos recintos é feita todos os dias pela manhã, na mesma hora em que a água dos bebedouros é trocada e os restos de alimento dos comedouros são retirados. Quando filhotes, recebem locação e alimentação especial, composta por leite de cabra batido com diversas frutas e oferecida em seringas de 1ml. Caso estejam em ninhadas, estas são mantidas necessariamente juntas.

2.2 Condições Experimentais

2.2.1 Os Animais

Para a realização do experimento, foram selecionados um total de 24 gambás-de-orelha-preta, entre machos e fêmeas, juvenis e com peso variando entre 58g e 142g, em avaliação no CETAS-ES. Durante o experimento, os gambás foram divididos em oito grupos, sendo cada grupo compostos por três animais (Tabela 1) e alocados em uma gaiola com as dimensões de 74 cm x 70 cm x 76 cm (Figura 3). Os grupos foram formados de acordo com a chegada dos animais ao CETAS- ES, de forma que alguns grupos foram compostos por animais de mesma ninhada. Para identificação, cada gambá do grupo era marcado individualmente; o primeiro animal recebeu esparadrapo na pata esquerda, o segundo animal recebeu um esparadrapo na pata direita e o último animal não recebeu marcação.

Tabela 1
Distribuição dos modelos de enriquecimento ambiental e composição dos grupos

Figura 3
Posicionamento da câmera trap para a gravação do experimento.

2.2.2 Enriquecimento alimentar

O enriquecimento alimentar foi realizado por meio da introdução de alimentos escondidos em recipientes especialmente construídos para o estudo, conhecidos como modelos, os quais foram adaptados para atender às necessidades específicas dos gambás-de-orelha-preta (D. aurita).

Modelo 1 - “Tubos surpresa”

Criado a partir do modelo elaborado pela cuidadora animal Aisa Coco(2222 Coco A. Animal enrichment and how you avoid zoo animals to get bored [Internet]. Aisa Coco. 2018 [citado 2022 Ago 19]. Disponível em: https://www.aisacoco.com/animal-enrichment/English
https://www.aisacoco.com/animal-enrichme...
) para Procyon lotor (guaxinim), o modelo “Tubos Surpresa” consiste em um retângulo de madeira de 20,5 cm x 25,5 cm no qual foram colados pequenos canos de PVC de diferentes formatos (Figura 1). O alimento (ração, carne e frutas) era escondido dentro dos canos, incentivando o animal a se movimentar para alcançar a comida.

Figura 1
Fotos do Modelo 1 - “Tubos surpresa”.

Modelo 2 - “Quebra-Cabeça Alimentar”

O modelo “Quebra-Cabeça Alimentar” foi proposto por Banton-Jones(2323 Banton-Jones K. Block Puzzle Feeder [Internet]. Wild Enrichment. 2019 [citado 2022 Ago 19]. Disponível em: https://wildenrichment.com/small-mammals/block-puzzle-feeder/ English
https://wildenrichment.com/small-mammals...
) para ser utilizado com cangambás (Mephitis mephitis). Consiste em uma caixa de madeira com dimensões de 23,5 cm x 12 cm x 8,5 cm, que contém três caixinhas menores medindo 5 cm x 5 cm, cada uma com uma tampa com alça (Figura 2). Os alimentos eram armazenados separadamente nas caixas menores, criando um estímulo para que o gambá tentasse abrir as caixas e obter o alimento.

Figura 2
Prancha com fotos do Modelo 2 - “Quebra-Cabeça Alimentar”.

2.3 - Procedimento de coleta

Os oito grupos de três gambás foram distribuídos aleatoriamente entre os modelos de enriquecimento, sendo que quatro grupos foram submetidos ao Modelo 1 e os outros quatro ao Modelo 2. Cada grupo passou por duas condições: experimental e controle, em dois dias consecutivos. A ordem das condições foi aleatorizada entre os grupos (Tabela 1).

Na condição experimental, ou de enriquecimento alimentar, o comportamento dos animais foi registrado na presença do modelo. Nessa condição, o alimento foi colocado no modelo e este foi introduzido na gaiola no final da tarde, por volta das 16h30, permanecendo por 24 horas consecutivas. Na condição de controle, o comportamento dos animais foi registrado na ausência do modelo, também por 24 horas consecutivas. Nessa condição, o alimento foi oferecido em recipientes padrão do CETAS-ES, que são arredondados, com 13 cm de diâmetro, e uma abertura na parte superior.

O comportamento dos animais em cada condição foi registrado por meio de uma câmera trap KOVOSCJ, modelo H982, com imagem 1080P full HD e visão noturna. A câmera foi posicionada do lado de fora da gaiola, com o apoio de um tripé, voltada para o modelo de enriquecimento alimentar (Figura 3). Considerando que os gambás possuem hábitos crepusculares e noturnos(2424 Hokoç JN, De Araújo Lima SM, Moraes AMM, Ahnelt P. A Visão em Marsupiais: Características e Evolução. In: Cáceres NC, editor. Os Marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação. Campo Grande: Editora UFMS; 2012. p.159-171 Portuguese), as filmagens ocorreram no período de 27 de agosto a 22 de outubro de 2022, iniciando às 16h30 e finalizando às 4h da madrugada. A câmera foi programada para ser acionada por movimentos dos animais e cada gravação tinha a duração de 25 segundos.

2.4 - Procedimento de análise

Para a análise das imagens, foi utilizado o software Boris (Behavioral Observation Research Interactive Software). Utilizando esse software, foram registradas a duração e a frequência de ocorrência dos comportamentos observados nos vídeos.

Já as comparações entre os diferentes modelos de enriquecimento foram realizadas utilizando o Teste de Mann-Whitney, que é adequado para comparar medidas independentes não paramétricas. Essa análise permitiu verificar se houve diferenças significativas nos comportamentos em relação aos diferentes modelos utilizados. Todas as análises foram realizadas com o auxílio do software Jasp 0.16.1, que fornece ferramentas estatísticas para a análise de dados. Vale ressaltar que a escolha de testes não paramétricos se deveu à ausência de distribuição normal nos dados observados.

Dessa forma, utilizando somente os vídeos gravados entre 18h00 e 19h30hs, período em que os animais se mostraram mais ativos, os comportamentos foram identificados e categorizados, para, assim, serem descritos em um etograma (Tabela 2). Os comportamentos observados foram categorizados como evento ou estado. Quando evento (comportamentos curtos), registrou-se a frequência da ocorrência dos comportamentos e quando estado (comportamentos prolongados), a duração dos comportamentos.

Tabela 2
Comportamentos identificados nas gravações dos Didelphis aurita e suas respectivas definições

3. Resultados

3.1 Resultados Qualitativos

Observou-se que em dois dos quatro grupos apresentados ao modelo “Quebra-Cabeça Alimentar” as três caixinhas foram abertas e os gambás comeram toda a comida. Nos outros dois grupos apenas uma das caixinhas foi aberta, uma continha ração e a outra continha carne, as demais permaneceram fechadas. Quanto aos grupos apresentados ao modelo “Tubos Surpresa”, observou-se que os gambás introduziam o focinho nos buracos dos canos para alcançar a comida, e, sendo assim, acessaram com mais facilidade o alimento. Não foi encontrada nenhuma comida em nenhum dos grupos no momento da retirada do modelo “Tubos Surpresa”.

Outro comportamento observado nos oito grupos de gambás-de-orelha-preta foi a relação entre o tamanho dos animais e a facilidade para se alimentarem nos modelos de enriquecimento apresentados. Os D. aurita com tamanho e peso maiores tiveram mais facilidade em abrir as caixinhas do modelo "Quebra-Cabeça Alimentar", usando na maioria das vezes a boca, enquanto os gambás menores apresentados ao mesmo modelo, além de terem demorado mais tempo para abrir as caixinhas, conseguiram abri-las acidentalmente, após esbarrarem nas caixas, e, assim, tiveram acesso aos alimentos. Em contrapartida, no modelo “Tubos Surpresa", os gambás menores tiveram mais agilidade e facilidade em alcançar a comida que estava dentro dos tubos ao introduzir o focinho nos buracos do cano e, adentrando nos espaços entre os tubos, enquanto os gambás maiores tiveram mais dificuldade em alcançar a comida.

Durante a filmagem da condição experimental de um dos grupos submetido ao modelo “Quebra-Cabeça Alimentar”, dois gambás vieram a óbito. Foram encontrados mortos na gaiola, próximos a entrada da toca, no início da manhã pelo tratador do CETAS-ES que os recolheu, não sendo possível portanto, ver se havia lesões aparentes, deixando a causa da morte inconclusiva. Por conta disso, foi necessário iniciar uma nova filmagem, com novos exemplares e os dados desse grupo não foram utilizados para a análise. Nas filmagens observou-se também que o gambá sobrevivente se locomovia de forma acelerada por toda a gaiola e não interagiu com o modelo. Não foi encontrado no CETAS-ES nenhum documento sobre a causa mortis dos dois gambás.

Apesar de estarem presentes no etograma, por terem sido observados na primeira análise de todos os vídeos, os comportamentos de carregar alimento/objeto com o rabo não foram observados nos vídeos selecionados para a análise quantitativa e, por isso, não constam na Tabela 3. Ademais, foi presenciado o comportamento de carregar objeto com a boca, no qual as tampas das caixinhas do modelo “Quebra-Cabeça Alimentar”, além de galhos e folhas, foram levadas para dentro da toca.

Tabela 3
Frequência e duração dos comportamentos dos gambás na presença (condição experimental) e na ausência do modelo (condição de controle).

3.2 Resultados quantitativos

Foram comparados a frequência e a duração dos comportamentos dos gambás na presença (condição experimental) e na ausência do modelo (condição de controle) usando os Testes de Friedman (Tabela 3). Observou-se que houve diferença significativa entre as condições experimental e controle em apenas duas categorias comportamentais: interação social e comportamento de comer.

Na categoria interação social, verificou-se que houve mais interações agressivas que passivas (Tabela 3). As comparações post-hoc com a correção de Bonferroni mostraram que houve significativamente mais interação agressiva que interação passiva na presença (t = 4.32 p < .001) e na ausência do modelo (t = 3.24 p = .011). No entanto, quando comparadas as condições experimentais e controle, houve significativamente mais interação agressiva na ausência do modelo que diante do modelo (t = 3.51 p = .005). O tamanho do efeito foi moderado (W de Kendall = 0.3).

Houve diferença na duração do comportamento de comer e os gambás comeram mais carne que frutas. (Tabela 3). As comparações post hoc mostraram que houve significativamente maior consumo de carne que de fruta diante do modelo (t = 3.01 p = .02). No entanto, o tamanho do efeito foi pequeno (W de Kendall = 0.16).

Quando comparada a frequência e a duração dos comportamentos na presença do modelo Tubos e do modelo Quebra-Cabeça usando Testes de Mann-Whitney nenhuma das comparações alcançou diferença estatisticamente significativa. Observa-se na Tabela 3 que os valores dos desvios padrão foram relativamente altos em relação às médias, indicando variação individual na frequência e duração dos comportamentos. A ausência de significância na maioria das comparações realizadas (entre as condições experimental e controle e entre os modelos) pode estar relacionada com essa grande variabilidade comportamental observada entre os indivíduos.

4. Discussão

4.1 Discussão dos resultados qualitativos

Mesmo tendo observado que o tamanho dos D. aurita influenciou na interação com os modelos de enriquecimento apresentados, os objetivos de interação com o modelo e de acesso ao alimento foram alcançados. Esses resultados também foram alcançados por Murray et al.(2525 Murray AJ, Waran NK, Young RJ. Environmental Enrichment for Australian Mammals. Animal Welfare. 1998 Nov;7(4):415–25 English) e Hogan et al.(2626 Hogan LA, Johnston SD, Lisle A, Horsup AB, Janssen T, Phillips CJC. Stereotypies and environmental enrichment in captive southern hairy-nosed wombats, Lasiorhinus latifrons. Applied Animal Behaviour Science. 2010 Aug;126(1-2):85–95. English), em suas pesquisas utilizando enriquecimento alimentar para Petaurus australis e Lasiorhinus latifrons, respectivamente. Murray et al.(2525 Murray AJ, Waran NK, Young RJ. Environmental Enrichment for Australian Mammals. Animal Welfare. 1998 Nov;7(4):415–25 English) tiveram resultados positivos em seu experimento com Petaurus australis, marsupial arborícola australiano e com dieta predominante de néctar, seiva e pólen de eucalipto. Através de uma árvore de goma como técnica de enriquecimento alimentar, os autores relatam que o experimento teve resultados esperados, já que houve interação e investigação da árvore de goma pelos P. australis utilizados no estudo. Já para Hogan et al.(2626 Hogan LA, Johnston SD, Lisle A, Horsup AB, Janssen T, Phillips CJC. Stereotypies and environmental enrichment in captive southern hairy-nosed wombats, Lasiorhinus latifrons. Applied Animal Behaviour Science. 2010 Aug;126(1-2):85–95. English), em sua pesquisa com Lasiorhinus latifrons, marsupial terrestre australiano de hábitos alimentares herbívoros, foram observados comportamentos de forrageamento naturais da espécie, a partir da exposição a um gramado circular com raízes, um galho de eucalipto e alimentos enterrados.

Houve ainda interação com partes do modelo “Quebra-Cabeça-Alimentar” fora da situação de alimentação. Um dos animais foi observado carregando a tampa de uma caixa para dentro da toca. A observação ocorreu em um vídeo que não foi selecionado para análise, por ter sido filmado fora da faixa de horário de maior atividade dos animais. A observação do comportamento sugeriu, numa primeira análise, a possibilidade de construção de ninho(2727 Monticelli PF, Gasco A. Nesting behavior of Didelphis aurita: twenty days of continuous recording of a female in a coati nest. Biota Neotropica. 2018 Ago 2;18(3) English). Entretanto, por ter sido um comportamento apresentado por somente um gambá, o maior exemplar de todos os animais participantes, num grupo em que só havia fêmeas juvenis excluindo a possibilidade de gestação ou de amamentação de filhotes, verificou-se posteriormente que o animal havia utilizado a caixa para forragem da toca. Viu-se que esta fêmea carregou para dentro da toca, além da tampa, galhos e folhas, dormindo sobre os objetos que tinha levado.

A morte dos dois gambás, foi considerada um fato inesperado, pois não é comum no CETAS-ES exemplares juvenis virem a óbito se comparado com exemplares neonatos. Os exemplares que morreram, já estavam a pelo menos uma semana no CETAS-ES, eram de ninhadas diferentes e no início das gravações quando expostos a condição experimental no “Quebra-Cabeça Alimentar”, mostraram-se saudáveis. De acordo com a pesquisa de Baggio(2828 Baggio F. Cuidados com flhotes de Didelphis sp. (Gambás). Curitiba: Universidade Positivo; 2021 p. 1–41. Disponível em:https://repositorio.up.edu.br/jspui/bitstream/123456789/3361/1/FABIANA%20BAGGIO.pdf. Portuguese
https://repositorio.up.edu.br/jspui/bits...
), o comportamento agonístico e antissocial, comum nos representantes do gênero Didelphis, já está presente no estágio de desenvolvimento juvenil. A autora estudou gambás em cativeiro e observou que animais jovens devem ser separados em ambientes diferentes, visto que podem ocorrer disputas, brigas e até canibalismo. Ela relata que observou alguns gambás juvenis escapando do recinto em que estavam e entrando em outro onde estavam gambás mais jovens e presenciou um exemplar se alimentando de um dos animais. Em outra pesquisa, a de Kajin et al.(2929 Kajin M, Cerqueira R, Vieira MV, Gentile R. Nine-year demography of the black-eared opossum Didelphis aurita (Didelphimorphia: Didelphidae) using life tables. Revista Brasileira de Zoologia. 2008 Jun;25(2):206–13. English), que estudaram uma população de gambás-de-orelha-preta em uma área de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro por 9 anos, foi observada uma maior taxa de mortalidade em gambás lactantes e jovens, enquanto que para adultos, os valores encontrados foram mais baixos. Os autores relatam que a alta mortalidade de neonatos pode estar ligada a estratégia reprodutiva dos marsupiais, onde há pouco investimento na gestação e grande investimento na lactação o que possibilita que a morte de gambás lactantes se torne comum por ser esse estágio da vida mais crítico para a sobrevivência. No caso dos filhotes desmamados, os autores explicam que a alta taxa de mortalidade pode ocorrer pela vulnerabilidade ainda presente nesse estágio de vida.

4.2 - Discussão dos resultados quantitativos

Esperava-se obter mais diferenças significativas entre as condições com a presença e ausência dos modelos, especialmente nos comportamentos como explorar o ambiente, uma vez que esses ocorreram com frequência. Os gambás-de-orelha-preta são conhecidos por apresentar uma intensa atividade escansória, ou seja, grande habilidade de escalação, como relatam Vieira e Camargo(3030 Vieira EM, Camargo NF. Uso do Espaço Vertical por Marsupiais Brasileiros. In: Cáceres NC, editor. Os Marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação. Campo Grande: Editora UFMS; 2012. p.347-364 Portuguese). Os valores relativamente altos dos desvios-padrão indicam que o comportamento variou bastante ao redor da média, apontando grande variação individual, e, assim, sugerindo que estudos com amostras maiores possam avaliar as diferenças entre os modelos e entre as condições experimental e de controle. A ocorrência significativa de mais comportamento agressivo na ausência do modelo indica que o enriquecimento pode ter um efeito na diminuição do comportamento agressivo dos gambás. Este resultado fornece suporte a hipótese de que o enriquecimento ambiental pode promover o aumento do bem-estar dos animais em cativeiro.

Os gambás-de-orelha-preta são considerados animais de comportamentos solitários e antissociais e, normalmente, tendem a evitar o contato com outros indivíduos da mesma espécie, agindo de forma agressiva quando em contato com outro, exceto durante os períodos de reprodução(3131 Tardieu L, Adogwa AO, Garcia GW. Didelphis species, neotropical animals with the potential for intensive production: Part 1 Review of taxonomy, natural history, general biology, animal behaviour, and nutrition. Tropical Agriculture (St Augistine). 2017; Vol. 94:p. 157-174 English). Neste estudo, não foi observado nenhum comportamento de sociabilidade entre os gambás-de-orelha-preta, mesmo nos grupos com juvenis de mesma ninhada, confirmando o hábito solitário comum da espécie. Alguns gambás reagiam de forma defensiva quando outro gambá se aproximava para pegar o alimento, ameaçando morder ou avançando para afastá-lo. Desta forma, a diminuição do comportamento agressivo na presença dos modelos é um indicativo de melhora da qualidade de vida dos animais em cativeiro.

Além disso, os resultados também indicaram um consumo significativamente maior de carne em comparação com frutas pelos gambás-de-orelha-preta. De acordo com Santori et al.(3232 Santori RT, Lessa LG, Astúa D. Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros. In: Cáceres NC, editor. Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo Grande: Ed. UFMS; 2012. p. 385–406 Portuguese) a preferência de D. aurita por determinado tipo de alimento ainda não está estabelecida claramente, pois as informações disponíveis sobre os hábitos alimentares desses animais são provenientes de análises dos conteúdos fecal e estomacal, além da observação direta. Carvalho et al.(3333 Carvalho FMV, Fernandez FAS, Nessimian JL. Food habits of sympatric opossums coexisting in small Atlantic Forest fragments in Brazil. Mammalian Biology. 2005 Nov;70(6):366–75 English) relatam que apesar do consumo de proteínas, proveniente da ingestão de artrópodes, ter sido um dos itens principais da alimentação dos gambás-de-orelha-preta por eles analisados, não houve diferenças significativas em relação a uma alimentação composta de frutas e/ou sementes, quando comparados animais de diferentes estações climáticas, sexos, classes de idade e fragmentos de habitat. Por sua vez, Hsu et al.(3434 Hsu M, Harder JD, Lustick SI. Seasonal energetics of opossums (Didelphis virginiana) in Ohio. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology. 1988 Jan;90(3):441–3. English) e Hume(3535 Hume ID. Nutrition of marsupials in captivity. International Zoo Yearbook. 2005 Jan;39(1):117–32. English) relatam em suas pesquisas, que o gambá-da-Vírginia (Didelphis virginiana), parente próximo do gambá-de-orelha-preta, e com hábitos alimentares semelhantes a D. aurita, é um onívoro oportunista e que no ambiente cativo pode ser mantido a base de ração para cachorro, suplementada com alimentos mais naturais, como frutas e grilos.

Por ser comum o consumo generalista de alimentos por parte dos D. aurita, eles se adaptam facilmente a diferentes tipos de dietas(3636 Santori RT, Cerqueira, R, Kleske CC. Digestive anatomy and efciency of Philander opossum and Didelphis aurita (Didelphimorphia, Didelphidae) in relation to the feeding habits. Revista Brasileira Biologia. 1995; 55:323-329 English-3737 Ceotto P, Finotti R, Santori R,Cerqueira R. Diet variation of the marsupials Didelphis aurita and Philander frenatus (Didelphimorphia, Didelphidae) in a rural area of Rio de Janeiro state, Brazil. Mastozoología Neotropical. 2009;16(1):49-58. Disponível em: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=45712055005 English
https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=4...
). A alimentação dos gambás-de-orelha-preta está diretamente relacionada com a disponibilidade de alimentos, assim, uma hipótese pela preferência pela carne, como foi observado no presente estudo, atende aos quatro fatores que influenciam na escolha alimentar de um animal, conforme Owen(3838 Owen J. Feeding strategy. Chicago: University Of Chicago Press; 1982 English): disponibilidade, palatabilidade, acessibilidade e o retorno energético obtido com o alimento.

5. Conclusão

A pesquisa demonstrou que os gambás-de-orelha-preta (D. aurita) interagiram com os modelos “Tubos Supressa” e “Quebra-Cabeça Alimentar”, adaptados e construídos para o experimento, conseguindo acessar e comer os alimentos escondidos. Além disso, é importante frisar que, quando comparadas as condições experimentais e controle, houve efeitos significativos, como a maior interação agressiva na ausência dos modelos de enriquecimento em relação à quando eles estavam presentes, o que indica que os modelos tiveram influência na diminuição desse comportamento. Outro resultado significativo foi o maior consumo de carne do que de frutas diante da presença dos modelos, que pode ser indicativo da preferência alimentar desses animais em cativeiro. Concluímos que é possível aplicar modelos de enriquecimento ambiental para gambás em cativeiro utilizando materiais simples e de baixo custo. Sugerimos que a utilização do enriquecimento pode estimular comportamentos característicos da espécie, como forragear e escalar por exemplo e diminuir comportamento agressivo, propiciando melhora na qualidade de vida para esses animais no ambiente de cativeiro. Salientamos que o presente estudo contou com uma amostra pequena, com quatro grupos de três animais cada, para o teste de cada modelo de enriquecimento. Desta forma, apontamos a necessidade de estudos com amostras maiores de gambás-de-orelha-preta em cativeiro para a confirmação dos resultados encontrados neste estudo.

References

  • 1
    Gardner A. Mammals of South America, Volume 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats. Chicago: University of Chicago Press; 2008. https://doi.org/10.7208/9780226282428 English
    » https://doi.org/10.7208/9780226282428
  • 2
    Perez Dictoro V. Que bicho é esse?. GUIA [Internet]. 14° de junho de 2021 [citado 2022 Dez 16];2(1):37-8. Disponível em: https://www.revistaguia.ufscar.br/index.php/guia/article/view/37 Portuguese
    » https://www.revistaguia.ufscar.br/index.php/guia/article/view/37
  • 3
    McManus JJ. Behavior of Captive Opossums, Didelphis marsupialis virginiana American Midland Naturalist. 1970 Jul;84(1):144 English
  • 4
    Hunsaker II D, Shupe D. Behavior of New World Marsupials. In: Hunsaker II D, editor. The Biology of Marsupials. New York: Academic Press; 1977. p. 279–348. English
  • 5
    Delciellos AC, Loretto D, Antunes VZ. Marsupiais na mata atlântica. Ciência Hoje. 2006 Jan;66–69. Portuguese
  • 6
    Rossi RV, Bianconi GV, Pedro WA. Ordem Didelphimorphia In: Reis NR, Peracchi AL, Pedro WA, Lima IP, editores. Mamíferos do Brasil. Londrina: UEL; 2006. p. 27–66. Portuguese
  • 7
    Faria MB, Lanes RO, Bonvicino CR. Marsupiais do Brasil: guia de identifcação com base em caracteres morfológicos externos e cranianos. São Caetano do Sul: Amélie Press; 2019 Portuguese
  • 8
    Milli MS, Passamani M. Impacto da Rodovia Josil Espíndula Agostini (ES-259) sobre a mortalidade de animais silvestres (Vertebrata) por atropelamento. Nat Online [Internet]. 2006 [citado 2023 Abr 21];4:40–6. Portuguese
  • 9
    Bueno PC. Sazonalidade de atropelamentos e os padrões de movimentos em mamíferos na BR-040 (Rio de Janeiro-Juiz de Fora). Revista brasileira de zoociências. 2010 Jan 1;12(3). Portuguese
  • 10
    Costa LS. Levantamento de mamíferos silvestres de pequeno e médio porte atropelados na BR 101, entre os municípios de Joinville e Piçarras, Santa Catarina. Biosci J [Internet]. 2011 Ago 30 [citado 2023 Abr 21];27(4):666–72. Disponível em: https://seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/7501. Portuguese
    » https://seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/7501.
  • 11
    Rangel CH, Neiva CHMB. Predação de vertebrados por cães Canis lupus F. Familiaris (Mammalia: Carnivora) no Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Biodiversidade Brasileira - BioBrasil [Internet]. 2013 [citado 2023 Abr 27];(2):261–9. Disponível em: https://revistaeletronica.icmbio.gov.br/BioBR/article/view/345. Portuguese
    » https://revistaeletronica.icmbio.gov.br/BioBR/article/view/345.
  • 12
    Broom DM. Welfare in relation to feelings, stress and health. Rev Electron Veterinária [Internet]. 2007 [citado 2023 Mar 17];8. Disponível em: https://www.researchgate.net/publication/26492349_Welfare_in_relation_to_feelings_stress_and_healthEnglish
    » https://www.researchgate.net/publication/26492349_Welfare_in_relation_to_feelings_stress_and_healthEnglish
  • 13
    Oliveira PKM, Carpi LC. Enriquecimento ambiental para ariranha (Pteronura brasiliensis) no zoológico de Brasília. Atas Saúde Ambient . 2016;4:30–46. Portuguese
  • 14
    Foppa L, Caldara FR, Machado SP, Moura R, Santos RKS, Nääs IA, Garcia G. Enriquecimento ambiental e comportamento de suínos: revisão. Revista Brasileira de Engenharia de Biossis-temas. 2014 Dec 9;8(1):1–7. Portuguese
  • 15
    Dela Ricci G, Henrique Branco C, Teixeira Sousa R, Gonçalves Titto C. Efeito de diferentes técnicas de enriquecimento ambiental em cativeiro de onças suçuaranas (Puma concolor). Ciênc. anim. bras. [Internet]. 4° de julho de 2018 [citado 2° de março de 2023];19:1-10. Disponível em: https://revistas.ufg.br/vet/article/view/e-47693
    » https://revistas.ufg.br/vet/article/view/e-47693
  • 16
    Pizzutto CS, Sgai MGFG, Guimarães MABV. O enriquecimento ambiental como ferramenta para melhorar a reprodução e o bem-estar de animais cativos. Revista Brasileira de Reprodução Animal. 2009;Vol. 33:p. 129-138 Portuguese
  • 17
    Oliveira APG, Costa WM, Almeida RN de, Costa WM da, Dias NC da S, Vieira B de CR, et al. Uso de enriquecimentos ambientais como mitigadores de comportamentos anormais: uma revisão. Pubvet. 2014 Abr;8(7) Portuguese
  • 18
    Maia APDA, Sarubbi J, Medeiros BBL, Moura DJD. Enriquecimento ambiental como medida para o bem-estar de suínos. Revista Eletrônica em Gestão, Educação e Tecnologia Ambiental. 2013 Set 23;14(14) Portuguese
  • 19
    McPhee EM, Carlstead K. The Importance of Maintaining natural Behaviors in Captive Mammals. In: Kleiman DG, Thompson KV, Baer CK, editores. Wild Mammals in Captivity - Principles and Techniques for Zoo Management [Internet]. Chicago: The University of Chicago Press; 2010. p. 303–13 English
  • 20
    Ministério do Meio Ambiente (BR). Centros de Triagem de Animais Silvestres (Cetas) [Internet]. IBAMA; 2016 Nov 18 [citado 2022 Jul 27]. Disponível em: http://www.ibama.gov.br/fauna-silvestre/cetas/o-que-sao-os-cetas#:~:text=Contatos%20-dos%20Cetas-,Sobre%20os%20Cetas,ou%20entrega%20vo-lunt%C3%A1ria%20de%20particulares. Portuguese
    » http://www.ibama.gov.br/fauna-silvestre/cetas/o-que-sao-os-cetas#:~:text=Contatos%20-dos%20Cetas-,Sobre%20os%20Cetas,ou%20entrega%20vo-lunt%C3%A1ria%20de%20particulares.
  • 21
    Projeto Marsupiais [Internet]. Últimos Refúgios. [citado 2022 Dez 04]. Disponível em: https://www.ultimosrefugios.org.br/projeto-marsupiais Portuguese
    » https://www.ultimosrefugios.org.br/projeto-marsupiais
  • 22
    Coco A. Animal enrichment and how you avoid zoo animals to get bored [Internet]. Aisa Coco. 2018 [citado 2022 Ago 19]. Disponível em: https://www.aisacoco.com/animal-enrichment/English
    » https://www.aisacoco.com/animal-enrichment/English
  • 23
    Banton-Jones K. Block Puzzle Feeder [Internet]. Wild Enrichment. 2019 [citado 2022 Ago 19]. Disponível em: https://wildenrichment.com/small-mammals/block-puzzle-feeder/ English
    » https://wildenrichment.com/small-mammals/block-puzzle-feeder/
  • 24
    Hokoç JN, De Araújo Lima SM, Moraes AMM, Ahnelt P. A Visão em Marsupiais: Características e Evolução. In: Cáceres NC, editor. Os Marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação. Campo Grande: Editora UFMS; 2012. p.159-171 Portuguese
  • 25
    Murray AJ, Waran NK, Young RJ. Environmental Enrichment for Australian Mammals. Animal Welfare. 1998 Nov;7(4):415–25 English
  • 26
    Hogan LA, Johnston SD, Lisle A, Horsup AB, Janssen T, Phillips CJC. Stereotypies and environmental enrichment in captive southern hairy-nosed wombats, Lasiorhinus latifrons Applied Animal Behaviour Science. 2010 Aug;126(1-2):85–95. English
  • 27
    Monticelli PF, Gasco A. Nesting behavior of Didelphis aurita: twenty days of continuous recording of a female in a coati nest. Biota Neotropica. 2018 Ago 2;18(3) English
  • 28
    Baggio F. Cuidados com flhotes de Didelphis sp. (Gambás). Curitiba: Universidade Positivo; 2021 p. 1–41. Disponível em:https://repositorio.up.edu.br/jspui/bitstream/123456789/3361/1/FABIANA%20BAGGIO.pdf. Portuguese
    » https://repositorio.up.edu.br/jspui/bitstream/123456789/3361/1/FABIANA%20BAGGIO.pdf.
  • 29
    Kajin M, Cerqueira R, Vieira MV, Gentile R. Nine-year demography of the black-eared opossum Didelphis aurita (Didelphimorphia: Didelphidae) using life tables. Revista Brasileira de Zoologia. 2008 Jun;25(2):206–13. English
  • 30
    Vieira EM, Camargo NF. Uso do Espaço Vertical por Marsupiais Brasileiros. In: Cáceres NC, editor. Os Marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação. Campo Grande: Editora UFMS; 2012. p.347-364 Portuguese
  • 31
    Tardieu L, Adogwa AO, Garcia GW. Didelphis species, neotropical animals with the potential for intensive production: Part 1 Review of taxonomy, natural history, general biology, animal behaviour, and nutrition. Tropical Agriculture (St Augistine). 2017; Vol. 94:p. 157-174 English
  • 32
    Santori RT, Lessa LG, Astúa D. Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros. In: Cáceres NC, editor. Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo Grande: Ed. UFMS; 2012. p. 385–406 Portuguese
  • 33
    Carvalho FMV, Fernandez FAS, Nessimian JL. Food habits of sympatric opossums coexisting in small Atlantic Forest fragments in Brazil. Mammalian Biology. 2005 Nov;70(6):366–75 English
  • 34
    Hsu M, Harder JD, Lustick SI. Seasonal energetics of opossums (Didelphis virginiana) in Ohio. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology. 1988 Jan;90(3):441–3. English
  • 35
    Hume ID. Nutrition of marsupials in captivity. International Zoo Yearbook. 2005 Jan;39(1):117–32. English
  • 36
    Santori RT, Cerqueira, R, Kleske CC. Digestive anatomy and efciency of Philander opossum and Didelphis aurita (Didelphimorphia, Didelphidae) in relation to the feeding habits. Revista Brasileira Biologia. 1995; 55:323-329 English
  • 37
    Ceotto P, Finotti R, Santori R,Cerqueira R. Diet variation of the marsupials Didelphis aurita and Philander frenatus (Didelphimorphia, Didelphidae) in a rural area of Rio de Janeiro state, Brazil. Mastozoología Neotropical. 2009;16(1):49-58. Disponível em: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=45712055005 English
    » https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=45712055005
  • 38
    Owen J. Feeding strategy. Chicago: University Of Chicago Press; 1982 English

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    13 Out 2023
  • Data do Fascículo
    2023

Histórico

  • Recebido
    17 Maio 2023
  • Aceito
    31 Jul 2023
  • Publicado
    01 Set 2023
Universidade Federal de Goiás Universidade Federal de Goiás, Escola de Veterinária e Zootecnia, Campus II, Caixa Postal 131, CEP: 74001-970, Tel.: (55 62) 3521-1568, Fax: (55 62) 3521-1566 - Goiânia - GO - Brazil
E-mail: revistacab@gmail.com