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GEOGRAPHICAL EXPANSION OF CANINE VISCERAL LEISHMANIASIS IN RIO DE JANEIRO STATE, BRAZIL

Expansão geográfica da leishmaniose visceral canina no estado do Rio de Janeiro, Brasil

SUMMARY

Visceral Leishmaniasis (VL) is a vector-borne disease that affects humans, and domestic and wild animals. It is caused by the protozoan Leishmania (Leishmania) infantum (syn = Leishmania chagasi). The domestic dog (Canis familiaris) is considered the main reservoir of the etiologic agent of VL in domestic and peridomestic environments. In the past three years, although control actions involving domestic dogs are routinely performed in endemic areas of the Rio de Janeiro State, new cases of canine visceral leishmaniasis (CVL) have been reported in several municipalities. The objective of this short communication was to describe the geographical expansion of CVL in the Rio de Janeiro State, Brazil, through its reports in the scientific literature and studies performed by our group. From 2010 to 2013, autochthonous and allochthonous cases of CVL were reported in the municipalities of Mangaratiba, Marica, Niteroi, Barra Mansa, Cachoeiras de Macacu, Volta Redonda, Resende and Rio de Janeiro. These reports demonstrate that CVL is in intense geographical expansion around the state; therefore, a joint effort by public agencies, veterinarians and researchers is needed in order to minimize and/or even prevent the dispersion of this disease.

Canine visceral leishmaniasis; Geographical expansion; Rio de Janeiro

RESUMO

A Leishmaniose Visceral (LV) é uma doença de transmissão vetorial que acomete seres humanos, animais domésticos e silvestres causada pelo protozoário Leishmania (Leishmania) infantum (syn = Leishmania chagasi). O cão doméstico (Canis familiaris) é considerado principal reservatório do agente etiológico da LV no ambiente domiciliar e peridomiciliar. Nos últimos anos, apesar de ações de controle envolvendo o cão doméstico serem rotineiramente realizados em áreas endêmicas do município do Rio de Janeiro, tem sido verificado novos casos de leishmaniose visceral canina (LVC) em diversos municípios do estado. O objetivo dessa comunicação curta foi descrever a expansão geográfica da LVC no estado do Rio de Janeiro, Brazil, através de relatos na literatura científica e estudos realizados pelo nosso grupo de pesquisa. No período de 2010 a 2013 casos de LVC autóctones e alóctones foram notificados nos municípios de Mangaratiba, Maricá, Niterói, Barra Mansa, Cachoeiras de Macacu, Volta Redonda, Resende e Rio de Janeiro. Esses relatos demonstram que a LVC está em franca expansão geográfica no estado, sendo necessária ação conjunta dos órgãos públicos, médicos veterinários e pesquisadores no intuito de minimizar e/ou até mesmo evitar a expansão da doença

Visceral Leishmaniasis (VL) is a disease that affects humans, and domestic and wild animals. It is caused by the protozoan Leishmania (Leishmania) infantum (syn = Leishmania chagasi). In Brazil, the main vector responsible for its transmission is the female phlebotomine sand fly Lutzomyia longipalpis1313 . Lainson R, Rangel EF. Lutzomyia longipalpis and the eco-epidemiology of American visceral leishmaniasis, with particular reference to Brazil: a review. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2005;100:811-27., but Lutzomyia cruzi has also been regarded as its vector in the Mato Grosso do Sul State2626 . Santos SO, Arias J, Ribeiro AA, Hoffmann MP, Freitas RA, Malacco MAF. Incrimination of Lutzomyia cruzi as a vector of American visceral leishmaniasis. Med Vet Entomol. 1998;12:315-7..

The domestic dog (Canis familiaris) is considered the main reservoir of the etiologic agent of VL1010 . Deane LM, Deane MP. Observações preliminares sobre a importância comprovativa do homem, do cão e da raposa (Lycalopex vetulus) como reservatórios da Leishmania donovani, em área endêmica de calazar, no Ceará. O Hospital. 1955;48:61-76.because of its high susceptibility to infection and greater proximity to humans, in addition to its high skin parasitism, which contributes to the maintenance and expansion of the transmission cycle in domestic and peridomestic environments1. Ashford RW. Leishmaniasis reservoirs and their significance in control. Clin Dermatol. 1996;14:523-32.,3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006..

In Brazil, VL is an endemic zoonosis currently present in 21 of 27 states of the country, with higher concentration in the northeastern region2424 . Rio Grande do Sul (Estado). Nota técnica conjunta da Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde e da Secretaria de Estado da Saúde do Rio Grande do Sul sobre a situação da Leishmaniose Visceral na fronteira do Estado do Rio Grande do Sul com a Argentina. 2010.,3131 . World Health Organization. Control of the leishmaniasis. Geneva: WHO; 2010. (Tech. Rep. Ser. 949).

The National Program for VL Control3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006.adopts the euthanasia of serum reactive canine in its control strategies. However, some authors argue that euthanasia of seropositive dogs is not an effective measure to control VL6. Costa CH. How effective is dog culling in controlling zoonotic visceral leishmaniasis? A critical evaluation of the science, politics and ethics behind this public health policy. Rev Soc Bras Med Trop. 2011;44:232-42.,2121 . Moreira ED Jr, Mendes de Souza VM, Sreenivasan M, Nascimento EG, Pontes de Carvalho L. Assessment of an optimized dog-culling program in the dynamics of canine Leishmania transmission. Vet Parasitol. 2004;122:245-52..

Formerly, the use of the enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) was recommended for the screening of CVL and indirect immunofluorescence assay (IFA) was used as a confirmatory test for its diagnosis3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006.. As of 2011, after conducting a multicenter study for the assessment of serological tests, rapid chromatographic immunoassay based on dual-path platform (DPP) was introduced for disease screening and ELISA was used as confirmatory test2222 . Rio de Janeiro (Estado). Prefeitura da Cidade do Rio De Janeiro. Subsecretaria de Vigilância em Saúde. Superintendência de Vigilância Epidemiológica e Ambiental. Coordenação de Vigilância Epidemiologica. Divisão de Transmissíveis e Imunopreviníveis. Gerencia de doenças Transmitidas por Vetores e Zoonoses. Nota técnica n.º 5/2012/GDTVZ/DTI/CVE/SVEA/SVS-SESRJ Intensificação da Vigilância para Leishmaniose Visceral no Estado do Rio de Janeiro. 2012.. Positive results of serological tests are used as a criterion for indication of euthanasia in dogs.

Significant changes in the transmission pattern of VL have been verified lately; while it was initially found mostly in rural and wild environments, nowadays it is predominant in urban centers3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006.,1111 . Figueiredo FB, Barbosa Filho CJ, Schubach EY, Pereira SA, Nascimento LD, Madeira MF. Relato de caso autóctone de leishmaniose visceral canina na zona sul do município do Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop. 2010;43:98-9.,3030 . Werneck GL. Visceral leishmaniasis in Brazil: rationale and concerns related to reservoir control. Rev Saude Publica. 2014;48:851-5.. This process of urbanization has taken place gradually over the past thirty years, since the first large urban epidemics were recorded in Teresina, Piaui State7. Costa CHN, Pereira HF, Araújo MV. Epidemia de leishmaniose visceral no estado do Piauí, Brasil, 1980-1986. Rev Saude Publica. 1990;24:361-72.and São Luiz, Maranhão State2727 . Silva AR, Viana GMC, Varonil C, Pires B, Nascimento MDSD, Costa JML. Leishmaniose visceral (calazar) na Ilha de São Luís, Maranhão, Brasil: evolução e perspectivas. Rev Soc Bras Med Trop. 1997;30:359-68.. Later, outbreaks of the disease were described in Rio de Janeiro, Rio de Janeiro State1616 . Marzochi MC, Marzochi KB, Carvalho RW. Visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro. Parasitol Today. 1994;10:37-40.and Belo Horizonte, Minas Gerais State1414 . Luz ZMP, Pimenta DN, Cabral ALLV, Fiúza VOP, Rabello A. Urbanização das leishmanioses e a baixa resolutividade diagnóstica em municípios da região metropolitana de Belo Horizonte. Rev Soc Bras Med Trop. 2001;34:249-54., as well as in Três Lagoas and Campo Grande, Mato Grosso do Sul State1919 . Mestre GLC, Fontes CJF. A expansão da epidemia da leishmaniose visceral no estado de Mato Grosso, 1998-2005. Rev Soc Bras Med Trop. 2007;40:42-8.and Palmas, Tocantins State3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006..

Historically, canine cases of VL often precede spatial and temporal human cases, as it has occurred in the Ceará State9. Deane LM. Leishmaniose visceral no Brasil; estudos sobre reservatórios e transmissores realizados no Estado do Ceará [Tese]. São Paulo: Universidade de São Paulo; 1956.and in Belo Horizonte, Minas Gerais State2. Bevilacqua PD, Paixão HH, Modena CM, Castro MCPS. Urbanização da leishmaniose visceral em Belo Horizonte. Arq Bras Med Vet Zootec. 2001;53:1-8.. In the Rio Grande do Sul State, the first canine cases were registered in the municipality of São Borja in 2008 and the first human case occurred in 20092424 . Rio Grande do Sul (Estado). Nota técnica conjunta da Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde e da Secretaria de Estado da Saúde do Rio Grande do Sul sobre a situação da Leishmaniose Visceral na fronteira do Estado do Rio Grande do Sul com a Argentina. 2010..

This short communication aims to describe the geographical expansion of CVL in Rio de Janeiro State, Brazil, through its reports in the scientific literature and studies performed by our group.

In Rio de Janeiro State, a human case of VL was reported for the first time in 1977, in a neighborhood of the west zone of the city of Rio de Janeiro, and since then, canine cases have been frequently reported in the same region1515 . Marzochi MC, Fagundes A, Andrade MV, Souza MB, Madeira MF, Mouta-Confort E, et al. Visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro, Brazil: eco-epidemiological aspects and control. Rev Soc Bras Med Trop. 2009;42:570-80.. The focus of VL reported in the municipality of Rio de Janeiro, in that year, involving human and canine infection, was the most southern focus in Brazil associated with the presence of Lutzomyia longipalpis and canine infection1717 . Marzochi MCA, Coutinho SG, Sabroza PC, Souza MA, Souza PP, Toledo LM. Leishmaniose visceral canina no Rio de Janeiro - Brasil. Cad Saude Publica. 1985;1:432-46.,1818 . Marzochi MCA, Sabroza PC, Toledo LM, Marzochi KBF, Tramontano NC, Rangel-Filho FB. Leishmaniose visceral na cidade do Rio de Janeiro - Brasil. Cad Saude Publica. 1985;1:5-17..

In 1980, the Brazilian Ministry of Health officially established the canine survey in areas with human cases of the disease, such as Realengo, Bangu and Serra do Lameirao - Senador Camara. In 1982-83, further investigations were carried out after reports of new human cases in Campo Grande and Jacarepagua, which are areas where cases of tegumentary leishmaniasis were also reported. Currently, canine studies take place mainly in neighborhoods located in the west zone of the city1515 . Marzochi MC, Fagundes A, Andrade MV, Souza MB, Madeira MF, Mouta-Confort E, et al. Visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro, Brazil: eco-epidemiological aspects and control. Rev Soc Bras Med Trop. 2009;42:570-80.,1818 . Marzochi MCA, Sabroza PC, Toledo LM, Marzochi KBF, Tramontano NC, Rangel-Filho FB. Leishmaniose visceral na cidade do Rio de Janeiro - Brasil. Cad Saude Publica. 1985;1:5-17.. Also, whenever there is a suspected or confirmed case in a new region, entomological and serological surveys are conducted so that action can be taken3. Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006..

Despite the control performed in endemic areas of the city of Rio de Janeiro, a worrisome persistence of VL-seropositive dogs has been observed1515 . Marzochi MC, Fagundes A, Andrade MV, Souza MB, Madeira MF, Mouta-Confort E, et al. Visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro, Brazil: eco-epidemiological aspects and control. Rev Soc Bras Med Trop. 2009;42:570-80.. In 2010, a case of CVL was described in the south zone of the city1111 . Figueiredo FB, Barbosa Filho CJ, Schubach EY, Pereira SA, Nascimento LD, Madeira MF. Relato de caso autóctone de leishmaniose visceral canina na zona sul do município do Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop. 2010;43:98-9.. CAMPOS et al.4. Campos MP, Silva DA, Madeira MF, Velho AAJ, Figueiredo FB. First autochthonous case of canine visceral leishmaniasis in Volta Redonda, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet. 2013;22:424-6.reported the first case of CVL in the municipality of Volta Redonda and predicted the expansion of this parasitosis in non-endemic areas, as it had already been verified in Marica8. De Paula CC, Figueiredo FB, Menezes RC, Mouta-Confort E, Bogio A, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina em Maricá, estado do Rio de Janeiro: relato do primeiro caso autóctone. Rev Soc Bras Med Trop. 2009;42:77-8..

In 2011 and 2012, new cases of CVL were reported in the municipalities of Mangaratiba, Marica, Niteroi, Volta Redonda and Rio de Janeiro2222 . Rio de Janeiro (Estado). Prefeitura da Cidade do Rio De Janeiro. Subsecretaria de Vigilância em Saúde. Superintendência de Vigilância Epidemiológica e Ambiental. Coordenação de Vigilância Epidemiologica. Divisão de Transmissíveis e Imunopreviníveis. Gerencia de doenças Transmitidas por Vetores e Zoonoses. Nota técnica n.º 5/2012/GDTVZ/DTI/CVE/SVEA/SVS-SESRJ Intensificação da Vigilância para Leishmaniose Visceral no Estado do Rio de Janeiro. 2012.. The neighborhood of Caju, located in the port area, was classified as the first urban focus with active transmission of CVL in the city of Rio de Janeiro, after confirmation of 25 cases2323 . Rio de Janeiro (Estado). Prefeitura da Cidade do Rio de Janeiro. Secretaria Municipal de Saúde e Defesa Civil. Subsecretaria de Vigilância, Fiscalização Sanitária e Controle de Zoonoses. Superintendência de Vigilância e Fiscalização Sanitária em Zoonoses. Nota técnica n.º 01/2011/s/SUBVISA/SVFSZ. Orientações sobre vigilância, prevenção e controle da Leishmaniose Visceral (LV) em caninos, no município do Rio de Janeiro (MRJ), em virtude da confirmação de transmissão canina da doença, no bairro do Caju - Área Programática 1.0. 2011.. After the identification of canine cases, three human cases were reported: two autochthonous cases, one in Volta Redonda2525 . Sangenis LHC, Lima SRA, Mello CX, Cardoso DT, Mello JN, Espirito Santo MCC, et al. Expansion of visceral leishmaniasis in the State of Rio de Janeiro, Brazil: report of the first autochthonous case in the municipality of Volta Redonda and the difficulty of diagnosis. Rev Inst Med Trop Sao Paulo. 2014;56:271-4.and another (fatal) in Barra Mansa, in addition to a third case of indeterminate autochthony in the city of Rio de Janeiro2222 . Rio de Janeiro (Estado). Prefeitura da Cidade do Rio De Janeiro. Subsecretaria de Vigilância em Saúde. Superintendência de Vigilância Epidemiológica e Ambiental. Coordenação de Vigilância Epidemiologica. Divisão de Transmissíveis e Imunopreviníveis. Gerencia de doenças Transmitidas por Vetores e Zoonoses. Nota técnica n.º 5/2012/GDTVZ/DTI/CVE/SVEA/SVS-SESRJ Intensificação da Vigilância para Leishmaniose Visceral no Estado do Rio de Janeiro. 2012..

The hypothesis that canine cases of VL precede human cases, concomitantly with the presence of the vector L. longipalpis, suitable environments, and the geographical expansion of canine cases in Rio de Janeiro State, has put epidemiological surveillance authorities on alert.

Unlike what happens in endemic regions, the introduction of CVL in municipalities considered unaffected may result in sudden expansion of the disease due to lack of knowledge on the following: actual dispersion of the disease, dynamic of transmission in these areas, sandfly fauna, wild reservoirs, and canine population exposed to the parasite for the first time1212 . Figueiredo FB, Lima Júnior FEF, Tomio JE, Indá FMC, Corrêa GLB, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina: dois casos autóctones no município de Florianópolis, estado de Santa Catarina. Acta Scient Vet. 2012;40:1026-9..

Factors such as environmental degradation, migration flows and unplanned urban occupation associated with precarious sanitation and housing, are also elements that favor the adaptation of vectors to anthropogenically modified environments2020 . Monteiro EM, da Silva JC, da Costa RT, Costa DC, Barata RA, de Paula EV, et al. Visceral leishmaniasis: a study on phlebotomine sand flies and canine infection in Montes Claros, State of Minas Gerais. Rev Soc Bras Med Trop. 2005;38:147-52.. With the expansion of motorway networks and popularization of travel, the transit of people and their pets have increased, thus increasing the risk of dispersion of certain zoonoses, including VL5. Carranza-Tamayo CO, Carvalho MSL, Bredt A, Bofil MIR, Rodrigues RMB, Silva AD, et al. Autochthonous visceral leishmaniasis in Brasilia, Federal District, Brazil. Rev Soc Bras Med Trop. 2010;43:396-9.. In this context, some owners move their animals to non-endemic areas in order to avoid their euthanasia, endangering not only the human population, but also the canine population1212 . Figueiredo FB, Lima Júnior FEF, Tomio JE, Indá FMC, Corrêa GLB, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina: dois casos autóctones no município de Florianópolis, estado de Santa Catarina. Acta Scient Vet. 2012;40:1026-9..

In recent years, two cases of CVL originated in areas of intense transmission of VL were described in unaffected areas. The first case was reported by SILVA et al.2828 . Silva DA, Perié CSFS, Mendes Junior AAV, Madeira MF, Figueiredo FB. Leishmaniose visceral canina em Cachoeiras de Macacu, Rio de Janeiro: relato de caso. Clin Vet. 2011;95:64-8.in Cachoeiras de Macacu, and originated in the municipality of Pedreiras, Maranhao State. The second case was described by VASCONCELOS et al.2929 . Vasconcelos TCB, Alves FJ, Mendes Junior AAV, Madeira MF, Figueiredo FB. Leishmaniose visceral canina: caso alóctone no município de Resende, estado do Rio de Janeiro, Brasil. Rev Bras Ci Vet. 2013;20:80-3.in the municipality of Resende, and originated in the north mesoregion of Minas Gerais State. The transit of these animals may have contributed to the introduction of the disease in these regions, the etiological agent being found in those new places; a suitable environment and specific vectors.

The identification of allochthonous cases in unaffected areas does not mean that human cases might occur; nevertheless, the occurrence of an event of CVL is an alert to conduct surveillance activities in order to prevent the dispersion of the disease and prepare health services and the local population to cope with the problem.

It is believed that this geographical expansion of CVL, not only in the Rio de Janeiro State, but also in other Brazilian states, can be attributed to numerous factors, such as difficulties in eliminating the reservoirs; epidemiological diversity of affected regions; high financial and social costs of control; adaptive capacity; and insufficient measures adopted for vector control as well as for the control of other suspected vectors involved in the cycle.

This short communication demonstrates the need for a joint effort by the public agencies responsible for the control of visceral leishmaniasis, researchers and private veterinarians with the aim of deploying a set of actions, besides those already performed and described by the control program, to minimize and/or even prevent the dispersion of this disease.

ACKNOWLEDGMENT

The studies were supported by the Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ). Estudo de Doenças Negligenciadas e Reemergentes and the Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento (CNPq). Fabiano Borges Figueiredo holds a grant from CNPq for productivity in research.

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Publication Dates

  • Publication in this collection
    Sep-Oct 2015

History

  • Received
    16 Sept 2014
  • Accepted
    22 Jan 2015
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