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Influência de Hedychium coronarium J. Koenig na sucessão secundária de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista Aluvial

Influence of Hedychium coronarium J. Koenig on secondary succession of a remnant of Mixed Alluvial Ombrophile Forest

RESUMO

A espécie herbácea rizomatosa Hedychium coronarium J.Koenig é de origem asiática e ocorre como invasora na maioria dos estados do Brasil. O objetivo do estudo foi avaliar a influência de H. coronarium sobre as comunidades de herbáceas terrícolas e de regeneração natural de lenhosas em um remanescente de Floresta Ombrófila Mista Aluvial em Curitiba - PR. As comunidades foram amostradas considerando-se dois tratamentos: (EC) elevada cobertura de H. coronarium(>60%); (BC) baixa cobertura de H. coronarium (<30%). Foram avaliadas duas comunidades: i) espécies herbáceas (incluindo subarbustivas) e ii) plântulas de espécies lenhosas entre 15 cm - 130 cm de altura. No EC, H. coronariumapresentou cobertura média de 78,06%, sendo registradas apenas cinco espécies herbáceas nativas e 24 lenhosas nativas. No BC, a cobertura média da invasora foi de 6,29%, com registro de 17 herbáceas nativas e 37 lenhosas nativas. A herbácea nativa mais representativa foi Christella dentata(Forssk.) Brownsey & Jermy, enquanto, dentre as lenhosas, destacou-se Myrcia selloi(Spreng.) N.Silveira por sua frequência e abundância. A abundância das lenhosas no EC foi aproximadamente quatro vezes menor que no BC, mostrando que a elevada densidade de H. coronariumexerce influência negativa nas comunidades vegetais nativas. A elevada cobertura da espécie invasora resulta na redução da riqueza de espécies e do número de indivíduos nas comunidades, tanto de herbáceas quanto da regeneração de lenhosas.

Palavras-chave
Fitossociologia; Invasão biológica; Lírio-do-brejo; Regeneração natural

ABSTRACT

Hedychium coronariumJ.Koenig is a rhizomatous herbaceous species native to Asia and invasive in most states of Brazil. We aimed to evaluate the influence of H. coronariumon terrestrial herbaceous communities and natural regeneration of woody plants in a remnant of Alluvial Araucaria Forest in Curitiba - PR. The communities were sampled considering two treatments: (EC) high coverage of H. coronarium(>60%); (BC) low coverage of H. coronarium(<30%). Two communities were recorded: i) herbaceous vascular species (including subshrubs) and ii) seedlings of woody species between 15-130 cm height. In EC H. coronariumhad an average cover of 78.06%, with only five native herbaceous species and 24 native woody species. The average cover of the invasive in BC was 6.29%, with 17 native herbaceous and 37 woody native species. The most representative native herbaceous was Christella dentata(Forssk.) Brownsey & Jermy, while among the woody species Myrcia selloi(Spreng.) N.Silveira stood out for its frequency and abundance. The abundance of woody plants in the EC was approximately four times less than in the BC, showing that the high density of H. coronariumnegatively influences native plant communities. The high cover of the invasive species results in a decrease in species richness and the number of individuals in the communities, both herbaceous and woody regeneration.

Keywords
Phytosociology; Biological invasion; White ginger lily; Natural regeneration

1 INTRODUÇÃO

A atual crise global da perda de biodiversidade é diretamente influenciada pela disseminação de espécies exóticas invasoras (IPBES, 2019IPBES. Global assessment report on biodiversity and ecosystem services of the Intergovernmental Science- Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services. In E. S. Brondizio, J. Settele, S. Díaz, & H. T. Ngo (Eds.). Bonn, Germany: IPBES Secretariat, 2019.). Devido à eficiência reprodutiva, essas plantas aumentam suas populações descontroladamente e ocupam ambientes fora da área de distribuição natural, impactando negativamente o ecossistema sob invasão (Pyšek; Hulme; Simberloff; Bacher; Blackburn; Carlton; Wayne; Franz; Llewellyn; Piero; Jonathan; Ingolf; Andrew; Nicholas; Laura; Aníbal; Jan; Helen; Hanno; Mark; Montserrat; Michael; Richardson, 2020PYŠEK, P.; HULME, P. E.; SIMBERLOFF, D.; BACHER, S.; BLACKBURN, T. M.; CARLTON, J. T.; WAYNE, D.; FRANZ, E.; LLEWELLYN, C. F.; PIERO, G.; JONATHAN, M. J.; INGOLF, K.; ANDREW, M. L.; NICHOLAS, E. M.; LAURA, A. M.; ANÍBAL, P.; JAN, P.; HELEN, E. R.; HANNO, S.; MARK, VAN K.; MONTSERRAT, V.; MICHAEL, J. W.; RICHARDSON, D. M. Scientists' warning on invasive alien species. Biological Reviews, v. 95, n. 6, p. 1511-1534, 2020. DOI: https://doi.org/10.1111/brv.12627
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). Na Floresta Ombrófila Mista (Floresta com Araucária), foram realizados alguns estudos para a identificação e quantificação dessas espécies (Spiazzi; Silva; Higuchi; Negrini; Guidini; Ferreira; Aguiar; Nunes; Cruz; Soboleski, 2017SPIAZZI, F. R.; SILVA, A. C.; HIGUCHI, P.; NEGRINI, M.; GUIDINI, A. L.; FERREIRA, T. S.; AGUIAR, M. D.; NUNES, A. S.; CRUZ, A. P.; SOBOLESKI, V. F. Quantificação da contaminação biológica por espécies arbóreas exóticas em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista em Lages – SC. Ciência Florestal, v. 27, n. 2, p. 403-414, abr.-jun., 2017. DOI: https://doi.org/10.5902/1980509827724
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; Lima; Oliveira; Sothe; Alves; Silva; Liesenberg, 2021LIMA, C. L.; OLIVEIRA, F. H.; SOTHE, C.; ALVES, F. E.; SILVA, G. O.; LIESENBERG, V. Detecção da espécie invasora Hovenia dulcis por meio de classificação supervisionada. Brazilian Journal of Development, Curitiba, v.7, n.5, p. 44110-44127, 2021. DOI: https://doi.org/10.34117/bjdv.v7i5.29194
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). Entretanto, são poucas as pesquisas que descrevem seus impactos na estrutura e composição da vegetação desses ambientes (Spiazzi; Silva; Higuchi; Negrini; Guidini; Ferreira; Aguiar; Nunes; Cruz; Soboleski, 2017SPIAZZI, F. R.; SILVA, A. C.; HIGUCHI, P.; NEGRINI, M.; GUIDINI, A. L.; FERREIRA, T. S.; AGUIAR, M. D.; NUNES, A. S.; CRUZ, A. P.; SOBOLESKI, V. F. Quantificação da contaminação biológica por espécies arbóreas exóticas em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista em Lages – SC. Ciência Florestal, v. 27, n. 2, p. 403-414, abr.-jun., 2017. DOI: https://doi.org/10.5902/1980509827724
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; Nunes; Higuchi; Silva; Kilca; Silva; Larsen, 2018NUNES, A. D. S.; HIGUCHI, P.; SILVA, A. C. D.; KILCA, R. D. V.; SILVA, M. A. F. D.; LARSEN, J. G. Ligustrum lucidum as an opportunist invasive species in an Araucaria Forest in South Brazil. Rodriguésia, v. 69, p. 351-362, 2018. DOI: https://doi.org/10.1590/2175-7860201869207
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). Esse tipo de avaliação visa quantificar os danos causados in loco, contribuindo para a criação de uma rede com o objetivo de mitigar os efeitos das espécies exóticas em ambientes naturais (Bartz; Kowarik, 2019BARTZ, R.; KOWARIK, I. Assessing the environmental impacts of invasive alien plants: a review of assessment approaches. NeoBiota, v. 43, p. 69-99, 2019. DOI: 10.3897/neobiota.43.30122
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).

Quantificar a estrutura e composição da regeneração herbácea e lenhosa é uma ferramenta para compreender a resposta da comunidade vegetal frente a processos de invasão biológica (Bellini; Becker, 2021BELLINI, G.; BECKER, F. G. Riparian degradation, stream position in watershed, and proximity to towns facilitate invasion by Hedychium coronarium. Aquatic Invasions, v. 16, n. 1, 2021.). Estudos evidenciam que a diversidade de espécies nativas é reduzida exponencialmente em função do aumento da biomassa de herbáceas invasoras (Chakuya; Furamera; Jimu; Nyatanga, 2022CHAKUYA, J.; FURAMERA, C. A.; JIMU, D.; NYATANGA, T. T. C. Effects of the invasive Hedychium gardnerianum on the diversity of native vegetation species in Bvumba Mountains, Zimbabwe. International Journal of Environmental Studies, p. 1-8, 2022.). No entanto, ainda faltam resultados que deem real suporte para os tomadores de decisão no que compete ao manejo e controle de espécies exóticas em locais sob processo contínuo de invasão (Bartz; Kowarik, 2019BARTZ, R.; KOWARIK, I. Assessing the environmental impacts of invasive alien plants: a review of assessment approaches. NeoBiota, v. 43, p. 69-99, 2019. DOI: 10.3897/neobiota.43.30122
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).

Devido ao seu rápido crescimento e capacidade de colonização, a espécie herbácea Hedychium coronarium J.Koenig, popularmente conhecida como lírio-do-brejo, é invasora em muitas áreas tropicais e subtropicais do mundo (GBIF, 2022GBIF: The Global Biodiversity Information Facility (2022). What is GBIF?. Disponível em: https://www.gbif.org/what-is-gbif.
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; Mc Kay; Djeddour; Sosa; Cabrera Walsh; Anderson; Sánchez-Restrepo, 2021MC KAY, F.; DJEDDOUR, D.; SOSA, A.; CABRERA WALSH, G.; ANDERSON, F. E.; SÁNCHEZ-RESTREPO, A. Suitability for classical biological control of Hedychium coronarium in Argentina. BioControl, v. 66, n. 5, p. 585-599, 2021. DOI: https://doi.org/10.1007/s10526-021-10100-y
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). No Brasil, a espécie ocorre amplamente distribuída em todo território (Mc Kay; Djeddour; Sosa; Cabrera Walsh; Anderson; Sánchez-Restrepo, 2021MC KAY, F.; DJEDDOUR, D.; SOSA, A.; CABRERA WALSH, G.; ANDERSON, F. E.; SÁNCHEZ-RESTREPO, A. Suitability for classical biological control of Hedychium coronarium in Argentina. BioControl, v. 66, n. 5, p. 585-599, 2021. DOI: https://doi.org/10.1007/s10526-021-10100-y
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), onde apresenta elevado vigor de crescimento e propagação, embora se apresente majoritariamente em ambientes palustres (Nunes; Higuchi; Silva; Kilca; Silva; Larsen, 2018NUNES, A. D. S.; HIGUCHI, P.; SILVA, A. C. D.; KILCA, R. D. V.; SILVA, M. A. F. D.; LARSEN, J. G. Ligustrum lucidum as an opportunist invasive species in an Araucaria Forest in South Brazil. Rodriguésia, v. 69, p. 351-362, 2018. DOI: https://doi.org/10.1590/2175-7860201869207
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). Ao invadir florestas, seus rizomas se concentram na superfície do solo e dificultam o enraizamento de outras espécies vegetais, além de influenciar negativamente a fauna local (Costa; Batisteli; Espindola; Matos, 2019COSTA, R. O.; BATISTELI, A. F.; ESPINDOLA, E. L. G.; MATOS, D. M. S. Invasive Hedychium coronarium inhibits native seedling growth through belowground competition. Flora, v. 261, p. 151479, 2019. DOI: https://doi.org/10.1016/j.flora.2019.151479
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; Pupin; Mendes, 2022PUPIN, G. B.; MENDES, Z. R. Impact of Hedychium coronarium J. König (Zingiberaceae) on the assembly of spiders in the Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo State, Brazil, Hoehnea, v. 49, p. e732020, 2022. DOI: https://doi.org/10.1590/2236-8906-73/2020
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). A espécie também causa impactos pelo sombreamento e competição por recursos do solo, dificultando a regeneração de plantas nativas no sub-bosque (Haider; Höbart; Kovacs; Milchram; Dullinger; Huber; Essl, 2016HAIDER, J.; HÖBART, R.; KOVACS, N.; MILCHRAM, M.; DULLINGER, S.; HUBER, W.; ESSL, F. The role of habitat, landscape structure and residence time on plant species invasions in a neotropical landscape. Journal of Tropical Ecology, v.32, n.3, p. 240-249, 2016. DOI: 10.1017/S0266467416000158
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).

Frente a tais evidências, o objetivo deste estudo foi avaliar o efeito da presença de H. coronarium sobre a comunidade herbácea terrícola, bem como sobre a regeneração natural da comunidade de plantas lenhosas, em um remanescente em sucessão secundária de Floresta Ombrófila Mista Aluvial. Para tal, foram elaboradas as seguintes perguntas: I) A ocorrência de H. coronarium interfere na composição e estrutura da regeneração natural lenhosa e da comunidade herbácea? II) Os parâmetros de composição e estrutura das comunidades vegetais nativas expressam a intensidade de cobertura de H. coronarium no ambiente? Os resultados obtidos nessa pesquisa poderão ser integrados a outros estudos com espécies invasoras, facilitando a elaboração de planos de ação e combate dessas plantas.

2 MATERIAIS E MÉTODOS

2.1 Área de estudo

O estudo foi conduzido em um trecho de planície aluvial (25º26’50” - 25º27’33” S e 49º14’16” - 49º14’33” W) pertencente a um remanescente florestal urbano de 15,2 hectares situado a 930 m s.n.m. em Curitiba, PR (Figura 1).

Figura 1
Planície aluvial estudada, com delimitação dos grupos amostrais (A) e o delineamento experimental adotado em cada grupo amostral, considerando os dois tratamentos de cobertura de H. coronarium(B)

Segundo a classificação de Köppen, o clima é Cfb com precipitação anual acumulada de aproximadamente 1550 mm, concentrada nos meses de verão, e temperatura média anual de 17 °C (Alvares; Stape; Sentelhas; Gonçalves; Sparovek, 2013ALVARES, C. A.; STAPE, J. L.; SENTELHAS, P. C.; GONÇALVES, J. L. M.; SPAROVEK, G. Koppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift, v. 22, n. 6, p. 711–728, 2013. DOI: 10.1127/0941-2948/2013/0507
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). A área é ocupada por uma comunidade em sucessão secundária de Floresta Ombrófila Mista Aluvial, que se desenvolve em locais associados à rede hidrográfica, percorrendo geomorfia plana a suave-ondulada, sobre solos hidromórficos (Miller; Blum, 2018MILLER, D. Z.; BLUM, C. T. Chave dendrológica e caracterização da morfologia vegetativa de espécies lenhosas de Fabaceae em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista de Curitiba, PR. Rodriguésia, v. 69, p. 787-804, 2018.; IBGE, 2012INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE). Manual Técnico da Vegetação Brasileira. Rio de Janeiro: 2012.).

2.2 Delineamento experimental e coleta de dados

Foram selecionados quatro locais da planície aluvial com condições ambientais semelhantes e adequadas para a instalação dos grupos amostrais (réplicas) necessários ao estudo. Desse modo, todos os quatro grupos amostrais apresentaram a mesma situação: relevo e cobertura do dossel (aferida visualmente); morfologia e saturação de água do solo (aferidas com trado holandês); estado de conservação e existência de trechos sem e com predomínio de H. coronarium.

Em cada região amostral, foram instaladas 12 parcelas de 1 m x 1 m, sendo seis em trechos com predomínio de H. coronarium (Elevada cobertura, >60% - EC), e outras seis em trechos sem predomínio de H. coronarium (Baixa cobertura, <30% - BC), totalizando 24 parcelas para cada tratamento. Os níveis de cobertura foram constatados por meio de observação visual, conforme adaptação de Braun-Blanquet (1964)BRAUN-BLANQUET, J. Pflanzensoziologie. Grundzüge der Vegetationskunde. 3rd ed. Springer, Wien-New York. 1964. 865p.. As parcelas de cada tratamento foram dispostas ao longo de um transecto com distância de 1 m entre si (Figura 1B). No presente estudo não foi utilizado um tratamento sem invasão biológica, pois a área não apresenta uma porção representativa sem a presença de H. coronarium.

Nas parcelas foi realizado levantamento das comunidades: i) herbáceas terrícolas (incluindo subarbustivas conforme entendimento de que sua parte aérea é predominantemente herbácea) (Gonçalves; Lorenzi, 2011GONÇALVES, E.J.; LORENZI, H. Morfologia Vegetal: Organografia e Dicionário Ilustrado de Morfologia das Plantas Vasculares. 2ª. ed. São Paulo: Instituto Plantarum de Estudos da Flora, 2011. 512 p.) e ii) regeneração de espécies lenhosas. Foram registradas todas as espécies herbáceas vasculares (não lignificadas ou lignificadas somente na base) enraizadas no interior da parcela, independente do porte, sendo para cada espécie mensurada a altura total e estimada visualmente a porcentagem de cobertura com base em uma escala metálica de 1 m x 1 m subdividida em 25 quadrantes de 20 cm x 20 cm, materializados por barbantes (Braun-Blanquet, 1964BRAUN-BLANQUET, J. Pflanzensoziologie. Grundzüge der Vegetationskunde. 3rd ed. Springer, Wien-New York. 1964. 865p.). Para o estrato da regeneração de espécies lenhosas, foram registrados todos os indivíduos com altura entre 15 cm e 130 cm, sendo mensurada a altura total de cada indivíduo. A cobertura de H. coronarium foi estimada pelo mesmo método utilizado para as demais herbáceas, no entanto, neste caso foram consideradas também partes de indivíduos que não estavam enraizados na parcela, mas que cobriam parcialmente o solo e exerciam influência na área amostral.

A identificação taxonômica das espécies foi realizada por meio de comparação com material de referência do Herbário Escola de Florestas Curitiba - EFC. A classificação taxonômica foi baseada no APG IV (2016)APG (Angiosperm Phylogeny Group). An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society, v. 181, n. 1, p. 1-20, 2016. DOI: https://doi.org/10.1111/boj.12385
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e os nomes científicos foram verificados na Flora do Brasil (2020)FLORA E FUNGA DO BRASIL. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/. Acesso em: 02 jan. 2020
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.

2.3 Análise de dados

Foi feita a comparação entre os diferentes níveis de cobertura de H. coronarium para os valores de abundância e composição de espécies lenhosas. Primeiramente foi realizada a análise de ordenação por Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS), sendo utilizada a distância de Bray-Curtis para a matriz de abundância e a distância de Jaccard para a matriz de presença e ausência (Legendre; Legendre, 2012) e, quando observadas diferenças entre os ambientes, foi realizada a análise de variância multivariada permutacional (PERMANOVA). O NMDS foi realizado em duas dimensões com 999 inicializações aleatórias. Assim, quando observada diferença entre as classes de cobertura de H. coronarium, as análises posteriores foram realizadas de maneira independente para cada condição.

A riqueza das espécies lenhosas para todas as unidades amostrais foi estimada utilizando perfis de diversidade com base em números de Hill, calculados no software R com auxílio do pacote Vegan versão 2.6-4 (Oksanen; Simpson; Blanchet; Kindt; Legendre; Minchin; O’Hara; Solymos; Stevens; Szoecs; Wagner; Barbour; Bedward; Bolker; Borcard; Carvalho; Chirico; De Caceres; Durand; Evangelista; Fitzjohn; Friendly; Furneaux; Hannigan; Hill; Lahti; Mcglinn; Ouellette; Cunha; Smith; Stier; Braak; Weedon, 2022OKSANEN, J.; SIMPSON, G.; BLANCHET, F.; KINDT, R.; LEGENDRE, P.; MINCHIN, P.; O'HARA, R.; SOLYMOS, P.; STEVENS, M.; SZOECS, E.; WAGNER, H.; BARBOUR, M.; BEDWARD, M.; BOLKER, B.; BORCARD, D.; CARVALHO, G.; CHIRICO, M.; DE CACERES, M.; DURAND, S.; EVANGELISTA, H.; FITZJOHN, R.; FRIENDLY, M.; FURNEAUX, B.; HANNIGAN, G.; HILL, M.; LAHTI, L.; MCGLINN, D.; OUELLETTE, M.; CUNHA, R, E.; SMITH, T.; STIER, A.; BRAAK, T, C.; WEEDON, J. Vegan: Community Ecology Package_. R package version 2.6-4, 2022. Disponível em: https://CRAN.R-project.org/package=vegan
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; R Core Team, 2022R CORE TEAM. The R Project for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. 2022. Disponível em: https://www.r-project.org/.
https://www.r-project.org/...
). Utilizou-se o Modelo Linear Generalizado Misto (GLMM) para avaliar altura média de regenerantes lenhosos, a abundância de espécies lenhosas e a riqueza total de espécies lenhosas e herbáceas em função das classes de cobertura de H. coronarium observadas, considerando os tratamentos como efeito fixo no modelo, os quatro locais de avaliação como efeitos aleatórios, e as parcelas como unidades amostrais.

Para os modelos de riqueza e abundância, foi utilizada a distribuição de Poisson e, para os de altura média, a distribuição normal, sendo checadas a normalidade e homocedasticidade dos resíduos pelos testes de Shapiro-Wilk e Barttlet, respectivamente. Os dados que não atingiram os critérios de homoscedasticidade foram transformados por log(x+1). Além disso, foi feita a checagem de sobredispersão e, quando detectada, foi aplicado um modelo lognormal de Poisson (Harrison, 2014HARRISON, X. A. Using observation-level random effects to model overdispersion in count data in ecology and evolution. PeerJ, v. 2, p. e616, 2014.). Os GLMMs foram ajustados utilizando o pacote lme4 versão 1.1–7 no software R (Bates; Maechler; Bolker; Walker, 2015BATES, D.; MAECHLER, M.; BOLKER, B.; WALKER, S. Fitting Linear Mixed-Effects Models Using lme4. Journal of Statistical Software, v. 67, n. 1, p. 1-48, 2015. DOI: 10.18637/jss.v067.i01
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; R Core Team, 2022R CORE TEAM. The R Project for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. 2022. Disponível em: https://www.r-project.org/.
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).

Quando comprovada a diferença entre estrutura e composição de espécies, foram calculados os parâmetros fitossociológicos separadamente por intensidade de cobertura da espécie invasora. Para a comunidade de plântulas de espécies lenhosas foi feito o cálculo de: densidade absoluta (DA) (n/ha), densidade relativa (Dr) (%), frequência absoluta (FA) e relativa (Fr) (%), altura máxima (Hmáx) (cm) e altura média (Hméd) (cm). O valor de importância ecológico (VIE) (%) das plântulas de espécies lenhosas foi obtido pelo somatório da densidade e frequência relativas, dividido por dois. Para a comunidade de herbáceas, foram calculadas frequências absoluta (FA) e relativa (Fr) (%), coberturas absoluta (CoA) e relativa (CoR) (%), cobertura média (CoM) (%), altura máxima (Hmáx) (cm) e altura média (Hméd) (cm). O valor de importância ecológico (VIE) (%) das herbáceas foi obtido pelo somatório da frequência e cobertura relativas, dividido por dois.

3 RESULTADOS E DISCUSSÕES

3.1 Ordenação da composição da comunidade

Foi observada a formação de dois grupos distintos na análise de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) tanto para estrutura quanto para composição de espécies lenhosas (PERMANOVA, p < 0.01) (Figura 2), tal resultado demonstra a influência de H. coronarium sobre os regenerantes de vegetação arbustiva e arbórea. Nesse sentido, foi possível analisá-los separadamente.

Figura 2
Escalonamento multidimensional não métrico para estrutura (A) e composição (B) de espécies lenhosas, em dois ambientes com diferentes coberturas de H. coronarium

A diferença entre as coberturas de H. coronarium avaliadas pode ser observada no perfil de diversidade de Hill, que demonstra o efeito negativo da espécie invasora sobre a diversidade dos regenerantes lenhosos na área de estudo (Figura 3).

Figura 3
Perfil de diversidade de Hill em dois ambientes com diferentes coberturas de H. coronarium

O padrão verificado corrobora as informações observadas em outro estudo com a espécie em questão, indicando que H. coronarium representa um risco às comunidades nativas (Costa; Batisteli; Espindola; Matos, 2019COSTA, R. O.; BATISTELI, A. F.; ESPINDOLA, E. L. G.; MATOS, D. M. S. Invasive Hedychium coronarium inhibits native seedling growth through belowground competition. Flora, v. 261, p. 151479, 2019. DOI: https://doi.org/10.1016/j.flora.2019.151479
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). Isso se dá principalmente devido à espécie possuir um rápido crescimento e capacidade de propagação em ambientes aluviais (Nunes, Duarte, Costa, 2019NUNES, M. A.; DUARTE, M. C.; COSTA, T. V. V. Comparação florística do habitat de Formicivora paludicola em um brejo em Guararema, SP com os brejos da região sul do Brasil com ocorrência de Formicivora acutirostris. Revista Científica UMC, p. 1-14, 2019.), o que faz com que a espécie apresente um aumento de biomassa e, consequentemente, a colonização dos horizontes superficiais dos solos (Chiba De Castro; Almeida; Xavier; Bianchini; Moya; Silva Matos, 2020CHIBA DE CASTRO, W. A.; ALMEIDA, R. V.; XAVIER, R. O.; BIANCHINI, I.; MOYA, H.; SILVA MATOS, D. M. Litter accumulation and biomass dynamics in riparian zones in tropical South America of the Asian invasive plant Hedychium coronarium J. König (Zingiberaceae). Plant Ecology & Diversity, v. 13, n. 1, p. 47-59, 2020.; Bellini; Becker, 2021BELLINI, G.; BECKER, F. G. Riparian degradation, stream position in watershed, and proximity to towns facilitate invasion by Hedychium coronarium. Aquatic Invasions, v. 16, n. 1, 2021.). Isso dificulta o enraizamento de outras espécies e evidencia a facilidade da invasora em competir com nativas por recursos (Haider; Höbart; Kovacs; Milchram; Dullinger; Huber; Essl, 2016HAIDER, J.; HÖBART, R.; KOVACS, N.; MILCHRAM, M.; DULLINGER, S.; HUBER, W.; ESSL, F. The role of habitat, landscape structure and residence time on plant species invasions in a neotropical landscape. Journal of Tropical Ecology, v.32, n.3, p. 240-249, 2016. DOI: 10.1017/S0266467416000158
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), atuando como um filtro ecológico (Aronson; Nilon; Lepczyk; Parker; Warren; Cilliers; Goddard; Hahs; Herzog; Katti; La Sorte; Williams; Zipperer, 2016ARONSON, M. F. J.; NILON, C. H.; LEPCZYK, C. A.; PARKER, T. S.; WARREN, P. S.; CILLIERS, S. S.; GODDARD, M. A.; HAHS, A. K.; HERZOG, C.; KATTI, M.; LA SORTE, F. A.; WILLIAMS, N.S. G.; ZIPPERER, W. Hierarchical filters determine community assembly of urban species pools. Ecology, n. 97, p. 2952–2963, 2016. DOI: 10.1002/ecy.1535
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) para as demais espécies que estariam aptas a colonizar o ambiente em caso de exclusão da espécie invasora. Nesse sentido, a interação positiva entre a invasora e o ambiente acaba reduzindo a diversidade de plantas nativas (Chakuya; Furamera; Jimu; Nyatanga, 2022CHAKUYA, J.; FURAMERA, C. A.; JIMU, D.; NYATANGA, T. T. C. Effects of the invasive Hedychium gardnerianum on the diversity of native vegetation species in Bvumba Mountains, Zimbabwe. International Journal of Environmental Studies, p. 1-8, 2022.), fato evidenciado nesta pesquisa.

3.2 Composição florística e parâmetros fitossociológicos

Foram registradas 33 famílias e 63 espécies, sendo 45 lenhosas e 19 herbáceas (Quadro 1). Foi encontrado o dobro de espécies lenhosas nas parcelas BC de H. coronarium do que nas parcelas EC, sendo 41 e 28, respectivamente. Para as herbáceas, foram encontradas 19 espécies distribuídas em 13 famílias em (BC) e 5 espécies distribuídas em 4 famílias em (EC).

Quadro 1
Florística registrada na amostragem das comunidades herbácea e de regeneração do estrato lenhoso sob duas condições de cobertura de Hedychium coronariumem Floresta Ombrófila Mista Aluvial – Curitiba, Paraná

Em ambos os tratamentos, além de H. coronarium, também foram registradas outras espécies exóticas invasoras. Nesse caso, pode-se destacar a liana exótica invasora Lonicera japonica Thumb., com 19 indivíduos em EC, sendo a segunda espécie com maior VIE (18,42) (Tabela 1). Em BC a espécie apresentou 14 indivíduos, sendo a oitava espécie com maior VIE (4,39) (Tabela 1). Além disso, também foram registradas as espécies Erythrina speciosa Andrews (exótica na Floresta Ombrófila Mista, apesar de nativa em outros ecossistemas do Brasil), Ligustrum lucidum W.T.Aiton, Melaleuca alternifolia (Maiden & Betche) Cheel e Livistona chinensis (Jacq.) R.Br. ex Mart., com menor VIE e reduzido número de indivíduos (Tabela 1).

Tabela 1
Parâmetros fitossociológicos de espécies lenhosas da regeneração natural de Floresta Ombrófila Mista Aluvial sob influência de diferentes coberturas de H. coronarium (Hc)

Na comunidade de plântulas de espécies lenhosas, em ambos os tratamentos, a família Myrtaceae é a mais representativa em número de espécies. No EC, apresenta 10 espécies, somando um VIE de 38,32%, enquanto em BC foram 12 espécies e um VIE de 46,86%. Dessa família, destacou-se com maior representatividade estrutural Myrcia selloi (Spreng.) N.Silveira, que apresentou densidade absoluta de 15.833,33 ind/ha em EC e 72.916,67 ind/ha em BC, valor 4,6 vezes superior (Tabela 1). A abundância elevada de M. selloi nesse local pode ser justificada pela adaptação que a espécie possui a solos com regime temporário de saturação hídrica, e o frequente hábito de perfilhamento que pode proporcionar à planta a manutenção de sua estabilidade e sustentação em épocas de maior encharcamento (Curcio; Bonnet; Pestana; Souza; Socher; Galvão; Roderjan, 2006CURCIO, G. R.; BONNET, A.; PESTANA, D.; SOUZA, L.; SOCHER, L. G.; GALVÃO, F.; RODERJAN, C. V. Compartimentação topossequencial e caracterização fitossociológica de um capão de Floresta Ombrófila Mista. Revista Floresta, v. 36, n. 3, p. 361-369, 2006.).

A mesma tendência é observada quando considerada a densidade total da comunidade lenhosa, que foi quase quatro vezes menor nas parcelas EC (62.174,1 ind/ha) do que nas BC (243.333,7 ind/ha). Esses resultados confirmam o efeito negativo da exótica invasora sobre as espécies nativas. Nesse sentido, podemos destacar que tal resultado pode ser utilizado como um indicador ecológico do efeito de H. coronarium sobre a flora regenerante.

Como esperado, H. coronarium foi a espécie herbácea com maior valor de importância ecológica no EC (80,48%) (Tabela 2). Todas as cinco espécies nativas presentes no EC somaram importância de 19,53%, ou seja, apenas um quinto do total, com destaque para Christella dentata (11,34%). Essas espécies representaram somente 2,2% da cobertura relativa do levantamento, mostrando como a cobertura de H. coronarium reduz a cobertura das demais. Normalmente as espécies invasoras de sub-bosque formam uma cobertura homogênea e monoespecífica, o que gera perturbação no ambiente e alteração na captação de recursos pelas plantas, inibindo a regeneração de outras espécies (Saharan; Dhiman; Jakhar, 2021SAHARAN, H.; DHIMAN, H.; JAKHAR, S. Phytosociology of Invasive Alien Plant Species and Anthropogenic Disturbances in the Community Forests of Haryana, India. Indian Journal of Ecology, v. 48, n.5, p. 1358-1364, 2021.).

Nas parcelas do BC, Christella dentata foi a espécie de maior importância com VIE 38,34%, tendo ocorrido em mais de 70% das amostras. No entanto, mesmo com elevada frequência, essa espécie não exerce grande cobertura sobre as demais (Tabela 2). É notável que, mesmo com cobertura média de apenas 6,29%, H. coronarium ocupou a segunda colocação em importância neste tratamento, devido à elevada frequência, demonstrando potencial para aumentar a cobertura.

Tabela 2
Parâmetros fitossociológicos de espécies herbáceas (incluindo subarbustos) de Floresta Ombrófila Mista Aluvial sob influência de diferentes coberturas de H. coronarium (Hc)

Os modelos para altura média dos indivíduos lenhosos, riqueza de espécies, abundância de indivíduos lenhosos evidenciam o efeito negativo da elevada cobertura de H. coronarium sobre esses parâmetros, em todas as parcelas avaliadas (p < 0.01) (Figura 4). Com base nas análises, observamos que quanto maior a cobertura de H. coronarium, menor é a riqueza. Para locais com 100% de cobertura, a média estimada é de quatro espécies, e em locais com 0% a média é 12 espécies, ou seja, três vezes maior. Para a abundância, os resultados são similares no sentido proporcional ao efeito da invasão. Enquanto em relação à altura média, áreas com menor quantidade de H. coronarium possuem indivíduos maiores do que áreas com elevada cobertura da exótica invasora.

Figura 4
Modelos de regressão do efeito da cobertura de H. coronarium

Estudos realizados em diferentes locais no Brasil comprovam os efeitos negativos de espécies exóticas invasoras, como em área invadida por Boerhavia diffusa L. na Caatinga (Santos; Fabricante, 2019SANTOS, L. A.; FABRICANTE, J. R. Impactos da exótica invasora Boerhavia diffusa L. sobre a diversidade de espécies do estrato herbáceo e arbustivo autóctone de uma área ripária na Caatinga, Sergipe, Brasil. Scientia Plena, v. 15, n. 1, p. 1-13, 2019. DOI: https://doi.org/10.14808/sci.plena.2019.012401
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), e em área ecotonal entre a Floresta Estacional Decidual e Floresta Ombrófila Mista com invasão de Hovenia dulcis Thunb no sul do Brasil (Lazzarin; Silva; Higuchi; Souza; Perin; Cruz, 2015LAZZARIN, L. C.; SILVA, A. C.; HIGUCHI, P.; SOUZA, K.; PERIN, J. E.; CRUZ, A. P. Invasão biológica por Houvenia dulcis Thub. em fragmentos florestais na região do Alto Uruguai, Brasil. Revista Árvore, v. 39, n. 6, p. 1007-1017, 2015. DOI: https://doi.org/10.1590/0100-67622015000600003
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). Essas pesquisas evidenciam que ambientes invadidos tendem a sofrer redução da riqueza e abundância local. Isso ratifica que o comportamento de exóticas invasoras, independente da espécie, forma de vida e ecossistemas de invasão, tende a ser similar em relação aos danos que causam na biodiversidade da flora nativa.

Os resultados obtidos neste estudo indicam que a elevada cobertura de H. coronarium representa um filtro ecológico para regeneração de espécies no sub-bosque de formações aluviais, ou seja, a espécie possui características que moldam a dinâmica da comunidade, fato preocupante quando considerado a longo prazo (Aronson; Nilon; Lepczyk; Parker; Warren; Cilliers; Goddard; Hahs; Herzog; Katti; La Sorte; Williams; Zipperer, 2016ARONSON, M. F. J.; NILON, C. H.; LEPCZYK, C. A.; PARKER, T. S.; WARREN, P. S.; CILLIERS, S. S.; GODDARD, M. A.; HAHS, A. K.; HERZOG, C.; KATTI, M.; LA SORTE, F. A.; WILLIAMS, N.S. G.; ZIPPERER, W. Hierarchical filters determine community assembly of urban species pools. Ecology, n. 97, p. 2952–2963, 2016. DOI: 10.1002/ecy.1535
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). Foi observado que áreas com longo histórico de ocupação por espécies invasoras demonstram reduzidas riqueza e abundância de espécies nativas, bem como poucas chances de recuperação natural (Rojas-Sandoval; Ackerman; Marcano-Veja; Willig, 2022ROJAS‐SANDOVAL, J.; ACKERMAN, J. D.; MARCANO‐VEGA, H.; WILLIG, M. R. Alien species affect the abundance and richness of native species in tropical forests: The role of adaptive strategies. Ecosphere, v. 13, n. 12, p. e4291, 2022. DOI: https://doi.org/10.1002/ecs2.4291
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). A espécie H. coronarium possui distintas formas de dificultar o estabelecimento e desenvolvimento das demais, como: a concentração dos rizomas na superfície do solo, impedindo o desenvolvimento das demais plantas, e o efeito alelopático de substâncias químicas produzidas pelos rizomas, podendo inibir a germinação e desenvolvimento de espécies nativas (Costa; Batisteli; Espindola; Matos, 2019COSTA, R. O.; BATISTELI, A. F.; ESPINDOLA, E. L. G.; MATOS, D. M. S. Invasive Hedychium coronarium inhibits native seedling growth through belowground competition. Flora, v. 261, p. 151479, 2019. DOI: https://doi.org/10.1016/j.flora.2019.151479
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). O efeito alelopático do óleo essencial de H. coronarium também inibe a germinação de plantas cultivadas (Miranda; Cardoso; Carvalho; Figueiredo; Andrade, 2015MIRANDA, C. A. S. F.; CARDOSO, M. D. G.; CARVALHO, M. L. M.; FIGUEIREDO, A. C. S.; ANDRADE, J. D. Chemical characterization and allelopathic potential of essential oils from leaves and rhizomes of white ginger. Revista Ciência Agronômica, v. 46, p. 555-562, 2015. DOI: https://doi.org/10.5935/1806-6690.20150038
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), evidenciando seus efeitos negativos em diferentes condições.

Com base nos resultados obtidos neste estudo, é urgente a tomada de decisão para o combate de H. coronarium, sobretudo em ambientes aluviais. Por ser um local com presença de uma comunidade adaptada e específica desse ambiente, a presença de uma espécie com alta capacidade de competição representa grandes riscos para a biodiversidade (Pupin; Mendes, 2022PUPIN, G. B.; MENDES, Z. R. Impact of Hedychium coronarium J. König (Zingiberaceae) on the assembly of spiders in the Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo State, Brazil, Hoehnea, v. 49, p. e732020, 2022. DOI: https://doi.org/10.1590/2236-8906-73/2020
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).

4 CONCLUSÕES

A comunidade de herbáceas e lenhosas de regeneração natural sofre influência negativa da exótica invasora H. coronarium no ambiente de Floresta Ombrófila Mista Aluvial. É notável a diferença de riqueza florística, abundância de indivíduos e de cobertura entre os tratamentos com elevada e baixa cobertura de H. coronarium.

Os parâmetros de composição florística e de estrutura das espécies nativas expressam a intensidade de cobertura de H. coronarium, com efeitos negativos sobre a riqueza e abundância de plantas herbáceas e regenerantes lenhosos.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão de bolsas de estudo ao segundo e terceiro autores.

Como citar este artigo

  • PEREIRA, L. M.; BARBOSA, F. M.; CHAGAS, K. P. T.; VELAZCO, S. J. E.; MONTAGNA, T.; CARLUCCI, M. B.; BLUM, C. T. Influência de Hedychium coronarium J. Koenig na sucessão secundária de um remanescente de Floresta Ombrófila Mista Aluvial. Ciência Florestal, Santa Maria, v. 34, n. 1, e74054, p. 1-17, 2024. DOI 10.5902/1980509874054. Available from: https://doi.org/10.5902/1980509874054. Acesso em: dia mês abreviado. ano.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    20 Maio 2024
  • Data do Fascículo
    2024

Histórico

  • Recebido
    03 Fev 2023
  • Aceito
    17 Ago 2023
  • Publicado
    27 Mar 2024
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